Relação entre índice tornozelo-braquial e doença aterosclerótica carotídea

Resumos

BACKGROUND: The association between the ankle brachial index (ABI) and the measurement of intimal medial thickness (IMT) has not been fully studied. OBJECTIVE: We aimed to evaluate whether the prevalence of carotid atherosclerosis was higher in patients with ABI < 0.9 than in those with ABI > 0.9. METHODS: From January 2011 to December 2011, 118 patients (48 men and 70 women) were enrolled. ABI and IMT Measurements were performed in all patients. Patients were divided in Group 1 (ABI < 0.9) and Group 2 (ABI > 0.9) according to ABI values. Mann-Whitney, Chi-square and Fischer tests were used for comparison among the groups. Pearson's correlation was used to assess correlation between ABI and IMT. RESULTS: The prevalence of ABI < 0.9 was 29.7%, whereas carotid atherosclerosis > 1.5 mm was 34.7 %. Clinical characteristics were similar between groups 1 and 2: mean age (64 ± 9 vs. 62 ± 7.2 years, p = 0.1), male gender (40% vs. 41%, p = 0.9), hypertension (74% vs. 59%, p = 0.1), diabetes mellitus (54% vs. 35%, p = 0.051), dyslipidemia (26% vs. 24%, p = 0.8), smoking (57% vs. 65%, p = 0.4). The prevalence of carotid atherosclerosis was higher in group 1 (48.6% vs. 28.9%, p = 0.04). Pearson's correlation between ABI and IMT was -0.235, with a p value = 0.01. CONCLUSION: Patients with ABI < 0.9 showed a higher prevalence of carotid atherosclerosis. There was a negative correlation between ABI and IMT.

Ankle Brachial Index; Carotid Artery Diseases; Ultrasonography

Relação entre índice tornozelo-braquial e doença aterosclerótica carotídea

Augusto Cezar Lacerda Brasileiro; Dinaldo Cavalcanti de Oliveira; Edgar Guimarães Victor; Danielle A. G. Cavalcanti Oliveira; Laecio Leitão Batista

Hospital das Clínicas da UFPE, Recife, PE - Brasil

^{Correspondência}

RESUMO

FUNDAMENTO: A associação do índice tornozelo-braquial (ITB) com a medida do complexo médio intimal das artérias carótidas (MCMI) não está amplamente estudada.

OBJETIVO: Objetivamos avaliar se pacientes com ITB < 0,9 apresentam maior prevalência de placa aterosclerótica carotídea do que aqueles com ITB > 0,9.

MÉTODOS: No período de janeiro a dezembro de 2011, recrutamos 118 pacientes (48 homens e 70 mulheres) que tiveram seus ITB e MCMI mensurados. Os pacientes foram divididos em grupo 1 (ITB < 0,9) e grupo 2 (ITB > 0,9). Utilizamos os testes de Mann-Whitney, qui-quadrado e Fischer para comparações entre os grupos. Para avaliar correlação entre ITB e MCMI empregamos a correlação de Pearson.

RESULTADOS: A prevalência de ITB < 0,9 foi 29,7%, enquanto a da MCMI > 1,5 mm de 34,7%. Não houve diferença de características clínicas entre os grupos 1 e 2: idade média (64 ± 9 vs. 62 ± 7,2 anos, p = 0,1), homens (40% vs. 41%, p = 0,9), hipertensão (74% vs. 59%, p = 0,1), diabetes melito (54% vs. 35%, p = 0,051), dislipidemia 26% vs. 24%, p = 0,8), tabagismo (57% vs. 65%, p = 0,4). A prevalência de placa carotídea foi maior no grupo 1 (48,6% vs. 28,9%, p = 0,04). A correlação de Pearson entre o ITB e a MCMI foi de - 0,235, com valor de p = 0,01.

CONCLUSÕES: Pacientes com ITB < 0,9 apresentaram maior prevalência de aterosclerose carotídea. Houve correlação negativa entre o ITB e a MCMI.

