Population-based seroprevalence of SARS-CoV-2 and the herd immunity threshold in Maranhão

Silva, Antônio Augusto Moura da; Lima-Neto, Lídio Gonçalves; Azevedo, Conceição de Maria Pedrozo e Silva de; Costa, Léa Márcia Melo da; Bragança, Maylla Luanna Barbosa Martins; Barros Filho, Allan Kardec Duailibe; Wittlin, Bernardo Bastos; Souza, Bruno Feres de; Oliveira, Bruno Luciano Carneiro Alves de; Carvalho, Carolina Abreu de; Thomaz, Erika Barbara Abreu Fonseca; Simões-Neto, Eudes Alves; Leite Júnior, Jamesson Ferreira; Cosme, Lécia Maria Sousa Santos; Campos, Marcos Adriano Garcia; Queiroz, Rejane Christine de Sousa; Costa, Sérgio Souza; Carvalho, Vitória Abreu de; Simões, Vanda Maria Ferreira; Alves, Maria Teresa Seabra Soares de Brito e; Santos, Alcione Miranda dos

doi:10.11606/s1518-8787.2020054003278

person Antônio Augusto Moura da Silva

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Saúde Pública. São Luís, MA, Brasil

person Lídio Gonçalves Lima-Neto

schoolSecretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Laboratório Central do Maranhão. São Luís, MA, BrasilschoolUniversidade CEUMA. São Luís, MA, Brasil

0000-0001-7282-3047

person Conceição de Maria Pedrozo e Silva de Azevedo

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Medicina I. São Luís, MA, BrasilschoolSecretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Hospital Presidente Vargas. São Luís, MA, Brasil

0000-0003-0712-1852

person Léa Márcia Melo da Costa

schoolSecretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Assessoria. São Luís, MA, Brasil

0000-0003-0607-8506

person Maylla Luanna Barbosa Martins Bragança

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Ciências Fisiológicas. São Luís, MA, Brasil

0000-0002-6402-3899

person Allan Kardec Duailibe Barros Filho

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Engenharia Elétrica. São Luís, MA, Brasil

0000-0002-1654-0955

person Bernardo Bastos Wittlin

schoolSecretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Hospital Presidente Vargas. São Luís, MA, BrasilschoolUniversidade Federal do Maranhão. Hospital Universitário. São Luís, MA, Brasil

0000-0001-9791-2302

person Bruno Feres de Souza

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Engenharia da Computação. São Luís, MA, Brasil

0000-0003-1997-4983

person Bruno Luciano Carneiro Alves de Oliveira

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Medicina I. São Luís, MA, Brasil

0000-0001-8053-7972

person Carolina Abreu de Carvalho

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Curso de Medicina. Pinheiro, MA, Brasil

0000-0001-7900-4642

person Erika Barbara Abreu Fonseca Thomaz

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Saúde Pública. São Luís, MA, Brasil

0000-0003-4156-4067

person Eudes Alves Simões-Neto

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Hospital Universitário. São Luís, MA, BrasilschoolSecretaria Municipal de Saúde. São Luís, MA, Brasil

0000-0001-5449-5908

person Jamesson Ferreira Leite Júnior

schoolSecretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Centro de Informações Estratégicas de Vigilância em Saúde. São Luís, MA, Brasil

0000-0002-8388-0044

person Lécia Maria Sousa Santos Cosme

schoolSecretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Laboratório Central do Maranhão. São Luís, MA, Brasil

0000-0002-4630-5032

person Marcos Adriano Garcia Campos

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Programa de Pós-Graduação em Saúde Coletiva. São Luís, MA, Brasil

0000-0001-8924-1203

person Rejane Christine de Sousa Queiroz

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Saúde Pública. São Luís, MA, Brasil

0000-0003-4019-2011

person Sérgio Souza Costa

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Engenharia da Computação. São Luís, MA, Brasil

0000-0002-0232-4549

person Vitória Abreu de Carvalho

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Programa de Pós-Graduação em Saúde Coletiva. São Luís, MA, Brasil

0000-0002-7831-5761

person Vanda Maria Ferreira Simões

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Saúde Pública. São Luís, MA, Brasil

0000-0001-8351-1348

person Maria Teresa Seabra Soares de Brito e Alves

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Saúde Pública. São Luís, MA, Brasil

0000-0002-4806-7752

person Alcione Miranda dos Santos

schoolUniversidade Federal do Maranhão. Departamento de Saúde Pública. São Luís, MA, Brasil

0000-0001-9711-0182

Correspondence: Antônio Augusto Moura da Silva, Universidade Federal do Maranhão Departamento de Saúde Pública Rua Barão de Itapary, 155
65020-070 São Luís, MA, Brasil. E-mail:
aamouradasilva@gmail.com

Conflict of Interest:

The authors declare no conflict of interest.

