rbme
Revista Brasileira de Medicina do Esporte
Rev Bras Med Esporte
1517-8692
1806-9940
Sociedade Brasileira de Medicina do Exercício e do Esporte
São Paulo, SP, Brazil
La propuesta de este estudio era examinar el tiempo de la respuesta electromiográfica de los musculos fibulares, en el esguince agudo del pie, en los tobillos con la presencia de lésion y saludables. Se probaron tres grupos, uno de atletas normales (grupo 1), uno de atletas con la reciente historia de esguince del tobillo (grupo 2) y el otro de ningún atleta con la reciente historia de esguince del tobillo (grupo 3). Para cada sujeto de los tres grupos, se probaron ambos tobillos. Los atletas que sufrieron el esguince del tobillo (se agruparon en 2 y 3) estos no presentaron los síntomas de la lesión durante los últimos dos meses antes de la prueba. Se usó una plataforma capable di producir una inversión súbita lateral de 20° del tobillo en el plan delantero simulando, así, un evento de esguince del tobillo. Se pusieron electrodos de eletromiografia de la superficie en la piel en la región anexa de los músculos. Se obtuvieron registros eletromiográficos de la respuesta de las fibras de los músculos y se compararon, así, entre los grupos. Para el de grupo 1, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 71 ms por la pierna correcta y 69 ms para la pierna izquierda. Para el de grupo 2, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 72 malo por el tobillo sin la lesión y 74 malo para el tobillo con la lesión. Para el de grupo 3, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 72 malo por el tobillo sin la lesión y 73 malo para el tobillo con la lesión. Los resultados indicaron que no había diferencia estatisticamente significante entre las piernas sanas y lo hallado en el grupo 1 y entre los tobillos sin la lesión y con la lesión de los grupos 2 y 3 para las fibras de los músculos. Los descubrimientos del estudio presente sugieren que la eletromiográfía de la respuesta de las fibras de los músculos, durante el desplazamiento angular aguso del tobillo, no es influenciada por el esguince del tobillo.
ARTIGO ORIGINAL
Avaliação do tempo de resposta eletromiográfica em atletas de voleibol e não atletas que sofreram entorse de tornozelo
Evaluación del tiempo de respuesta electromiográfica en atletas de voleibol y no atletas que han sufrido esguince de tobillo
Adriana Moré PachecoI; Marco Aurélio VazII; Ivan PachecoIII
IFisioterapeuta do Clube Grêmio Náutico União POA/RS, Fisioterapeuta da Clínica SOS ESPORTE, Mestre em Ciências do Movimento Humano UFRGS, Professora do Curso de Fisioterapia da PUCRS, Doutoranda em Ciências do Movimento Humano UFRGS
IIPós-Doutorado Universidade de Calgary, Canadá, Doutor pela Universidade de Calgary, Canadá, Professor do Curso de Educação Física da UFRGS, Professor do Programa de Pós-Graduação em Ciências do Movimento Humano da ESEF/UFRGS
IIIMédico Ortopedista e Traumatologista do Esporte da Clínica SOS ESPORTES, Médico Ortopedista e Traumatologista do Esporte e Coordenador do Centro de Medicina e Reabilitação do Clube Grêmio Náutico União POA/RS, Diretor médico da Federação Gaúcha de Futevôlei e Diretor médico da Federação Gaúcha de Futebol, Mestre em Ciências do Movimento Humano UFRGS, Doutor em Ciências do Movimento Humano UFRGS
Endereço para correspondência
RESUMO
A proposta deste estudo foi examinar o tempo de resposta eletromiográfica dos músculos fibulares, na inversão repentina do pé, em tornozelos com presença de lesão e saudáveis. Três grupos foram testados, um de atletas normais (grupo 1), um de atletas com história recente de entorse de tornozelo (grupo 2) e o outro de não atletas com história recente de entorse de tornozelo (grupo 3). Para cada sujeito dos três grupos, ambos os tornozelos foram testados. Os sujeitos que sofreram entorse de tornozelo (grupos 2 e 3) não apresentavam sintomas de lesão durante os últimos dois meses antes do teste. Uma plataforma capaz de produzir uma inversão repentina lateral de 20° do tornozelo no plano frontal simulava um evento de entorse de tornozelo. Eletrodos de eletromiografia de superfície foram colocados na pele sobre os músculos fibulares. Os tempos de resposta eletromiográfica dos músculos fibulares foram obtidos e comparados entre os grupos. Para o grupo 1, a média dos tempos de resposta eletromiográfica foi de 71ms para a perna direita e 69ms para a perna esquerda. Para o grupo 2, a média dos tempos de resposta eletromiográfica foi de 72ms para o tornozelo sem lesão e 74ms para o tornozelo com a lesão. Para o grupo 3, a média dos tempos de resposta eletromiográfica foi de 72ms para o tornozelo sem lesão e 73ms para o tornozelo com a lesão. Os resultados indicaram que não houve diferença estatisticamente significante entre as pernas direita e esquerda no grupo 1 e entre os tornozelos sem lesão e com lesão dos grupos 2 e 3 para os músculos fibulares. Os achados do presente estudo sugerem que a resposta eletromiográfica dos músculos fibulares, durante o deslocamento angular repentino do tornozelo, não foi influenciada pela entorse de tornozelo.
Palavras-chave: Tempo de resposta eletromiográfica. Entorse. Tornozelo.
RESUMEN
La propuesta de este estudio era examinar el tiempo de la respuesta electromiográfica de los musculos fibulares, en el esguince agudo del pie, en los tobillos con la presencia de lésion y saludables. Se probaron tres grupos, uno de atletas normales (grupo 1), uno de atletas con la reciente historia de esguince del tobillo (grupo 2) y el otro de ningún atleta con la reciente historia de esguince del tobillo (grupo 3). Para cada sujeto de los tres grupos, se probaron ambos tobillos. Los atletas que sufrieron el esguince del tobillo (se agruparon en 2 y 3) estos no presentaron los síntomas de la lesión durante los últimos dos meses antes de la prueba. Se usó una plataforma capable di producir una inversión súbita lateral de 20° del tobillo en el plan delantero simulando, así, un evento de esguince del tobillo. Se pusieron electrodos de eletromiografia de la superficie en la piel en la región anexa de los músculos. Se obtuvieron registros eletromiográficos de la respuesta de las fibras de los músculos y se compararon, así, entre los grupos. Para el de grupo 1, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 71 ms por la pierna correcta y 69 ms para la pierna izquierda. Para el de grupo 2, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 72 malo por el tobillo sin la lesión y 74 malo para el tobillo con la lesión. Para el de grupo 3, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 72 malo por el tobillo sin la lesión y 73 malo para el tobillo con la lesión. Los resultados indicaron que no había diferencia estatisticamente significante entre las piernas sanas y lo hallado en el grupo 1 y entre los tobillos sin la lesión y con la lesión de los grupos 2 y 3 para las fibras de los músculos. Los descubrimientos del estudio presente sugieren que la eletromiográfía de la respuesta de las fibras de los músculos, durante el desplazamiento angular aguso del tobillo, no es influenciada por el esguince del tobillo.
