Scarabaeoidea (Insecta: Coleoptera) no Cerrado brasileiro: estado atual do conhecimento

Scarabaeoidea (Insecta: Coleoptera) in the Brazilian Cerrado: current state of knowledge

REVISÃO BIBLIOGRÁFICA

BIOLOGIA

Scarabaeoidea (Insecta: Coleoptera) no Cerrado brasileiro: estado atual do conhecimento

Scarabaeoidea (Insecta: Coleoptera) in the Brazilian Cerrado: current state of knowledge

Milena Luçardo^I; Charles Martins de Oliveira^II,1; Marina Regina Frizzas^III

^ICentro Universitário de Brasília (UniCEUB), Faculdade de Ciências da Saúde (FACS), Asa Norte, Brasília, DF, Brasil

^IIEmbrapa Cerrados, Rod. BR 020, km 18, 73310-970, CP 08223, Planaltina, DF, Brasil. E-mail:[e-mail]

^IIIDepartamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade de Brasília (UnB), Brasília, DF, Brasil

RESUMO

Besouros pertencentes à superfamília Scarabaeoidea ocupam habitats variados, possuem hábitos alimentares diversificados, desempenham importante papel ecológico e diversas espécies apresentam importância agrícola. No entanto, estudos com esse grupo na região do Cerrado são escassos. Nesta revisão realizou-se um levantamento dos artigos publicados nos últimos 30 anos a respeito dos Scarabaeoidea no Cerrado. Foram recuperados 64 artigos, realizados em nove unidades da federação, que focavam quatro temas principais: espécies praga, aspectos bioecológicos, biodiversidade e importância ecológica, e técnicas e metodologias de coleta de Scarabaeoidea. Os resultados desta revisão indicam que poucos estudos foram realizados com os Scarabaeoidea no Cerrado brasileiro nas últimas décadas frente à importância e diversidade desse grupo de insetos.

Palavras-chave:Scarabaeidae, Melolonthidae, biodiversidade, bioecologia, besouros.

ABSTRACT

Beetles belonging to the superfamily Scarabaeoidea occupy different habitats, present feeding habits diversified, play an important ecological role and several species have agricultural importance. However, studies with this group in the Brazilian Cerrado are scarce. In this review we carried out a survey of scientific articles published in the past 30 years concerning Scarabaeoidea in the Cerrado. Were found 64 studies in nine Brazilian states. The studies focused on four main topics: pest species, bioecology, biodiversity and ecological importance, techniques and methodologies for collecting Scarabaeoidea. The results of this review indicate that few studies have been conducted with Scarabaeoidea in the Cerrado in recent decades compared to the importance and diversity of this group of insects.

Key words:Scarabaeidae, Melolonthidae, biodiversity, bioecology, beetles.

INTRODUÇÃO

Não existe consenso quanto à divisão de famílias e subfamílias dentro dos Scarabaeoidea e o número relativo a esses táxons varia de acordo com o sistema de classificação adotado. Adotou-se nesta revisão a divisão proposta por MORÓN (2010) que inclui 12 famílias (Cetoniidae, Geotrupidae, Glaphyridae, Glaresidae, Hybosoridae, Lucanidae, Melolonthidae, Ochodaeidae, Passalidae, Pleocomidae, Scarabaeidae e Trogidae).

Os Scarabaeoidea são cosmopolitas, ocupando quase todos os ambientes do planeta. Desempenham diversas funções ecológicas nos ecossistemas provendo serviços variados e auxiliando na manutenção desses ambientes (NICHOLS et al., 2008). Alguns Scarabaeoidea são considerados pragas de diversas espécies de plantas cultivadas, especialmente em sua fase larval, podendo atingir elevada importância econômica devido às perdas que podem proporcionar (ARAGÓN et al., 2001).

