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Oestrose: uma parasitose emergente em pequenos ruminantes no Nordeste do Brasil1 1 Parte da Dissertação de Mestrado do primeiro autor.

Nasal bot: an emerging parasitic disease in small ruminants in the Brazilian Northeast

Resumo:

No período de janeiro de 2011 a dezembro de 2014 foram diagnosticados 9 surtos (A, B, C, D, E, F, G, H e I) de Oestrus ovis em pequenos ruminantes no estado da Bahia. No surto A obteve-se 0,5% (1/200); B 2,2% (2/90); C 0,8% (1/120); D 2% (2/100); E 1% (1/100); F 3% (1/33); G 0,6% (1/150); H 2,5% (5/200); I com 11,4% (8/70) em ovinos e 5% (2/40) em caprinos. Os sinais clínicos associados ao parasitismo pelas larvas nos surtos foram respiração ruidosa, espirro seguido de secreção nasal catarral, inquietação, movimentação excessiva da cabeça e andar em círculo. Macroscopicamente havia nos seios e conchas nasais hiperemia, edema da mucosa e presença de larvas. Todas as larvas coletadas dos cornetos e conchas nasais variavam desde o primeiro ao terceiro estágio de desenvolvimento. Algumas larvas L3 coletadas nas necropsias foram incubadas e o imago obtido das pupas mediram aproximadamente 10mm de cor acinzentada e abdômen escurecido. Realizada análise descritiva das condições climáticas, ano e positividade de casos de oestrose, demonstrou que a ocorrência tem tendência de crescimento com os anos (p˂0,001) e que houve casos com menor média de temperatura mínima (p˂0,001), possibilitando o desenvolvimento da mosca de O. ovis, demonstrando que houve a introdução da mosca enTtre o rebanho de ovinos e caprinos do estado da Bahia, e que as condições climáticas são ideais para perpetuação da espécie.

TERMOS DE INDEXAÇÃO:
Oestrus ovis; oestrose; cavidade nasal; ovinos; caprinos; pequenos ruminantes; Bahia

Abstract:

From January 2011 to December 2014 were diagnosed 9 outbreaks of Oestrus ovis infection in small ruminants (Outbreaks A-I) in the State of Bahia. The incidence of oestrosis in sheep in outbreak A was 0.5% (1/200), in B 2.2% (2/90), in C 0.8% (1/120), in D 2% (2/100), in E 1% (1/100), in F 3% (1/33), in G 0.6% (1/150), in H 2.5% (5/200), and in I 11.42% (8/70), and 5% (2/40) in goats. Clinical signs associated with parasitism were wheezing, sneezing followed by catarrhal nasal secretion, some restlessness, excessive head movement and walking in circles. The breasts and turbinates were hyperemic, with mucosal edema and presence of O. ovis larvae. All larvae collected from the turbinates ranged from the first to the third stage of development. Some L3 larvae collected at necropsy were incubated and the gray colored Imago with dark abdomen obtained from the pupae measured about 10mm. A descriptive analysis of the climatic conditions was carried out; in the year of investigation the incidence of O. ovis infection has grown (p<0.001), and the lowest mean minimum temperature (p<0.001) caused the development the O. ovis fly, so that there was an introduction of an increased number of these flies into the sheep and goat flocks in state of Bahia with the ideal climatic conditions for their perpetuation.

INDEX TERMS:
Oestrus ovis; oestrosis; nasal cavity; sheep; goats; small ruminants; Bahia

