Bioimpedância elétrica e sua aplicação em avaliação nutricional

Bioelectric impedance analysis and its use for nutritional assessments

COMUNICAÇÃO COMMUNICATION

Bioimpedância elétrica e sua aplicação em avaliação nutricional

Bioelectric impedance analysis and its use for nutritional assessments

Michaela Eickemberg^I; Carolina Cunha de OLIVEIRA^I; Anna Karla Carneiro Roriz^I; Lílian Ramos Sampaio^I;

^IUniversidade Federal da Bahia, Escola de Nutrição. Av. Araújo Pinho, 32, Canela, 40110-150, Salvador, BA, Brasil, Correspondência para/Correspondence to: M. Eickemberg. E-mail: <[e-mail]>

RESUMO

A busca por métodos de estimativa da composição corporal é uma preocupação constante da comunidade científica, com vistas à obtenção de um acurado diagnóstico do estado nutricional de indivíduos e populações. A bioimpedância elétrica tem sido uma alternativa atraente na avaliação da composição corporal, pela possibilidade de se trabalhar com equipamento não invasivo, portátil, de fácil manuseio, boa reprodutibilidade e, portanto, viável para a prática clínica e para estudos epidemiológicos. Sua utilização, que tem como finalidade determinar o fracionamento da composição corporal, tem sido apontada como uma técnica capaz de superar alguns desafios encontrados em outros métodos para avaliar o estado nutricional. Entre os componentes da bioimpedância elétrica, o ângulo de fase consiste em uma ferramenta cada vez mais utilizada na prática clínica, sendo estudado como indicador prognóstico e de estado nutricional. Esse ângulo indica alterações na composição corporal e na função da membrana celular, portanto, no estado de saúde de indivíduos. Dada a carência de estudos brasileiros sobre determinadas aplicações da bioimpedância elétrica, a proposta deste estudo, buscando contribuir com a literatura, é traçar um panorama sobre o emprego dessa técnica e, ainda, apresentar trabalhos que a comparam com outros métodos de avaliação nutricional e composição corporal.

Termos de indexação: Avaliação nutricional. Composição corporal. Impedância elétrica.

ABSTRACT

The scientific community is always searching for methods that estimate body composition because of the importance of making accurate nutritional status diagnoses of individuals and populations. Bioelectrical impedance analysis Bioelectrical impedance is an attractive alternative for determining body composition because it is noninvasive, portable, easy to handle and has good reproducibility, and therefore, is viable for clinical practice and epidemiological studies. Bioelectrical impedance whose purpose is the determination of body composition, has been pointed out as capable of overcoming some challenges present in other methods that assess nutritional status. Among Bioelectrical impedance components, the use of phase angle in clinical practice has been increasing, since it is used as an indicator of prognosis and nutritional status. This angle detects changes in body composition and cell membrane function, hence, in health status. In Brazil, there is a scarcity of studies on some Bioelectrical impedance applications. In order to contribute to the available literature, this study aimed to draw an overview about the use of this technique and present studies that compare Bioelectrical impedance with other nutritional and body composition assessment methods.

Indexing terms: Nutritional assessment. Body composition. Eletric impedance.

INTRODUÇÃO

O interesse pela composição corporal vem crescendo consideravelmente nos últimos anos, pois não há dúvidas sobre a relação do aumento da gordura corporal e sua distribuição com desor-dens metabólicas e doenças cardiovasculares, a exemplo da diabetes, hipertensão arterial e dislipi-demias^1,2.

Dentre os métodos utilizados para a ava-liação da composição corporal, a Bioimpedância Elétrica (BIA) tem sido amplamente utilizada, so-bretudo pela alta velocidade no processamento das informações, por ser um método não invasivo, prático, reprodutível e relativamente barato, que estima, além dos componentes corporais, a distri-buição dos fluidos nos espaços intra e extrace-lulares, bem como a qualidade, tamanho e integri-dade celular^3-6.

A propriedade elétrica dos tecidos tem sido estudada desde 1871, mas somente em 1970 os fundamentos da BIA foram descritos^3,4. Os pri-meiros estudos com BIA ocorreram nas décadas de 1930 e 1940, relacionando a impedância com o fluxo sanguíneo^7,8. Posteriormente, Thomasset⁹ e Hoffer et al.¹⁰ estudaram a relação da impe-dância com a água corporal total e a massa magra.

