Resumo
Leptospira spp. é a bactéria causadora da leptospirose, uma doença endêmica, distribuída mundialmente, de caráter zoonótico responsável por gerar impacto sanitário e também econômico. Esse microrganismo, com característica espiralada, infecta mamíferos, dentre eles, os equinos. Estes animais, podem apresentar a doença na forma assintomáticos ou clínica. Desta forma, o atual estudo objetivou analisar amostras equinas na região de Santarém- Pará. Analisou-se 88 amostras de animais que não apresentavam histórico de vacinação contra a leptospirose, através da técnica da Microaglutinação Microscópica (MAT), utilizando um painel de13 sorovares, pertencentes a dez diferentes sorogrupos. Desses animais, 58 foram soropositivos (65,90%), distribuídos em 28 (48,3%) amostras soro reagentes para Pyrogenes, 24 (41,4%) para Autumnalis, 18 (31%) para Icterohaemorrhagiae e 16 (27,6%) para Grippotyphosa. Mesmo não havendo suspeita de leptospirose, os animais apresentaram diferentes frequências sorológicas. Considerando-se o conhecido impacto da leptospirose na saúde humana e animal, nossos resultados apontam que é de suma importância estabelecer medidas de prevenção para reduzir perdas econômicas e não oferecer riscos à saúde pública.
Palavras-chave:
Leptospira spp; equídeos; epidemiologia; saúde pública; Pará
Abstract
Leptospirosis is an endemic zoonotic disease that is distributed worldwide, which has the potential to have health and economic impacts. Leptospira spp. is spiral-shaped and capable of infecting mammals, including horses, which may result in asymptomatic or clinical forms. Therefore, the current study aimed to analyze the frequency of anti-Leptospira antibodies in serum samples from horses from Santarém, Pará, Brazil. For that purpose, 88 blood samples from horses without a history of leptospirosis vaccination were serologically evaluated through the microscopic agglutination technique (MAT) with a 13 serovars, belonging to ten different serogroups. There were 58 samples that were seropositive (65.90%), which included 28 samples seropositive for Pyrogenes (48.3%), 24 for Autumnalis (41.4%), 18 for Icterohaemorrhagiae (31.0%), and 16 for Grippotyphosa (27.6%). Even without clinical suspicion of leptospirosis or a history of vaccination, the horses showed different frequency of seropositivity. Considering the well-known impact of leptospirosis in human and animal health, our results are important to establish preventive measures to reduce the economic loss in equine production as well as a reduction in public health risk.
Keywords:
Leptospira spp.; horses; epidemiology; public health; Pará
1. Introdução
A leptospirose é uma doença bacteriana, zoonose que afeta mamíferos domésticos, silvestres e o homem(11 Haake DA, Levett PN. Leptospirosis in humans. Curr. Top. Microbiol. Immunol. 2015;387:65-97. https://doi.org/10.1007/978-3-662-45059-8_5
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,22 Cilia G, Bertelloni F, Fratini F. Leptospira Infections in Domestic and Wild Animals. Pathogens. 2020;9(7):573. https://doi.org/10.3390/pathogens9070573
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). Apresenta alta distribuição mundial e considerável impacto econômico e à saúde pública(33 Schneider MC, Jancloes M, Buss DF, Aldighieri S, Bertherat E, Najera P, et al. Leptospirosis: a silent epidemic disease. Int J Environ Res Public Health. 2013;10(12):7229-7234. https://doi.org/10.3390/ijerph10127229
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). Existem mais de 260 sorovares identificados, cada um com seu(s) hospedeiro(s) preferido(s) que podem abrigar um ou mais sorovares(44 Browne ES, Callefe JLR, Jesus ERS, Zeppelini CG, Cremonese C, Costa F. A Systematic Review of the geographic distribution of pathogenic Leptospira serovars in the Americas, 1930-2017. An Acad Bras Cienc. 2022:94(3).).