Introdução

Na ovinocultura uma das principais causas de prejuízo na produção é a infestação do rebanho por parasitas (Rissi et al. 2010Rissi D.R., Pierezan F., Oliveira Filho J.C., Fighera R.A., Irigoyen L.F., Kommers G.D. & Barros C.S.L. 2010. Doenças de ovinos da região central do Rio Grande do Sul: 361 casos. Pesq. Vet. Bras. 30:21-28.). Dentre as parasitoses que interferem no sistema produtivo de ovinos, está a oestrose (bicho da cabeça, falso torneio e mosca nasal das ovelhas), enfermidade produzida pelas larvas da mosca Oestrus ovis. A fêmea adulta deposita larvas na região das narinas de ovinos e caprinos que migram rapidamente para os cornetos e conchas nasais (Zumpt 1965Zumpt P. 1965. Myiasis in Man and Animals in the Old World. Butterworths, London. 267p.), provocando lesões e dificuldade respiratória nos animais (Taylor et al. 2010Taylor M.A., Coop R.L. & Wall R.L. 2010. Parasitologia Veterinária. 3ª ed. Guanabara Koogan, Rio de Janeiro. 768p.). Por ser um parasita cosmopolita, surtos de oestrose podem ocorrer em qualquer região onde exista criação de ovinos e caprinos (Ribeiro 2007Ribeiro P.B. 2007. Miíases, p.551-564. In: Riet-Correa F., Schild A.L., Lemos R.A.A. & Borges J.R.J. (Eds), Doenças de Ruminantes e Equídeos. Vol.1. Pallotti, Santa Maria.). A oestrose é uma doença que causa grande prejuízo econômico em vários estados do Sul, Sudeste e Centro Oeste do Brasil (Ribeiro et al. 1990Ribeiro V.L.S., Oliveira C.M.B. & Branco F.P.J.A. 1990. Prevalência e variações mensais das larvas de Oestrus ovis (Linneus, 1761) em ovinos no município de Bagé, RS, Brasil. Arq. Bras. Med. Vet. Zootec . 42:211-221., Guimarães & Papaverro 1999Guimarães J.H. & Papavero N. 1999. Myiasis in Man and Animals in the Neotropical Region. Pleiâde/FAPESP, São Paulo, 308p., Ramos et al. 2006Ramos C.I., Bellato V., Souza A.P., Avila V.S., Coutinho G.C. & Dalagnol C.A. 2006. Epidemiologia de Oestrus ovis (Diptera: Oestridae) em ovinos no Planalto Catarinense. Ciência Rural 36:173-178., Ribeiro 2007Ribeiro P.B. 2007. Miíases, p.551-564. In: Riet-Correa F., Schild A.L., Lemos R.A.A. & Borges J.R.J. (Eds), Doenças de Ruminantes e Equídeos. Vol.1. Pallotti, Santa Maria., Rissi et al. 2010Rissi D.R., Pierezan F., Oliveira Filho J.C., Fighera R.A., Irigoyen L.F., Kommers G.D. & Barros C.S.L. 2010. Doenças de ovinos da região central do Rio Grande do Sul: 361 casos. Pesq. Vet. Bras. 30:21-28., Cansi et al. 2011Cansi E.R., Castro M.B., Mustafa V.S., Porto M.R. & Borges J.R.J. 2011. Ovis aries (Artiodactyla: Bovidae) e Capra hircus (Artiodactyla: Bovidae) parasitados por Oestrus ovis (Diptera: Oestridae) no Distrito Federal, Brasil. Entomologia Brasilis 4:147-149.), no entanto, ainda não há descrição das características dessa parasitose no Nordeste brasileiro. Este trabalho tem como objetivo descrever os aspectos epidemiológicos e clínico-patológicos de surtos de oestrose em pequenos ruminantes no estado da Bahia, Nordeste do Brasil.

Material e Métodos

No período de janeiro de 2011 a dezembro de 2014 foram diagnosticados nove surtos (A-I) de oestrose no Estado da Bahia, totalizando 22 casos em ovinos e dois casos em caprinos. As larvas foram observadas durante a necropsia dos animais com diferentes causas de morte. Na necropsia, amostras de tecidos foram coletadas e fixadas em formol 10%, processadas de forma rotineira para histologia e coradas pela hematoxilina e eosina.

Dados gerais dos animais e histórico do rebanho foram obtidos com os médicos veterinários responsáveis por cada surto. Os dados mensais referentes a temperatura, umidade relativa do ar e chuvas acumuladas foram obtidos no Instituto Nacional de Meteorologia do Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (Inmet-MAPA).

Para as análises estatísticas foi criada a variável "casos" com resposta binária (0 = ausência de casos no mês; 1 = presença de casos no mês). Adicionalmente foram realizadas as medições de temperatura (máxima e mínima), umidade relativa do ar e de chuvas acumuladas durante o período de 2011 a 2014, para serem correlacionadas com a presença ou não de casos de parasitismo no mês, além da realização do teste não paramétrico de Mann-Whitney.

As larvas coletadas foram fixadas em formol 10% e identificadas como Oestrus ovis segundo a chave de Guimarães & Papavero (1999)Guimarães J.H. & Papavero N. 1999. Myiasis in Man and Animals in the Neotropical Region. Pleiâde/FAPESP, São Paulo, 308p.. Algumas larvas L3 foram incubadas e acompanhadas até puparem, em embalagem plástica com gaze umedecida, por 15-25 dias em temperatura ambiente para obtenção da mosca.

