Desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de espécies de Poaceae (Poales)

Ovule, fruit and seed development in species of Poaceae (Poales)

ARTIGOS

Desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de espécies de Poaceae (Poales)¹

Ovule, fruit and seed development in species of Poaceae (Poales)

Adriana Tiemi Nakamura^I,2; Hilda Maria Longhi-Wagner^II; Vera Lucia Scatena^I

^IUniversidade Estadual Paulista (UNESP), Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, Avenida 24-A, 1515, Bela Vista, 13506-900 Rio Claro, SP, Brasil

^IIUniversidade Federal do Rio Grande do Sul, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, Avenida Bento Gonçalves, 9500, Prédio 43323, Agronomia, 91501-970 Porto Alegre, RS, Brasil

RESUMO

O desenvolvimento de óvulo, fruto e semente de Olyra humilis Nees e Sucrea monophylla Soderstr. (Bambusoideae), Axonopus aureus P. Beauv. e Paspalum polyphyllum Nees ex Trin. (Panicoideae), Chloris elata Desv. e Eragrostis solida Nees (Chloridoideae) foram estudados visando à caracterização embriológica dessas subfamílias de Poaceae. As espécies apresentam óvulo bitegumentado, micrópila formada pelo tegumento interno, megagametófito tipo Polygonum, endosperma nuclear e amiláceo, embrião lateral e desenvolvido, caracteres comuns às demais espécies de Poaceae já estudadas. Destacam-se diferenças como: óvulo hemianátropo e pseudocrassinucelado nas espécies de Bambusoideae e Panicoideae, campilótropo e tenuinucelado, nas de Chloridoideae; tegumento externo restrito à base do óvulo em Bambusoideae, até um terço do nucelo em Panicoideae e próximo à região micropilar em Chloridoideae. O. humilis e S. monophylla (Bambusoideae) apresentam maior desenvolvimento do nucelo do que as demais espécies. A variação no tipo de cariopse separa as subfamílias de Poaceae estudadas, pois Bambusoideae apresenta endocarpo fenólico e semente ategumentada; Panicoideae apresenta pericarpo comprimido e adnato ao tégmen; e Chloridoideae apresenta exocarpo livre e endotégmen fenólico. Esses caracteres são diagnósticos para as subfamílias de Poaceae estudadas.

Palavras-chave: Bambusoideae, Chloridoideae, embriologia, Panicoideae

ABSTRACT

We selected Olyra humilis Nees and Sucrea monophylla Soderstr. (Bambusoideae), Axonopus aureus P. Beauv. and Paspalum polyphyllum Nees ex Trin. (Panicoideae), Chloris elata Desv. and Eragrostis solida Nees (Chloridoideae) to study their ovule, fruit and seed development in order to characterize the embryology of these subfamilies within Poaceae. Like other Poaceae that have already been studied, these species present bitegmic ovule, micropyle formed by the inner integument, megagametophyte of the Polygonum type, starchy nuclear endosperm, and lateral, developed embryo. In specimens of Bambusoideae and Panicoideae, the ovule is hemianatropous and pseudocrassinucellate, whereas in Chloridoideae, it is campylotropous and tenuinucellate. The outer integument is restricted to the ovule base in Bambusoideae; it reaches up to one third of the nucellus in Panicoideae and extends to the micropyle in Chloridoideae. O. humilis and S. monophylla (Bambusoideae) present a more developed nucellus than the other species studied here. Each subfamily varies with regard to its mature caryopsis type. In Bambusoideae, the fruit has a phenolic endocarp and ategmic seeds; Panicoideae have compressed, adnate pericarp and tegmen; Chloridoideae present a free exocarp and a phenolic endotegmen. The overall features are diagnostic for the Poaceae subfamilies studied here.