Authors’ Contribution:

Conception and design of the work, acquisition, analysis, and interpretation of the data, and writing of the manuscript: AAMS, LGLN, CMPSA, LMC, MLBMB, AKDBF, BBW, BLCAO, CAC, EBAFT, EASN, JFLJ, MAGC, RCSQ, VAC, VMFS, MTSBA and MAS. Acquisition and analysis of the data: BFS, SSC and LMSC. Revised and approved the final version of the article, and take public responsibility for its content: AAMS, LGLN, CMPSA, LMC, MLBMB, AKDBF, BBW, BLCAO, CAC, EBAFT, EASN, JFLJ, BFS, SSC, LMSC, MAGC, RCSQ, VAC, VMFS, MTSBA and MAS.

Universidade Federal do Maranhão. Departamento de Saúde Pública. São Luís, MA, Brasil

Secretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Laboratório Central do Maranhão. São Luís, MA, Brasil

Universidade CEUMA. São Luís, MA, Brasil

Universidade Federal do Maranhão. Departamento de Medicina I. São Luís, MA, Brasil

Secretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Hospital Presidente Vargas. São Luís, MA, Brasil

Secretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Assessoria. São Luís, MA, Brasil

Universidade Federal do Maranhão. Departamento de Ciências Fisiológicas. São Luís, MA, Brasil

Universidade Federal do Maranhão. Departamento de Engenharia Elétrica. São Luís, MA, Brasil

Universidade Federal do Maranhão. Hospital Universitário. São Luís, MA, Brasil

Universidade Federal do Maranhão. Departamento de Engenharia da Computação. São Luís, MA, Brasil

Universidade Federal do Maranhão. Curso de Medicina. Pinheiro, MA, Brasil

Secretaria Municipal de Saúde. São Luís, MA, Brasil

Secretaria de Saúde do Estado do Maranhão. Centro de Informações Estratégicas de Vigilância em Saúde. São Luís, MA, Brasil

Universidade Federal do Maranhão. Programa de Pós-Graduação em Saúde Coletiva. São Luís, MA, Brasil

Variables		n	% weighted	Population distribution (%)	f infected	% infected weighted (95%CI)	p
Total		3156	100.0	100.0	1167	40.4 (35.6−45.3)
Region							0.006
	São Luís Island including the capital	737	25.5	20.2	349	38.9 (24.5−53.2)
	Municipalities with < 20,000 inhabitants	754	20.0	21.4	215	31.0 (24.3−37.8)
	Municipalities with 20,000 to 100,000 inhabitants	839	41.6	45.1	346	47.6 (42.0−53.1)
	Municipalities with > 100,000 inhabitants	826	12.9	13.2	257	35.2 (26.1−44.3)
Sex							0.134
	Male	1200	37.1	49.1	426	37.2 (31.8−42.6)
	Female	1956	62.9	50.9	741	42.4 (36.1−48.6)
Age group (years) a							0.230
	1−9	124	5.2	16.5	49	42.6 (33.8−51.3)
	10−19	330	14.7	18.6	125	43.0 (33.5−52.4)
	20−29	427	12.5	18.0	184	49.2 (41.1−57.3)
	30−39	475	15.0	16.0	170	44.4 (37.4−51.4)
	40−49	502	16.3	12.0	191	32.2 (23.4−41.0)
	50−59	501	14.6	8.5	168	39.1 (32.1−46.1)
	60−69	409	11.7	5.7	144	40.3 (29.1−51.4)
	≥ 70	386	9.8	4.8	136	34.3 (25.7−42.9)
Self-reported skin color/race b							0.080
	White	590	20.0	-	200	32.2 (20.1−44.4)
	Brown	2100	67.4	-	767	41.3 (37.1−45.4)
	Black	396	12.6	-	177	49.1 (42.3−55.9)
Head of the household's schooling (years)*							0.011
	Primary/Lower secondary	1369	37.7	-	487	40.9 (35.4−46.4)
	Upper secondary	1251	41.9	-	512	46.2 (41.3−51.2)
	Tertiary	517	20.4	-	161	27.5 (16.9−38.1)
Monthly family income (Brazilian Real) a , c							0.101
	< 1000	607	17.7	-	222	40.8 (34.6−46.9)
	1000 a < 2000	1405	42.5	-	540	45.9 (41.0−50.9)
	2000 a < 3000	617	20.8	-	243	42.9 (35.7−50.2)
	> 3000	493	19.0	-	155	27.9 (17.0−38.9)
Number of residents							0.028
	1	386	3.9	-	122	35.4 (27.2−43.6)
	2	840	15.7	-	302	37.7 (32.0−43.5)
	3	739	21.2	-	297	44.9 (40.0−49.8)
	4	628	28.0	-	234	38.8 (29.0−48.5)
	≥ 5	563	31.2	-	212	40.9 (33.5−48.3)