Resultados

Os casos ocorreram em propriedades rurais de três municípios do estado da Bahia, São Gonçalo dos Campos (S 12°26'00"/W 38°58'00"), Serrinha (S 11°39'51"/W 39°00'27") e Cruz das Almas (S 12°40'12"/W 39°06'07") (Fig.1). No município de São Gonçalo dos Campos ocorreram sete surtos (A-H), com um total de 13 casos. O surto F ocorreu no município de Serrinha, acometendo um animal e o surto I no município de Cruz das Almas, com 10 casos. Observaram-se a seguintes frequências nos surtos: A 0,5% (1/200), B 2,2% (2/90), C 0,8% (1/120), D 2% (2/100), E 1% (1/100), F 3% (1/33), G 0,6% (1/150), H 2,5% (5/200) e I 11,4% (8/70) em ovinos, e 5% (2/40) em caprinos. A distribuição anual da frequência de ovinos acometidos com oestrose revelou uma tendência de crescimento (p˂0,001), em 2011 com 9% (2/22), 2012 com 22,72% (5/22), 2013 com 13,63% (3/22) e 2014 com 68,18% (15/22). Na espécie ovina, 15/22 eram fêmeas e 7/22 eram machos, sendo 9 da raça Santa Inês, sete da raça Dorper, cinco sem raça definida e um da raça Morada Nova. A média da idade dos animais acometidos foi 1,5 anos, variando desde três meses até seis anos. Na espécie caprina, foram acometidas duas cabras, Anglo Nubiana e Pardo Alpina.

Fig.1
Mapa do Estado da Bahia identificando os municípios onde ocorreram os surtos de oestrose.

Os surtos A-C foram registrados tanto no período seco como no chuvoso. No surto A havia o histórico de compra de ovinos da região Sudeste do Brasil, sendo um dos doentes uma ovelha adquirida do estado de São Paulo. No surto B não havia histórico de compra de animal de outra região, todos os animais foram nascidos e criados no município com manejo extensivo, porém foram introduzidos animais vindos de uma propriedade vizinha. O surto I ocorreu em uma propriedade de regime semiextensivo. O surto F ocorreu um caso em uma ovelha de um rebanho em semiconfinamento com finalidade voltada para corte. O surto ocorreu no período seco e o animal foi encontrado morto, porém já apresentava sintomatologia respiratória com secreção nasal e perda de peso.

A média mensal da temperatura mínima, umidade relativa do ar e chuvas acumuladas nos municípios durante os quatro anos estão representadas nas Figs 2A-C. A média mensal das chuvas acumuladas, no período do estudo, no município de Cruz das Almas foi de 89,58mm, em São Gonçalo dos Campos e Serrinha essa média apresentou uma variação chegando a 48,56mm e 49,23mm, respectivamente. Apenas houve diferença estatística significante (p˂0,001) entre ocorrência de casos de oestrose e a temperatura mínima, demonstrado que quando houve casos, as temperaturas foram mais baixas do que os meses em que não ocorreram casos. Já a temperatura máxima não apresentou diferença estatística significativa, porém se manteve dentro da média de 29,7°C quando houve casos de oestrose e 30,9°C quando não houvera. Os sinais clínicos associados ao parasitismo pelas larvas nos surtos foram: respiração ruidosa, espirro seguido de secreção nasal catarral, alguns apresentavam inquietação, movimentação excessiva da cabeça e andar em círculo. Nos achados de necropsia referentes à cavidade nasal, havia nos seios e conchas nasais hiperemia, edema da mucosa, além da presença de larvas morfologicamente compatíveis com O. ovis (Fig.3). Todas as larvas coletadas dos cornetos e conchas nasais variavam desde o primeiro ao terceiro estágio de desenvolvimento. Em dois ovinos presenciaram-se larvas (estágio L1) na traqueia e em um caso nos brônquios (estágio L2). Um ovino apresentou larvas no esôfago e no rúmen (estágio L2).

Fig.2
(A) Média mensal da temperatura mínima, (B) média mensal da umidade do ar e (C) média mensal das chuvas acumuladas, nos anos de 2011-2014, nos municípios onde ocorreram os surtos de oestrose.