Key words: Bambusoideae, Chloridoideae, embryology, Panicoideae

Introdução

Poaceae é uma família monofilética e apresenta características únicas, como fruto do tipo cariopse e embrião lateral bem diferenciado, combinação única entre as monocotiledôneas (GPWG 2001). Os caracteres morfológicos e anatômicos têm contribuído para a elucidação das relações taxonômicas entre as categorias infra-familiares em Poaceae (GPWG 2001), auxiliando estudos filogenéticos de Poales (APG II 2003, Soltis et al. 2005). A importância econômica e ecológica de Poaceae contribuíram para que esta seja uma das famílias de Angiospermas mais conhecidas e estudadas.

Estudos em Poaceae demonstraram que caracteres relacionados ao desenvolvimento do óvulo e do fruto podem ser diagnósticos para as subfamílias (Bhanwra 1988). A morfologia da cariopse apresentou diferenças significativas entre as espécies de Chloridoideae e foi utilizada para caracterizar gêneros e espécies (Liu et al. 2005). Além disso, estudos anteriores utilizaram dados morfológicos da cariopse para resolver problemas taxonômicos infra-familiares (Barthlott 1981, Terrell & Peterson 1993).

Representantes de Poaceae, em geral, apresentam fruto do tipo cariopse (GPWG 2001). Para espécies de Bambusoideae, foram relatados diversos tipos carpológicos (Filgueiras 1986), desde frutos secos até carnosos (Dahlgren et al. 1985). Frutos carnosos foram considerados basais por Holtum (1956) e, por outro lado, especializados por Hari Gopal & Mohan Ram (1987). Bambusoideae sensu lato já foi considerada grupo basal em Poaceae e sua circunscrição foi alterada pelos estudos do GPWG (2001), com a separação de alguns gêneros nele inclusos e elevados à categoria de subfamília: Anomochlooideae, Pharoideae e Puelioideae. Atualmente Anomochlooideae é considerada basal de Poaceae e apresenta frutos do tipo cariopse (GPWG 2001).

Poaceae apresenta 13 subfamílias (Sánchez-Ken et al. 2007), porém neste trabalho foram selecionadas espécies de Bambusoideae, Chloridoideae e Panicoideae, grupos filogeneticamente distintos, com o objetivo de verificar se existem diferenças embriológicas. Neste contexto, Bambusoideae foi considerada basal, Panicoideae intermediária e Chloridoideae derivada (GPWG 2001).

A fim de verificar a existência de padrões embriológicos em Poaceae e de estabelecer características diagnósticas para as três subfamílias citadas, são analisados o desenvolvimento do óvulo, fruto e semente de Olyra humilis Nees, Sucrea monophylla Soderstr. (Bambusoideae – Olyreae), Axonopus aureus P. Beauv., Paspalum polyphyllum Nees ex Trin. (Panicoideae – Paniceae), Eragrostis solida Nees (Chloridoideae – Eragrostideae) e Chloris elata Desv. (Chloridoideae – Cynodonteae).

Material e métodos

Exemplares de cada espécie foram coletados, herborizados e incluídos no herbário do Departamento de Botânica da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (ICN) e no Herbário Rioclarense (HRCB). Olyra humilis: BRASIL. RIO GRANDE DO SUL: Morro Reuter, Morro Embratel, 25-IX-2004, H.M. Longhi-Wagner 9258 (ICN); RIO GRANDE DO SUL: Sapiranga, Morro Ferrabraz, 25-IX-2004, H.M. Longhi-Wagner 9259 (ICN). Sucrea monophylla: BRASIL. Bahia: Itapebi, Fazenda Guarani, 12-III-2004, H.M. Longhi-Wagner & R.P. de Oliveira 9332 (ICN). Axonopus aureus: BRASIL. SÃO PAULO: Pratânia, Fazenda Palmeira da Serra, 10-II-2005, A.T. Nakamura & C.J. Campos s.n. (HRCB 41668); BRASIL. SÃO PAULO: Pedregulho, Estação Ecológica de Furnas do Bom Jesus, 18-IV-2005, A.T. Nakamura & E. Simão s.n. (HRCB 41661). Paspalum polyphyllum: BRASIL. MINAS GERAIS: Santana do Riacho, Serra do Cipó, 11-V-2003, A.I. Coan et al. 8 (HRCB). Chloris elata: BRASIL. SÃO PAULO: Franca, Rodovia Cândido Portinari, km 322, 14-XI-2005, A.T. Nakamura & E. Simão s.n. (HRCB 45417). Eragrostis solida: BRASIL. SÃO PAULO: Pedregulho, Estação Ecológica de Furnas do Bom Jesus, 18-IV-2005, A.T. Nakamura & E. Simão s.n. (HRCB 41667).

