Tortuosidade e conectividade da rede trabecular do rádio distal a partir de imagens microtomográficas

Trabecular network tortuosity and connectivity of distal radius from microtomographic images

ARTIGO ORIGINAL

Tortuosidade e conectividade da rede trabecular do rádio distal a partir de imagens microtomográficas

Trabecular network tortuosity and connectivity of distal radius from microtomographic images

Waldir Leite Roque^*; Katia Arcaro; Ricardo Bigolin Lanfredi

Programa de Pós-Graduação em Matemática Aplicada, Instituto de Matemática – IM, Universidade Federal do Rio Grande do Sul – UFRGS, Rua Bento Gonçalves, 9500, Bairro Agronomia, CEP 91509-900, Porto Alegre, RS, Brasil

RESUMO

A osteoporose é uma doença que causa perda de massa óssea e deterioração da estrutura trabecular. A rede formada pelo osso trabecular é muito importante para estabelecer a competência mecânica do esqueleto. Estudos mostram que a microarquitetura trabecular pode elevar a predição do risco de fratura para cerca de 90%, por isso a sua investigação é de grande interesse da comunidade científica. Vários parâmetros estão relacionados à competência mecânica da estrutura óssea, entretanto, a tortuosidade trabecular ainda não foi seriamente levada em consideração e sua contribuição é desconhecida. Neste trabalho, o enfoque está direcionado à estimativa da tortuosidade trabecular e sua correlação com a conectividade, através da característica de Euler-Poincaré, para amostras do osso rádio distal in vitro, a partir de imagens de microtomografia computadorizada. Um método para estimar a tortuosidade do volume trabecular é apresentado e a tortuosidade é computada para os dois sentidos das três direções do volume. Os resultados apresentam valores distintos da tortuosidade dependendo da qualidade da rede trabecular e uma correlação positiva (r = 0,64) com a característica de Euler-Poincaré; além disso, observa-se que a tortuosidade busca alinhar-se nas direções de maiores tensões e compressões imprimidas à rede trabecular. Tais resultados evidenciam a importância da tortuosidade como parâmetro estrutural da rede trabecular.

Palavras-chave: Osso trabecular, Tortuosidade, Característica de Euler-Poincaré, Competência Mecânica, Osteoporose.

ABSTRACT

Osteoporosis is disease causing bone mass loss and deterioration of the trabecular structure. The trabecular network is very important to establish the mechanical competence of the skeleton. It is known that the trabecular microarchitecture can improve the fracture risk prediction up to 90%, for this reason the trabecular bone investigation has become of great interest for the scientific community. Several parameters provide structural details of the bone mechanical competence, however, the trabecular network tortuosity has not been seriously taken into account yet and its contribution is unknown. This paper directs attention to the trabecular tortuosity estimation and its correlation to the connectivity, through Euler-Poincaré characteristic, from in vitro distal radius bone samples by micro-computed tomographic images. A method to estimate the trabecular bone tortuosity is presented and its value is computed for both directions of the three volume axis. The results indicate that the trabecular tortuosity depends on the trabecular network quality and a positive correlation (r = 0.64) with the Euler-Poincaré characteristic. Inasmuch, it has been observed that the tortuosity tends to get aligned in the direction of main stress imposed on trabecular bone network. These results support the tortuosity as an important structural parameter.

Keywords: Trabecular bone, Tortuosity, Euler-Poincaré characteristic, Mechanical Competence, Osteoporosis.

Introdução

Com o aumento da longevidade, a incidência da osteoporose vem se tornando um problema não apenas de natureza clínica, mas também de natureza socioeconômica. A principal consequência da osteoporose é a ocorrência de fraturas e fissuras ósseas que, além de causar desconforto, necessitam de tratamentos e internações hospitalares, contribuindo, muitas vezes, para a degradação da saúde do paciente, aumentando a morbidade e podendo levá-lo a óbito. Todo este processo envolve custos elevados, quer do setor público, quer do setor privado, sendo projetado em 25 bilhões de dólares os custos com a osteoporose nos EUA para 2025 (Burge et al., 2007). No Brasil, dados indicam que um em cada três pacientes com fratura no osso ilíaco são diagnosticados como tendo osteoporose e, entre estes, apenas um em cada cinco recebem algum tipo de tratamento. Os custos para o sistema de saúde privado no Brasil, apenas com a fratura osteoporótica do fêmur, foi da ordem de 12 milhões de reais (~7,5 milhões de dólares) no período de um ano, entre julho de 2003 e junho de 2004 (Araújo et al., 2005). Neste sentido, torna-se, de fato, muito importante que se desenvolvam técnicas que possam auxiliar a predição do risco de fratura de um paciente de forma não invasiva e a um custo moderado.