Fig.3
Conchas nasais com hiperemia e presença de larvas de Oestrus ovis.

Dentre as causas de morte em ovinos destacam-se a hemoncose 72,72% (16/22), desnutrição 9% (2/22), peritonite 4,54% (1/22), pneumonia e enterite 4,54% (1/22), inanição 4,54% (1/22); um animal estava autolisado 4,54% (1/22). Em caprinos, um apresentava abscesso de hipófise e um com hemoncose.O imago obtido das pupas mediram aproximadamente 10mm de cor acinzentada e abdômen escurecido.

Discussão

O diagnóstico de parasitismo por Oestrus ovis em ovinos e caprinos baseou-se nos sinais clínicos, alterações patológicas e pela identificação das larvas na cavidade nasal dos animais necropsiados. Não houve distinção de raça, sexo e idade dentro dos rebanhos avaliados. No Nordeste, até o momento, não havia relatos de oestrose em ovinos e caprinos. No Brasil, a oestrose é comumente descrita nas regiões Sul e Sudeste, e ultimamente no Distrito Federal e Estado de Mato Grosso (Ribeiro 2007Ribeiro P.B. 2007. Miíases, p.551-564. In: Riet-Correa F., Schild A.L., Lemos R.A.A. & Borges J.R.J. (Eds), Doenças de Ruminantes e Equídeos. Vol.1. Pallotti, Santa Maria., Cansi et al. 2011Cansi E.R., Castro M.B., Mustafa V.S., Porto M.R. & Borges J.R.J. 2011. Ovis aries (Artiodactyla: Bovidae) e Capra hircus (Artiodactyla: Bovidae) parasitados por Oestrus ovis (Diptera: Oestridae) no Distrito Federal, Brasil. Entomologia Brasilis 4:147-149., Schenkel et al. 2012Schenkel D.M., Cavalcanti M.K.M., Damasceno E.S., Campos A.K. & Furlan F.H. 2012. Surto de Oestrus ovis em ovinos no Mato Grosso. Pesq. Vet. Bras. 32:754-756.). Os surtos de oestrose neste trabalho ocorreram em todas as estações do ano, em períodos secos e chuvosos, no entanto, no Sul do Brasil, ocorre com maior expressão na primavera e verão (Ribeiro et al. 1990Ribeiro V.L.S., Oliveira C.M.B. & Branco F.P.J.A. 1990. Prevalência e variações mensais das larvas de Oestrus ovis (Linneus, 1761) em ovinos no município de Bagé, RS, Brasil. Arq. Bras. Med. Vet. Zootec . 42:211-221., Ramos et al. 2006Ramos C.I., Bellato V., Souza A.P., Avila V.S., Coutinho G.C. & Dalagnol C.A. 2006. Epidemiologia de Oestrus ovis (Diptera: Oestridae) em ovinos no Planalto Catarinense. Ciência Rural 36:173-178.). No estado do Mato Grosso, que possui clima quente constante, as larvas são ativas o ano todo, possibilitando a ocorrência de duas ou três gerações (Schenkel et al. 2012Schenkel D.M., Cavalcanti M.K.M., Damasceno E.S., Campos A.K. & Furlan F.H. 2012. Surto de Oestrus ovis em ovinos no Mato Grosso. Pesq. Vet. Bras. 32:754-756.).

A mortalidade da oestrose geralmente é baixa e os animais parasitados morrem devido às infecções secundárias e hemoncose (Ribeiro 2007Ribeiro P.B. 2007. Miíases, p.551-564. In: Riet-Correa F., Schild A.L., Lemos R.A.A. & Borges J.R.J. (Eds), Doenças de Ruminantes e Equídeos. Vol.1. Pallotti, Santa Maria., Schenkel et al. 2012Schenkel D.M., Cavalcanti M.K.M., Damasceno E.S., Campos A.K. & Furlan F.H. 2012. Surto de Oestrus ovis em ovinos no Mato Grosso. Pesq. Vet. Bras. 32:754-756.). No presente trabalho 70,83% (17/24) das mortes foram decorrentes da hemoncose.