Para este estudo, foram obtidos das espiguetas das espécies selecionadas, carpelos, frutos jovens e maduros, em diversas fases do desenvolvimento. Estes foram fixados em FAA em etanol 50% (Johansen 1940), conservados em etanol 70%, desidratados em série etílica, incluídos em metacrilato Leica^® e processados segundo o protocolo do fabricante. O material obtido foi seccionado em micrótomo rotativo Reichert-Jung, modelo 2040, com 4-8 µm de espessura, obtendo-se seções longitudinais e transversais, as quais foram imersas em solução de ácido periódico – reativo de Schiff (PAS) e azul de toluidina, segundo protocolo de Feder & O´Brien (1968), e montadas com Entellan.

As fotomicrografias foram obtidas em fotomicroscópio Olympus, modelo PM-20 e as escalas obtidas nas mesmas condições ópticas.

Resultados

Ontogênese do óvulo (figuras 1-13) – O primórdio do óvulo, nas seis espécies, forma-se a partir de um tecido meristemático bizonado, localizado na região placentária da parede ovariana. Uma única célula arquesporial, de origem subepidérmica, destaca-se das demais por apresentar tamanho maior e núcleo conspícuo (figuras 1, 2), atuando diretamente como célula-mãe de megásporos (figuras 3-5). Enquanto se estabelece os tegumentos externo e interno, o primórdio se mostra ortótropo (figuras 1-5). O tegumento interno inicia seu desenvolvimento antes do tegumento externo (figuras 1, 2), ambos de origem protodérmica; apresenta duas a três camadas de células (figura 2) que se dividem anticlinalmente e periclinalmente (figura 5) envolvendo o nucelo no final da megasporogênese (figura 8). Na região micropilar, em estádios mais avançados de desenvolvimento, o tegumento interno apresenta uma proliferação celular, formando cerca de três a cinco camadas celulares (figura 9).

O tegumento externo que também possui origem dérmica (figura 5), varia em extensão e não participa da delimitação da micrópila (figuras 9, 10). Em Olyra humilis e Sucrea monophylla (Bambusoideae), fica restrito à base do óvulo (figuras 8, 9). Em Axonopus aureus e Paspalum polyphyllum (Panicoideae), se estende até um terço do nucelo e, na região micropilar, encobre a endóstoma formando uma capa protetora (figura 13). Em Chloris elata (figura 11) e Eragrostis solida (figura 12) (Chloridoideae), se alonga até próximo da região micropilar, mas não participa de sua formação.

No nucelo, a epiderme nucelar que em estádios iniciais do desenvolvimento é unisseriada, torna-se multisseriada devido a sucessivas divisões periclinais, nas espécies de Bambusoideae e Panicoideae, caracterizando o óvulo pseudocrasssinucelado (figuras 6, 8, 9, 13). Nas espécies de Chloridoideae, a epiderme continua unisseriada, sendo o óvulo tenuinucelado (figuras 10-12).

Durante o desenvolvimento, ocorre proliferação das células nucelares na região da anti-rafe provocando a curvatura do óvulo, resultando o tipo hemianátropo em Bambusoideae e Panicoideae; e em Chloris elata e Eragrostis solida (Chloridoideae) ocorre, além da curvatura gerada pela proliferação desigual do nucelo, a curvatura do gametófito feminino, caracterizando o óvulo campilótropo (figura 12).