Atualmente, a BIA tem sido validada para estimar a composição corporal e o estado nutri-cional de indivíduos saudáveis, e em diversas si-tuações clínicas^6,11-13, como desnutrição, traumas, câncer, pré e pós-operatório, hepatopatias, insufi-ciência renal, gestação, bem como em crianças, idosos e atletas.

O objetivo deste artigo é descrever e dis-cutir os princípios e a utilização da BIA, além de apresentar estudos que comparam esse método com outros de avaliação nutricional e de composi-ção corporal.

Princípios da bioimpedância

Para avaliação da composição corporal, a técnica da BIA baseia-se no modelo de um con-dutor cilíndrico, com comprimento e área trans-versal uniformes e homogêneos, ao qual o corpo humano se assemelha. Tal comparação é ques-tionável, pois a composição corporal é hetero-gênea. Assume-se então, que o corpo humano seja composto por cinco cilindros conectados em série, e não por um único cilindro^3,4.

Segundo a literatura, o volume do cilindro, assim como do corpo humano, é diretamente relacionado com a impedância total do corpo, estimando-se a composição corporal através da estatura ao quadrado, dividida pela resistência (V=estatura²/R). A impedância à corrente através do corpo é relacionada diretamente ao compri-mento do condutor e inversamente à sua área transversal^3,4.

A BIA fundamenta-se no princípio de que os tecidos corporais oferecem diferentes oposi-ções à passagem da corrente elétrica. Essa oposi-ção, chamada impedância (Z), tem dois vetores, denominados Resistência (R) e Reactância (Xc)³.

Em sistemas biológicos, a corrente elétrica é transmitida pelos íons diluídos nos fluidos cor-porais, especificamente íons de sódio e potássio. Os tecidos magros são altamente condutores de corrente elétrica devido à grande quantidade de água e eletrólitos, ou seja, apresentam baixa resis-tência à passagem da corrente elétrica. Por outro lado, a gordura, o osso e a pele constituem um meio de baixa condutividade, apresentando, por-tanto, elevada resistência^3,4,14.

O vetor R mede a oposição ao fluxo da corrente elétrica através dos meios intra e extrace-lulares do corpo, estando diretamente associado ao nível de hidratação desses meios. O vetor Xc mede a oposição ao fluxo da corrente causada pela capacitância produzida pela membrana celular^3,4,15.

Também chamada de Resistência Capa-citiva, a Xc significa a oposição do fluxo elétrico, causada pela capacitância (propriedade de arma-zenar energia elétrica sob a forma de um campo eletrostático). Um capacitor é formado por duas ou mais membranas condutoras, separadas por um material isolante ou não condutivo, capaz de armazenar energia elétrica. A membrana citoplas-mática do ser humano é constituída por duas camadas de material proteico (bom condutor) e uma camada de lipídeo (isolante). Dessa forma, a membrana celular atua como se fosse um capa-citor, oferecendo Xc (capacitância)^3,4.

Assim, no corpo humano, as membranas celulares podem armazenar a energia por um pe-queno período de tempo, "atrasando" a corrente. Esse "atraso" no fluxo da corrente elétrica, causa-do pela capacitância, gera uma queda na tensão da corrente ou uma mudança de fase, que é defi-nida como ângulo de fase (AF), ou ainda, como arco tangente da relação Xc e R³.

A relação geométrica entre Z, R, Xc e AF depende da frequência da corrente elétrica admi-nistrada (Figura 1). Em baixas frequências (f1) (~1 kHz), a impedância das células e de suas mem-branas é muito alta para que a corrente consiga penetrar o conteúdo celular, então as membranas funcionam como resistores e apenas o fluido extracelular pode ser medido^3,4. O componente capacitivo do sistema é um circuito aberto, sendo a Xc igual a zero, e a Z puramente resistiva (R_o)¹⁵.

Conforme aumenta a frequência, a Xc aumenta na proporção da R, formando o AF. Nes-se ponto máximo, o semicírculo atinge a frequên-cia característica (fc) específica para o sistema. A fc é o valor máximo do semicírculo imaginário da bioimpedância e, ao alcançá-la, a Xc começa a diminuir na proporção da R, enquanto ocorre aumento na frequência da corrente elétrica¹⁵.