Palabras-clave: Tiempo de respuesta eletromiográfica. Esguince. Tobillo.
INTRODUÇÃO
A entorse é considerada a lesão de maior ocorrência na articulação do tornozelo(1). A alta incidência desse tipo de lesão se dá durante a prática tanto de esportes de contato(2,3), como esportes em que não há contato entre os atletas, como é o caso do voleibol(1,4-6). Tal fato se deve, principalmente, aos gestos esportivos que são executados nestes esportes, sendo os saltos e corridas e as quedas ao solo, após um salto, os principais responsáveis pelas lesões nos tornozelos (21% a 25%)(3,7). As entorses correspondem a 75% dessas lesões e o mecanismo por inversão chega a 85% ou 90%(3,5,8). Esta lesão caracteriza-se pelo estiramento e/ou ruptura de vários tecidos, rupturas ligamentares incompletas ou completas nos graus 2 e 3, respectivamente, afrouxamento capsular e instabilidade articular(9-12). As "deformações" produzidas por um estiramento excessivo dos tecidos ocorrem no compartimento lateral da perna, atingindo, principalmente, os músculos fibulares curto e longo. Com esse estiramento, podem ocorrer situações como alteração da capacidade proprioceptiva pela lesão e pela instabilidade articular(13-16).
As entorses podem ser classificadas de acordo com a intensidade do trauma em: a) Grau I ou leve a integridade de quase todas as fibras ligamentares é mantida. Encontra-se pequena reação vasomotora, caracterizada, geralmente, pelo edema. Há presença de dor leve na fase aguda. Existe pronto restabelecimento do apoio e da marcha. b) Grau II ou moderado há presença de hematoma e edema de maior dimensão, devido a uma maior lesão vascular. Pelo teste de gaveta anterior, verifica-se pequena instabilidade quando a articulação é submetida ao exame sob estresse. Existe presença de quadro álgico e inflamatório maior que no grau I, e, desta maneira, o apoio e a marcha são dificultados, retornando somente após a regressão desses sintomas. Neste grau ocorre ruptura parcial dos ligamentos. c) Grau III ou grave apresenta-se com dor intensa, há grande área de ruptura de vasos mostrando edema importante, hematoma de grande extensão e, ainda, tumefação na articulação do tornozelo. Ocorre instabilidade radiológica por estresse de grande abertura, e pode haver avulsões ósseas. No teste de gaveta anterior, também é possível a verificação de grande instabilidade. A ruptura das estruturas capsuloligamentares é completa, e isso se comprova por artrografia devido ao extravasamento de líquido para as regiões onde, normalmente, ele não deve ser encontrado. Neste grau, o tratamento é geralmente cirúrgico(9-12).
Uma das formas de detectar a redução na capacidade proprioceptiva devido à entorse de tornozelo é através da determinação do tempo de resposta eletromiográfica dos músculos eversores do pé, através da eletromiografia de superfície(17-21). Sendo assim, o tempo de resposta eletromiográfica, se define como o valor da diferença que se pode obter entre o estímulo do músculo, que pode ser dado através de um movimento repentino para acionar a distensão da musculatura, até a reação deste músculo a este estímulo. Na entorse do tornozelo por inversão, a musculatura que deve ser acionada é a dos eversores do compartimento lateral da perna, através da simulação de um mecanismo de entorse. Esta resposta eletromiográfica é medida em milissegundos e pode ser obtida pela eletromiografia de superfície.
Evidências nesse sentido foram apresentadas em estudos que avaliaram a resposta postural de sujeitos saudáveis e pacientes com história recente de entorse de tornozelo a partir de mudanças em uma superfície de apoio dos pés, criadas durante um balanço no plano frontal. Os resultados confirmaram que a redução da capacidade proprioceptiva, após uma entorse que afetou a articulação do tornozelo, resultou em um atraso no tempo de resposta eletromiográfica dos músculos fibular longo e tibial anterior, registrado pela eletromiografia(13). No entanto, essa idéia tem sido disputada por outros autores que não encontraram qualquer alteração no tempo de resposta eletromiográfica dos músculos eversores do pé entre indivíduos saudáveis e indivíduos com história de entorse de tornozelo(8,20,22). Tendo em vista o aumento do número de praticantes de voleibol no Brasil e no mundo e a alta incidência de entorse de tornozelo nesse esporte(1,4,6,23), a resolução das controvérsias em relação ao uso do tempo de resposta eletromiográfica, como forma de investigação da redução da capacidade proprioceptiva de atletas, seria de grande valia no sentido de auxiliar médicos e fisioterapeutas na determinação do momento em que um atleta pode retornar às atividades normais de treinamento. No entanto, não foi encontrado na literatura nenhum estudo sistemático que tenha avaliado a resposta elétrica dos músculos de atletas de voleibol saudáveis e com história recente de entorse de tornozelo.
Portanto, com base na investigação da existência ou não de um atraso no tempo de resposta eletromiográfica, a partir da utilização de uma plataforma com 20° de queda, a qual simula os movimentos de inversão da articulação do tornozelo e a eletromiografia de superfície para registrar a atividade elétrica muscular, o objetivo do presente estudo foi comparar os tempos de resposta eletromiográfica dos músculos eversores (fibulares curto e longo) do pé de atletas com tornozelos saudáveis e atletas e não atletas com história recente de entorse em inversão do tornozelo.