Leptospira spp. podem ser encontrados em diferentes contextos epidemiológicos, como urbano, rural e silvestre(55 Adler B, De La Peña-Moctezuma A. Leptospira and leptospirosis. Vet. Microbiol.. 2010;140: 287-296. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2009.03.012
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). Entre os mamíferos, os equinos podem desenvolver a doença de forma clínica ou assintomática; sua evolução pode ser uma doença aguda ou crônica(66 Bezerra DC. Pesquisa de aglutininas antileptospira em soros sanguíneos de auninos (Equus Asinus) e de condutores de veículos de tração animal na cidade de São Luís, MA, Brasil. Ciênc. Anim. Bras. 2010;11(4):931-937.), podendo ser observado sinais clínicos como febre, anorexia e dificuldade respiratória. Além disso, icterícia, hematúria, aborto espontâneo, natimorto/potros prematuros, uveíte e disfunção hepática e renal podem estar presentes(77 Deano ACO, Souza MSB. Uveíte recorrente eqüina (cegueira da lua). Cienc. Rural. 2000;30(2):373-380.,88 Hamond C, Martins G, Lawson-Ferreira R, Medeiros MA, Lilenbaum W. The role of horses in the transmission of leptospirosis in an urban tropical area. Epidemiol Infect 2012;141(1):33-35. https://doi.org/10.1017/S0950268812000416
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).
Em equinos, a leptospirose é causada principalmente pelos sorovares Bratislava e Icterohaemorrhagiae(88 Hamond C, Martins G, Lawson-Ferreira R, Medeiros MA, Lilenbaum W. The role of horses in the transmission of leptospirosis in an urban tropical area. Epidemiol Infect 2012;141(1):33-35. https://doi.org/10.1017/S0950268812000416
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), porém a prevalência pode variar de acordo com a região(99 Neta EIB, de Brito Neto J, Aragão CPM, de Melo Leite AKR. Leptospirose em equino: Uma revisão. Revista Brasileira de Higiene e Sanidade Animal 2016;10(4):841-857. http://dx.doi.org/10.5935/1981-2965.20160069
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). Nesse sentido, em alguns estudos realizados no norte do Brasil foi observado a soroprevalência de outros sorovares como Australis, Autumnalis e Pyrogenes, além de Bratislava e Icterohaemorrhagiae(1010 Aguiar DM, Cavalcante GT, Lara MCCSH, Villalobos EMC, Cunha EMS, Okuda LH et al. Prevalência de anticorpos contra agentes virais e bacterianos em equídeos do município de Monte Negro, Rondônia, Amazônia Ocidental Brasileira. Braz J Vet Res Anim Sci. 2008;45(4):269-276.
11 Moraes CCG, Kuroda RBS, Pinho APVB, Ywasaki F, Meneses AMC, Martins IV, et al. Pesquisa de anticorpos para sorovares de Leptospira interrogans patogênicas em equídeos criados na ilha de Algodoal, Estado do Pará. Rev. Bras. Cienc. Agrar. 2010;53(2):188-194.-1212 Sousa IKF, Silva RLC, Sousa RS, Vieira CEM, Melo S, Quevedo GP, et al. Frequency of leptospirosis in horses in Manaus and metropolitan region in Amazonas State, Brazil. Braz J Vet Anim Sci. 2020;57(4):e172607.). No entanto, no norte do Brasil, há poucos estudos sobre a atual prevalência de leptospirose em equinos. Portanto, nosso estudo teve como objetivo realizar um inquérito soroepidemiológico da leptospirose em equinos da região de Santarém-Pará, Norte do Brasil.
2. Material e métodos
As amostras deste estudo foram obtidas de 88 equinos criados em 15 propriedades rurais de Santarém-Pará, Norte do Brasil. As amostras de sangue foram coletadas por punção venosa usando tubos estéreis sem anticoagulante. Dos 88 animais, 51 eram machos e 37 fêmeas, com idade entre 2 e 16 anos, sem histórico recente de vacinação contra leptospirose. Amostras de soro foram testadas para anticorpos anti-Leptospira pelo teste de soroaglutinação microscópica (MAT)(1313 Cole JR, Sulzer CR, Pursell AR. Improved microtechnique for the leptospiral microscopic agglutination test. Appl Microbiol. 1973;25(6):976-80.,1414 Galton MM, Sulzer CR, Santa Rosa CA, Fields MJ. Application of a microtechnique to the agglutination test for leptospiral antibodies. Appl Microbiol. 1965;13(1):81-5.), usando antígenos vivos cultivados em meio líquido Ellinghausen-McCullough-Johnson-Harris livre de contaminação ou auto-aglutinação, conforme recomendado pela Organização Mundial da Saúde(1515 World Health Organization - WHO. Leptospirosis. Geneva: WHO; 2012. Available in: http://www.wpro.who.int/mediacentre/factsheets/fs_13082012_leptospirosis/en/. Accessed in: 25/03/2022.