Em frequências maiores (fh) (50 kFz e 100 kHz), a corrente elétrica passa através das mem-branas celulares, permitindo as medidas de impe-dância dentro e fora das células, determinando o balanço hídrico intra e extracelular, causando redução na Xc, aumento na R e diminuição do AF^3,4. Em altas frequências, o componente capa-citivo do sistema é um curto-circuito, sendo a Z novamente puramente resistiva (R_oo)¹⁵.

Dessa forma, é possível determinar a rela-ção entre Z e os compartimentos corporais, onde a magnitude da Z é igual ao vetor função de R e Xc, ou seja, Z= R² +Xc², que é dependente da frequência³.

Assim, através dos valores obtidos para essas variáveis (Z, R e Xc), em diferentes frequên-cias, o analisador calcula a quantidade de água corporal total e sua distribuição intra e extracelular e, assumindo uma hidratação constante, deter-mina primeiramente a massa corporal magra e, logo, a composição corporal^3,15.

O gráfico de Cole (Figura 1) permite visuali-zar essas descrições. O gráfico fundamenta-se na aproximação dos valores obtidos por uma curva e no prolongamento desta até o eixo R, formando um semicírculo. Esse prolongamento permite ex-trapolar valores de Z obtidos para cada frequência (entre 5 kHz e 1.000 kHz), relacionando Z, R, Xc, AF e frequência. Salienta-se que esta é uma abor-dagem teórica, uma vez que frequências muito baixas ou muito altas não devem ser introduzidas no corpo, devido à ocorrência de múltiplas dis-persões ou ainda, ao possível estímulo elétrico de alguns tecidos condutores, como o tecido car-díaco^3,8.

O método da BIA

Uma variedade de aparelhos de BIA tor-nou-se comercialmente disponível a partir da década de 1990, e hoje é possível encontrar aque-les que avaliam a composição corporal de forma tradicional e segmentar³.

Quanto ao tipo de frequência, atualmente é possível encontrar aparelhos monofrequenciais ou de frequência única (50 kHz), os mais usados, e aparelhos multifrequenciais, com frequência de 5 a 1.000 kHz⁵.

A transmissão da corrente elétrica pelo cor-po dá-se, geralmente, por quatro sensores metá-licos (modelo tetrapolar) que, em contato com as mãos e/ou pés, registram a impedância dos segmentos corporais entre os membros supe-riores e o tronco, ou somente entre os membros inferiores, ou ainda entre os membros superiores e os inferiores^17,18.

O aparelho que avalia os segmentos supe-riores e os inferiores é o modelo mais utilizado da BIA. Consiste no emprego de quatro eletrodos fixados no hemicorpo direito do indivíduo ava-liado: na mão, próximos à articulação metacarpo—falângea da superfície dorsal; no pulso, entre as proeminências distais do rádio e da ulna; no pé, no arco transverso da superfície superior; e no tornozelo, entre os maléolos medial e lateral^3,4,19.

Uma corrente de excitação é aplicada aos eletrodos-fonte (distais) na mão e no pé, e a queda de tensão, provocada pela impedância, é detecta-da pelo eletrodo-sensor (proximal) localizado no pulso e no tornozelo⁴. Sua análise baseia-se na medida da R total do corpo à passagem de uma corrente elétrica de baixa amplitude (800 µA) e alta frequência (50 kHz)^4,17.

Em 2004, a BIA segmentar foi desenvolvi-da. Ela aborda aspectos da análise da composição corporal que podem eliminar certas inconsistên-cias existentes na avaliação da massa corporal total, analisando o corpo por segmento, ou seja, essa técnica determina isoladamente a massa dos membros e do tronco³.

Estudiosos afirmam que as alterações na massa magra do tronco, separadamente, prova-velmente não são descritas de forma confiável através das medidas de impedância do corpo inteiro e, ainda, que mudanças na impedância do corpo inteiro podem estar relacionadas às alte-rações tanto na massa magra dos membros como do tronco^3,20, donde a importância da avaliação isolada.

A BIA segmentar tem sido utilizada para determinar deslocamentos e distribuição de fluidos em algumas doenças, como ascite e insufi-ciência renal, e em cirurgias. Essa técnica pode também ser útil para fornecer informações sobre o acúmulo de líquidos na região pulmonar e abdominal³.

O modelo segmentar é um método que merece consideração e até o presente não existem estudos conclusivos sobre sua aplicação. Assim, pesquisas são necessárias para examinar a acu-rácia desse método na avaliação da composição corporal e outras funções.