MATERIAL E MÉTODOS
A amostra consistiu de 16 atletas profissionais de voleibol com faixa etária compreendida entre 14 e 25 anos de idade (média de 17,5 anos, com desvio padrão de 2,12 e a moda = 16) e 15 indivíduos não atletas, de ambos os sexos, com faixa etária compreendida entre 19 e 40 anos de idade (média de 25,06 anos, com desvio padrão de 5,82 e a moda = 22). A amostragem deste estudo foi feita de forma intencional. Três grupos foram formados para a coleta de dados. O grupo 1 (grupo controle) foi composto por atletas praticantes de voleibol nos últimos três anos, com freqüência de treinamento de cinco vezes por semana e três horas por dia, considerados profissionais, e que apresentavam os tornozelos saudáveis. O grupo 2 foi composto também por atletas de voleibol com as mesmas características do grupo 1, porém apresentavam história recente de entorse de tornozelo com classificação grau II(9-12) unilateral por inversão do pé. O grupo 3 foi composto por indivíduos não atletas, também com história recente de entorse de tornozelo por inversão, com classificação grau II(9-12). Os sujeitos que sofreram entorse de tornozelo (grupos 2 e 3) não apresentavam sintomas de lesão durante os últimos dois meses antes do teste. Portanto os critérios de inclusão para o estudo eram atletas de voleibol com prática de três anos da modalidade, com entorse de tornozelo classificado como grau II(9-12), e outros com tornozelos sem lesão e indivíduos não atletas com tornozelos saudáveis. Os critérios de exclusão do estudo compreendiam os atletas de voleibol com prática da modalidade inferior a três anos, que apre sentavam lesões nos quadris e joelhos ou diagnóstico de outra lesão no tornozelo que não a entorse de 2º grau. Também eram excluídos os sujeitos não atletas com lesões nos quadris e joelhos ou diagnóstico de outra lesão no tornozelo que não a entorse de 2º grau.
Procedimento para a coleta dos dados
Foi utilizado como história recente de entorse de tornozelo a fase compreendida entre a quarta e a décima semanas após a lesão, época em que todos os sujeitos do estudo foram analisados. Os indivíduos do grupo 2 foram avaliados com média do tempo de entorse de 6,8 semanas (desvio padrão de 2,70) e o grupo 3 com média do tempo de entorse de 5,8 semanas (desvio padrão de 2,20). Este período estava relacionado ao fato de que as fibras de colágeno já estariam suportando cargas quase normais, sendo esta a fase em que os sujeitos são liberados para retornarem à prática esportiva(24,25).
Para o diagnóstico de entorse de tornozelo de segundo grau, era realizado um exame físico, através do teste de gaveta anterior, sempre pelo mesmo médico traumatologista e pela classificação de acordo com a intensidade do trauma apresentada na literatura, em grau I ou leve, grau II ou moderado e grau III ou grave(9-12). A partir do diagnóstico, os atletas e os pacientes eram tratados com imobilizador do tipo Air Cast, todos pelo mesmo médico traumatologista, e eram encaminhados para tratamento fisioterápico. Quando se encontravam no final da quarta semana de tratamento estes eram encaminhados ao Laboratório do Exercício (LAPEX) da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS) para início das coletas dos dados. Neste momento, os sujeitos não apresentavam nenhum sinal de dor nem queixas de instabilidade.
Um eletromiógrafo de oito canais (Bortec Electronics Incorporation, Canadá) foi utilizado para a aquisição dos sinais eletromiográficos (EMG). Eletrodos adesivos descartáveis de superfície, em configuração bipolar (1 centímetro de diâmetro cada), foram posicionados no ventre dos músculos fibulares (da perna direita e esquerda) no sentido de seu eixo longitudinal (1/3 abaixo da cabeça da fíbula). A distância entre os eletrodos foi de aproximadamente três centímetros. Eletrodo de aterramento, também adesivo e descartável, foi posicionado na tuberosidade anterior da tíbia (esquerda), paralelo ao posicionamento dos eletrodos dos músculos fibulares. A pele sob os eletrodos foi preparada para a coleta dos sinais eletromiográficos reduzindo-se a impedância elétrica pela raspagem dos pêlos, com uma gilete descartável e pela abrasão da pele, com algodão embebido em álcool, a fim de remover as células mortas e a oleosidade no local do posicionamento dos eletrodos(26). A seguir os eletrodos eram fixados na pele e era aplicada uma leve pressão sobre eles para aumentar o contato entre o gel do eletrodo e a pele(27). A impedância entre os eletrodos foi medida através de um voltímetro e mantida abaixo de 5 KOhms. As duas pernas foram preparadas igualmente, pois a que apresentava o tornozelo saudável serviu de controle.
Os sinais eletromiográficos foram coletados juntamente com o sinal da plataforma (sincronismo). Esses sinais foram amostrados a uma freqüência de 4.000Hz. O sinal eletromiográfico foi filtrado com filtro ideal de freqüência mínima 20Hz e máxima de 700Hz.
Uma plataforma de inversão foi desenvolvida pelo Laboratório de Medições Mecânicas da Escola de Engenharia da UFRGS em Porto Alegre/RS. Essa plataforma ou prancha permitia a inversão do pé (no plano frontal) e simulava um movimento de inversão subtalar de 20°. Essa plataforma era semelhante à utilizada por Karlsson et al. (1992)(19). Um sistema de sincronismo manual foi instalado na plataforma, a fim de gerar um sinal elétrico que indicasse o início do movimento de inversão do tornozelo. Esse sistema era individual para cada lado da plataforma e serviu para sincronizar os eventos de inversão do tornozelo com a ativação elétrica do músculo. Esse sinal era acionado, pelo pesquisador, por meio de cordas, que eram puxadas independentes para cada lado da plataforma (figura 1). Assim, quando um dos lados da plataforma caísse, pelo puxar da corda, o sincronismo então era desligado gerando um sinal no monitor do computador, juntamente com o sinal elétrico do músculo proveniente da eletromiografia. A diferença entre estes dois sinais correspondia ao tempo de resposta eletromiográfica do músculo estudado.
O posicionamento dos sujeitos na plataforma adotou um procedimento padrão (figura 2), em que estes permaneciam de olhos abertos ou olhos fechados(18), executando um protocolo que consistiu de doze movimentos de inversão produzidos de forma aleatória nos dois tornozelos, sendo seis inversões com o indivíduo de olhos abertos e seis com o indivíduo de olhos fechados, conforme protocolo aleatório. Foram utilizados três movimentos para cada lado, com a finalidade de se evitar um possível treinamento da tarefa. Foi adotado um cuidado para que todas as inversões fossem repentinas e inesperadas. Para a utilização desse fator surpresa, mecanismos como conversas, entre o pesquisador e o auxiliar da pesquisa, foram adotadas para que o indivíduo se distraísse e não soubesse qual seria o momento da inversão do tornozelo e de qual lado aconteceria. Nenhum sinal de dor foi mencionado pelos sujeitos durante os testes. Os sinais eletromiográficos foram coletados juntamente com o sinal da plataforma (sincronismo).