Non-pharmaceutical interventions			n	% weighted	f infected	% infected weighted (95%CI)	p
At the beginning of the pandemic
	Social distancing						0.020
		No	1392	47.3	557	45.0 (39.3−50.6)
		Yes a	1764	52.7	610	36.4 (30.6−42.2)
	Wearing of face masks						0.395
		No	1153	38.6	423	42.3 (35.8−48.8)
		Yes b	2003	61.4	744	39.3 (33.7−44.8)
	Hand hygiene						0.285
		No	1455	47.9	554	42.7 (36.9−48.4)
		Yes c	1701	52.1	613	38.4 (31.9−44.9)
	Physical distancing						0.065
		No	1548	52.2	602	43.5 (37.6−49.4)
		Yes d	1608	47.8	565	37.1 (31.4−42.8)
Last month
	Social distancing						0.015
		No	1875	62.6	757	44.3 (39.6−49.0)
		Yes a	1281	37.4	410	34.0 (26.5−41.4)
	Wearing of face masks						0.036
		No	1310	44.5	517	45.9 (40.6−51.3)
		Yes b	1846	55.5	650	36.0 (29.1−43.0)
	Hand hygiene						0.095
		No	1557	51.6	612	44.4 (39.1−49.7)
		Yes c	1599	48.4	555	36.2 (28.7−43.8)
	Physical distancing						0.030
		No	1817	61.0	710	43.3 (38.0−48.6)
		Yes d	1339	39.0	457	35.9 (29.7−42.2)

Variables		Non-infected (n = 1,989)		Infected (n = 1,167)		p
Variables		n	% weighted (95%CI)	n	% weighted (95%CI)	p
Self-reported symptom rating a						< 0.001
	Asymptomatic	1104	52.1 (47.3−56.9)	320	26.0 (21.0−31.0)
	Oligosymptomatic (1 to 2 symptoms)	427	22.8 (18.8−26.7)	134	11.8 (8.9−14.6)
	Symptomatic (≥ 3 symptoms)	458	25.2 (21.8−28.5)	713	62.2 (56.2−68.3)
Self-reported symptoms
	Fever	296	16.7 (13.1−20.4)	494	45.6 (39.9−51.3)	< 0.001
	Shivers	253	13.7 (9.9−17.6)	379	34.3 (29.5−39.2)	< 0.001
	Sore throat	345	18.3 (14.7−22.0)	378	34.5 (30.1−39.0)	< 0.001
	Cough	356	17.6 (13.7−21.5)	369	33.1 (29.7−36.5)	< 0.001
	Dyspnoea	184	10.9 (8.4−13.4)	209	18.6 (15.0−22.2)	0.001
	Runny nose	370	19.2 (16.0−22.3)	364	32.2 (28.0−36.5)	< 0.001
	Palpitations	204	9.5 (7.1−11.9)	178	15.6 (12.1−19.2)	< 0.001
	Anosmia/Hyposmia	117	7.3 (5.0−9.6)	547	49.5 (42.5−56.5)	< 0.001
	Ageusia/Dysgeusia	133	8.2 (5.8−10.5)	535	47.7 (40.4−54.9)	< 0.001
	Diarrhoea	186	8.9 (6.5−11.2)	210	18.1 (15.1−21.2)	< 0.001
	Nausea/vomiting	146	7.2 (5.2−9.2)	177	15.1 (12.0−18.2)	< 0.001
	Headache	509	27.5 (22.7−32.2)	491	45.4 (38.7−52.0)	< 0.001
	Abdominal pain	201	10.8 (7.7−13.9)	196	19.8 (14.5−25.1)	0.009
	Myalgia	368	17.9 (14.0−21.8)	485	43.6 (36.8−50.3)	< 0.001
	Fatigue	333	17.1 (13.0−21.3)	449	41.1 (34.5−47.7)	< 0.001
	Loss of appetite	217	11.1 (8.2−14.0)	396	35.2 (29.2−41.2)	< 0.001