A osteoporose é uma enfermidade osteometabólica que leva à perda de massa óssea e deterioração da estrutura do osso canceloso. O osso canceloso é essencialmente formado por uma rede de trabéculas e pela medula, sendo envolvido por uma parede densa chamada osso cortical. Por ser um tecido metabolicamente mais ativo, o osso trabecular é mais vulnerável do que o osso cortical. O padrão ouro para o diagnóstico da osteoporose é a densitometria mineral óssea (DMO), que é responsável por cerca de 70-80% da variação da resistência óssea (Homminga et al., 2003); por outro lado, estudos recentes indicam que a microarquitetura trabecular eleva esse valor para aproximadamente 90% (Accardo et al., 2005; Carbonare et al., 2005). Em geral, valores baixos de DMO sinalizam risco de fratura, porém alguns pacientes com valores considerados moderados de DMO apresentam quadros de traumas ósseos graves (Homminga et al., 2003; Wesarg et al., 2011). Como a DMO é uma medida que engloba toda a estrutura óssea (osso cortical mais osso canceloso), esta não é capaz de detectar as deficiências e fragilidades inerentes à estrutura do osso trabecular.

Nos últimos anos a evolução de recursos tecnológicos para exames por imagem permitiu que características histomorfométricas e geométricas/topológicas da estrutura trabecular, como a fração volumétrica, espessura trabecular, conectividade, propriedades elásticas etc., pudessem ser amplamente exploradas e a microtomografia computadorizada (µCT) ampliou ainda mais este horizonte. Um trabalho recente (Roque et al., 2010) mostra uma correlação positiva entre a fração volumétrica de osso trabecular, a conectividade da rede trabecular, estimada pela característica de Euler-Poincaré, e o módulo de Young, para sua elasticidade; esses parâmetros desempenham um papel importante para a competência mecânica da estrutura óssea, em outras palavras a resistência da estrutura quando sujeita a cargas. Por outro lado, a estrutura trabecular pode ser vista como composta por treliças que proporcionam a resistência mecânica da estrutura quando sujeita a tensões. Porém estas treliças apresentam-se de forma sinuosa, devendo tal característica ser levada em consideração quando da estimativa da resistência mecânica do osso trabecular.

Além disso, o osso canceloso assemelha-se a um meio poroso formado basicamente por uma fase sólida, composta pelo osso trabecular, e uma fase fluida, composta pela medula. É comum no estudo da estrutura trabecular in vitro fazer um tratamento preliminar de modo a retirar a medula, deixando apenas as cavidades medulares. Em geral, em um meio poroso com duas fases, a fase sólida é denominada grão e a fase das cavidades é denominada poro (Clennell, 1997).

Em meios porosos, a tortuosidade τ é uma medida do grau de sinuosidade de um poro, entretanto a tortuosidade geométrica é um conceito definido para uma estrutura filamentosa qualquer. A rede trabecular apresenta-se de forma sinuosa, devendo existir uma relação entre sua tortuosidade e os demais parâmetros estruturais. A literatura da área ainda não dispõe de um estudo sistemático sobre a tortuosidade trabecular, em particular a partir de imagens tomográficas, por isso sua contribuição para a competência mecânica ainda é pouco conhecida. Alguns trabalhos recentes discutem a importância da tortuosidade da cavidade medular para a estrutura do osso canceloso, utilizando técnicas de ultrassom para estimá-la em algumas amostras in vitro de ossos bovino e humano (Attenborough et al., 2005; Aygün et al., 2009; Hughes et al., 2007).

Neste trabalho, é apresentado e aplicado um método para estimar a tortuosidade da rede trabecular, a partir de imagens obtidas por microtomografia computadorizada, para um conjunto de 15 amostras do osso rádio distal e, em seguida, são discutidos alguns aspectos relativos à tortuosidade e à conectividade trabecular.