O ciclo de parasitismo das larvas (média de 30-60 dias) pode promover manifestações clínicas nos hospedeiros, como rinites, sinusites e lesões pulmonares, que induz a grandes prejuízos econômicos, incluindo até morte dos animais (Dorchies et al. 2006Dorchies P.H., Tabouret G., Hoste H. & Jacquiet P. 2006. Larval-host parasite relationships. Part D: Oestrinae host-parasite interactions, p.191-200. In: Colwell D.D., Hall M.J. & Scholl P.J. (Eds), The Oestrid flies: biology, host-parasite, relationships, impact and management. CABI Publishing, Cambridge.), como descritos nos animais avaliados. A frequência de infestação dos caprinos foi baixa 8,33% (2/24). Este achado pode estar relacionado a habilidade de defesa dos caprinos em evitar o contato com a mosca, uma menor umidade na cavidade nasal em relação aos ovinos e um sistema imune com maior adaptação a infestação, sugerindo que os caprinos co-evoluíram com o O. ovis (Dorchies et al. 1998Dorchies P., Duranton C. & Jacquiet P. 1998. Pathophysiology of Oestrus ovis infection in sheep and goats: a review. Vet. Res. 142:487-489., Angulo-Valadez et al. 2010Angulo-Valadez C.E., Scholl P.J., Cepeda-Palacios R., Jacquiet P. & Dorchies P. 2010. Nasal bots: a fascinating world!. Vet. Parasitol. 174:19-25.).

A temperatura tem uma relação direta com a atividade da mosca, já que existe uma predileção de horários mais quentes para larviposição (Cepeda-Palacios & Scholl 2000Cepeda-Palacios R. & Scholl P.J. 2000. Factors affecting the larvipositional activity of Oestrus ovis gravid females (Diptera: Oestridae). Vet. Parasitol. 91:93-105.). Para a atividade das larvas, ambientes com temperaturas mais amenas e alta umidade do ar favorecem ao ciclo biológico na formação da pupa e posterior liberação do imago (Schenkel et al. 2012Schenkel D.M., Cavalcanti M.K.M., Damasceno E.S., Campos A.K. & Furlan F.H. 2012. Surto de Oestrus ovis em ovinos no Mato Grosso. Pesq. Vet. Bras. 32:754-756.). Portanto, as condições climáticas dos municípios avaliados foram ideais para o desenvolvimento do ciclo da mosca, principalmente em São Gonçalo dos Campos onde ocorreram casos em praticamente todos os meses do ano, corroborando com o que já está descrito na literatura com temperatura entre 20 a 30°C e umidade relativa do ar em torno de 70%. Nestas condições Silva et al. (2012)Silva B.F., Basseto C.C. & Amarante A.F.T. 2012. Epidemiology of Oestrus ovis (Diptera: Oestridae) in sheep in Botucatu, State of São Paulo. Revta Bras. Parasitol. Vet. 21:386-390., constataram uma alta taxa de recuperação de larvas, enquanto nenhuma larva foi recuperada quando a média da temperatura mínima foi abaixo de 14 ºC.

Os sinais clínicos observados nos animais de todos os surtos corroboram com o que já está descrito na literatura e são decorrentes da atividade da mosca durante depósito das larvas nas narinas e da presença da larva na mucosa nasal, o que incita um processo inflamatório (Ribeiro 2007Ribeiro P.B. 2007. Miíases, p.551-564. In: Riet-Correa F., Schild A.L., Lemos R.A.A. & Borges J.R.J. (Eds), Doenças de Ruminantes e Equídeos. Vol.1. Pallotti, Santa Maria.). As alterações patológicas foram semelhantes às descritas por Schenkel et al. (2012)Schenkel D.M., Cavalcanti M.K.M., Damasceno E.S., Campos A.K. & Furlan F.H. 2012. Surto de Oestrus ovis em ovinos no Mato Grosso. Pesq. Vet. Bras. 32:754-756., relacionadas ao movimento larvário, ao trauma mecânico causado pelas larvas e principalmente pela reação de hipersensibilidade imediata pelas moléculas secretadas/excretadas pela larva (Taylor et al. 2010Taylor M.A., Coop R.L. & Wall R.L. 2010. Parasitologia Veterinária. 3ª ed. Guanabara Koogan, Rio de Janeiro. 768p., Angulo-Valadez et al. 2011Angulo-Valadez C.E., Ascencio F., Jacquiet P., Dorchies P. & Cepeda-Palacios R. 2011. Sheep and goat immune responses to nose bot infestation: a review. Med. Vet. Entomol. 25:117-125., Schenkel et al. 2012Schenkel D.M., Cavalcanti M.K.M., Damasceno E.S., Campos A.K. & Furlan F.H. 2012. Surto de Oestrus ovis em ovinos no Mato Grosso. Pesq. Vet. Bras. 32:754-756.).