É evidente a diferença em tamanho entre os óvulos das espécies de Bambusoideae e de Panicoideae e Chloridoideae. Esse fato deve-se ao nucelo mais desenvolvido nas primeiras.

Os óvulos formados são bitegumentados, sendo hemianátropo e pseudocrassinucelado em Olyra humilis, Sucrea monophylla (Bambusoideae), Axonopus aureus (figura 13) e Paspalum polyphyllum (Panicoideae) (figura 9), e campilótropo e tenuinucelado em Chloris elata e Eragrostis solida (Chloridoideae) (figuras 10-12).

Todas as espécies estudadas apresentam ovário súpero bicarpelar e unilocular, com um único óvulo de inserção parietal (figuras 10, 12).

Megasporogênese e megagametogênese (figuras 1-14) – A megasporogênese e megagametogênese são semelhantes entre as espécies estudadas. A célula arquesporial (figuras 1, 2) alonga-se e funciona diretamente como célula-mãe de megásporos (figuras 3-5) que apresenta citoplasma denso e núcleo conspícuo (figuras 3-5). A célula-mãe de megásporos sofre meiose, formando uma tétrade linear (figura 6). Dos quatro megásporos formados, apenas o calazal torna-se funcional, enquanto os demais se desintegram (figura 7). O megásporo funcional, então, devido à formação de vacúolos, aumenta em volume, tendo o seu núcleo posicionado centralmente (figura 8).

O megagametófito desenvolve-se conforme o tipo Polygonum. A primeira divisão mitótica do núcleo do megásporo dá origem a dois núcleos, caracterizando o estádio de megagametófito binucleado. Um grande vacúolo central se desenvolve e provoca a migração dos dois núcleos para pólos contrários da célula e, da mesma forma, desloca o citoplasma, que se posiciona próximo à periferia (figura 9). Os núcleos do megagametófito sofrem nova mitose, passando para o estádio tetranuclear (figura 9), os núcleos dividem-se novamente, dando origem a oito núcleos, indicando o gametófito octanucleado.

Após a formação dos oito núcleos, dois deles, um do pólo micropilar e outro do calazal (figura 10), migram para a região central e constituem os núcleos polares (figuras 11, 12), os quais, antes da fecundação, fundemse dando origem ao núcleo secundário conspícuo (figura 27). Para o estabelecimento da oosfera e das sinérgides durante o processo de celularização, os três núcleos micropilares são incorporados individualmente, estabelecendo uma oosfera (figuras 12, 13) e duas sinérgides laterais (figura 14), as quais posicionam-se lateralmente. Com relação às sinérgides, observa-se em sua porção micropilar o aparelho filiforme, que se caracteriza por apresentar projeções de parede para o interior do citoplasma (figura 14). No pólo calazal, ocorre o processo de formação das antípodas, as quais inicialmente incorporam, no processo de celularização, os três núcleos calazais (figuras 10, 11), que, posteriormente, proliferam-se, como visível na figura 12.

Desenvolvimento do fruto e semente (figuras 7-42) – O número de camadas de células da parede ovariana das espécies de Poaceae estudadas pode variar, ao longo do seu eixo longitudinal, mas nunca ocorre menos de quatro camadas de células.

A epiderme externa e interna do ovário é unisseriada, com células de menor tamanho que as do mesofilo (figuras 7, 8). O mesofilo apresenta duas camadas de células em Eragrostis solida (Chloridoideae) (figura 12) e em Axonopus aureus (figura 13) e Paspalum polyphyllum (figura 14) (Panicoideae), não variando ao longo da face dorsal do ovário. Em Chloris elata (Chloridoideae) (figura 10) e em Olyra humilis e Sucrea monophylla (Bambusoideae) (figuras 15, 16), ao longo da face dorsal do ovário, o número de camadas celulares é variável, principalmente na região apical. As células do mesofilo podem apresentar idioblastos fenólicos e grãos de amido, sendo este último mais facilmente observado nas espécies de Chloridoideae (figuras 27, 28).

