Sedentarismo e variáveis clínico-metabólicas associadas à obesidade em adolescentes

Inactivity and clinical and metabolic variables associated with adolescent obesity

ORIGINAL ORIGINAL

Sedentarismo e variáveis clínico-metabólicas associadas à obesidade em adolescentes

Inactivity and clinical and metabolic variables associated with adolescent obesity

Priscila Trapp Abbes^I; Maria Silvia Ferrari Lavrador^II; Maria Arlete Meil Schimith Escrivão^II; José Augusto de Aguiar Carrazedo Taddei^II

^IUniversidade Federal do Amazonas, Faculdade de Educação Física e Fisioterapia. Manaus, AM, Brasil

^IIUniversidade Federal de São Paulo, Escola Paulista de Medicina, Pós-Graduação em Nutrição, Departamento de Pediatria. R. Loefgreen 1647, 04040-032, São Paulo, SP, Brasil

RESUMO

OBJETIVO: Estudar a associação da obesidade com variáveis metabólicas, variáveis clínicas e sedentarismo, em adolescentes pós-púberes de escolas públicas de São Paulo.

MÉTODOS: Estudo caso-controle com 128 adolescentes obesos (índice de massa corporal > percentil 95) e 151 adolescentes eutróficos (índice de massa corporal entre percentis 5 e 85). Foram realizados exame físico, avaliação bioquímica e de composição corporal. Foi aplicado questionário previamente testado, que gerou um escore de sedentarismo. Na análise estatística, foi realizada a análise de variância com testes de comparações múltiplas de Bonferroni e qui-quadrado (Pearson). O modelo logístico múltiplo foi utilizado para verificar as associações entre variáveis clínicas, variáveis metabólicas, escore de sedentarismo e estado nutricional.

RESULTADOS Por meio da análise de variância, foi identificado um gradiente nos valores médios das variáveis metabólicas e clínicas com piora dessas variáveis em paralelo ao aumento do grau de sedentarismo, o que foi confirmado pelo teste qui-quadrado. Na análise bivariada de riscos para obesidade, os adolescentes obesos apresentaram maiores frequências de sedentarismo, de alterações nos níveis de lipoproteína de alta densidade e triglicérides, de hiperinsulinemia e homeostasis model assessment for insulin resistence alterado, e de pressão arterial alterada (p<0,05). O modelo logístico múltiplo mostrou associações entre obesidade e variáveis de sedentarismo (OR=2,23), lipoproteína de alta densidade reduzida (OR=3,05), pressão arterial alterada (OR=3,57), triglicerídeos aumentados (OR=4,13) e homeostasis model assessment for insulin resistence aumentado (OR=11,65).

CONCLUSÃO: Sedentarismo, lipoproteína de alta densidade reduzida, hipertrigliceridemia, resistência insulínica e hipertensão estão fortemente associados com a obesidade em adolescentes. Estratégias para redução do peso corporal por meio de mudanças nos hábitos de vida devem fazer parte das políticas e programas de saúde pública, especialmente para essa faixa etária.

Termos de indexação: Adolescente. Atividade motora. Fatores de risco. Índice de massa corporal. Obesidade.

ABSTRACT

OBJECTIVE: This study investigated the association of obesity with metabolic and clinical variables and inactivity in post-pubertal adolescents attending public schools in São Paulo City.

METHODS: This was a case-control study with 128 obese adolescents (body mass indices >the 95^th percentile), and 151 normal weight adolescents (body mass indices between the 5^th and 85^th percentiles). Physical examination and biochemical and body composition assessments were done. A pretested questionnaire was administered, generating an inactivity score. Analysis of variance was performed with multiple comparison tests (Bonferroni and Pearson's chi-Square). A multiple regression model was used to ascertain the association among clinical variables, metabolic variables, inactivity score and nutritional status.

RESULTS: Analysis of variance allowed the identification of a gradient of mean metabolic and clinical variables which worsened as activity decreased, confirmed by the chi-square test. In the bivariate analysis for obesity risk, obese adolescents were more frequently inactive, presented low high-density lipoprotein and high triglyceride levels, hyperinsulinemia, high homeostasis model assessment for insulin resistance, and high blood pressure (p<0.05). The multiple logistic model showed associations between obesity and inactivity (OR=2.23), low high-density lipoprotein levels (OR=3.05), high blood pressure (OR=3.57), high triglyceride levels (OR=4.13) and high homeostasis model assessment for insulin resistance (OR=11.65).