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). A diluição de 1:100 foi usada como ponto de corte.
Um painel completo de 10 sorogrupos (incluindo 13 sorovares de referência) foi usado como antígeno de teste. Este painel incluiu: sorogrupo Sejroe (sorovar Hardjo [subtipo Hardjo-prajitno] e Wolffi), sorogrupo Grippotyphosa (sorovar Grippotyphosa), sorogrupo Canicola (sorovar Canicola), sorogrupo Icterohaemorrhagiae (sorovar Icterohaemorrhagiae e Copenhageni), sorogrupo Australis (sorovar Bratislava), sorogrupo Pomona (sorovar Pomona), sorogrupo Autumnalis (sorovar Butembo), sorogrupo Pyrogenes (sorovar Pyrogenes), sorogrupo Ballum (sorovar Ballum) e sorogrupo Tarassovi (sorovar Tarassovi).
Resumidamente, suspensões vivas de Leptospira spp. representando os 13 sorovares foram adicionadas à diluição em série das amostras de soro em uma placa de microtitulação (96 poços), incubadas à temperatura de 36 graus Celsius por 2 a 4 horas. A presença ou ausência de aglutinação foi determinada usando microscopia de campo escuro com aumento de 100x. Os títulos foram obtidos a partir da sequência de diluições e expressos como a maior diluição sérica que apresentou no mínimo 50% de aglutinação para Leptospira spp.(1313 Cole JR, Sulzer CR, Pursell AR. Improved microtechnique for the leptospiral microscopic agglutination test. Appl Microbiol. 1973;25(6):976-80.,1414 Galton MM, Sulzer CR, Santa Rosa CA, Fields MJ. Application of a microtechnique to the agglutination test for leptospiral antibodies. Appl Microbiol. 1965;13(1):81-5.).
Os dados foram registrados em planilhas Excel e posteriormente utilizados para análise descritiva dos dados por meio da utilização de tabelas de frequência. As médias foram comparadas por meio do teste qui-quadrado, com nível de significância estatística de 5% (P > 0,05). Os procedimentos experimentais foram aprovados pelo Comitê de Ética no Uso de Animais do Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Amazonas (Brasil), com o número de aprovação CEUA.008.02.1417.2404/2020.
3. Resultados
Das 88 amostras de soro, 58 (65,9%) foram soropositivas e 30 (34,1%) foram soronegativas. A soroprevalência para infecções únicas (considerando apenas 1 sorogrupo reagente) é apresentada na Tabela 1, e a Tabela 2 apresenta os resultados de infecções mistas, ou seja, soropositividade para mais de 1 sorogrupo.
Soroprevalência de Leptospira spp. sorogrupos em infecções únicas (considerando apenas um sorogrupo) em amostras de soro equino de Santarém, Pará.
Soroprevalência de Leptospira spp. sorogrupos em infecções mistas (considerando mais de um sorogrupo) em amostras de soro equino de Santarém, Pará.
Nos resultados de infecção única (Tabela 1), observa-se que a soroprevalência incluiu o sorogrupo Pyrogenes [28 cavalos (48,3%)], seguido pelo sorogrupo Autumnalis [24 cavalos (41,4%)], Icterohaemorrhagiae [18 cavalos (31,0%) ], e Grippotyphosa [16 cavalos (27,6%)]. Da mesma forma para as infecções mistas, os sorogrupos para Pyrogenes, Atumunalis e Icterohaemorrhagiae foram predominantes e notadamente três cavalos (14,3%) foram soropositivos para o sorogrupo Icterohaemorrhagiae e sorovar Copenhageni. Não foram obtidas diferenças estatisticamente significativas quanto à infecção por sexo ou idade, com idade média de 8,5 anos.