Em Olyra humilis e Sucrea monophylla (Bambusoideae), o fruto maduro apresenta tamanho maior quando em comparação com as demais espécies, isso se deve ao significativo desenvolvimento da semente (figuras 15, 16). Durante o desenvolvimento, o exocarpo permanece unisseriado (figuras 17-19, 21); o mesocarpo apresenta espaços intercelulares e o tecido ganha um aspecto esponjoso (figura 17); o endocarpo é unisseriado, com células alongadas tangencialmente (figura 17). Ambos os tegumentos se desintegram. Com relação à epiderme nucelar, esta alonga-se radialmente (figuras 17, 19), exceto na região micropilar (figura 18); já na face dorsal, mostra-se delgada e com menor número de camadas de células do que a região ventral (figuras 18, 20). No fruto maduro, observa-se a persistência do exocarpo, parte do mesocarpo e do endocarpo, estes dois últimos com conteúdo fenólico (figuras 19-21). O mesocarpo, restrito a duas camadas de células frouxamente dispostas, apresenta um vigoroso feixe vascular (figura 21). Na região ventral apical da semente madura, cerca de três a quatro camadas de células do nucelo persistem e formam o perisperma (figura 19).

Em Axonopus aureus e Paspalum polyphyllum (Panicoideae) o pericarpo dos frutos jovens se assemelham ao descrito anteriormente para as espécies de Bambusoideae, a exceção da ausência de mesocarpo com aspecto esponjoso (figura 23). No pericarpo da cariopse madura o exocarpo apresenta células com compostos fenólicos; mesocarpo, endocarpo e tégmen com células colapsadas e adnatas (figuras 24, 25), sendo a testa totalmente desintegrada. Porém, na região hilar há persistência de células parenquimáticas do mesocarpo e do tecido vascular (figura 26).

Em Chloris elata e Eragrostis solida (Chloridoideae) o exocarpo é a única camada do pericarpo que se mantém sendo as demais desintegradas (figura 33), devido à quebra das paredes de suas células. A testa também é desintegrada no processo de ontogênese da semente. Durante o desenvolvimento do fruto, as células das duas camadas do tégmen alongam-se tangencialmente em sua extensão, exceto na região hilar, a qual permanece cubóide (figuras 28, 29). O exotégmen exibe células fortemente reagidas com PAS, devido ao conteúdo péctico presente nas paredes (figura 33) e o endotégmen apresenta células com deposição de compostos fenólicos (figuras 31-33).

Todas as espécies estudadas apresentam semente com embrião lateral (figuras 32, ^40-42). O endosperma é do tipo nuclear (figuras 16, 29, ³⁷). Os núcleos livres recém formados ocupam posição periférica na célula primária do endosperma (CPE), devido à presença de um grande vacúolo central. O processo de celularização é centrípeto, ou seja, inicia-se da periferia para a região central da CPE, e após sua conclusão, as células dividem-se em todas as direções (figura 22). Com o cessar da divisão, a camada mais externa forma a camada de aleurona, constituída de células retangulares, de paredes finas, citoplasma denso e núcleo grande (figuras 20, 24-26, ⁴¹). Durante o desenvolvimento da semente, no endosperma há formação de grãos de amido, os quais na maturidade preenchem por completo suas células (figuras 24, 25, ^40-42).

No início da formação do embrião, observa-se que o zigoto (^{figuras 34}, ³⁵) divide-se transversalmente resultando numa célula basal (CB) maior e numa célula apical (CA) menor (^{figura 36}). A segunda divisão é longitudinal, e ocorre em CA, e a terceira é transversal, em CB, formando uma tétrade, como observado em Surea monophylla (^{figura 37}). O desenvolvimento do embrião é do tipo Onagráceo.