CONCLUSION: Inactivity, low high-density lipoprotein, hypertriglyceridemia, insulin resistance and hypertension are strongly associated with obesity in adolescents. Strategies to reduce body weight by changing life habits should be part of public health programs and policies, especially for this age group.

Indexing terms: Adolescent. Physical activity. Risk factors. Body mass index. Obesity.

INTRODUÇÃO

A obesidade, definida como distúrbio do metabolismo energético, é doença crônica, complexa e de etiologia multifatorial. Sua prevalência durante a infância e a adolescência aumenta rapidamente tanto em países desenvolvidos quanto em desenvolvimento e já alcançou proporções epidêmicas. No Brasil, de acordo com dados da última pesquisa nacional (2002-2003), as prevalências de excesso de peso e de obesidade na adolescência foram de 16,7% e 2,3%, respectivamente¹. Analisando a tendência secular do estado nutricional dos adolescentes brasileiros, observa-se que nas últimas três décadas a obesidade aumentou 18 vezes no sexo masculino e 4 vezes no sexo feminino¹.

O adolescente obeso apresenta maior risco para o desenvolvimento de doenças crônicas não degenerativas, além dos prejuízos psicossociais provocados pelo estigma da obesidade. A obesidade está relacionada a importantes repercussões metabólicas, dependentes de sua duração e de sua gravidade, como as alterações no metabolismo lipídico e glicídico e na pressão arterial^2-5.

A adoção de um estilo de vida pouco saudável com diminuição de atividade física e aumento de atividades sedentárias está fortemente relacionada com o desenvolvimento e a manutenção da obesidade^6-9.

Atualmente, a obesidade na adolescência é considerada uma importante questão de saúde pública, porém, apesar da magnitude desse problema e do conhecimento do papel deletério do sedentarismo, poucas pesquisas incluem o sedentarismo como variável estudada conjuntamente com outras variáveis metabólicas e clínicas. O objetivo deste trabalho foi estudar a associação da obesidade com variáveis metabólicas, variáveis clínicas e sedentarismo, em adolescentes pós-púberes de escolas públicas de São Paulo.

MÉTODOS

Este estudo faz parte de pesquisa realizada em 4 escolas públicas de São Paulo com adolescentes de 14 a 19 anos de idade, pós-púberes¹⁰, cujo objetivo foi estudar os fatores de risco para obesidade e suas comorbidades. Trata-se de estudo caso-controle¹¹, cuja coleta dos dados deu-se em dois momentos: em 2002, com seleção de casos - adolescentes com excesso de peso, Índice de Massa Corporal (IMC) > percentil 85- e seleção dos adolescentes-controle de peso normal, IMC entre os percentis 5 e 85); e em 2006, apenas com a seleção de adolescentes obesos, IMC > percentil 95. Este trabalho utilizou apenas dados referentes a adolescentes eutróficos (n=151) e obesos (n=128), excluindo-se os adolescentes que apresentavam IMC entre o percentil 85 e 95. Procurou-se, dessa forma, definir dois grupos contrastantes de adolescentes eutróficos e obesos.

A avaliação antropométrica foi realizada por nutricionistas de acordo com protocolos recomendados¹². O peso foi obtido em balança digital marca Kratos^®, modelo "Linea", com capacidade mínima de 1,25kg e máxima para 150kg, com variação de 50g. Para estatura, utilizou-se o antropômetro portátil Alturaexata^®, com escala em milímetros. A medida da pressão arterial foi realizada por médicos da equipe, utilizando esfingnomanômetro de mercúrio (marca Thycos^®) com manguito apropriado para cada indivíduo, sendo considerado o valor médio de três aferições¹³. Seguindo a proposta do National High Blood Pressure Education Program (NHBP), pré-hipertensão e hipertensão arterial foram definidas quando a pressão sistólica e diastólica eram maiores ou iguais ao percentil 90 e 95 para idade, sexo e altura respectivamente¹³. Os adolescentes de 18 e 19 anos que apresentaram média superior a 120/80mmHg foram classificados como pré-hipertensos¹³. Pré-hipertensão e hipertensão foram analisadas conjuntamente e foram consideradas como pressão arterial alterada. As amostras de sangue foram coletadas por meio de punção venosa, após 12 horas de jejum para a determinação do colesterol sérico total e frações, triglicérides, glicemia de jejum e insulina basal. Para as dosagens foram utilizadas técnicas laboratoriais enzimáticas e colorimétricas convencionais, com exceção dos níveis de Lipoproteína de Baixa Densidade (LDL), que foram calculados pela equação de Friedwald¹⁴. Os valores de colesterol total e frações, triglicérides, glicemia de jejum foram classificados de acordo com o American Heart Association (AHA)¹⁵. Seguindo os pontos de corte propostos pela American Diabetes Association (ADA), o valor da insulina basal foi considerado alterado quando acima ou igual a 15mg/dL¹⁶. O índice Homeostasis Model Assessment for Insulin Resistence (HOMA-IR), utilizado para a classificação de Resistência Periférica a Insulínica (RI), foi obtido calculando-se o produto da insulina plasmática basal (µU/mL) e da glicemia em jejum (mmol/L) dividido por 22,5, sendo o ponto de corte usado >3,43 para ambos os sexos¹⁷.