O Cerrado, apesar de conter cerca de 30% da biodiversidade brasileira (DIAS, 1992), encontra-se na lista dos biomas de alta biodiversidade mais ameaçados do mundo (MITTERMEIER et al., 2005). O conhecimento a cerca dos organismos que compõem o Cerrado e suas inter-relações torna-se essencial para as políticas de conservação e de destinação do uso da terra. Os Scarabaeoidea formam um elo importante dentro dos ecossistemas naturais e antropizados e desempenham um papel importante para o equilíbrio do bioma Cerrado.

Esta revisão objetivou reunir o conhecimento a respeito dos Scarabaeoidea na área de abrangência do Cerrado por meio dos estudos científicos desenvolvidos com esta superfamília nos últimos 30 anos. A seleção dos estudos foi realizada com base na data de publicação (1982 a 2012) e foram utilizados artigos publicados em revistas indexadas com corpo editorial, restritos ao bioma Cerrado. As informações contidas neste estudo foram obtidas por meio de buscas realizadas nas bases Scielo, Portal de Periódicos da CAPES, Google Acadêmico, BioOne Online Journals, CAB Abstracts, Web of Knowlodge e Jstor. As palavras-chave, e suas combinações, utilizadas para as buscas bibliográficas foram Scarabaeoidea, Brazilian Savannah, Cerrado, Cetoniidae, Geotrupidae, Glaphyridae, Glaresidae, Hybosoridae, Lucanidae, Melolonthidae, Ochodaeidae, Passalidae, Pleocomidae, Scarabaeidae e Trogidae. Foram utilizadas também as publicações citadas nos artigos obtidos na busca, mas que não foram recuperadas por meio das palavras-chave.

No total foram encontrados 64 trabalhos, sendo 14 sobre espécies consideradas pragas, 15 abordavam aspectos bioecológicos, 41 trabalhos relacionados à biodiversidade e importância ecológica e 35 continham informações sobre técnicas e metodologias de coleta. Os estudos estão distribuídos em nove estados brasileiros: Mato Grosso do Sul (30), Minas Gerais (19), Goiás (12), Distrito Federal (7), Mato Grosso (4), Maranhão (2), Piauí (2), Paraná (1) e Tocantins (1).

Estudos sobre espécies praga

Foram encontradas 15 espécies de Scarabaeoidea consideradas pragas, distribuídas em três estados brasileiros. Todas as espécies identificadas como pragas no Cerrado brasileiro pertencem à família Melolonthidae. As larvas dessas espécies, denominadas comumente de corós, atacam o sistema radicular, interferem no crescimento e/ou ocasionam a morte das plantas, podendo reduzir drasticamente o estande e a produtividade das culturas atacadas quando em altas populações (OLIVEIRA et al., 2007; OLIVEIRA et al., 2008; COUTINHO et al., 2011; RODRIGUES et al., 2011). Os adultos de algumas espécies também podem causar prejuízos (OLIVEIRA et al., 2008; OLIVEIRA & ÁVILA, 2011).

De forma geral os prejuízos causados por Scarabaeoidea pragas no Cerrado se concentram no período chuvoso havendo um sincronismo de ocorrência da fase larval com os plantios de verão e são mais acentuados quando as plantas são atacadas na fase inicial de desenvolvimento (OLIVEIRA et al., 2007; OLIVEIRA et al., 2008).