Palavras-chave: Índice Tornozelo-Braço, Doenças das Artérias Carótidas, Ultrassonografia / métodos.

Introdução

A aterosclerose é uma doença que atinge o sistema arterial de forma crônica e sistêmica, decorrente de uma resposta inflamatória juntamente com reações imunes¹. Acontece desde as fases iniciais da vida, resultando da predisposição genética e exposição a fatores de risco que provocam disfunção endotelial^2,3.

A doença arterial periférica (DAP) refere-se às alterações causadas pela aterosclerose na parede da aorta e dos seus ramos, com exceção das coronárias. O conceito atual de DAP é estabelecido por exames não invasivos, como o índice tornozelo-braquial (ITB) e a medida do complexo médio-intimal (MCMI), antes mesmo do surgimento de qualquer sintoma clínico⁴.

O ITB anormal indica comprometimento obstrutivo das artérias dos membros inferiores e está associado a risco de eventos cardiovasculares (ECV), particularmente infarto agudo do miocárdio (IAM) e acidente vascular encefálico (AVE), independente de outros fatores de risco^5-7.

O espessamento da parede carotídea, diagnosticado pela ultrassonografia no modo B, representa uma alteração vascular subclínica, que pode progredir para doença aterosclerótica. O valor numérico da MCMI das artérias carótidas é utilizado para estratificação do risco de ECV^8,9.

A medida do ITB e a do complexo médio-intimal (CMI) são de baixo custo, reprodutíveis e sem riscos associados. Ambas são consideradas de referência para o diagnóstico da doença aterosclerótica. O ITB avalia o acometimento nos membros inferiores, enquanto a MCMI, a doença nas artérias carótidas. A associação entre tais medidas é descrita, sugerindo uma relação inversa, além disso funcionam como marcadores independentes para ECV^10,11.

O objetivo primário deste estudo foi avaliar se pacientes com ITB < 0,9 apresentariam maior prevalência de aterosclerose carotídea quando comparados àqueles com índice > 0,9. Os objetivos secundários foram analisar a associação entre ITB e o espessamento do CMI, assim como verificar a existência de possível correlação entre os valores numéricos do ITB e da MCMI.

Métodos

O estudo seguiu os princípios éticos da Declaração de Helsinque (WMA, 2000) e da resolução 196/96 do Conselho Nacional de Saúde (CNS, 1996), sendo aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa envolvendo seres humanos da instituição, em 20 de abril de 2011 conforme protocolo nº 426/2010.

Desenho do estudo

Estudo prospectivo, transversal, analítico, com período de recrutamento definido entre maio e dezembro de 2011.

Critérios de inclusão

Foram incluídos pacientes com idade entre 50 e 69 anos que fossem diabéticos e/ou tabagistas, ou que tivessem idade acima de 70 anos independente de fatores de risco. Também foi exigida assinatura do termo de consentimento livre e esclarecido do estudo.

Critérios de exclusão

Foram considerados critérios de exclusão: câncer avançado, revascularização percutânea ou cirúrgica das artérias dos membros inferiores ou das artérias carótidas, doença hepática terminal, impossibilidade técnica de medição do índice tornozelo-braquial ou do complexo médio-intimal carotídeo, pacientes submetidos à amputação de membros e ITB > 1,4.

População do estudo

Entre abril e dezembro de 2011, recrutamos 118 pacientes, atendidos no ambulatório especializado de cirurgia cardiovascular de um hospital terciário, que preencheram os critérios de inclusão e não apresentaram nenhum dos critérios de exclusão do estudo.

Análise estatística

Para comparação dos grupos (ITB > 0,9 vs. ITB < 0,9) com relação às variáveis qualitativas, foi aplicado o teste qui-quadrado de Pearson ou exato de Fisher, quando necessário. Para a comparação das variáveis quantitativas da MCMI na carótida comum (MCMI-CC), na carótida interna (MCMI-CINT), na carótida externa (MCMI-CEX) e geral (MCMI-GERAL), que foi o máximo entre todos os valores, foi aplicado o teste não paramétrico de Mann-Whitney, devido a não normalidade dessas variáveis. No caso da comparação dos valores de ITB na forma quantitativa com as medidas do complexo médio-intimal na carótida, foi realizada uma análise de correlação através do coeficiente de correlação de Pearson.