Foi aplicado um questionário pré-codificado com perguntas fechadas e semiabertas, que fora testado quanto à consistência e validade de conteúdo na fase piloto do projeto. O escore de sedentarismo foi elaborado a partir de 15 perguntas que compunham esse questionário, referentes a hábitos de sedentarismo e atividade física, que foram agrupadas de acordo com seu conteúdo em 5 variáveis. A partir desse agrupamento, as variáveis foram dicotomizadas, recebendo escore 0 a categoria de hábito mais ativo, e escore 1 a categoria de hábito mais sedentário: A) tempo de esporte por semana (>3 horas/sem=0 e <3 horas/sem=1); B) tempo de TV por dia (<2 horas/dia=0 e >2 horas/dia=1); C) tempo que dorme manhã/tarde por dia (<1 hora/dia=0 e >1 hora/dia=1); D) tempo sentado por dia (<6 horas/dia=0 e >6 horas/dia=1); E) tempo andando à pé ou de bicicleta por dia (>1 hora/dia=0 e <1 hora/dia=1). Foi testada a validade das 5 variáveis pela teoria de resposta ao item não paramétrica - Escala de Mokken¹⁸, que apresenta três coeficientes de escalabilidade. Os resultados do teste levaram à manutenção de 3 variáveis (B, C e D), o que gerou uma escala de consistência moderada (H=0,4162). Os escores das 3 variáveis foram então somados, gerando um escore de sedentarismo, com quatro categorias, com variação de 0 a 3. Foi realizada a Análise de Variância (ANOVA) com testes de comparações múltiplas de Bonferroni para identificar as diferenças de médias das variáveis independentes estudadas entre os escores de sedentarismo. Para determinar associações entre as variáveis independentes categorizadas e os escores de sedentarismo, aplicou-se o teste qui-quadrado. Baseados nessas análises foram identificados dois grupos que levaram à dicotomização do escore de sedentarismo em ativo, indivíduos com escore 0 ou 1, e sedentário, aqueles com escores 2 e 3.

Definido dessa forma o indicador dicotômico de risco para sedentarismo, aplicou-se o teste qui-quadrado com cálculo das razões de chance e respectivos Intervalos de Confiança (IC 95%) para análise da associação do estado nutricional com alterações metabólicas e sedentarismo. Em sequência, visando a evitar fatores de confundimento e interações, e identificar riscos individuais, foi realizada a análise de regressão logística múltipla com as variáveis que apresentaram p<0,20 na análise bivariada.

O nível de significância usado para permanência no modelo foi p<0,05. Os dados foram analisados utilizando-se o pacote estatístico "Stata" versão 10.0.

O estudo foi aprovado pelo comitê de ética em pesquisa da Universidade Federal de São Paulo (protocolos nº 1068/04 e nº 0053/08) e todos os participantes, adolescentes e responsáveis, assinaram o Termo de Consentimento Livre e Esclarecido antes de sua inclusão na amostra.

RESULTADOS

A Tabela 1 mostra a análise de variância das variáveis metabólicas e clínicas não categorizadas segundo os escores de sedentarismo. De forma geral, evidencia-se gradiente nos valores médios das variáveis metabólicas e clínicas com piora delas em paralelo ao aumento do grau de sedentarismo.