Culturas atacadas

A polifagia tem sido apontada como uma das características de algumas espécies de Scarabaeoidea consideradas praga no Cerrado brasileiro (RODRIGUES et al., 2011). Larvas de Aegopsis bolboceridus (Thomson) foram observadas causando 100% de perdas em hortaliças e feijão no Distrito Federal (OLIVEIRA et al., 2008). Na cultura da soja registram-se as espécies Phyllophaga capillata (Blanchard) no Distrito Federal (OLIVEIRA et al., 2007), Liogenys fuscus Blanchard em Goiás (COSTA et al., 2009) e Mato Grosso do Sul (RODRIGUES et al., 2011), Cyclocephala forsteri Endrodi, Anomala testaceipennis Blanchard e Phyllophaga cuyabana Moser no Mato Grosso do Sul (SANTOS & ÁVILA, 2007). Na cultura do milho são encontradas causando danos as espécies A. testaceipennis, Liogenys suturalis Blanchard, L. fuscus e P. cuyabana no Mato Grosso do Sul (SANTOS & ÁVILA, 2009a; RODRIGUES et al., 2011) e A. bolboceridus em Goiás (OLIVEIRA et al., 2008). Em cana-de-açúcar são registradas as espécies L. fuscus, Anomonyx sp., C. forsteri e C. verticalis Burmeister (COUTINHO et al., 2011). Em áreas de pastagens as espécies C. verticalis e A. testaceipennis foram registradas em plantas do gênero Brachiaria (RODRIGUES et al., 2008a; RODRIGUES et al., 2010a). Em macaúba observou-se, associado ao sistema radicular, as espécies Astaena sp., C. verticalis, Leucothyreus dorsalis Blanchard, Leucothyreus sp., L. fuscus e Phyllophaga sp. (PUKER et al., 2009; OLIVEIRA & ÁVILA, 2011). Uma espécie não identificada de Melolonthidae foi observada causando danos em trigo no Mato Grosso do Sul (ÁVILA & PÍPOLO, 1992). Com relação às formas adultas registrou-se C. forsteri atacando a inflorescência de plantas de macaúba e Leucothyreus albopilosus Ohaus causando lesões em troncos de eucalipto (PUKER et al., 2011b).

Manejo de espécies pragas

Os estudos realizados no Cerrado têm demonstrado que o manejo desse grupo de pragas depende da adoção conjunta de medidas que englobam o controle químico, cultural e biológico. O controle químico por meio da utilização do tratamento inseticida de sementes ou da pulverização de inseticidas no sulco de plantio tem sido utilizado para o manejo de corós rizófagos. Estudos de campo indicaram que a aplicação de inseticidas dos grupos organofosforados, pirazóis e neonicotinóides no sulco de plantio e/ou em tratamento de semente foi eficiente no controle de L. fuscus em milho (SANTOS et al., 2008). Quanto ao controle biológico existe apenas o registro de parasitismo de larvas de L. suturalis pelo taquinídeo Ptilodexia Brauer & Bergenstamm (SANTOS & ÁVILA, 2009b).

Estudos sobre aspectos bioecológicos

Dos estudos relacionados com aspectos bioecológicos de Scarabaeoidea, 9 tratavam de espécies praga. Com exceção de A. testaceipennis e Digitonthophagus gazella Fabricius que se reproduzem várias vezes ao ano (MARTINS & CONTEL, 1997; FONSECA & KERR, 2005; RODRIGUES et al., 2008a), as espécies de Sacarabaeoidea que ocorrem no Cerrado apresentam apenas uma geração por ano (RODRIGUES et al., 2012). A duração do ciclo biológico variou, sendo o ciclo mais curto de D. gazella com cerca de um mês (FONSECA & KERR, 2005) e os mais longos variando de 10 a 12 meses como para Pelidnota fulva Blanchard (RODRIGUES & FALCO, 2011).

Ciclo biológico

Os ovos, de modo geral, apresentam coloração branca, inicialmente são elípticos e posteriormente assumem um formato esférico (RODRIGUES et al., 2008a; RODRIGUES et al., 2010b; PUKER et al., 2011a; RODRIGUES et al., 2012). O período embrionário pode chegar a 22,8 dias (SANTOS & ÁVILA, 2009a). Na maioria das espécies as larvas podem ser encontradas no solo entre os meses de novembro e março (RODRIGUES et al., 2008a; RODRIGUES et al., 2008b; PUKER et al., 2009; SANTOS & ÁVILA, 2009a; COUTINHO et al., 2011), com algumas exceções como L. fuscus e C. forsteri onde a fase larval ocorre em maior densidade entre abril e setembro (COUTINHO et al., 2011). O período larval pode durar até 269 dias como em P. fulva (RODRIGUES & FALCO, 2011). As pupas possuem coloração variando de branco-amarelado a marrom-caramelo e, em algumas espécies, pode-se notar o dimorfismo sexual já neste estágio (RODRIGUES et al., 2010b).