Os cálculos estatísticos foram executados no software SPSS for Windows versão 18.0 - Statistical Package for the Social Sciences.

Protocolo do índice tornozelo-braquial

Para aferição do ITB utilizou-se um sonar Doppler modelo DV 610 da empresa Medmega e um aparelho esfignomanômetro com braçadeira de 12 cm de largura e comprimento variando de 29 a 40 cm.

Todas as medidas foram feitas com o paciente em decúbito dorsal após 10 minutos de repouso, sendo medida a pressão sistólica da artéria tibial posterior, da artéria dorsal do pé e da artéria braquial bilateralmente. Dividiu-se a maior das pressões no tornozelo pela maior pressão sistólica encontrada na artéria braquial dos membros superiores, obtendo-se assim o ITB^12,13.

Os valores considerados normais para o ITB estão entre 0,9 e 1,4. Assim, índices maiores que 1,4 representam incompressão das artérias e índices menores ou iguais a 0,9 demonstram a presença de doença arterial periférica (DAP)¹².

Protocolo da medida do complexo médio-intimal carotídeo

A medida do complexo médio-intimal foi realizada com equipamento de ultrassonografia modelo X8 da Medison com transdutor linear 7,5-12 MHz. A artéria carótida comum foi avaliada, bilateralmente, utilizando software automático (auto-IMT^TM) e as artérias carótidas interna e externa foram estudadas, também, bilateralmente, através de medidas manuais.

A profundidade do campo foi de 30-40 mm. Houve ajuste de ganho com pouco artefato intraluminal, não se utilizou harmônica e houve monitorização do ciclo cardíaco através do ECG acoplado na imagem para verificação no final da diástole^14-16.

Observou-se na parede posterior das artérias, uma linha dupla que representa as três camadas da parede arterial. A primeira linha é a interface entre o sangue e a camada íntima (lúmen anecoico e a íntima ecogênica), enquanto a segunda linha, a interface entre a camada média e a adventícia (média hipoecoica e a adventícia ecogênica)¹⁷.

Espessamento da MCMI acontece entre > 0,9 mm e < 1,5 mm, porém quando a medida for > 1,5 mm, considera-se placa aterosclerótica¹⁸.

Fluxograma do estudo

Os pacientes foram divididos em 2 grupos, sendo o grupo 1 constituído pelos que tinham ITB < 0,9 e grupo 2 pelos com este índice > 0,9. As variáveis clínicas, as MCMI e a prevalência de placa carotídea foram comparadas entre os grupos. Foi testada a possibilidade de existência de correlação linear entre os valores numéricos da MCMI e do ITB.

Para fins da análise, consideramos as MCMI das artérias carótidas comum, interna e externa. De cada território foi coletada as medidas da direita e esquerda, mas na análise estatística considerou-se a maior delas. Definimos máxima MCMI como o maior valor encontrado, independentemente da artéria carótida avaliada.

Resultados

No período do estudo, 362 pacientes foram atendidos no ambulatório de cirurgia vascular. Destes, 118 (32,5%) pacientes preencheram os critérios de inclusão e não apresentaram nenhum dos critérios de exclusão do estudo, sendo recrutados.

A prevalência de ITB < 0,9 foi de 29,7% (35 pacientes), enquanto a de ITB > 0,9 de 70,3% (83 pacientes). A MCMI > 0,9 ocorreu em 69,5% dos pacientes e a placa aterosclerótica carotídea em 34,7%.

A Tabela 1 revela que não houve diferença do perfil clínico entre os grupos. Entretanto, a prevalência de ITB < 0,9 foi maior em pacientes com idade > 70 anos (Tabela 2).