O pró-embrião sofre várias divisões tornando-se piriforme (^{figuras 38}, ³⁹) e, posteriormente, reniforme (figura 31). O embrião maduro apresenta escutelo, coleóptilo, primórdios foliares, meristema apical, mesocótilo, coleorriza e raiz adventícia (^{figuras 40-42}). Em Olyra humilis, Sucrea monophylla (Bambusoideae) e Chloris elata e Eragrostis solida (Chloridoideae), observa-se o epiblasto, localizado do lado oposto ao escutelo (^{figuras 40}, ⁴²).

Discussão

O desenvolvimento do primórdio de óvulo apresenta dois padrões em Angiospermas, bizonado e trizonado, segundo Bouman (1984). As espécies aqui estudadas apresentam primórdio de óvulo bizonado, que é o tipo menos freqüente e considerado derivado (Bouman 1984). Para as espécies de Bambusoideae observou-se que, apesar de possuírem primórdio bizonado, o óvulo apresenta nucelo desenvolvido em relação às demais espécies estudadas, além do óvulo e da semente apresentarem tamanho maior. Nas espécies de Pharus, atualmente pertencentes à Pharoideae, e antes incluídos em Bambusoideae, o óvulo também apresenta nucelo desenvolvido (Sajo et al. 2007). Em espécies de Ecdeiocoleaceae, grupo irmão de Poaceae, pertencente ao clado "graminídeo", este caráter também foi relatado (Linder & Rudall 2005) e pode ser compartilhado entre as espécies das duas famílias.

O óvulo das espécies estudadas de Bambusoideae e Panicoideae é hemianátropo e difere das espécies de Chloridoideae, que apresentam óvulo campilótropo. Para as espécies de Poaceae, Dahlgren et al. (1985) citaram óvulos ortótropos, anátropos, hemianátropos e campilótropos, sendo os três últimos os mais citados na literatura, para esta família (Narayanaswami 1954, Mengesha & Guard 1966, Bhanwra 1988).

Para as espécies de Chloridoideae estudadas, o óvulo é campilótropo, devido à curvatura do megagametófito. A curvatura do megagametófito do óvulo campilótropo e anfítropo é considerada caráter derivado (Bouman 1984), o que corrobora estudos que enfatizam a divergência tardia de Chloridoideae, dentro de Poaceae (GPWG 2001).

Todas as espécies analisadas no presente trabalho são bitegumentadas, com micrópila formada apenas pelo tegumento interno. Para algumas espécies de Bambusoideae foram observados óvulos unitegumentados (Rudall & Dransfield 1989, Hari Gopal & Mohan Ram 1987) e sem delimitação da micrópila (Hari Gopal & Mohan Ram 1987). Todos os membros de Poales, com exceção de Poaceae e Flagellariaceae, que pertencem ao clado "graminídeo" (Linder & Rudall 2005), têm os tegumentos externo e interno envolvendo completamente o nucelo (Linder & Rudall 1993). Nos óvulos de representantes de Poaceae, a micrópila, formada apenas pelo tegumento interno, pode ser considerada uma sinapomorfia (Linder & Rudall 1993).

Em Angiospermas, Bouman (1984) verificou a tendência da unitegumentação em óvulos bitegumentados, através da supressão do tegumento externo. Em Poaceae, ocorre uma variação no comprimento do tegumento externo, como observado nas espécies das subfamílias aqui estudadas, indicando a tendência da perda do tegumento externo nos óvulos da família. Entretanto, a supressão do tegumento externo em Poaceae é um caráter que ocorre independentemente da evolução dos grupos em Poaceae.

A divisão periclinal da epiderme nucelar que caracteriza os óvulos pseudocrassinucelados das espécies de Bambusoideae e Panicoideae estudadas foi descrita também para outras espécies de Panicoideae estudadas por Bhanwra (1988). O autor sugeriu ser essa uma característica exclusiva da subfamília Panicoideae. Porém, com os resultados obtidos neste estudo, verificou-se a presença desse caráter também em Olyra humilis e Sucrea monophylla (Bambusoideae).