4. Discussão
Nossos resultados demonstraram que 58 equinos (65,9%) foram soropositivos, indicando que esses animais tiveram contato direto ou indireto com Leptospira spp. Pesquisas realizadas na última década no Brasil mostraram uma variação considerável quanto à soroprevalência de leptospirose em equinos(99 Neta EIB, de Brito Neto J, Aragão CPM, de Melo Leite AKR. Leptospirose em equino: Uma revisão. Revista Brasileira de Higiene e Sanidade Animal 2016;10(4):841-857. http://dx.doi.org/10.5935/1981-2965.20160069
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,1212 Sousa IKF, Silva RLC, Sousa RS, Vieira CEM, Melo S, Quevedo GP, et al. Frequency of leptospirosis in horses in Manaus and metropolitan region in Amazonas State, Brazil. Braz J Vet Anim Sci. 2020;57(4):e172607.). A frequência observada neste estudo (65,9%) foi semelhante à encontrada em estudos realizados no Estado do Paraná (Brasil), onde relataram 66,88% de soropositividade(1616 Hashimoto VY, Gonçalves DD, Silva FG, Oliveira RC, Alves LA, Reichmann P, et al. Occurrence of antibodies against Leptospira spp. in horses of the urban area of Londrina, Paraná, Brazil. Revista do Instituto de Medicina Tropical de São Paulo. 2007;49(5):327-330.). No entanto, outro inquérito realizado no Maranhão, região norte do Brasil, demonstrou 85% de frequência sorológica(66 Bezerra DC. Pesquisa de aglutininas antileptospira em soros sanguíneos de auninos (Equus Asinus) e de condutores de veículos de tração animal na cidade de São Luís, MA, Brasil. Ciênc. Anim. Bras. 2010;11(4):931-937.).
Foi observada maior soroprevalência para os sorogrupos Pyrogenes (48,3%) e Autumnalis (41,4%), o que difere do que geralmente é observado em estudos sorológicos de equinos no Brasil, onde é observada alta frequência dos sorogrupos Bratislava e Icterohaemorrhagiae(88 Hamond C, Martins G, Lawson-Ferreira R, Medeiros MA, Lilenbaum W. The role of horses in the transmission of leptospirosis in an urban tropical area. Epidemiol Infect 2012;141(1):33-35. https://doi.org/10.1017/S0950268812000416
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). Em estudo realizado na Bahia, Nordeste do Brasil por Gomes et al.(1717 Gomes AHB, Oliveira FCS, Cavalcanti LA, Conceição IR, Santos GR, Ramalho EJ, et al. Ocorrência de aglutininas anti-leptospira em soro de equinos no estado da Bahia. Rev. Bras. de Saude e Prod. Anim. 2007;8(3):144-151.) também observaram maior prevalência do sorogrupo Pyrogenes (24,0%), demonstrando a importância deste sorogrupo em inquéritos sorológicos de equinos em diferentes regiões brasileiras. Moraes et al.(1111 Moraes CCG, Kuroda RBS, Pinho APVB, Ywasaki F, Meneses AMC, Martins IV, et al. Pesquisa de anticorpos para sorovares de Leptospira interrogans patogênicas em equídeos criados na ilha de Algodoal, Estado do Pará. Rev. Bras. Cienc. Agrar. 2010;53(2):188-194.), no Pará, e Sousa et al.(1212 Sousa IKF, Silva RLC, Sousa RS, Vieira CEM, Melo S, Quevedo GP, et al. Frequency of leptospirosis in horses in Manaus and metropolitan region in Amazonas State, Brazil. Braz J Vet Anim Sci. 2020;57(4):e172607.), no Amazonas, também observaram, assim como neste estudo, alta prevalência do sorogrupo Pyrogenes em equinos, o que pode sugerir a manutenção desse sorogrupo em alguns animais domésticos ou silvestres da região amazônica. No exterior, também foi identificado o sorogrupo Pyrogenes, com maior soroprevalência em cavalos da Suíça(1818 Blatti S, Overesch G, Gerber V, Frey J, Hüssy D. Seroprevalence of Leptospira spp. in clinically healthy horses in Switzerland. Schweiz Arch Tierheilkd. 2011;153(10):449-56. https://doi.org/10.1024/0036-7281/a000247
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).