Para todas as variáveis estudadas, não foi observada diferença significativa tanto entre os indivíduos com escore 3 para o 2 quanto entre os com escore 1 para o 0. A única exceção foi o LDL. Para os valores médios de Lipoproteína de Alta Densidade (HDL), glicemia e insulina de jejum, HOMA-IR, Pressão Arterial Sistólica (PAS), Pressão Arterial Diastólica (PAD) e IMC, houve diferença significativa do escore 3 para o 0. Os mesmos resultados foram observados quando comparados escores 2 e 0, exceto para os valores médios de glicemia de jejum. Tanto as diferenças entre os valores médios dos indivíduos dos escores 3 e 1 quanto dos escores 2 e 1 foram semelhantes às descritas acima.

A Tabela 2 apresenta as associações das alterações metabólicas e clínicas categorizadas com os escores de sedentarismo. De forma consistente com os resultados da ANOVA, as frequências foram significativamente diferentes entre os escores 3 e 0 para as alterações de glicemia de jejum, HOMA-IR, Pressão Arterial (PA) e IMC. A glicemia apresentou-se alterada em 16,7% dos indivíduos do escore 3, enquanto os escores 0 e 1 somaram apenas 3,3%. O HOMA-IR aumentou gradativamente com o aumento do sedentarismo, com frequência de 5%, 15,9%, 23,2% e 34,3%, nos escores 0, 1, 2 e 3 respectivamente. A pressão arterial foi considerada alterada quando PAS ou PAD apresentavam-se acima dos pontos de corte, o que ocorreu com frequência cinco vezes menor nos indivíduos mais ativos quando comparados com os mais sedentários, enquanto os indivíduos dos escores 1 e 2 apresentaram frequências intermediárias e crescentes de alterações. A frequência de alterações do IMC associou-se positivamente aos graus de sedentarismo, tendo sido encontrado 25% no escore 0, 36,7% no escore 1, 55,7% no escore 2 e 61,1% no escore 3. As alterações de insulina, mesmo sem apresentar significância estatística, mostram aumento gradativo de frequência com o aumento do grau de sedentarismo. Em geral, a porcentagem de alterações do escore 3 foi no mínimo duas vezes maior que no escore 0, exceto para LDL e colesterol total.

A partir da dicotomização do escore de sedentarismo, procedeu-se à análise de riscos para obesidade. Entre os adolescentes obesos, 66,4% eram sedentários (OR 2,69; IC 1,64-4,38), comparados com 42,4% no grupo dos eutróficos. Em relação ao perfil lipídico, o HDL mostrou resultados alterados em 14,1% dos adolescentes obesos, e os triglicerídeos em 10,9%, enquanto tais desvios ocorreram apenas em 4% (OR 3,95; IC 1,51-10,29) e 2,7% (OR 4,51; IC 1,45-14,08) no outro grupo, respectivamente. As demais variáveis lipídicas não apresentaram diferença significativa entre os grupos. As variáveis do metabolismo glicídico que apresentaram diferenças significativas nas frequências de alterações foram insulina, com 42,5% entre os obesos e 4,1% entre os eutróficos (OR 17,5; IC 7,19-42,60) e o HOMA-IR, com 37,8% entre os obesos e 4% entre os eutróficos (OR 14,38; IC 5,89-35,09). A presença de pressão arterial alterada foi de 28,9% e 8,2% nos grupos de obesos e eutróficos, respectivamente (OR 4,57; IC 2,26-9,24) (Tabela 3).

Para a análise logística múltipla foram selecionadas as variáveis pressão arterial, sedentarismo, HOMA-IR, HDL e triglicerídeos. A insulina não foi incluída por apresentar colinearidade com o HOMA-IR. A Figura 1 mostra as OR ajustadas para alterações metabólicas e sedentarismo associados à obesidade, que foram: pressão arterial (OR 3,57; IC 1,56-8,16), sedentarismo (OR 2,23; IC 1,25-3,96), HDL (OR 3,05; IC 0,97-9,58), triglicerídeos (OR 4,13; IC 1,14-15,01), sendo a correlação mais forte com HOMA-IR (OR 11,65; IC 4,60-29,50), ajustadas ainda para idade e sexo.

DISCUSSÃO

Este estudo apresenta duas formas inovadoras de potencializar a geração de dados referentes a riscos clínicos e metabólicos dos adolescentes pós-púberes obesos frequentadores de escolas públicas do Município de São Paulo. Para tanto, foi necessário, a partir dos dados disponíveis, gerar um indicador de risco para sedentarismo, quantificando sua consistência, já que na ocasião do planejamento do estudo não estavam disponíveis questionários em língua portuguesa validados de sedentarismo para esse grupo etário¹⁹.