O óvulo pseudocrassinucelado é normalmente encontrado em Poaceae e também em táxons basais de monocotiledôneas e eudicotiledôneas (Endress & Igersheim 2000). Porém, em Poales o óvulo tenuinucelado ocorre em Ecdeiocoleaceae (Rudall et al. 2005), Eriocaulaceae (Scatena & Bouman 2001), Mayacaceae (Venturelli & Bouman 1986), Xyridaceae (Rudall & Sajo 1999), todas representantes do clado "xyrídeo". No clado "restiídeo", o óvulo tenuinucelado encontra-se em Anarthriaceae, Centrolepidaceae e Restionaceae (Rudall 1997). Considera-se esse caráter o mais comum para a ordem Poales, assim como também o é para outras ordens de monocotiledôneas, como Orchidales e Arales (Kapil & Bhatnagar 1991).

Durante o desenvolvimento do megagametófito de Olyra humilis, Sucrea monophylla (Bambusoideae), Eragrostis solida e Chloris elata (Chloridoideae) foi observada a proliferação das antípodas. Devido à presença dessa característica, Anton & Cocucci (1984) utilizaram para a família o tipo "Poaceae variante". A proliferação de antípodas em representantes da família foi associada à condição ancestral, presente nas espécies de bambus (Bambusoideae) (Davis 1966, Hari Gopal & Mohan Ram 1987), considerados, até recentemente, subfamília basal de Poaceae. Com os estudos filogenéticos (GPWG 2001), considera-se Anomochlooideae o grupo ancestral de Poaceae. Além de contrariar a associação da proliferação de antípodas à ancestralidade, Diboll & Larson (1966) e You & Jensen (1985) demonstraram que estas células desempenham papel de nutrição do megagametófito e são consideradas células de transferência por Pate & Gunning (1972).

Nas espécies aqui estudadas, os frutos apresentam algumas variações na constituição do pericarpo e tégmen para cada subfamília. Características como tégmen persistente e exocarpo livre, observadas em Eragrostis solida e Chloris elata (Chloridoideae), também foram observadas em outras espécies da subfamília e são consideradas sinapomorfias (Bhanwra 1986, Bhanwra et al. 1981, 1991). Em Setaria italica (L.) P. Beauv. (Panicoideae), segundo Narayanaswami (1956), os frutos apresentam tégmen livre do pericarpo, não sendo considerados, portanto, uma cariopse verdadeira.

Em espécies de Sporobolus, Eragrostis e Eleusine (Chloridoideae), Rosengurtt et al. (1982) denominaram o fruto de aquênio, e Lawrence (1951), de utrículo, somente para o último gênero. Filgueiras (1986) refutou o uso desses dois termos para os frutos de Poaceae e ratificou que cariopse é o tipo básico de fruto para Poaceae, e os casos que fogem desse padrão são considerados variações da mesma, assim como sugeriram Tsvelev (1983) e Izaguirre & Laguardia (1987).

Em espécies de Melocanna, Dinochloa, Ochlandra, Olmeca, Melocamus e Alvinia (Bambusoideae), Filgueiras (1986) citou a ocorrência de frutos carnosos. Além da suculência dos frutos, em espécies de Ochlandra e Melocamus, os tegumentos externo e interno do óvulo degeneram durante o desenvolvimento caracterizando sementes nuas, ou seja, ategumentadas (Hari Gopal & Mohan Ram 1987), sendo o mesmo observado em Olyra humilis e Sucrea monophylla (Bambusoideae). Dessa forma, a proteção do fruto é conferida pelas brácteas estéreis, que estão presentes nas unidades de dispersão de Poaceae (GPWG 2001).

A diversidade de frutos em Bambusoideae (Dahlgren et al. 1985, Filgueiras 1986) pode ser considerada um caráter importante para o entendimento da filogenia da subfamília, gerando discussões quanto à condição ancestral ou derivada deste fruto (Holtum 1956), que, todavia, é considerado por outros autores como especializado dentro da subfamília (Filgueiras 1986, Hari Gopal & Mohan Ram 1987). Essa especialização poderia estar associada à condição vivípara de algumas espécies de Bambusoideae (Stapf 1904) ou ao seu modo de dispersão (Filgueiras 1986).