Todos os procedimentos do estudo foram aprovados pelo Comitê de Ética em Pesquisa do Hospital de Clínicas de Porto Alegre/RS, sob o número 01-074 em 28 de março de 2001, e aprovados pelo consentimento informado de cada indivíduo.
Análise estatística
O teste t pareado foi utilizado em cada grupo para comparar os tempos de resposta eletromiográfica entre os indivíduos com os olhos abertos e com os olhos fechados para o tornozelo direito e para o tornozelo esquerdo e comparação entre os tornozelos direito e esquerdo (grupo 1) e entre os tornozelos sem entorse e com entorse (grupos 2 e 3), em relação aos tempos de resposta eletromiográfica.
O nível de significância usado foi de p < 0,05 para todas as análises.
RESULTADOS
Nos gráficos apresentados a seguir, foi utilizado como legenda para o grupo 1, tornozelo direito e tornozelo esquerdo, pois trata-se da análise de um grupo sem lesão, portanto com os tornozelos saudáveis. Para os grupos 2 e 3, foram utilizados como legenda os termos sem lesão e com lesão, pois são grupos de indivíduos com entorse de tornozelo de 2º grau.
Tempo de resposta eletromiográfica
Os resultados referentes ao tempo de resposta eletromiográfica obtidos para os três grupos podem ser visualizados na figura 3. Não foi encontrada diferença significativa entre os tornozelos direito e esquerdo no grupo de atletas saudáveis (grupo 1), e entre os tornozelos sem lesão e o acometido pela entorse nos grupos 2 e 3.
Também não foi encontrada diferença significativa para os resultados do tempo de resposta eletromiográfica nas situações olhos abertos comparados com olhos fechados em nenhum dos três grupos (figuras 4 e 5).
DISCUSSÃO
A entorse é considerada a lesão de maior ocorrência na articulação do tornozelo(1), principalmente em esportes envolvendo saltos e quedas, como é o caso do voleibol(1,4-6). Nesse tipo de lesão, a ruptura parcial ou total de diversos tecidos altera (ou diminui) a capacidade proprioceptiva de um atleta(13-16). Essa redução na propriocepção de um indivíduo parece ser responsável pela reincidência desse tipo de lesão(4,6,8,23,28,29). A determinação do tempo de resposta eletromiográfica tem sido sugerida como uma das formas de detectar essa redução na capacidade proprioceptiva de um indivíduo acometido por entorse de tornozelo(18,19). Essa redução na capacidade proprioceptiva deveria se manifestar como um aumento no tempo de resposta eletromiográfica dos músculos do segmento acometido pela lesão, quando comparado com o dos músculos do segmento saudável(19,21,30).
A revisão da literatura revelou que ainda existem controvérsias sobre o assunto, uma vez que alguns autores apresentaram evidências da inexistência de alteração no tempo de resposta eletromiográfica(3,8,13,20), enquanto outros trabalhos demonstram existir um atraso no tempo de resposta eletromiográfica(19,21,30). Em vista das controvérsias que a literatura apresenta em relação aos tempos de resposta eletromiográfica, a proposta deste estudo foi comparar esses tempos de resposta elétrica dos músculos eversores (fibulares curto e longo) do pé de atletas com tornozelos saudáveis (grupo 1) e atletas e não atletas com história recente de entorse em inversão do tornozelo (grupos 2 e 3). Assumindo-se que o tempo de resposta eletromiográfica seria alterado devido à entorse de tornozelo, foram formuladas três hipóteses. A hipótese 1 era de que atletas profissionais de voleibol com tornozelos saudáveis (G.1) apresentariam um tempo de resposta eletromiográfica menor que os atletas profissionais de voleibol com história recente de entorse de tornozelo (G.2). Essa hipótese não se confirmou, tendo em vista que os resultados para o grupo 1 e grupo 2 não apresentaram diferenças estatísticas. Na hipótese 2, esperava-se que atletas profissionais de voleibol com história recente de entorse de tornozelo (G.2) apresentassem um tempo de resposta eletromiográfica menor que indivíduos não atletas com história recente de entorse de tornozelo (G.3), tendo em vista as adaptações decorrentes de longo período de treinamento. Os resultados para esses grupos também não apresentaram diferenças estatísticas, portanto essa hipótese também não foi confirmada. Na hipótese 3, atletas profissionais de voleibol com tornozelos saudáveis (G.1) deveriam apresentar um tempo de resposta eletromiográfica menor que indivíduos não atletas com história recente de entorse de tornozelo (G.3). Os resultados também não confirmaram essa hipótese, tendo em vista que também não foram encontradas diferenças estatísticas entre esses dois grupos.
Esses resultados corroboram achados da literatura, que vão contra a idéia de Freeman et al. (1965)(28), quando a instabilidade mecânica determinaria uma instabilidade funcional do tornozelo, acarretando uma incoordenação motora (ou aumento do tempo de resposta eletromiográfica) pela diminuição de estímulos dos mecanorreceptores como resultado da lesão ligamentar e/ou da cápsula articular, porém não confirmado nesses estudos(3,8,13,20). Uma possível explicação para outros estudos que apresentarem alteração no tempo de resposta eletromiográfica pode estar relacionado com o ângulo de inversão produzido pelas plataformas utilizadas nesses estudos, o qual foi de 30°(19,21,30). No caso do presente estudo, e dos demais que não encontraram diferenças significativas(3,8,22) , o ângulo de inversão utilizado foi de apenas 20°, pois se acreditava que era um ângulo de inversão articular seguro para a utilização em indivíduos com lesão recente. Nesse sentido, este ângulo parece não ser suficientemente grande para revelar as alterações na capacidade proprioceptiva de tornozelos acometidos por entorse. A única exceção a esse caso foi um estudo que utilizaram um ângulo de 35° (ou seja, o maior ângulo utilizado em todos os estudos), sem, no entanto, encontrarem diferenças significativas para os tempos de resposta eletromiográfica(20). Não fica claro o motivo dessa diferença em relação aos outros estudos que utilizaram um ângulo semelhante de movimento na plataforma de inversão.