Como segunda inovação, buscou-se complementar o desenho amostral inicial de 2002, que incluía pequeno número de adolescentes obesos e a maioria de sobrepeso no grupo de casos, a partir da identificação e avaliação de contingente adicional de obesos (p>95), para compor o grupo de casos, possibilitando assim a comparação de adolescentes eutróficos com reais obesos. Embora seja mais frequente a complementação amostral de controles, a busca de voluntários adicionais para o grupo de casos também aumentou o poder estatístico do estudo caso-controle original²⁰. O fato de os adolescentes obesos adicionados ao grupo de casos serem provenientes de outras escolas da mesma região e terem sido incluídos três anos depois não deve ter influenciado os resultados, uma vez que é grande a uniformidade dos frequentadores das escolas quanto às condições socioeconômicas e culturais assim como aos hábitos alimentares e práticas de atividade física. Da mesma forma, não existem evidências de que modificações substanciais tenham ocorrido no ambiente em que vivem esses adolescentes no decorrer desses três anos.

Os dados das tabelas 1 e 2 evidenciam que, a partir das 15 perguntas do questionário relacionadas com atividade física, foi possível construir um indicador que discrimine os sedentários e os não sedentários, associando-se fortemente a inatividade física a alterações metabólicas e clínicas. Embora tenha se partido de perguntas que não compunham um questionário previamente validado, o escore demonstra que é possível quantificar a atividade física por meio de perguntas, embora seja sempre desejável, principalmente em projetos de pesquisa, a utilização de procedimentos de medida direta com sensores de movimento, como são os pedômetros e acelerômetros²¹.

O escore de sedentarismo identificou gradiente dose-resposta com significância estatística entre a intensidade do sedentarismo e os desvios metabólicos e clínicos. Embora tal evidência possa não ser percebida como relevante, tem grande utilidade prática, já que adolescentes com maiores graus de sedentarismo estariam sujeitos a maiores riscos, e, portanto, necessitando de assistência. Estudos que utilizaram questionários ou instrumentos validados demonstram associações similares às encontradas com o escore desenvolvido nesse estudo^6-8.

Ao se compararem as alterações costumeiramente investigadas para avaliar obesos, identificam-se chances significativamente maiores de obesidade entre os sedentários (Tabela 3). Esse risco determinado pelo sedentarismo, considerado isoladamente, é tão importante como os demais riscos metabólicos e clínicos. Ressalta-se que, ao contrário dos demais riscos, o sedentarismo identificado pelo questionário e pelo escore gerado pode ser avaliado em escolas, clubes e equipamentos de lazer sem a necessidade de medidas invasivas (punção venosa) ou mesmo de medidas de natureza médica com equipamentos (pressão arterial). Também a correção do sedentarismo pode ser proposta sem a participação de profissionais e instituições de saúde, já que, excluindo-se as atividades de alto impacto e intensidade, não existem riscos ou iatrogenias para essa atividade. O estímulo ao aumento da atividade física entre adolescentes precisa ser trabalhado como medida de saúde pública para reverter a clara tendência de redução da atividade física com o aumento da idade. Recente estudo de prevalência de atividade física e fatores associados entre estudantes do ensino médio de escolas públicas da cidade de São Paulo mostra 62,5% de inatividade física entre os adolescentes, sendo as prevalências de 61,4% e 71,6% nas faixas etárias de 14 a 16 anos e de 17 a 19 anos, respectivamente²². Essa redução pode ser observada no estudo longitudinal "Study of Early Child Care and Youth Development", conduzido entre 2000 e 2006, cujos dados mostram que aos 9 anos praticamente todas as crianças atingem a recomendação de atividade física proposta pelo Centers for Disease Control and Prevention (CDC)²³, enquanto aos 15 anos apenas 31% e 17% alcançam a recomendação em dias de semana e finais de semana respectivamente²⁴. Além do incentivo à prática diária de atividade física, é fundamental focar na mudança do estilo de vida sedentário, fortemente relacionado à obesidade^9,25.

O sedentarismo no modelo logístico de análise múltipla, com OR de 2,23, complementa os desvios comportamentais clínicos e metabólicos para obesidade entre adolescentes em igualdade de condições no que tange a sua relevância para o controle desse desvio nutricional, ao contrário do que ocorre com a medida do consumo de alimentos de difícil e complexa mensuração e muitas vezes com associações inversas²⁶.