A obtenção da mosca de O. ovis foi realizada em temperatura ambiental laboratorial permitindo o desenvolvimento de estágios de vida livre da mosca, diferente do descrito por Cansi et al. (2011Cansi E.R., Castro M.B., Mustafa V.S., Porto M.R. & Borges J.R.J. 2011. Ovis aries (Artiodactyla: Bovidae) e Capra hircus (Artiodactyla: Bovidae) parasitados por Oestrus ovis (Diptera: Oestridae) no Distrito Federal, Brasil. Entomologia Brasilis 4:147-149.), que obteve a pupa e o imago em condições controladas de temperatura e umidade, em 20-23 dias. Hall & Wall (1995)Hall M. & Wall R. 1995. Myiasis of humans and domestic animals, p.257-334. In: Baker J.R. & Rollinson D. (Eds), Advances in Parasitology. Academic Press, London. relataram que o desenvolvimento de L3 para pupa, dependerá apenas de condições climáticas e da estação do ano, confirmando a adaptabilidade e o desenvolvimento em condições ambientais específicas. Desta forma, a capacidade de se adaptar a diferentes ambientes e a persistência natural da infestação promovem as dificuldades para o seu controle (Alcaide et al. 2003Alcaide M., Reina D., Sánchez J., Frontera E. & Navarrete I. 2003. Seasonal variations in the larval burden distribution of Oestrus ovis in sheep in the southwest of Spain. Vet. Parasitol. 118:235-241.). O aumento do número de casos e a adaptação da espécie no Recôncavo e Sertão baiano tem relação direta com a evolução da pecuária e do melhoramento genético de pequenos ruminantes na região Nordeste, principalmente na Bahia com a introdução de ovinos vindos de outras regiões do Brasil. Além disso, é importante ressaltar que o estado da Bahia é o maior produtor de caprinos e segundo de ovinos do Brasil, e que a partir desta situação há também uma maior comercialização de animais para outros estados do Nordeste como também para outras regiões do Brasil, dessa maneira podendo ocorrer a disseminação da oestrose e de outras doenças.

Durante avaliação dos animais para compra e introdução em novos rebanhos é importante levar em consideração as doenças de cavidade nasal de pequenos ruminantes que cursam com as mesmas sintomatologias e lesões nos seios nasais como conodiobolomicose, pitiose rinofacial, aspergilose, prototecose, criptococose, rinite atópica, rinosporidiose, neoplasias e carcinomas (Portela et al. 2010Portela R.A., Riet-Correa F., Garino Júnior F., Dantas F.M., Simões S.V.D. & Silva S.M.S. 2010. Doenças da cavidade nasal em ruminantes no Brasil. Pesq. Vet. Bras. 30:844-854.).

Os resultados mostraram que as condições climáticas favoreceram a perpetuação do ciclo biológico da mosca e a sua disseminação nos municípios avaliados, já que existe uma regularidade de condições climáticas com clima quente e úmido com temperatura ideal de 19-33°C.

A introdução da oestrose no rebanho pode comprometer a produtividade através da perda de ganho de peso e morte de animais. A confirmação da parasitose no estado da Bahia alerta a possível disseminação da mosca e da doença na região, o que torna de grande relevância um maior estudo da epidemiologia da oestrose e aplicação de técnicas de profilaxia e controle, evitando desta forma futuras perdas econômicas com a doença.

Conclusões

Conclui-se que a oestrose é uma miíase emergente no Nordeste do Brasil com registro de acometimento em ovinos e caprinos.

A introdução de animais de outras regiões, principalmente do Sul e Sudeste, propiciou a entrada de moscas de O. ovis que encontraram nessa região condições climáticas ideais permitindo a adaptação da mosca e perpetuação do ciclo biológico no território baiano.

Agradecimentos

Ao Instituto Nacional de Metereologia da Bahia (Inmet) pelo fornecimento dos dados climáticos. Ao Laboratório de Monitoramento de Doenças pelo Sistema de Informação Geográfica e ao Lamdosig/UFBA pelo apoio nas avaliações epidemiológicas.

Referências

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  • 1
    Parte da Dissertação de Mestrado do primeiro autor.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    Out 2016

Histórico

  • Recebido
    17 Jun 2015
  • Aceito
    13 Maio 2016
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