A comparação entre os grupos revelou que no grupo 1 (ITB < 0,9) houve maior MCMI na carótida interna [ 1,4 mm (max: 0,6 mm - min: 3,5 mm ) vs. 1 mm (max: 0,5 mm - min: 3,8mm), p = 0,04] e carótida externa [0,7 mm (max: 0,5 mm - min: 3,2 mm) vs. 0,6 mm (max: 0,4 mm - min: 2,3mm), p = 0,047]. A máxima MCMI foi maior nos pacientes com ITB < 0,9 [1,4 mm (max: 0,7 mm - min: 3,5 mm) vs. 1 mm (max: 0,6 mm - min: 3,8 mm), p = 0,01) (Tabela 3).

A prevalência de placa aterosclerótica foi 48,6% (17 pacientes) nos pacientes com ITB < 0,9 e de 28,9% (24 pacientes) naqueles com este índice > 0,9 ( p = 0,04).

A correlação de Pearson entre o ITB e a máxima MCMI foi de - 0,234, sendo o valor de p = 0,01 (Gráfico 1).

Discussão

Nosso estudo revelou que pacientes com ITB < 0,9 apresentaram maior MCMI das artérias carótidas interna e externa, assim como máximo valor da MCMI no território carotídeo. Destaque-se ainda que a prevalência de aterosclerose carotídea foi maior nos pacientes com ITB anormal.

O ITB é produto da redução quantitativa da pressão arterial sistólica nos membros inferiores provocada por obstrução aterosclerótica proximal⁵. Em um primeiro momento, imagina-se que isso ocorra em fases avançadas da aterosclerose. Entretanto, embora a doença aterosclerótica seja sistêmica, existem fatores locais vasculares que talvez possam influenciar no acúmulo do ateroma e obstrução do vaso¹⁹.

Por outro lado, o espessamento do complexo médio-intimal é considerado marca de aterosclerose precoce e preditor de risco de doença cardiovascular^20-22.

Estudos de avaliação temporal seriada dos valores de ITB e CMI poderiam explicar vários aspectos desses testes, assim como da doença aterosclerótica em territórios vasculares periféricos.

Pesquisadores têm estudado o ITB e a MCMI e neste contexto Allan e cols.²³ avaliaram 1106 pacientes, com idade entre 55 e 74 anos, incluídos no Edinburgh Artery Study e procuraram associações entre ITB e MCMI. Observaram que a MCMI foi maior nos homens e que pacientes mais velhos apresentaram maior valor do complexo médio-intimal. Houve correlação linear negativa entre ITB e MCMI (r = - 0,116, p = 0,06).

Pacientes com ITB < 0,9 tiveram maior MCMI do que aqueles com ITB > 0,9 [0,87 mm (0,83 mm - 0,91 mm) vs. 0,8 mm (0,79 mm - 0,82 mm) p = 0,01]. No subgrupo de pacientes com claudicação, os valores numéricos da MCMI foram os maiores [(0,90 mm (0,85 mm - 0,95 mm)]²³.

Dois outros estudos também demonstraram que pacientes com ITB < 0,9 apresentam maior MCMI quando comparados àqueles com este índice > 0,9^24,25.

Nossos achados de maior MCMI em pacientes com ITB < 0,9 são concordantes com os estudos descritos anteriormente. Entretanto, nossos valores da MCMI foram maiores do que os dos estudos citados e acreditamos que esse fato seja justificado porque recrutamos pacientes com perfil clínico de maior risco para doença aterosclerótica periférica avançada.

Saliente-se que, de acordo com a literatura, pacientes com PAD mais avançada, ou seja, com claudicação, tiveram maiores valores da MCMI do que a população geral²⁶.

Acreditamos que pacientes com obstruções significativas das artérias dos membros inferiores apresentam aterosclerose em fase mais avançada e por isso tenham maior possibilidade de terem maior MCMI e maior prevalência de placa carotídea.