Comportamento

Na fase adulta as revoadas geralmente iniciam-se com as primeiras chuvas, entre os meses de agosto/setembro, estendendo-se até dezembro. Essas espécies sincronizam sua reprodução com a época de plantio das culturas das quais se alimentam (RODRIGUES et al., 2008a; RODRIGUES et al., 2008b; PUKER et al., 2009; SANTOS & ÁVILA, 2009a; COUTINHO et al., 2011). Durante este período, os adultos emergem do solo, preferencialmente ao anoitecer, para procurar um parceiro para o acasalamento. O início da atividade de voo ocorre entre 18 e 19h (RODRIGUES et al., 2010a) e termina entre 01 e 02h para algumas espécies (SANTOS & ÁVILA, 2009a) e para outras às 05h30 (RODRIGUES et al., 2010b). Fêmeas e machos se encontram, geralmente por intermédio de feromônios, e depois da cópula as fêmeas retornam ao solo para depositar os ovos (SANTOS & ÁVILA, 2007; VAZ-DE-MELLO & GÉNIER, 2009; RODRIGUES et al., 2010b). No caso de espécies coprófagas, os ovos são depositados em esferas de fezes bovinas (RODRIGUES & FLECHTMANN, 1997; FONSECA & KERR, 2005).

Estudos sobre biodiversidade e importância ecológica

Aspectos relacionados à biodiversidade e à importância ecológica de Scarabaeoidea se destacaram, representando 64% de todos os estudos realizados no Cerrado.

Descrição de novas espécies

Diversas espécies foram descritas no bioma Cerrado. De espécimes coletados no Mato Grosso do Sul foi descrito o gênero Flechtmannia Stebnicka e as espécies Selviria matogrossoensis Stebnicka e Lomanoxoides selviriaensis Stebnicka (STEBNICKA, 1999), além de Anomiopus birai Canhedo de espécimes de Mato Grosso e Mato Grosso do Sul (CANHEDO, 2006). Para Minas Gerais, foram descritas S. anneae Stebnicka (STEBNICKA, 2005), Daimothoracodes confossus Ocampo e Vaz-de-Mello (OCAMPO & VAZ-DE-MELLO, 2002), Pedaridium louzadaorum Vaz-de-Mello & Canhedo e P. zanunciorum Vaz-de-Mello & Canhedo (VAZ-DE-MELLO & CANHEDO, 1998), A. serranus Canhedo e A. pumilius Canhedo (CANHEDO, 2006) e Ontherus (Ontherus) gladiator Genier (GENIER, 1998). Para o Distrito Federal, registraram-se como novas espécies D. rugomarginatus Ocampo (OCAMPO, 2005) e A. sulcatus Canhedo (CANHEDO, 2006). A espécie Neoathyreus moraguesi Howden foi descrita com base em um espécime coletado no estado de Goiás (HOWDEN, 2006) e A. mourai Canhedo descrita de espécimes coletados em Tocantins (CANHEDO, 2006).

Registros de ocorrência

No Mato Grosso do Sul registrou-se a presença de Bolbites onitoides Harold, sendo este o primeiro registro do gênero no Brasil (VAZ-DE-MELLO & GROSSI, 2010). No Cerrado maranhense houve registro da espécie Brachysiderus (Minisiderus) mielkeorum Grossi e Grossi (GROSSI & GROSSI, 2005) e novos registros para o estado do Piauí de Coprophanaeus (Coprophanaeus) cyanescens (Olsoufieff) e C. (Metallophanaeus) pertyi (GILLETT et al., 2010). As espécies Dendropaemon sp., Diabrotics mimas L., Phanaeus (Notiophanaeus) malibaeus Blanchard e C. (Coprophanaeus) acrisius (Macleay) estão associadas a áreas de Cerrado (GILLETT et al., 2010).