Outro fato importante está relacionado ao tratamento fisioterápico, o qual provavelmente poderia ter apresentado influência nos estudos. O tratamento de fisioterapia, que serve para reabilitar a articulação lesada (no caso desses estudos, à articulação do tornozelo), não foi mencionado pelos autores que encontraram diferenças significativas como fator de reabilitação das entorses(19,21,30). Como esses autores estavam trabalhando com tempos de histórico de entorses de tornozelo superiores a seis meses, isso nos leva a acreditar que a falta do tratamento fisioterápico tenha prejudicado a recuperação dos tecidos lesados concordando com estudos que relatam que o déficit proprioceptivo pode ser encontrado até dois anos após a lesão e, assim, o atraso no tempo de resposta eletromiográfica deverá permanecer(17) (tabela 1).
Outro dado interessante, relacionado a algumas pesquisas, é que os resultados desses estudos parecem não fazer sentido, uma vez que os valores encontrados, para os grupos de tornozelos sem instabilidade e de tornozelos com instabilidade, parecem estar invertidos, ou seja, os valores maiores de tempo de resposta eletromiográfica foram encontrados para os grupos sem instabilidade articular do tornozelo (tornozelos saudáveis), enquanto os valores menores de tempo de resposta eletromiográfica foram para os tornozelos com lesão(3,8,20,22). No entanto, se a comparação for feita com os estudos que apresentaram uma diferença estatística, os resultados desses autores parecem apresentar uma certa lógica, uma vez que os valores menores de tempos de resposta eletromiográfica foram para os tornozelos sem lesão e os maiores para os tornozelos com a presença de entorse(19,21,30).
CONCLUSÃO
Os achados do presente estudo sugerem que os tempos de resposta eletromiográfica para os músculos fibulares não são influenciados pela entorse de tornozelo. Acredita-se que estes resultados foram influenciados pela angulação da plataforma, inferior a 30°, conforme se observa na discussão do artigo. Sugerem-se estudos com plataformas de ângulos iguais a 30° conforme achados da literatura que contemplaram seus objetivos de análise de atraso no tempo de resposta eletromiográfica.
AGRADECIMENTOS
Aos nossos familiares. Nossos pais, esposo, esposa e filha(s).
Endereço para correspondência
Adriana Moré Pacheco
Rua Comendador Rheingantz, 362, apto. 601
B. Auxiliadora Porto Alegre, RS
E-mail:
adrimpacheco@terra.com.br
Recebido em 26/9/04. Versão final recebida em 15/6/05. Aceito em 17/7/05.
Todos os autores declararam não haver qualquer potencial conflito de interesses referente a este artigo.
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Original Articles
Evaluation of the time for the electromyographic response in volleyball athletes and non-athletes who had ankle sprain
The purpose of this study was to examine the time for the electromyographic response of the fibular muscles in the sudden foot inversion in sprained and healthy ankles. Three groups of athletes were tested: one composed by healthy athletes (group 1), one group of athletes with recent history of ankle sprain (group 2), and another group composed by non-athletes with recent history of ankle sprain (group 3). For each individual from the three groups both ankles were tested. Individuals with ankle sprain (groups 2 and 3) were asymptomatic for the last two months prior to the test. A platform able to produce a sudden 20º side inversion of the ankle in the frontal plane simulated an ankle sprain event. Surface electromyography electrodes were placed over the fibular muscles. Times for the electromyographic response of the fibular muscles were obtained and compared between groups. In group 1, the mean electromyographic response times were: 71 ms for the right leg, and 69 ms for the left leg. In group 2, the mean electromyographic response times were: 72 ms for non-sprained ankle, and 74 ms for sprained ankle. In group 3, the mean electromyographic response times were: 72 ms for non-sprained ankle and 73 ms for sprained ankle. Results indicated no statistically significant difference between the right and left legs in group 1, and between non-sprained and sprained ankle in groups 2 and 3 for the fibular muscles. The findings in the present study suggest that the time for the electromyographic response of the fibular muscles to sudden angular displacement of the ankle was not influenced by the ankle sprain.
Time for the electromyographic response
Sprain
Ankle
ORIGINAL ARTICLE
Evaluation of the time for the electromyographic response in volleyball athletes and non-athletes who had ankle sprain
Evaluación del tiempo de respuesta electromiográfica en atletas de voleibol y no atletas que han sufrido esguince de tobillo
Adriana Moré PachecoI; Marco Aurélio VazII; Ivan PachecoIII
IPhysiotherapist for Clube Grêmio Náutico União Porto Alegre/RS, Physiotherapist for Clinic SOS ESPORTES, Master in Human Movement Sciences UFRGS, Professor of the Physiotherapy Course, PUCRS, Doctorship in Sciences of the Human Movement UFRGS
IIPost-doctorship Calgary University, Canada, Doctorship by the Calgary University, Canada, Professor of the Physical Education Course, UFRGS, Professor of the Post-graduation Program in Sciences of the Human Movement, ESEF/UFRGS
IIIOrthopedist and Sports Traumatologist for Clinic SOS ESPORTES, Orthopedist and Sports Traumatologist, and Coordinator for the Medicine and Rehabilitation Center of the Clube Grêmio Náutico União Porto Alegre/RS, Physician Director of the Federação Gaúcha de Futevôlei, and Physician Director for the Federação Gaúcha de Futebol, Master in Sciences of the Human Movement UFRGS, Doctorship in Sciences of the Human Movement, UFRGS
Correspondence to
ABSTRACT
The purpose of this study was to examine the time for the electromyographic response of the fibular muscles in the sudden foot inversion in sprained and healthy ankles. Three groups of athletes were tested: one composed by healthy athletes (group 1), one group of athletes with recent history of ankle sprain (group 2), and another group composed by non-athletes with recent history of ankle sprain (group 3). For each individual from the three groups both ankles were tested. Individuals with ankle sprain (groups 2 and 3) were asymptomatic for the last two months prior to the test. A platform able to produce a sudden 20º side inversion of the ankle in the frontal plane simulated an ankle sprain event. Surface electromyography electrodes were placed over the fibular muscles. Times for the electromyographic response of the fibular muscles were obtained and compared between groups. In group 1, the mean electromyographic response times were: 71 ms for the right leg, and 69 ms for the left leg. In group 2, the mean electromyographic response times were: 72 ms for non-sprained ankle, and 74 ms for sprained ankle. In group 3, the mean electromyographic response times were: 72 ms for non-sprained ankle and 73 ms for sprained ankle. Results indicated no statistically significant difference between the right and left legs in group 1, and between non-sprained and sprained ankle in groups 2 and 3 for the fibular muscles. The findings in the present study suggest that the time for the electromyographic response of the fibular muscles to sudden angular displacement of the ankle was not influenced by the ankle sprain.