Há duas décadas, o estudo de Rotterdam¹⁰, que incluiu pacientes da população geral com idade > 55 anos, revelou que a prevalência de ITB < 0,9 foi 11,9%, que o aumento de 0,1 mm na MCMI esteve associado à redução de 0,026 do ITB e que pacientes com claudicação apresentavam menores valores de ITB e maiores valores de MCMI quando comparados à população sem tal sintoma.

Nossa pesquisa, na qual a prevalência de ITB anormal foi 29,7%, demonstrou haver uma correlação linear negativa entre a MCMI e o valor numérico do ITB. Este achado reforça a hipótese sugerida há mais de 20 anos pelos pesquisadores do estudo de Rotterdam.

O estudo de Parv e cols.²⁷ já havia encontrado uma correlação linear negativa entre o ITB e a MCMI (r = - 0,157). No entanto, nosso valor numérico do "r" da correlação foi maior e acreditamos que a gravidade da doença arterial periférica do nosso grupo pode ser um dos fatores para justificar tal achado.

Fundamentados no conceito que o ITB diminui com a progressão das obstruções proximais dos membros inferiores e a MCMI aumenta com o progredir da aterosclerose carotídea, seria esperado encontrar uma correlação linear negativa entre essas duas medidas. Tal correlação foi encontrada em nosso estudo.

A literatura mostra apenas uma sugestão de correlação linear negativa entre ITB e MCMI²³, sendo possível, portanto, que esta esteja presente em apenas determinados subgrupos de pacientes e/ou fases da aterosclerose. Assim, inferimos que em pacientes com aterosclerose mais avançada tal correlação pode estar presente.

Quando o valor da MCMI é > 1,5 mm, afirma-se que existe placa aterosclerótica nas artérias carótidas¹⁸. Tal achado está associado à maior chance de infarto do miocárdio e acidente vascular encefálico para os pacientes²⁸.

Pacientes com ITB < 0,9, no nosso estudo, apresentaram maior prevalência (próximo a 50%) de placa aterosclerótica quando comparados àqueles com este índice normal.

As principais limitações do nosso estudo são: necessidade de escolha de um valor normal de MCMI, pois não existe consenso na literatura, ausência de controles provenientes da população geral, o que permitiria avaliar diferentes fases de aterosclerose, não avaliação temporal seriada do ITB e MCMI, não possibilidade de cálculo amostral probabilístico, pois não existe consenso da prevalência de placa aterosclerótica carotídea diagnosticada por ultrassom Doppler em pacientes diabéticos e/ou tabagistas com ITB < 0,9. Saliente-se que é possível, a partir das taxas de prevalência de aterosclerose carotídea encontradas no nosso estudo, o desenvolvimento de estudos semelhantes com cálculo amostral.

Conclusões

Nosso estudo revelou que a prevalência de DAP, na população estudada, é alta, estando de acordo com a literatura. Além disso, o ITB < 0,9 está relacionado à maior prevalência de espessamento e de placa aterosclerótica nas carótidas e que a relação entre esses dois exames é inversa.

Artigo recebido em 07/06/12, revisado em 08/12/12, aceito em 14/01/13.

ERRATA

A versão de Relação entre Índice Tornozelo-Braquial e Doença Aterosclerótica Carotídea, publicada pelos Arquivos Brasileiros de Cardiologia em ahead of print, sofreu a seguinte alteração por solicitação do autor: substituir o nome José Laercio Leitão por Laecio Leitão Batista.