No presente estudo, observaram-se riscos duas a onze vezes maiores de alterações nas variáveis metabólicas e clínicas entre os obesos quando comparados aos adolescentes eutróficos, resultados condizentes com outros estudos de riscos associados à obesidade em crianças e adolescentes na Alemanha, Estados Unidos, Coreia e França^4,3,27,28. Todavia, é preciso cautela ao comparar os resultados, uma vez que há diferenças na idade dos grupos e nos pontos de corte de variáveis para identificação de hipertensão, hiperinsulinemia e dislipidemia. Neste estudo, 14,06% dos adolescentes obesos apresentaram HDL reduzido contra 3,97% dos eutróficos. Considerando-se o mesmo ponto de corte, no estudo alemão²⁷ foram observados níveis reduzidos de HDL em 18% das crianças e adolescentes estudados com excesso de peso, enquanto no estudo coreano³ tal desvio ocorreu em 14,4% dos adolescentes coreanos com sobrepeso, reforçando a concomitância do aumento do peso corporal com a redução dos níveis de HDL. Quanto a níveis alterados de triglicerídeos, nosso estudo encontrou 10,94% entre os obesos, valor inferior ao encontrado no estudo alemão (20,0%) e coreano (35,1%). Essa diferença pode ter sido em parte causada pelo fato de ambos os estudos terem considerado apenas a idade cronológica na seleção da amostra, enquanto os adolescentes aqui estudados estavam todos no estadiamento puberal IV ou V, segundo os critérios de Tanner. Outro estudo mostra que a idade e a puberdade levam ao aumento dos níveis de triglicerídeos em adolescentes obesos².

Níveis aumentados de insulina foram observados em 42,52% dos adolescentes obesos e em apenas 4,05% dos eutróficos, com Odd Ration (OR) de 17,5, superior ao encontrado por Freedman et al.⁴, que utilizaram ponto de corte mais rigoroso. A hiperinsulinemia está altamente correlacionada com a adiposidade abdominal e parece ser a anormalidade mais importante em crianças e adolescentes obesos, contribuindo para os níveis alterados de lipídeos plasmáticos²⁹. O HOMA-IR, que expressa a resistência à insulina, é considerado o melhor preditor de intolerância à glicose, complicação comum da obesidade em adolescentes³⁰. O HOMA-IR apresentou-se aumentado em 37,8% dos adolescentes obesos e em apenas 4,05% dos eutróficos. Mesmo após ajuste para as demais variáveis na regressão logística múltipla, o risco de ter HOMA-IR aumentado foi 11,7 vezes maior entre os obesos.

Usando os pontos de corte propostos no mais atual consenso sobre diagnóstico, avaliação e tratamento da hipertensão em crianças e adolescentes¹³, este estudo encontrou 28,91% de hipertensão entre os adolescentes obesos, situação semelhante à observada em outro estudo³¹, que utilizou os mesmos critérios para definição de hipertensão e identificou 25% e 33,2% de hipertensão entre crianças e adolescentes obesos do sexo masculino e feminino, respectivamente. Na análise de regressão múltipla, após ajuste para as demais variáveis, o risco de hipertensão foi 3,6 vezes maior entre os adolescentes obesos, condizente com dados da literatura⁵.

Em resumo, nossos resultados mostram que sedentarismo, HDL reduzido, hipertrigliceridemia, resistência insulínica e hipertensão estão fortemente associados com a obesidade em adolescentes. Estratégias para redução do peso corporal por meio de mudanças nos hábitos de vida, incluindo correção do estilo de vida sedentário, aumento da atividade física e desenvolvimento de hábitos alimentares adequados, precisam fazer parte das políticas e programas de saúde pública, especialmente para essa faixa etária.

COLABORADORES

P.T. ABBES foi o corresponsável pela análise e interpretação dos dados, redigiu o artigo. M.S.F. LAVRADOR participou do delineamento da pesquisa e da coleta dos dados; colaborou na análise e redação do artigo. M.A.M.S. ESCRIVÃO e J.A.A.C. TADDEI responsáveis pela concepção, delineamento e interpretação dos dados e participou da redação do artigo.

Recebido em: 25/2/2010

Versão final reapresentada em: 9/11/2010

Aprovado em: 16/12/2010

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  30 Nov 2011
• Data do Fascículo
  Ago 2011

Histórico

• Recebido
  25 Fev 2010
• Aceito
  16 Dez 2010