Revisões dos gêneros registraram sete espécies de Anomiopus Westwood e cinco de Chalepides Casey em áreas de Cerrado em diversos estados brasileiros (JOLY & ESCALONA, 2002; CANHEDO, 2006). A espécie Iarupea attenuata (Harold) foi registrada em Minas Gerais e L. tesari (Balthasar) em Mato Grosso e Minas Gerais (STEBNICKA, 1999).

Diversidade de espécies, importância e interações ecológicas

Espécies coprófagas de Scarabaeoidea, em sistemas agropastoris, desempenham papel relevante no controle biológico de parasitas que utilizam as fezes bovinas para depositar seus ovos, desestruturando a massa fecal e inviabilizando a oviposição do parasita (MARCHIORI et al., 2000b; MARCHIORI, 2003; MARCHIORI et al., 2003; KOLLER et al., 2007; BORGES et al., 2011; ABOT et al., 2012). Além das espécies coprófagas, poucos estudos têm sido realizados com relação à diversidade de espécies nos demais Scarabaeoidea.

Assim como os besouros coprófagos, espécies como P. fulva (RODRIGUES & FALCO, 2011) e Astaena sp. (BRANCO et al., 2010) também proporcionam a ciclagem de nutrientes, porém alimentam-se de matéria vegetal em decomposição, auxiliando na incorporação da matéria orgânica no solo. Diversas espécies são atraídas por carcaças, utilizando-as como fonte de alimento (MARCHIORI et al., 2000a; ROSA et al., 2011).

Alguns Scarabaeoidea (Dynastis sp. e Strategus sp.) fazem parte da dieta de mamíferos, como canídeos, em momentos de pouca disponibilidade de alimento (UCHOA & MOURA-BRITTO, 2004). Outras espécies apresentam potencial como polinizadores. As espécies Cyclocephala atricapilla Mannerheim, C. latericia Hohne e C. octopunctata Burmeister foram observadas visitando flores de araticum e devido a abundância C. octopunctata foi indicada como possível polinizador dessa espécie vegetal (CAVALCANTE et al., 2009).

Associações ecológicas com outras espécies foram encontradas. Adultos de L. albopilosus foram observados em cavidades de própolis de colmeias de Apis mellifera L. (PUKER et al., 2011b). A análise da flora intestinal de besouros da família Scarabaeidae apontou interações com microrganismos, atuando como prováveis dispersores de bactérias e fungos de importância ecológica, agrícola ou médica (NUNES & FRIZZAS, 2007). Duas espécies de Dendropaemon e Tetramereia convexa (Harold) foram observadas em ninhos de Atta Fabricius, sugerindo relação ecológica com formigas cortadeiras (VAZ-DE-MELLO & GÉNIER, 2009). Comportamento predatório foi registrado para Canthon virens (Mannerheim). Esta espécie foi observada predando formigas cortadeiras [Atta laevigata (Smith)] (SILVEIRA et al., 2006).

Em geral, mudanças na paisagem, desmatamento ou mesmo reflorestamentos alteram a estrutura da comunidade de escarabeídeos e a composição de espécies locais (GRIES et al., 2012), com raras exceções (RESENDE, 2012). Como são sensíveis às perturbações, estudos sugerem a utilização desses insetos como bioindicadores (ALMEIDA & LOUZADA, 2009; BORGES et al., 2011; GRIES et al., 2012). As assembleias de espécies presentes em áreas abertas diferem das encontradas em ambientes de Cerrado mais fechado, possuindo algumas espécies restritas a cada tipo de área (ALMEIDA & LOUZADA, 2009; NUNES et al., 2012), essas diferenças também podem ser observadas entre áreas de floresta e Cerrado (DURÃES et al., 2005) e áreas de reflorestamento, pastagens e vegetação natural de Cerrado (GRIES et al., 2012). Nas fitofisionomias de Cerrado, o campo sujo é o que apresenta maior diversidade de escarabeídeos (MILHOMEM et al., 2003).