Dentro do sorogrupo Icterohaemorrhagiae, o sorovar Copenhageni apresentou predominância quando comparado ao sorovar Icterohaemorrhagiae, que geralmente não é o resultado mais frequentemente observado em equinos. No entanto, um estudo de Hamond et al.(88 Hamond C, Martins G, Lawson-Ferreira R, Medeiros MA, Lilenbaum W. The role of horses in the transmission of leptospirosis in an urban tropical area. Epidemiol Infect 2012;141(1):33-35. https://doi.org/10.1017/S0950268812000416
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), no Rio de Janeiro, também relatou maior prevalência do sorovar Copenhageni em equinos. Na Holanda, Houwers et al.(1919 Houwers DJ, Goris MGA, Abdoel T, Kas JA, Knobbe SS, van Dongen AM, et al. Agglutination antibodies against pathogenic Leptospira in healthy dogs and horses indicate common exposure and regular occurrence of subclinical infections. Vet. Microbiol. 2011;148:449-451.) também encontraram uma grande predominância do sorogrupo Icterohaemorrhagiae em cavalos, o que sugere que a soropositividade nesses animais não foi decorrente da vacina, mas sim de uma maior exposição aos sorovares, e os cavalos desenvolveram leptospirose subclínica. Considerando os problemas de saúde pública no Brasil, os sorovares Icterohaemorraghiae e Copenhageni estão relacionados aos casos mais graves de leptospirose em humanos(2020 Ministério da Saúde. Guia de vigilância em saúde. Brasília: Ministério da Saúde; 2014:652. Available in: https://bvsms.saude.gov.br/bvs/publicacoes/guia_vigilancia_saude_3ed.pdf. Accessed in: 13/03/2022.
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), com aproximadamente 1% dos pacientes desenvolvendo a forma mais grave e sendo fatal em 1-5% desses pacientes(2121 Fiocruz- Instituto Oswaldo Cruz. Novo protocolo para leptospirose. Rio de Janeiro: IOC/ Fiocruz; 2013. Available in: http://www.fiocruz.br/ioc/cgi/cgilua.exe/sys/start.htm?infoid=1737&sid=32. Accessed in: 15/03/2022.
http://www.fiocruz.br/ioc/cgi/cgilua.exe...
). Considerando que a infecção em humanos geralmente ocorre após contato direto ou indireto com a urina de um animal infectado(55 Adler B, De La Peña-Moctezuma A. Leptospira and leptospirosis. Vet. Microbiol.. 2010;140: 287-296. https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2009.03.012
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), a alta prevalência do sorogrupo Icterohaemorrhagiae em nosso estudo pode requerer atenção como um problema de saúde pública.
Nossos resultados, para uma única infecção, mostraram que 16 cavalos (27,5%) eram soropositivos para o sorogrupo Grippotyphosa, que geralmente está relacionado à contaminação ambiental, pois esse grupo é abrigado por animais silvestres(2222 Hamond C, Pinna MH, Martins G, Medeiros MA, Lilenbaum W. Infection by Leptospira spp. in Cattle in a Tropical Region, Rio de Janeiro, Brazil. Am J Trop Med Hyg. 2015;92(1):210-210.) e acomete cavalos de forma incidental(2323 Morais DA, Costa DF, Nunes BC, Santos CSAB, Alves CJ, Azevedo SS. Seroepidemiological survey for leptospirosis in equines from semiarid region of Paraíba state, Northeastern Brazil. Semin Cienc Agrar. 2019;40(5):2079-2086.). A reação sorológica para esse sorogrupo reforça a provável infecção em equinos pelo contato com animais silvestres, uma vez que a região onde foi realizado nosso estudo apresentava ambientes adequados para animais silvestres e condições favoráveis para a sobrevivência e disseminação do agente infeccioso.
A soropositividade para o sorovar Ballum foi observada em 13 amostras (22,4%), enquanto os sorogrupos Sejroe e Canicola tiveram 12 soropositivos (20,7%) cada. Os resultados de soroprevalência para o sorovar Ballum são menos frequentes, e raramente foram identificados como o sorovar mais prevalente em estudos com equinos(2424 Bastiani MP, Lovato LT, von Laer AE, Pötter L, Rodrigues RO, Souza BC, et al. Occurrence of Leptospira spp. and factors associated with the infection in horses from a military contingent in the Rio Grande do Sul State, Brazil. Braz J Vet Res Anim Sci. 2021;58:e180884.). No Brasil, há um estudo mostrando sua soroprevalência em 11,76% dos equinos do Rio Grande do Sul(2525 Hack JD, Mousquer MA, Ries AS, Dewes C, de Souza RP, Ferreira NO, et al. Soroprevalência de Leptospira interrogans e flaviviroses em equinos da cidade de Pelotas e região, no Rio Grande do Sul. Science and Animal Health, 2018; 6(3): 228-246. https://doi.org/10.34117/bjdv6n8-302
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). As infecções em equinos causadas pelos sorogrupos Sejroe ou Canicola não são consideradas comuns na América Latina(2626 Pinto PS, Libonati H, Lilenbaum W. A systematic review of leptospirosis on dogs, pigs, and horses in Latin America. Trop. Anim. Health Prod. 2017;49:231-238. https://doi.org/10.1007/s11250-016-1201-1208
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), mas a sororreatividade regional e internacional para esses sorogrupos foi relatada(2727 Da Silva AS, Jaguezeski AM, Laber IF, von Laer AE, Lovato LT, da Silva MO, et al. Leptospira spp. in horses in southern Brazil: Seroprevalence, infection risk factors, and influence on reproduction. Comp. Immunol. Microbiol. Infect. Dis.. 2020;73: 101552.