Modelos de predição

A partir dos valores da R e da Xc obtidos pela BIA, são utilizadas diferentes equações de regressão disponíveis na literatura, para estimar os componentes corporais, e assim, determinar os valores de massa de gordura, massa magra e água corporal. Essas equações preditivas são ajus-tadas para sexo, etnia, idade, peso, altura e nível de atividade física^3-6,21.

Estudos de desenvolvimento e validação de equações de BIA vêm sendo amplamente reali-zados, e o emprego da BIA na avaliação da com-posição corporal tem-se tornado comum em cir-cunstâncias clínicas diversas, embora existam algumas controvérsias sobre seu uso, principal-mente em condições onde há uma alteração do estado de hidratação dos indivíduos^3,4,6,22. Assim, se um indivíduo apresentar hiper-hidratação, o valor da massa magra será superestimado, por ser através da quantidade de água corporal total que se obtém a massa corporal magra.

Segal et al.⁴ e Segal et al.²³ estudaram a massa magra de indivíduos obesos e não obesos, observando que a massa magra avaliada pela BIA em obesos foi superestimada quando comparada com a densitometria corporal, considerada méto-do de referência. Assim, para uma melhor correla-ção, os autores determinam várias equações espe-cíficas para essa população.

Utilizando equações propostas por Segal et al.²³ outros autores concluíram que estas, que consideram sexo, peso, altura e idade, produziram uma boa correlação entre a BIA e os métodos de referência para estimar a massa magra. Entre-tanto, em indivíduos obesos severos (>48% de gordura corporal), as equações podem provocar erros sistemáticos²⁴.

Para a estimativa dos componentes corpo-rais, a BIA estima primeiramente a quantidade de água corporal total e, para isso, pressupõe um grau estável de hidratação e de conteúdo mineral ósseo. A suposição não é válida para indivíduos obesos, considerando que estes possuem um maior nível de hidratação inerente à obesidade, ocorrendo uma subestimação de gordura cor-poral²⁵.

Outro estudo, que avaliou 1.829 pacientes (1.474 brancos e 355 negros), também desenvol-veu equações para uso em estudos epidemioló-gicos, utilizando variáveis como sexo, estatura, resistência e peso corporal, com excelente acurá-cia para avaliar água corporal total e massa ma-gra²⁶.

É importante salientar que as equações de predição variam conforme o aparelho e apresen-tam validade apenas para a população de origem, o que constitui um fator limitante para sua utili-zação em outros grupos populacionais.

Em adição, ao considerar a importância da avaliação da composição corporal, especial-mente em indivíduos obesos, a BIA pode ser utili-zada para tal fim, porém essa aplicabilidade tam-bém requer a utilização de equações específicas no intuito de aumentar a confiabilidade da esti-mativa de gordura corporal em determinada população. Portanto, independentemente da po-pulação a ser avaliada, deve-se analisar com cuidado a escolha de uma equação de BIA que seja específica para determinado grupo de indi-víduos^3,5,18,22.

BIA x gordura visceral

Outra vertente de utilização da BIA é a estimativa de gordura abdominal. Encontram-se na literatura novas técnicas de referência para avaliar a obesidade central e a gordura visceral através da BIA. Essa técnica consiste no posi-cionamento dos eletrodos diretamente no abdô-men^27-29. Nesses estudos a BIA demonstrou forte correlação com a gordura abdominal e visceral, determinada por tomografia computadorizada e ressonância magnética, método que, segundo os autores, permite avaliar com mais precisão a gor-dura abdominal, incluindo a visceral. No entanto, esses estudos não são conclusivos quanto à vali-dade da BIA para estimativa da gordura visceral.

Segundo seus fabricantes, o modelo da BIA segmentar inclui avaliação do nível de gordura visceral. Através da análise isolada do tronco, o método estima com mais precisão essa gordura. Contudo, devem ser desenvolvidas investigações para testar a confiabilidade desse modelo, pois não existem estudos na literatura que sustentem a afirmação.