• 1. Lane HA, Smith JC, Davies JS. Noninvasive assessment of preclinical atherosclerosis. Vasc Health Risk Manag. 2006;2(1):19-30.
• 2. Hixson JE. Apolipoprotein E polymorphisms affect atherosclerosis in young males: Pathobiological Determinants of Atherosclerosis in Youth (PDAY) Research Group. Arterioscler Thromb. 1991;11(5):1237-44.
• 3. Najjar SS, Scuteri A, Lakatta EG. Arterial aging: is it an immutable cardiovascular risk factor ?. Hypertension. 2005;46(3):454-62.
• 4. Hirsh AT, Haskal ZJ, Hertzer NR, Bakal CW, Creager MA, Halperin JL, et al; American Association for Vascular Surgery; Society for Vascular Surgery; Society for Cardiovascular Angiography and Interventions; Society for Vascular Medicine and Biology; Society of Interventional Radiology; ACC/AHA Task Force on Practice Guidelines; American Association of Cardiovascular and Pulmonary Rehabilitation; National Heart, Lung, and Blood Institute; Society for Vascular Nursing; TransAtlantic Inter-Society Consensus; Vascular Disease Foundation. ACC/AHA 2005 guidelines for the management of patients with peripheral arterial disease (lower extremity, renal, mesenteric, and abdominal aortic): executive summary a collaborative report from the American Association for Vascular Surgery/Society for Vascular Surgery, Society for Cardiovascular Angiography and Interventions, Society for Vascular Medicine and Biology, Society of Interventional Radiology, and the ACC/AHA Task Force on Practice Guidelines (Writing Committee to Develop Guidelines for the Management of Patients With Peripheral Arterial Disease) endorsed by the American Association of Cardiovascular and Pulmonary Rehabilitation; National Heart, Lung, and Blood Institute; Society for Vascular Nursing; TransAtlantic Inter-Society Consensus; and Vascular Disease Foundation. J Am Coll Cardiol. 2006;47(6):1239-312.
• 5. Hooi JD, Kester AD, Stoffers HE, Rinkens PE, Knottnerus JA, van Ree JW. Asymptomatic peripheral arterial occlusive disease predicted cardiovascular morbity and mortality in a 7 year follow-up study. J Clin Epidemiol. 2004;57(3):294-300.
• 6. Markdisse M, Pereira Ada C, Brasil Dde P, Borges JL, Machado-Coelho GL, Krieger JE, et al. Prevalence and risk factors associated with peripheral arterial disease in the hearts of Brazil project. Arq Bras Cardiol. 2008;91(6):370-82.
• 7. Newman AB, Siscovick DS, Manolio TA, Polak J, Fried LP, Borhani NO, et al. Ankle-arm index as a marker of atherosclerosis in the Cardiovascular Health Study. Cardiovascular Health Study (CHS) Collaborative Reserch Group. Circulation. 1993;88(3):837-45.
• 8. Poredos P. Intima-media thichness: indicator of cardiovascular risk and measure of the extent of atherosclerosis. Vasc Med. 2004;9(1):46-54.
• 9. Labropoulos N, Ashraf-Mansour M, Kang SS, Oh DS, Buckman J, Baker WH. Viscoelastic properties of normal and atherosclerotic carotid arteries. Eur J Vasc Endovasc Surg. 2000;19(3):221-5.
• 10. Bots ML, Hofman A, Grobbee DE. Common carotid intima-media thickness and lower extremity arterial atherosclerosis: the Rotterdam Study. Arterioscler Thromb. 1994;14(12):1885-91.
• 11. Price JF, Tzoulaki I, Lee AJ, Fowkes GR. Ankle brachial index and intima media thickness predict cardiovascular events similarly and inceased prediction when combined. J Clin Epidemiol. 2007;60(10):1067-75.
• 12. Norgren L, Hiatt WR, Dormandy JA, Nehler MR, Harris KA, Fowkes FG. Inter-Society Consensus for the Management of Peripheral Arterial Disease (TASC II). J Vasc Surg. 2007;45 Suppl S:S5-67.
• 13. Carter SA: Indirect systolic pressure and pulse waves in arterial occlusive disease of the lower extremities. Circulation. 1968;37(4):624-37.