Materiais e Métodos

O estudo deste trabalho está baseado em imagens 3D geradas por µCT do osso trabecular do rádio (região distal), as quais foram obtidas in vitro de 15 cadáveres. As amostras, com tamanho lateral de 12 mm, foram coletadas a uma distância média de 9,75 mm a partir da extremidade distal do rádio. Foram selecionadas regiões de interesse (ROI) com tamanhos que variam de acordo com aspectos clínicos do material e as imagens foram obtidas com o scanner microCT-20 (Scanco Medical, Brüttisellen, Switzerland) com um voxel isotrópico de 34 µm de lado. Para remoção de ruído, as imagens 3D µCT foram filtradas com uso de um filtro Gaussiano 3D. Em cada caso, os histogramas em escalas de cinza das imagens filtradas continham dois picos, correspondendo à medula e ao osso; as imagens foram, então, binarizadas usando um limiar global igual ao mínimo entre os dois picos. A direção crânio-caudal foi identificada com o eixo z de cada amostra. Detalhes adicionais com respeito à preparação das amostras e protocolos de aquisição das imagens estão descritos no trabalho de Laib et al. (2001).

Nesse trabalho, foram considerados 15 conjuntos de imagens µCT, tomando-se 239 fatias em cada conjunto, com ROIs formadas por 212 × 212, 237 × 237, 242 × 242, 252 × 252 e 257 × 257 pixels; as 10 outras possuem 268 × 268 pixels. As matrizes binárias das imagens e o cálculo da característica de Euler-Poincaré foram realizados com o programa OsteoImage (Roque et al., 2007), o qual vem sendo desenvolvido pelos autores especialmente para a análise de imagens trabeculares. As figuras com imagens tridimensionais presentes neste trabalho foram geradas com os softwares OsteoImage e ImageJ.

Tortuosidade

Em um meio poroso a tortuosidade τ desempenha um papel importante na descriηão da estrutura e apresenta distintos conceitos (Clennell, 1997). Entretanto, matematicamente, a tortuosidade caracteriza a sinuosidade de um filamento. Neste trabalho, este conceito é aplicado às trabéculas. Geometricamente, a tortuosidade τ é definida como

onde L_G é a distância geodésica entre dois pontos conexos na rede trabecular, e L_E é a distância Euclidiana entre eles. Na literatura, alguns autores consideram a distância Euclidiana na Equação 1, como sendo a distância em linha reta entre dois pontos do poro, independente da geometria das fases. No entanto, quando o espaçamento entre os planos de varredura são pequenos, a distância Euclidiana entre os pontos e a distância Euclidiana entre os planos paralelos que delimitam a estrutura podem ser considerados aproximadamente iguais; neste caso, é comum considerar L_E como a distância entre os planos (Wua et al., 2006), como ilustrado na Figura 1.

O cálculo da tortuosidade sobre o espaço imagem requer o desenvolvimento de algoritmos que calculem a tortuosidade com base nos pixels ou voxels que o representam. A técnica adotada neste trabalho está fundamentada no princípio da reconstrução geodésica inicialmente proposta em Gommes et al. (2009), que busca associar um valor de tortuosidade para toda a rede de poros.

Neste trabalho, a técnica consiste essencialmente em considerarmos uma imagem 3D da estrutura trabecular e um sentido de referência, digamos, na direção positiva do eixo z, denominada +z. A estrutura é varrida por um plano normal ao sentido +z e, utilizando-se o procedimento da RG, estima-se a distância geodésica L_G de uma trabécula, a partir do plano varredor inicial até uma fatia m, sendo o número n de RGs necessárias para alcançar a m-ésima fatia. As RGs recobrem todos os voxels que correspondem as trabéculas que são conexas as da fatia inicial. Por outro lado, a distância Euclidiana L_E é determinada pelo número de fatias obtidas pela propagação paralela do plano varredor. O número n de RGs necessárias para recobrir todas as trabéculas conexas até a m-ésima fatia é tal que m < n, com a igualdade ocorrendo apenas quando a rede trabecular é perpendicular ao plano varredor.