Aplicabilidade da BIA

Apesar de a BIA ser indicada como um mé-todo preciso e confiável, discutem-se, na litera-tura, possíveis causas que dificultam o estabele-cimento de um consenso acerca de seu uso, pois resultados obtidos em determinadas pesquisas revelam-se algumas vezes discrepantes. Dentre as possíveis razões, poderia ser mencionada a utilização de uma variabilidade de equações dispo-níveis para vários grupos de indivíduos, que são aplicadas de forma equivocada em amostras bastante heterogêneas. Além disso, podem inter-ferir as diferenças étnicas e de composição corpo-ral entre as populações, bem como o estado de hidratação dos indivíduos avaliados, como men-cionado anteriormente. Dessa forma, pode-se afir-mar que ainda pairam dúvidas quanto à precisão e à confiabilidade da técnica da BIA, quando com-parada com outros recursos^1,5,6,18,22.

O Quadro 1 apresenta estudos que compa-ram a BIA com outros métodos de avaliação da composição corporal. Dentre os principais resul-tados encontrados por tais estudos, observou-se boa correlação da BIA com IMC, pregas cutâneas e circunferência da cintura, assim como com mé-todos de referência (pesagem hidrostática, absorção dos Raios X de dupla energia) para esti-mar a composição corporal em diferentes amos-tras. Nota-se, entretanto, alta variabilidade nos achados, podendo isso ser atribuído às diferenças metodológicas quanto aos aparelhos e equações utilizados, às populações analisadas⁵, e ainda, aos métodos considerados "padrão-ouro", os quais também podem apresentar erros sistemáticos.

Outra observação importante diz respeito aos métodos estatísticos utilizados, sendo mais adequado analisar a concordância entre eles do que apenas sua correlação, uma vez que alguns indicadores podem apresentar alta correlação, mas não concordarem. Essas comparações devem empregar, de preferência, métodos de referência.

Tendo em vista que seus resultados podem ser afetados por diversas condições, o controle prévio de alguns fatores deve ser realizado para a confiabilidade do método da BIA na prática clínica^4,18,30. São eles: calibração do aparelho, reali-zada regularmente; manutenção dos eletrodos em sacos fechados e protegidos do calor; posição do indivíduo avaliado, conforme recomendação do fabricante; jejum de 4 horas, antes do exame; abstinência alcoólica de 8 horas, antes do exame; abstinência de atividade física e sauna, por 8 horas, antes do exame; esvaziamento da bexiga antes da realização do exame; temperatura do ambiente em torno de 22ºC; pele sem lesões e limpa com álcool; distância entre os eletrodos de, no mínimo, 5cm; observância do ciclo menstrual; presença de obesidade; utilização de material isolante, como toalha entre as pernas; impedi-mento de contato com superfície metálica; veda-ção do procedimento para portadores de marca—passo.

Ângulo de fase da BIA

Através da BIA, o AF pode ser obtido por meio da relação entre medidas diretas da R e da Xc, sendo calculado diretamente pela equação Xc/R x 180º/P^4,11,12,37. A variação do AF ocorre en-tre zero grau (sistema sem membranas celulares, apenas resistivo) e 90 graus (sistema sem fluidos, apenas capacitivo), sendo que num indivíduo saudável o AF pode apresentar valores entre 4 e 10 graus. Também se encontra na literatura que esse valor pode variar de 5 a 15 graus^4,6,38.

Esse ângulo é dependente da capacitância dos tecidos e está associado com a qualidade, tamanho e integridade celular. Trata-se de uma ferramenta de diagnóstico nutricional cada vez mais utilizada na prática clínica. Estudos recen-tes têm validado esse ângulo como indicador prognóstico em pacientes críticos^{12,13,15,37,39}. Salienta-se que o AF, relacionado com o equilíbrio celular, tem sido utilizado como medida de gravi-dade de doença, como instrumento de avaliação funcional e como indicador geral de saúde⁴⁰.

Portanto, variação no AF indica alterações na composição corporal, na função da membrana celular ou no estado de saúde. Valores de AF me-nores representam baixa Xc e alta R, e podem ser associados à existência ou agravamento de doença, a morte celular, ou a alguma alteração na permeabilidade seletiva da membrana. De outro lado, valores mais altos representam alta Xc e baixa R, podendo associar-se à maior quan-tidade de membranas celulares intactas, ou seja, maior massa celular corpórea, e a um adequado estado de saúde^{12,13,37,39,41}.

Dessa forma, modificações na massa celu-lar corporal ou defeitos funcionais das membranas celulares podem resultar em mudanças no AF. Assim, é esperado que ocorram mudanças em seus valores, de acordo com o sexo e o envelhe-cimento, pois com o passar dos anos a capacitân-cia dos tecidos - associada à variabilidade do ta-manho das células, à permeabilidade da membra-na celular e à composição intracelular - torna-se diferente, assim como a distribuição dos fluidos corporais entre os tecidos^6,42,43.