• 14. Coll B, Feinstein SB. Carotid intima-media thickness measurements: techniques and clinical relevance. Curr Atheroscler Rep. 2008;10(5):444-50.
• 15. Touboul PJ, Hennerici MG, Meairs S, Adams H, Amarenco P, Bornstein N, et al. Mannheim carotid intima-media thickness consensus (2004-2006). An update on behalf of the Advisory Board of the 3rd and 4th Watching the Risk Symposium, 13th and 15th European Stroke Conferences, Mannheim, Germany, 2004, and Brussels, Belgium, 2006. Cerebrovasc Dis. 2007;23(1):75-80.
• 16. Roman MJ, Naqvi TZ, Gardin JM, Gerhard-Herman M, Jaff M, Mohler E. Clinical application of noninvasive vascular ultrasound in cardiovascular risk stratification: a report from the American Society of Echocardiography and the Society of Vascular Medicine and Biology. J Am Soc Echocardiogr. 2006;19(8):943-54.
• 17. Pignoli P, Tremoli E, Poli A, Oreste P, Paoletti R. Intimal plus medial thickness of the arterial wall: a direct measurement with ultrasound imaging. Circulation. 1986;74(6):1399-406.
• 18. Touboul PJ, Hennerici MG, Meairs S, Adams H, Amarenco P, Desvarieux M, et al. Mannhein intima-media thickness consensus. Cerebrovasc Dis. 2004;18(4):346-9.
• 19. Zarins CK, Xu C, Glagov S. Patologia da parede arterial na aterosclerose. In: Rutherford RB. (editor). Cirurgia vascular. Rio de Janeiro: Dilivros; 2007. p. 123.
• 20. Persson J, Stavenow L, Wikstrand J, Israelsson B, Formgren J, Berglund G. Noninvasive quantification of atherosclerotic lesions: reproducibility of ultrasonographic measurement of arterial wall thickness and plaque size. Arterioscler Thromb. 1992;12(2):261-6.
• 21. Touboul PJ, Elbaz A, Koller C, Lucas C, Adrai V, Chédru F, et al. Commom carotid artery intima-media thickness and brain infarction: the Etude du Profil Génétique de l'Infarctus Cérébral (GENIC) case-control study. The GENIC Investigators. Circulation. 2000;102(3):313-8.
• 22. Lorenz MW, von Kegler S, Steinmetz H, Markus HS, Sitzer M. Carotid intima-media thickening indicates a higher vascular risk across a wide age range. Prospective data from the carotid atherosclerosis progression study (CAPS). Stroke. 2006;37(1):87-92.
• 23. Allan PL, Mowbray PI, Lee AJ, Fowkes GR. Relationship between carotid intima-media thickness and symptomatic and asymptomatic peripheral arterial disease: the Edinburgh Artery Study. Stroke. 1997;28(2):348-53.
• 24. Simons PC, Algra A, Bots ML, Banga JD, Grobbee DE, van der Graaf Y. Common carotid intima-media thickness in patients with peripheral arterial disease or abdominal aortic aneurysm: the Smart Study. Atherosclerosis. 1999;146(2):243-8.
• 25. Sodhi HS, Shrestha SK, Rauniyar R, Rawat B. Prevalence of peripheral arterial disease by ankle-brachial index and its correlation with carotid intimal thickness and coronary risk factors in Nepalese population over the age of forty years. Kathmandu Univ Med J. 2007;5(1):12-5.
• 26. Burke GL, Evans GW, Riley WA, Sharrett AR, Howard G, Barnes RW, et al. Arterial wall thickness is associated with prevalent cardiovascular disease in middle-aged adults: The Atherosclerosis Risk in Communities (ARIC) Study. Stroke. 1995;26(3):386-91.
• 27. Parv F, Tutelca A, Horhat R, Avram R, Balint M. Correlation between carotid intimal media thickness and ankle brachial index: comparison women versus men. Cercet Exp&Med-Chir. 2007:14(2-3):104-9.
• 28. Keo HH, Baumgartner I, Hirsch AT, Duval S, Steg PG, Pasquet B, et al. Carotid plaque and intima-media thickness and the incidence of ischemic events in patients with atherosclerotic vascular disease. Vasc Med. 2011;16(5):323-30.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  09 Abr 2013
• Data do Fascículo
  Maio 2013

Histórico

• Recebido
  07 Jun 2012
• Aceito
  14 Jan 2012
• Revisado
  08 Dez 2012