28 Finger MA, de Barros Filho IR, Leutenegger C, Estrada M, Ullmann LS, Langoni H, et al. Serological and molecular survey of Leptospira spp. among cart horses from an endemic area of human leptospirosis in Curitiba, southern Brazil. Rev. Inst. Med. Trop. São Paulo. 2014;56:473-476. https://doi.org/10.1590/s0036-46652014000600003
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-2929 Vera E, Taddei S, Cavirani S, Schiavi J, Angelone M, Cabassi CS, et al. Leptospira seroprevalence in Bardigiano horses in Northern Italy. Anim. 2019;10(1):23. https://doi.org/10.3390/ani10010023
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). Títulos elevados, com título igual ou superior a 400, correlacionam-se com infecção aguda por leptospirose em equinos; entretanto, títulos baixos de 100 a 200 podem representar uma infecção crônica devido à curva após a soroconversão, ou uma infecção aguda precoce com curva ascendente de anticorpos (soroconversão)(3030 Meny P, Iglesias T, Menéndez C, Quintero J, Ríos C, Ashfield N, et al. Seroprevalence of anti-Leptospira antibodies in equines and associated workers-Isolation of Leptospira interrogans serogroup Canicola from equine urine. Zoonoses Public Health. 2022;69(5):526-536. https://doi.org/10.1111/zph.12942
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).
Vale ressaltar que existem fatores de risco da epidemiologia da leptospirose(2424 Bastiani MP, Lovato LT, von Laer AE, Pötter L, Rodrigues RO, Souza BC, et al. Occurrence of Leptospira spp. and factors associated with the infection in horses from a military contingent in the Rio Grande do Sul State, Brazil. Braz J Vet Res Anim Sci. 2021;58:e180884.) e que esses fatores de risco podem ser diferentes nas diversas regiões do Brasil. Devido ao amplo território do norte do Brasil e à grande diversidade animal desta região pode proporcionar condições particulares, principalmente quanto aos reservatórios e condições ambientais para manutenção de Leptospira spp.. Assim, é necessário estabelecer, avaliar, monitorar e atender a esses fatores de risco, bem como realizar estudos de campo nos reservatórios para poder fornecer medidas preventivas e, então reduzir os riscos a saúde como de equinos e de humanos.
5. Conclusão
Nosso estudo analisou equinos da região de Santarém-Pará, Brasil. Observou-se maior soroprevalência para os sorogrupos Pyrogenes e Autumnalis, diferente da sorologia geralmente observada em equinos no Brasil. Considerando a peculiaridade ambiental do norte do Brasil, os resultados podem ocorrer devido à manutenção desses sorogrupos por alguns animais domésticos ou silvestres da região amazônica.
Agradecimentos
Agradecemos à Pró-Reitoria de Pesquisa, Pós-Graduação e Inovação Tecnológica do Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Amazonas (IFAM). O financiamento para a realização do estudo foi fornecido pelo IFAM por meio do Programa de Apoio ao Desenvolvimento Científico e à Inovação Tecnológica (PADCIT) - Edital nº 001/2019-PPGI/IFAM e Edital nº 001/2018/PR-PPGI/IFAM.
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Datas de Publicação
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Publicação nesta coleção
26 Jun 2023 -
Data do Fascículo
2023
Histórico
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Recebido
17 Dez 2022 -
Aceito
27 Fev 2023 -
Publicado
04 Maio 2023