Estudos sobre técnicas e metodologias de coleta

Tratando-se de Scarabaeoidea, existem diversas técnicas de amostragem que podem ser utilizadas. Os estudos realizados apontaram a utilização de armadilha luminosa, armadilha de queda (pitfall), armadilha de interceptação, coletas manuais, funil de Berlesse e, também, observações em laboratório e campo, sendo que alguns estudos utilizaram mais de uma técnica ou metodologia de coleta.

A armadilha luminosa tem sido amplamente utilizada para amostrar Scarabaeoidea noturnos fototrópicos positivos, mostrando eficiência na captura deste grupo (FLECHTMANN et al., 1995a; FLECHTMANN et al., 1995b; FLECHTMANN et al., 1995c; NUNES & FRIZZAS, 2007; BRANCO et al., 2010; ABOT et al., 2012), principalmente para estudos de dinâmica populacional (RODRIGUES et al., 2008a; RODRIGUES et al., 2008b; COSTA et al., 2009; SANTOS & ÁVILA, 2009a; RODRIGUES et al., 2010a; RODRIGUES et al., 2010b; RODRIGUES & FALCO, 2011). A armadilha de queda (pitfall) pode ser utilizada sem isca (SILVA et al., 2010) ou pode conter iscas que atraem uma gama mais específica de besouros denominados copronecrófagos. Os tipos de iscas mais utilizados foram fezes humanas (ALMEIDA et al., 2011; BORGES et al., 2011), fezes bovinas (AIDAR et al., 2000; KOLLER et al., 1999; KOLLER et al., 2007), fezes equinas (LOUZADA & SILVA, 2009), pedaços de carcaças de animais em decomposição, como baço (ALMEIDA & LOUZADA, 2009), fígado e carne bovina (MILHOMEM et al., 2003) e partes de frango (GILLETT et al., 2010), ou frutas (NUNES et al., 2012). Armadilhas de interceptação do tipo janela e Malaise (VAZ-DE-MELLO & GÉNIER, 2009) não têm se mostrado efetivas para Scarabaeoidea em comparação a outras armadilhas (AUAD & CARVALHO, 2011).

Amostragens manuais são realizadas tanto para larvas edáficas quanto adultos. Aliado a essas coletas, podem ser observados comportamentos reprodutivos (FONSECA & KERR, 2005; SILVEIRA et al., 2006), de forrageamento (PUKER et al., 2009; OLIVEIRA & ÁVILA, 2011) e interações ecológicas (PUKER et al., 2011b). O substrato onde se encontram pode ser coletado e depois quantificado o número de espécies (COUTINHO et al., 2011; RODRIGUES et al., 2011).

CONCLUSÃO

Os estudos sobre a superfamília Scarabaeoidea no Cerrado são restritos a poucas famílias, sendo Scarabaeidae e Melolonthidae as mais representativas. O número de trabalhos que envolvem espécies que não se encaixem nos hábitos copronecrófagos e herbívoros é bastante limitado. A maioria dos trabalhos aborda aspectos do comportamento e biologia de espécies considerada pragas. Mesmo para as famílias mais estudadas o número de trabalhos existente para o Cerrado brasileiro é insignificante frente ao número de espécies que habitam esse bioma. Estudos com Scarabaeoidea são de grande relevância, pois podem nortear a estruturação de políticas públicas visando a adoção de medidas de conservação para o grupo e de medidas de controle para o manejo integrado daquelas consideradas pragas.

Recebido 06.03.13

Aprovado 18.10.13

Devolvido pelo autor 18.01.14

CR-2013-0293.R2

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Autor para correspondência.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  01 Abr 2014
• Data do Fascículo
  Abr 2014

Histórico

• Recebido
  06 Mar 2013
• Aceito
  18 Out 2013