Keywords: Time for the electromyographic response. Sprain. Ankle.
RESUMEN
La propuesta de este estudio era examinar el tiempo de la respuesta electromiográfica de los musculos fibulares, en el esguince agudo del pie, en los tobillos con la presencia de lésion y saludables. Se probaron tres grupos, uno de atletas normales (grupo 1), uno de atletas con la reciente historia de esguince del tobillo (grupo 2) y el otro de ningún atleta con la reciente historia de esguince del tobillo (grupo 3). Para cada sujeto de los tres grupos, se probaron ambos tobillos. Los atletas que sufrieron el esguince del tobillo (se agruparon en 2 y 3) estos no presentaron los síntomas de la lesión durante los últimos dos meses antes de la prueba. Se usó una plataforma capable di producir una inversión súbita lateral de 20° del tobillo en el plan delantero simulando, así, un evento de esguince del tobillo. Se pusieron electrodos de eletromiografia de la superficie en la piel en la región anexa de los músculos. Se obtuvieron registros eletromiográficos de la respuesta de las fibras de los músculos y se compararon, así, entre los grupos. Para el de grupo 1, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 71 ms por la pierna correcta y 69 ms para la pierna izquierda. Para el de grupo 2, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 72 malo por el tobillo sin la lesión y 74 malo para el tobillo con la lesión. Para el de grupo 3, el promedio de las veces de eletromiográfica de la respuesta fue de 72 malo por el tobillo sin la lesión y 73 malo para el tobillo con la lesión. Los resultados indicaron que no había diferencia estatisticamente significante entre las piernas sanas y lo hallado en el grupo 1 y entre los tobillos sin la lesión y con la lesión de los grupos 2 y 3 para las fibras de los músculos. Los descubrimientos del estudio presente sugieren que la eletromiográfía de la respuesta de las fibras de los músculos, durante el desplazamiento angular aguso del tobillo, no es influenciada por el esguince del tobillo.
Palabras-clave: Tiempo de respuesta eletromiográfica. Esguince. Tobillo.
INTRODUCTION
The sprain is considered the most common occurrence in the ankle articulation(1). The high incidence of this type of injury occurs while practicing both contact(2,3) and non-contact sports such as volleyball(1,4-6). This fact is mainly due to the sportive gesture performed while practicing these sports, and the jumps, runs and ground falls after a jump are the main responsible causes for the ankle sprains (21 to 25%)(3,7). Sprains account for 75% of these injuries, while the mechanism by inversion reaches 85 or 90%(3,5,8). Such injury is characterized by: the tensing up and/or the complete or incomplete rupture of the ligaments of the 2 and 3 grades, respectively, capsular loosening, and muscular instability(9-12). The "deformations" produced by an excessive tensing up of the tissues occur in the side portion of the leg, mainly reaching the short and long fibular muscles. With such tensing up, it can occur situations such as changes in the proprioceptive ability caused by the injury and the articular instability(13-16).
The sprains can be classified according to the intensity of the trauma: a) Grade I or mild the integrity of almost every ligamentous fibers is kept. There is a small vasomotor reaction generally characterized by an edema. During the acute phase, there is a mild pain. There is a ready reestablishment of the support and march; b) Grade II or moderate there is hematoma and a larger dimension edema due to a wider vascular injury. Through the prior drawer test, it is noted a small instability whenever the stressed articulation is submitted to the examination. There is a higher algetic and inflammatory picture than grade I, and consequently, the support and march are difficult, only returning after the regression of the symptoms. At such grade, it appears a partial rupture of the ligaments; c) Grade III or severe there is intense pain, a wide area with rupture of vases showing an important edema, a widely extent hematoma, and a tumefaction in the ankle articulation. It appears a radiological instability by a large aperture stress, and it may have bone avulsions. Also, upon the prior drawer test, it is possible to verify a great instability.
There is a complete rupture of the capsule-ligamentous structures, and this is proved through the arthrography, due to the extravasation of liquids in regions where they normally are not supposed to be found. In such a grade, generally it is required a surgical treatment(9,12).
One of the ways to detect the reduction in the proprioceptive capability due to the ankle sprain is determining the time for the electromyographic response of the everter muscles of the foot through the surface electromyography(17-21). So, the time for the electromyographic response is defined as the value of the difference which can be obtained between the muscle stimulus, and this can be supplied through a sudden movement to activate the distension of the muscles up to the reaction of the muscle to the stimulus. In the ankle sprain by inversion, it must be activated the everter muscles of the side portion of the leg simulating a sprain mechanism. Such electromyographic response is measured in milliseconds, and it can be obtained by the surface electromyography.
In such a sense, it was presented evidences in studies evaluating the postural response on healthy individuals and patients with recent history of ankle sprain from changes in a supporting surface of the feet created during a frontal plane swinging. Results confirmed that the reduction in the proprioceptive capability after a sprain that affected the ankle articulation resulted in a delay in the time for the electromyographic response of the fibular long and anterior tibialis muscles recorded by the electromyography(13). Nevertheless, this idea has been debated by other authors who did not find any changes in the electromyographic response time of the everter muscles of the feet among healthy individuals, and individuals with a history of ankle sprain(8,20,22).
Having in mind the increasing number of volleyball players both in Brazil and around the world, as well as the high incidence of ankle sprain occurred in such sports(1,4,6,23), the solution for controversies related to the use of the electromyographic response time as a way to investigate the reduction in the proprioceptive capability in athletes, it would be very helpful for physicians and physiotherapists to determine the moment when an athlete can return to his regular training activities. Nevertheless, it was found in the literature no systematic study evaluating the electrical response of the muscles in healthy volleyball athletes with recent history of ankle sprain.
Therefore, based on the investigation as to the existence or not of a delay in the time for the electromyographic response using a 20º falling platform simulating the inversion movements of the ankle articulation, as well as the surface electromyography to record the electrical activity of the muscles, the purpose of this study was to compare the times for the electromyographic response in the everter (short and long fibular) muscles from the athletes' foot with healthy ankles, and athletes and non-athletes with recent history of inversion sprain of the ankle.