Variables		n	%	95%CI
Looked for health service
	No	888	72.4	64.6−80.3
	Yes	279	27.6	19.7−35.4
Received care when sought health service
	Yes	239	19.0	14.9−23.0
	No	40	8.6	0.0−18.1
	Did not look for health service	888	72.4	64.6−80.3
Hospitalized for over 24 hours
	No	1148	98.1	96.9−99.2
	Yes	19	1.9	0.8−3.1
Received a medical diagnosis of suspected COVID-19
	No	1014	86.7	83.1−90.2
	Yes	153	13.3	9.8−16.9
Performed RT-PCR for SARS-CoV-2
	No	1123	95.7	93.5−98.0
	Yes	44	4.3	2.0−6.5
Performed antibody test (point-of-care/serology) for SARS-CoV-2
	No	1019	86.5	82.8−90.1
	Yes	148	13.5	9.9−17.2
	Total	1167	100.0

Sex	Age Group, years	Estimated number of infections	Number of deaths (estimated by nowcasting)	Infection fatality rate, % (95%CI)
Male
	0−9	274,241	8	0.00 (0.00−0.01)
	10−19	236,559	12	0.00 (0.00−0.01)
	20−29	303,111	21	0.01 (0.00−0.01)
	30−39	198,478	76	0.04 (0.03−0.05)
	40−49	100,908	150	0.15 (0.10−0.21)
	50−59	101,695	274	0.27 (0.18−0.40)
	60−69	64,637	584	0.90 (0.68−1.20)
	≥ 70	67,000	1381	2.06 (1.56−2.72)
	Total	1,299,992	2506	0.19 (0.17−0.22)
Female
	0−9	228,212	14	0.01 (0.00−0.01)
	10−19	323,171	5	0.00 (0.00−0.00)
	20−29	320,049	16	0.01 (0.00−0.01)
	30−39	282,436	56	0.02 (0.01−0.03)
	40−49	155,868	81	0.05 (0.04−0.08)
	50−59	132,770	163	0.12 (0.09−0.16)
	60−69	94,033	345	0.37 (0.26−0.52)
	≥ 70	48,838	898	1.84 (1.25−2.69)
	Total	1,533,005	1579	0.10 (0.09−0.12)
Overall
	0−9	500,448	22	0.00 (0.00−0.01)
	10−19	567,266	16	0.00 (0.00−0.00)
	20−29	628,088	37	0.01 (0.00−0.01)
	30−39	505,975	132	0.03 (0.02−0.03)
	40−49	275,270	231	0.08 (0.06−0.11)
	50−59	237,395	437	0.18 (0.15−0.22)
	60−69	162,429	930	0.57 (0.43−0.76)
	≥ 70	116,065	2279	1.96 (1.53−2.52)
	Total	2,877,454	4085	0.14 (0.13−0.16)
São Luís Island
Overall	Total	556,611	1544	0.28 (0.19−0.40)

Sex	Age Group, years	SARS-CoV-2 seroprevalence, % (95%CI)	Estimated number of infections	Number of deaths (estimate based on excess deaths due to natural causes) a	Infection fatality rate, % (95%CI)
Male
	0−59	36.38 (30.54−42.22)	1,149,733	1366	0.12 (0.10−0.14)
	≥ 60	39.85 (32.74−46.95)	133,937	3903	2.91 (2.43−3.49)
	Total	37.18 (31.81−42.55)	1,299,992	5270	0.41 (0.35−0.47)
Female
	0−59	44.05 (38.71−49.40)	1,415,266	563	0.04 (0.03−0.05)
	≥ 60	36.02 (24.46−47.58)	146,117	2278	1.56 (1.13−2.15)
	Total	42.37 (36.11−48.63)	1,533,005	2840	0.19 (0.16−0.22)
Overall
	0−59	41.26 (36.84−45.69)	2,629,556	1929	0.07 (0.07−0.08)
	≥ 60	37.54 (29.24−45.85)	278,482	6181	2.22 (1.78−2.77)
	Total	40.44 (35.57−45.32)	2,877,454	8110	0.28 (0.25−0.32)

[TFN1] 95%CI: 95% confidence interval; SARS-CoV-2: severe acute respiratory syndrome coronavirus 2.

[TFN2] ^a
Numbers did not add up to total because of missing values.

[TFN3] ^b
Yellow and indigenous were excluded because they were too few for a meaningful analysis.

[TFN4] ^c
1 Brazilian Real (R$) is equivalent to approximately US$ 5.60 US dollars.

Population-based seroprevalence of SARS-CoV-2 and the herd immunity threshold in Maranhão

ABSTRACT