Como para uma dada distância Euclidiana L_E(m) tem-se diversos valores de distâncias geodésicas, já que são necessárias mais reconstruções do que o número de fatias para recobrir a rede trabecular até a fatia m, temos, portanto, uma distribuição ρ(L_E,L_G) de distâncias Euclidianas e geodésicas, onde ρdL_GdL_E é proporcional ao número de pontos com distância Euclidiana [L_E , L_E + dL_E] e distância geodésica [L_G , L_G + dL_G]. A Figura 2a ilustra uma distribuição para toda extensão na direção +z para a amostra 266. Para estimar a tortuosidade da rede trabecular, define-secomo a distância geodésica média para uma certa distância Euclidiana L_E(m). O gráfico de dispersão dos pontos pode ser facilmente obtido a partir das imagens e, assim, a tortuosidade pode ser estimada da equação (1) como a inclinação da reta de melhor ajuste para a distribuição das distâncias, como é apresentado na Figura 2b.

Em (Roque et al., 2011) o algoritmo da RG é detalhado e aplicado a imagens bi e tridimensionais. Em princípio, para imagens tridimensionais, o procedimento da RG poderia considerar também elementos estruturantes com 18 ou 26-vizinhos (EE₁₈ ou EE₂₆). No entanto, tais elementos estruturantes geram RGs que são bastante suscetíveis à limiarização e por isso não foram adotados. Aplicando a técnica da RG para o cálculo da tortuosidade, a Tabela 1 apresenta os valores obtidos nos seis sentidos de varredura para cada uma das 15 amostras.

Conectividade

A característica de Euler-Poincaré (CEP) é uma técnica que vem sendo utilizada para estimar a conectividade da rede trabecular e pode ser calculada a partir de pares consecutivos de imagens igualmente espaçadas, chamados disectors, os quais delimitam um volume da estrutura sob análise (Gundersen et al., 1993; Roberts et al., 1997; Vogel e Kretzshmar, 1996). A CEP de uma coleção de objetos 3D pode ser calculada por CEP = #I – #B + #H, onde #I é o número de partes isoladas, #B é o número de ramificações e #H é o número de cavidades fechadas.

Vogel e Kretzshmar (1996) apresentam a técnica aqui utilizada e implementada em (Roque et al., 2009), para a contagem de #I, #B e #H automaticamente em um volume de um meio poroso a partir das imagens binárias do disector. Quanto mais conectada se apresenta a estrutura, menores e negativos são os valores da CEP (Chappard et al., 1999).

Tendo estimado o valor da CEP em cada disector de uma amostra, a soma dos valores em todos eles fornece uma estimativa do número de conexões presentes na estrutura. Como as amostras utilizadas têm volumes distintos, pode-se normalizar os resultados dividindo-os pelo volume analisado, obtendo-se, assim, o número médio da CEP por mm³, apresentados na Tabela 2.

Resultados e Discussão

Examinando os resultados das tortuosidades expressos na Tabela 1, observou-se que, em alguns casos, as tortuosidades de uma amostra diferem significativamente quando considerados os sentidos positivo e negativo da direção de varredura. Isso decorre do fato do algoritmo reconstruir algumas trabéculas distintas em cada sentido, que depende da conectividade trabecular ocorrer da primeira fatia até a última, mas também da forma da estrutura trabecular, que pode apresentar maior ou menor número de discos ou hastes na direção de propagação do plano varredor. Recentemente Saha et al. (2010) propuseram uma técnica para classificação da distribuição trabecular em hastes e discos, o que possibilitará uma investigação mais apropriada sobre a influência dessas formas na tortuosidade.

Definindo-se o desvio das tortuosidades direcionais (DTD) como , where k = x, y, z, and é possível analisar a variação da tortuosidade de acordo com a direção e com a amostra. Calculando o DTD para a amostra 269 na direção x, por exemplo, obtém-se Δτ_x = 0.1406, enquanto para a amostra 273, na direção z, obtém-se Δτ_z = 0.0001; esses representam o maior e o menor valor do DTD entre todas as amostras. Os DTDs, apresentados na Tabela 1, juntamente com os valores de σ, indicam também que a rede trabecular apresenta certa anisotropia na tortuosidade, ou seja, a rede trabecular apresenta-se com uma orientação preferencial que difere da direção de propagação do plano de varredura. Nota-se que os menores DTDs ocorrem na direção z, que para as amostras significam a direção distal-proximal do rádio. Estes baixos valores de DTD são um indicativo de que a rede trabecular procura alinhar-se na direção na qual ela está submetida, com maior frequência, a tensões e compressões (Tabor, 2009). Isto vem ao encontro da nossa conjectura de que a tortuosidade deve desempenhar um papel importante na competência mecânica da estrutura trabecular e, por isso, deve ser detalhadamente investigada.