MATERIAL AND METHODS
The sampling was constituted by sixteen 14 to 25 years old professional volleyball players (mean 17.5 years; standard deviation 2.12, and mode = 16), and fifteen 19 to 40 years old non-athlete individuals of both genders (mean 25.06 years; standard deviation 5.82, and mode = 22). The sampling used in this study was intentional. Three groups were formed to the data collection. Group 1 (controlling group) was composed by athletes practicing volleyball for the last three years, with a five days per week and three hours per day training frequency, who were considered professional players, and presenting healthy ankles.
Group 2 was also composed by volleyball players with the same characteristics found in group 1, but presenting a recent history of unilateral grade II ankle sprain(9-12) by foot inversion. Group 3 was composed by non-athlete individuals also with a recent history of grade II ankle sprain by inversion(9-12).
Individuals who had ankle sprain (groups 2 and 3) were asymptomatic as to the injury for the last two months prior to the test. Therefore, the inclusion criteria to the study were: volleyball athletes with three years practice in the modality, with grade II ankle sprain(9,12), and others presenting non-sprained ankles, and non-sprained ankles and non-athlete individuals with healthy ankles. The exclusion criteria included volleyball athletes who practiced the modality for less than three years, presenting injuries in the hips and knees or other diagnosed injury than second grade sprain. It was also excluded from the study non-athletes injured in the hips and knees or who had other diagnosis than second grade sprained ankle.
Data collection procedure
It was used as recent history of ankle sprain the period comprised between the fourth and tenth weeks after the injury, when every individual of the study was analyzed. Group 2 individuals were evaluated by the mean sprain time of 6.8 weeks (standard deviation, 2.70), and group 3 by mean sprain time of 5.8 weeks (standard deviation, 2.20). That period was related to the fact that the collagen fibers would already support almost normal loads, and that is the phase in which individuals are released to return to their sportive practice(24,25).
In order to make the diagnosis of the second grade ankle sprain, it was performed a physical examination through the previously mentioned drawer test, always performed by the same Traumatologist, and using the classification according to the intensity of the trauma presented in the literature as grade I or mild, grade II or moderate, and grade III or severe(9-12).
From that diagnosis, athletes and patients were treated with the Air Cast immobilizer which was performed by the same Traumatologist, and they were guided to the physiotherapeutic treatment. Whenever they were nearby the end of the fourth week of the treatment, they were guided to the Exercise Laboratory (LAPEX) of the Rio Grande do Sul Federal University (UFRGS) to start the data collection. At that moment, all individuals presented no pain signal or instability complaints.
An eight channel electromyography (Bortec Electronics Incorporation, Canada) was used to acquire the electromyographic signals (EMG). Surface disposable adhesive electrodes in bipolar configuration (1 centimeter diameter each) were placed on the fibular muscles of the abdomen (right and left leg) towards their longitudinal axle (1/3 below the fibula's head). The distance between electrodes was approximately of three centimeters. An adhesive and disposable grounding electrode was placed on the anterior tuberosity of the tibia (left), parallel to the position of the electrodes in the fibular muscles. The skin under the electrodes was shaved using a disposable razor, and it suffered abrasion with a cotton soaked in alcohol to remove dead cells in order to reduce the electrical impedance and oily from the spot where the electrodes would be placed(26), to prepared it to catch the electromyographic signals. Next, electrodes were fixed on the skin, and a mild pressure was applied on the electrodes to increase the contact between the electrode's gel and the skin(27). The impedance between electrodes was measured through a voltmeter, and it was kept below 5 KOhms. Both legs were prepared in the same way, once the one presenting the healthy ankle was considered the control one. The electromyographic signals were caught along with the platform signal (synchronism). These signals were sampled at a 4,000 Hz frequency. The electromyographic signal was filtered with the optimum filter with 20 Hz minimum frequency, and 700 Hz maximum.
The Laboratory of Mechanical Measurements from the UFRGS in Porto Alegre/RS School of Engineering developed an inversion platform, whose board allowed a foot inversion (at the frontal plane), simulating a 20º subtalar inversion movement. Such platform was similar to the one used by Karlsson et al. (1992)(19). A manual synchronism system was installed in order to generate an electrical signal that would indicate the beginning of the inversion movement in the ankle. This was an individual system for each of the sides of the platform, and it was used to synchronize the inversion events in the ankle with the electrical activation of the muscle. The signal was activated by the researcher by means of independently pulled strings for each of the platform's sides (figure 1). When one of the sides of the platform would fall when the rope was pulled, the synchronism was turned off, thus generating a signal on the computer's monitor together with the electrical signal of the muscle that came from the electromyography. The difference between both signals corresponded to the time for the electromyographic response of the muscle studied.
The position of the individuals on the platform adopted a standard procedure (figure 2), where they remained with their eyes closed or open, performing a protocol consisted in twelve inversion movements randomly produced in both ankles, being inversions with individuals keeping their eyes open, and six inversions with their eyes closed, according to the randomized protocol. It was used three movements for each side, with the purpose to avoid a possible training to the task.
An extra care was adopted so that every inversion was sudden and unexpected. To use such surprise factor, mechanisms such as conversations between the researcher and the research assistant were adopted, for the individual to be distracted and he would not be aware of when and which side the inversion movement of the ankle would happen. No signal of pain was mentioned by individuals during the tests. The electromyographic signals were caught along with the platform signal (synchronism).
Every procedure in this study was approved by the Human Research Ethics Committee from Hospital de Clínicas de Porto Alegre/RS in March 28, 2001 under the number 01-074, and approved through an informed consent for each individual.
Statistical analysis
The paired t test was used in each group, in order to compare the times for the electromyographic response between individuals with eyes open and closed for the right and left ankles, and making a comparison between the right and left ankles (group 1), and between non-sprained and sprained ankles (groups 2 and 3) as to the times for the electromyographic response.
The significance level used was p < 0.05 for every analysis.
RESULTS
The below graphics present as subtitle for group 1, right and left ankles, since it comprises the analysis of a non-injured group, and therefore having healthy ankles. For groups 2 and 3, it was used as subtitle the terms non-injured and injured, since they are groups of individuals with grade II ankle sprain.
Times for the electromyographic response
Results related to the time for the electromyographic response obtained in the three groups can be seen in figure 3. It was found no statistical significance between right and left ankles in the group of healthy athletes (group 1), and between non-sprained ankles and the sprained ones from groups 2 and 3.