A morfologia de frutos visando à caracterização taxonômica de grupos infra-familiares em Poaceae vem sendo estudada, e demonstrou ser uma ferramenta útil para o grupo (Terrell & Peterson 1993, Liu et al. 2005), como também evidenciado no presente trabalho.

Na semente madura, observou-se em Chloris elata e Eragrostis solida (Chloridoideae) que o endotégmen apresenta compostos fenólicos. Este caráter também foi observado em Sporobolus diander (Retz.) P. Beauv., Leptochloa chinensis (L.) Nees e Chloris barbata Sw. (Chloridoideae) por Bhanwra et al. (1981). Chloridoideae apresenta alguns caracteres exclusivos entre as Poaceae, como óvulo campilótropo, depósito de compostos fenólicos no endotégmen e pericarpo livre do tégmen (Bhanwra et al. 1991). A presença de compostos fenólicos no tégmen foi relatada também em Restionaceae (Rudall & Linder 1988), em Centrolepidaceae (Hamann 1975) e em Eriocaulaceae (Scatena & Bouman 2001), e pode ser um caráter importante para definir Poales.

A proporção que o endosperma ocupa na semente em relação ao embrião pode indicar a evolução de Poaceae. A maior dimensão deste tecido comparado ao embrião é considerada condição ancestral (Filgueiras 1986), confirmando a primitividade das espécies de Bambusoideae em relação às espécies de Panicoideae e Chloridoideae.

O desenvolvimento do embrião em Paspalum polyphyllum (Panicoideae) é do tipo Onagráceo, em que a célula basal não desempenha papel importante na formação do embrião, sendo um tipo comum de desenvolvimento em monocotiledôneas (Dahlgren et al. 1985). Este caráter também foi observado em outras Poaceae, como em espécies de Poa (Souèges 1924) e em Hordeum vulgare L. (Norstog 1972), da subfamília Pooideae, e nas espécies de Panicoideae, Paspalum scrobiculatum L. (Narayanaswami 1954) e Setaria italica (L.) P. Beauv. (Narayanaswami 1956). Entretanto, nas espécies aqui estudadas, não foi observada a uniformidade no desenvolvimento do embrião, corroborando estudos preliminares que constataram que a embriogênese é um processo variável, em nível de gênero e também em nível famíliar (Randolph 1936, Merry 1941, Bennett 1944).

Os resultados obtidos neste estudo são importantes na caracterização da família, pois foram constatadas diferenças no tipo do óvulo, no tipo do nucelo, no tamanho do óvulo, comprimento do tegumento externo e no pericarpo. Diferenças no tipo do óvulo (hemianátropo e crassinucelado, campilótropo e tenuinucelado), no desenvolvimento do nucelo, conseqüentemente no tamanho do óvulo, no comprimento do tegumento externo e na parede do fruto podem ser utilizadas como caráter diagnóstico das subfamílias estudadas e podem auxiliar na taxonomia de Poaceae.

Agradecimentos – Ao CNPq, pela bolsa de doutorado concedida à primeira autora (proc. 140022/2004-0), bolsa de produtividade em pesquisa à terceira autora (proc. 301404/2004-6) e auxílio financeiro (proc. 471809/2004-7), à Fapesp pelo auxílio financeiro (proc. 2005/02141-4).

(recebido: 20 de dezembro de 2007; aceito: 20 de janeiro de 2009)

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1

. Parte da tese de doutorado do primeiro autor, Programa de Pós-graduação em Biologia Vegetal da Universidade Estadual Paulista (UNESP) de Rio Claro.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Jun 2009
• Data do Fascículo
  Mar 2009

Histórico

• Aceito
  20 Jan 2009
• Recebido
  20 Dez 2007