Analisando-se os valores das Tabelas 1 e 2 e considerando as representações volumétricas das amostras 266, 268 e 269 (Figuras 3a-c, respectivamente), nota-se que a amostra 266 apresenta uma boa conectividade trabecular e baixos DTDs; a amostra 268 apresenta conectividade e DTDs intermediários. Já a amostra 269 apresenta uma baixa conectividade em uma região da rede trabecular e valores elevados dos DTDs, em consequência das trabéculas que ainda estão conectadas apresentarem grandes distâncias geodésicas, fato este decorrente da existência de grandes cavidades medulares. O estudo da correlação entre a CEP na Tabela 2 e os valores de σ para as amostras na Tabela 1, mostrou que r = 0,64, o que indica uma correlação positiva moderada, em outros termos, uma correlação negativa entre a conectividade e σ (anisotropia na tortuosidade).

Considerando apenas uma única trabécula das amostras 266 e 269, foram geradas suas propagações por conectividade. Para cada uma dessas trabéculas foi estimada a tortuosidade e verifica-se que, em virtude do maior número e volume das cavidades medulares na amostra 269, a tortuosidade da trabécula na direção +z (τ_+z = 1,8377, Figura 4b) é bem maior do que aquela para a amostra 266, com maior conectividade da rede (τ_+z = 1,1693, Figura 4a).

O desenvolvimento de técnicas para estimar a tortuosidade do osso canceloso ainda é algo bastante recente. Em estudo de Attenborough et al. (2005), a tortuosidade das cavidades medulares foi obtida para amostras de réplicas do ilíaco, fêmur, vértebras lombares e calcâneo, utilizando pulsos de áudio frequência. No entanto, a estimativa da tortuosidade da rede trabecular apresentada neste trabalho e sua correlação com a conectividade é original. Embora os materiais, métodos e sítios das amostras tenham sido distintos, dificultando uma comparação mais efetiva entre os resultados, os valores apresentados na Tabela 1 estão consistentes com o intervalo de valores apresentados em Attenborough et al. (2005), quando considerada a dualidade entre cavidade medular e rede trabecular do osso canceloso a partir de imagens binarizadas.

Conclusão

A osteoporose causa a perda de massa óssea e a degradação da estrutura do osso trabecular, comprometendo sua resistência mecânica, por isso, estudar e compreender a microarquitetura trabecular é fundamental. Neste trabalho, a tortuosidade da rede trabecular foi estimada, através da técnica da reconstrução geodésica aplicada à fase sólida do osso canceloso nos seis sentidos do volume de 15 amostras do rádio distal. Os resultados obtidos deixam claro que há uma variação no grau de sinuosidade das trabéculas com relação à direção do plano varredor e isso leva a uma anisotropia na tortuosidade da rede. As menores anisotropias na tortuosidade ocorrem na direção z que corresponde a direção distal-proximal do rádio. Este resultado é interessante e está de acordo com o conhecimento de que as trabéculas tendem a alinhar-se na direção de maiores tensões e compressões. Além disso, a tortuosidade se correlaciona à CEP de forma positiva moderada, o que sugere que estruturas melhor conectadas apresentam menor desvio das trabéculas em relação às direções de referência. Por outro lado, valores mais elevados de tortuosidade direcional parecem estar relacionados a uma maior ou menor existência de hastes ou discos na rede trabecular.

Os resultados desse trabalho são inovadores evidenciando uma correlação entre tortuosidade e conectividade trabecular. Claramente novos estudos devem ser conduzidos de forma a se obter uma melhor compreensão sobre o papel da tortuosidade como parâmetro estrutural da rede trabecular.

Agradecimentos

W. L. Roque agradece ao Dr. Z. Tabor pela concessão das imagens µCT das amostras e por inúmeros debates técnicos. K. Arcaro agradece à CAPES e R. Lanfredi agradece ao CNPq pelas bolsas de estudo concedidas.

Recebido: 27/11/2011

Aceito: 07/02/2012

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  07 Dez 2012
• Data do Fascículo
  Jun 2012

Histórico

• Recebido
  27 Nov 2011
• Aceito
  07 Fev 2012