Also, it was found no statistically significant difference for the results of the time for the electromyographic response having the eyes open, compared to the eyes closed in none of the three groups (figure 4 and 5).
DISCUSSION
The sprain is considered the most frequent occurrence in the ankle articulation(1), mainly in sports involving jumps and falls, as in volleyball(1,4-6). In this type of injury, the partial or total rupture of several tissues changes (or decreases) the athlete's proprioceptive ability(13-16). Such reduction in the proprioceptive ability of an individual seems to be responsible by the reincidence in this type of injury(4,6,8,23,28,29). To determine the time for the electromyographic response has been suggested as one of the ways to detect such reduction in the proprioceptive ability in an individual with ankle sprain(18,19). This reduction in the proprioceptive ability should be manifested with an increase in the time for the electromyographic response in the muscles of the sprained portion compared to the muscles of the healthy portion(19,21,30).
A review in the literature revealed that there still are controversies on the subject, once some authors have presented evidences there is no changes in the times for the electromyographic response(3,8,13,20), while other works have shown that there is a delay in the time for the electromyographic response(19,21,30). Having in mind the controversies presented in the literature as to the times for the electromyographic response, this study proposed to compare these times for the electrical response in the everter muscles (short and long fibular) of the athletes' healthy feet (group 1), and athletes and non-athletes with recent history of sprain by ankle inversion (groups 2 and). Assuming that the time for the electromyographic response would change with the ankle sprain, it was formulated three hypotheses.
Hypothesis 1 states that professional volleyball players with healthy ankles (G.1) would present a lower time for the electromyographic response than professional volleyball players with recent history of ankle sprain (G.2). Such hypothesis was not confirmed, having in mind that the results of the groups 1 and 2 presented no statistical differences. In the hypothesis 2 it was expected that the professional volleyball players with recent history of ankle sprain (G.2) would present a lower time for electromyographic response than non-athlete individuals with recent history of ankle sprain (G.3), having in mind the adaptations resulting from a long training period. Results for these groups did not present statistical differences as well, and therefore, that hypothesis was not confirmed as well. In hypothesis 3, professional volleyball players with healthy ankles (G.1) should present a lower time for the electromyographic response than non-athlete individuals with recent history of ankle sprain (G.3). Results did not confirm this hypothesis as well having in mind that it was found no statistically significant difference between both groups.
These results confirm what was found in the literature, that are in disagreement to the idea stated by Freeman et al. (1965)(28) where the mechanical instability would determine a functional instability of the ankle, causing a lack in the motor coordination (or even an increase in the time for the electromyographic response) due to the decreasing mechanoreceptor stimulus resulting from a ligamentous injury and/or of the articular capsule, which was not confirmed in these studies(3,8,13,20). A possible explanation for other studies presenting a change in the time for the electromyographic response may be related to the inversion angle produced by the platforms used in those studies, which was of 30o(19,21,30). In the present study and others which did not succeed in finding significant differences(3,8,22), the inversion angle used was only of 20º, since it was believed that this was a safe articular inversion angle to be used in individuals with recent injury. In such sense, this angle apparently was not big enough to reveal any changes in the proprioceptive ability of the sprained ankles.
The only exception to this case was a study using a 35º angle (that means, the wider angle used among all studies), but without finding any significant differences in the times for the electromyographic response(20). It is not clear the reason for such difference related to other studies using a similar movement angle on the inversion platform.
Another important fact is related to the physiotherapeutic treatment, which probably could present an influence in the studies. The physiotherapeutic treatment that is helpful to the rehabilitation of the sprained articulation (in these studies, to the ankle articulation) was not mentioned by authors who found statistically significant differences, such as the rehabilitation factor of the sprains(19,21,30). As those authors were working with times of the higher than six months ankle sprains, this makes us to believe that the lack of physiotherapeutic treatment has damaged the recovery of the sprained tissues, and this is in agreement to the studies reporting that the proprioceptive deficit may be found up to two years after the sprain, and so, the delay in the time for the electromyographic response shall remain(17) (table 1).
Another interesting data related to other researches is that the results found in those studies seem to be meaningless, once the values found for the ankle groups with and without stability seem to be reverted, that is, higher values of the time for the electromyographic response were found within groups with no articular stability in the ankle (healthy ankles), while lower times for the electromyographic response values were found for sprained ankles(3,8,20,22). Nevertheless, if the comparison is performed with studies presenting a statistical difference, results found by those authors seem to present some logic, once that lower values in the times for the electromyographic response were found in non-sprained ankles, and the higher ones were found in sprained ankles(19,21,30).
CONCLUSION
The findings of this study suggest that the times for the electromyographic response to the fibular muscles are not influenced by the ankle sprain. It is believed that these results were influenced by the lower than 30º angle of the platform, according to what is observed in the discussion of the article. It is suggested to perform studies using 30º angle platforms, similar to what was found in the literature with studies focusing the analysis of the delay in the time for the electromyographic response.
THANKFULNESS
Our relatives. Our parents, wife, husband, and daughter(s).
REFERENCES
Correspondence to
Adriana Moré Pacheco
Rua Comendador Rheingantz, 362, apto. 601
B. Auxiliadora Porto Alegre, RS
E-mail:
adrimpacheco@terra.com.br
Received in 26/9/04. Final version received in 15/6/05. Approved in 17/7/05.
All the authors declared there is not any potential conflict of interests regarding this article.
Clínica SOS ESPORTEClínica SOS ESPORTEClínica SOS ESPORTE
Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Rio Grande do Sul, BrazilUniversidade Federal do Rio Grande do SulBrazilRio Grande do Sul, BrazilUniversidade Federal do Rio Grande do Sul, Rio Grande do Sul, Brazil
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Marco Aurélio Vaz
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Ivan Pacheco
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Clínica SOS ESPORTEClínica SOS ESPORTEClínica SOS ESPORTE
Pacheco, Adriana Moré, Vaz, Marco Aurélio y Pacheco, Ivan. Evaluación del tiempo de respuesta electromiográfica en atletas de voleibol y no atletas que han sufrido esguince de tobillo. Revista Brasileira de Medicina do Esporte [online]. 2005, v. 11, n. 6 [Accedido 10 Abril 2025], pp. 325-330. Disponible en: <https://doi.org/10.1590/S1517-86922005000600004>. Epub 27 Abr 2006. ISSN 1806-9940. https://doi.org/10.1590/S1517-86922005000600004.
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