A grande vantagem desse parâmetro é que ele independe de equações de regressão e pode ser realizado mesmo em situações nas quais as concepções da BIA não são válidas para estimar a composição corporal^6,11,42, eliminando uma enor-me fonte de erro casual¹¹. Esse parâmetro pode, inclusive, ser utilizado mesmo em pacientes cujo peso e altura não podem ser mensurados^6,42, ampliando a aplicabilidade da BIA na prática clínica.

AF como indicador prognóstico

Pesquisas realizadas para investigar o pa-pel do AF como indicador prognóstico em pa-cientes hospitalizados, em portadores de doenças graves (como alguns tipos de câncer, Human Immunodeficiency Virus (HIV), Síndrome de Imunodeficiência Adquirida (AIDS), insuficiência renal crônica, doença pulmonar obstrutiva crôni-ca, cirrose hepática, bacteriemia) e em pacientes criticamente doentes, evidenciaram associação positiva entre os valores do AF e o tempo de sobre-vida dos pacientes. Os autores sugerem que o AF poderia ser uma importante ferramenta para ava-liar sinais clínicos e monitorar a progressão da doença, sendo até mesmo superior a outros indi-cadores séricos ou antropométricos^{9,12,13,15,37,39}.

Em pacientes críticos, ainda, Barbosa-Silva et al.⁴ verificaram que o AF parece ser um impor-tante fator prognóstico de complicações pós—operatórias, depois de ajustados os fatores de confusão, demonstrando que o método é útil na identificação de pacientes que necessitam de terapia nutricional.

AF como indicador de estado nutricional

O AF também tem sido utilizado como um indicador do estado nutricional. Especula-se que seja um marcador de nutrição relevante clinica-mente, que possa caracterizar o acréscimo de massa extracelular corporal e o decréscimo de massa celular corporal; provavelmente, porque a nutrição está interligada tanto às alterações na integridade da membrana celular quanto às alterações no equilíbrio dos fluidos corpo-rais^{6,9,37,39,42-44}.

Ellis⁴⁵, avaliando pacientes renais, observou que o AF tipicamente <5° pode ser interpretado como um indicador de expansão de água para o espaço extracelular e de redução da água intra-celular.

A restrita utilização da BIA na prática clínica e em situações epidemiológicas deve-se à carên-cia de valores de referência para a população. Destaca-se que tais valores são necessários para avaliar corretamente desvios individuais em rela-ção à média populacional e também para com-parar estudos^6,12.

Apesar de o AF ser destacado como impor-tante marcador de morbidade e mortalidade em uma série de doenças (e assim, um potencial indi-cador do estado nutricional^{6,11-13,15,37,43,44}), faz-se necessário estudá-lo com maior profundidade, pois ainda é um parâmetro pouco utilizado e existem controvérsias sobre sua relação com os marcadores de estado nutricional. No Quadro 2 estão apresentados diferentes estudos que utili-zaram o AF, podendo inclusive exercer um papel complementar aos indicadores habitualmente utilizados na prática clínica.

CONCLUSÃO

Os estudos não só revelam uma impor-tante habilidade da BIA em determinar o fraciona-mento dos componentes corporais, mas também valorizam sua utilização como marcador de estado nutricional e de avaliação de dano celular. Entre-tanto, é recomendado o estabelecimento de crité-rios mais confiáveis para análise e interpretação dos resultados. Nesse sentido, devem ser priori-zadas pesquisas que desenvolvam equações espe-cíficas para a população brasileira, inclusive para diferentes grupos etários.

COLABORADORES

M. Eickemberg foi responsável pelo levanta-mento bibliográfico e redação do artigo. C.C. OLIVEIRA e A.K.C. Roriz contribuíram na redação e revisão do texto. L.R. Sampaio responsabilizou-se pela orientação e coordenação do trabalho.

(Recebido em: 3/8/2010)

(Versão final reapresentada em: 12/9/2011)

(Aprovado em: 21/9/2011)

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  16 Mar 2012
• Data do Fascículo
  Dez 2011

Histórico

• Aceito
  21 Set 2011
• Revisado
  12 Set 2011
• Recebido
  03 Ago 2010