Una nueva especie de Musaraña del género Cryptotis Pomel 1848 (Mammalia: Soricomorpha: Soricidae) de Ecuador y estatus taxonomico de Cryptotis equatoris Thomas (1912)

Una nueva especie de Musaraña del género Cryptotis Pomel 1848 (Mammalia: Soricomorpha: Soricidae) de Ecuador y estatus taxonomico de Cryptotis equatoris Thomas (1912)

Pablo A. Moreno Cárdenas^I,II; Luis Albuja V^I

^ISección de Mastozoología del Instituto de Ciencias Biológicas de la Escuela Politécnica Nacional (MEPN). Avenida Ladrón de Guevara E-11 253 e Isabel la Católica. P.O. BOX. 17-01-2759 Quito, Ecuador

^IIE-mail: [e-mail]

ABSTRACT

In this study four species of shrews of the genus Cryptotis are reported for Ecuador, and a species described here as Cryptotis niausa sp. nov., new for the science, distributed to the highlands of northern Ecuador and distinct from Cryptotis montivagus, which inhabits the grassland and shrublands of southern Ecuador. The new species is characterized by its large size for the genus, long and brown-gray haired, with a yellowish hue contrasting, mainly in the throat. The analysis of this study demonstrate that Cryptotis equatoris osgoodi is distinct from Cryptotis equatoris equatoris, therefore consider these clades as distinct species. Cryptotis equatoris is medium size specie, medium blackish size specie, which is distributed in temperate and cold forested areas of the western foothills of the Andes; and Cryptotis osgoodi, is distributed mainly in the cloud forests of the eastern slopes of the Andes.

Key-Words:Cryptotis; Andes; Morphology; Distribution.

RESUMEN

En este estudio se reportan cuatro especies de musarañas del género Cryptotis para el Ecuador, y una especie descrita aquí como Cryptotis niausa sp. nov., nueva para la ciencia la cual está distribuida para las zonas altoandinas del norte del Ecuador y es distinta de Cryptotis montivagus, que habita los páramos y zonas arbustivas del sur del Ecuador. La especie nueva se caracteriza por su gran tamaño para el género, pelo largo y de color café-grisáceo contrastando con una tonalidad amarillenta, principalmente en la garganta. Los análisis de este estudio demuestran que Cryptotis equatoris osgoodi, es distinta de Cryptotis equatoris equatoris, por lo que se consideran a estos clados como especies distintas. Cryptotis equatoris, es de mediano tamaño y de coloración negruzca, y se halla distribuida en las zonas boscosas templadas y frías, de las estribaciones occidentales de los Andes; y Cryptotis osgoodi, habita, principalmente en los bosques nublados de las estribaciones orientales de los Andes.

Palabras-Clave:Cryptotis; Andes; Morfología; Distribución.

INTRODUCCIÓN

Actualmente el género de musarañas Cryptotis comprende 30 especies vivientes, distribuidas desde el sur de Canadá y este de los Estados Unidos, a través de Centroamérica hasta las partes andinas de Venezuela y el extremo norte del Perú en el sector noroccidental de Sudamérica (Woodman & Péfaur, 2008; Quiroga- Carmona, 2013).

Otros autores han ubicado a los sorícidos del género Cryptotis dentro de cuatro grupos de especies (Choate, 1970; Woodman & Timm, 1993; Woodman, 1996; Woodman & Timm, 1999, 2000; Woodman et al., 2003 y Woodman & Péfaur, 2008). El grupo Cryptotis mexicana con 9 especies distribuidas en Centro América, desde el noreste de México, hasta la región central de Honduras. El grupo Cryptotis nigrescens, que contiene a 6 especies, distribuidas desde el sur de México hasta Colombia. El grupo Cryptotis parva, con dos especies reconocidas (Cryptotis parva y Cryptotis orophila), que se encuentran distribuidas desde el noreste de Norteamérica hasta los valles centrales de Costa Rica. El último grupo es Cryptotis thomasi con 10 especies.

Dos de los cuatro grupos de Cryptotis habitan la zona noroccidental de Sudamérica y están representados por 13 especies (Woodman & Péfaur, 2008; Quiroga-Carmona, 2013). El primero es C. nigrescens, que comprende a 3 especies (Cryptotis mera, Cryptotis colombiana y Cryptotis brachyonyx), el cual fue definido por Woodman & Timm (1993, 1999), anteriormente era considerado como parte de otro grupo llamado Cryptotis parva (Choate, 1970). El segundo grupo es C. thomasi al cual pertenece la mayoría de especies sudamericanas (Choate, 1970; Woodman, 1996; Quiroga-Carmona & Molinari, 2012 y Quiroga-Carmona, 2013) e incluyen a 10 especies (Cryptotis meridensis, Cryptotis montivagus, Cryptotis squamipes, Cryptotis thomasi, Cryptotis medellinius, Cryptotis equatoris, Cryptotis peruviensis, Cryptotis tamensis, Cryptotis aroensis y Cryptotis venezuelensis).

Las especies de musarañas sudamericanas habitan, desde los 1200 m de altitud hasta las tierras altas (páramos) de los Andes de Venezuela, Colombia, Ecuador y la parte norte del Perú (Vivar et al., 1997; Woodman, 2002, 2003; Woodman et al., 2003) y las regiones montanas separadas de los Andes venezolanos (Quiroga-Carmona, 2013).

La distribución y taxonomía del género Cryptotis en el Ecuador han variado a través de la historia: Cabrera (1925) reconoce para el Ecuador dos especies (C. equatoris y C. montivagus). Tate (1932) consideró para las partes altoandinas de Ecuador la existencia de tres formas de musarañas: C. osgoodi para la región del norte, en las cercanías de Quito (Pichincha), C. equatoris para las regiones del centro-norte y estribaciones occidentales y C. montivagus para los andes del sur de Ecuador. Barnett (1992, 1999), quién trabajó en 1981 y 1987 en el sector del actual Parque Nacional Cajas, provincia del Azuay, y escribió algunas notas sobre la Ecología de Cryptotis montivagus, mencionando tres especies (C. equatoris, C. osgoodi y C. montivagus) para el Ecuador.

Posteriormente Vivar et al., (1997), proporcionaron información de algunas especies de musarañas presentes en Sudamérica, además describen a C. peruviensis del norte del Perú y dan a conocer algunos datos sobre la taxonomía de las especies presentes en el Ecuador, separando a C. equatoris de C. thomasi e incluyendo como subespecie de esta última a C. osgoodi.

Hutterer (1993, 2005), incluye en la fauna del Ecuador tres especies de las zonas andinas, C. equatoris, C. montivagus y C. squamipes. Finalmente, Woodman & Péfaur (2008) determinan que en el Ecuador existen dos especies de Cryptotis, i.e., C. equatoris y C. montivagus.

Sin embargo, destacan algunas inconsistencias taxonómicas debido a los pocos ejemplares utilizados por Vivar et al., (1997) para caracterizar a las subespecies: C. equatoris equatoris y C. equatoris osgoodi. Vivar et al., (1997) identifican al ejemplar (AMNH 63844) procedente de los páramos de Guamaní en la provincia del Napo como Cryptotis montivagus por su semejanza. Posteriormente Voss (2003) analizó cinco ejemplares colectados por él en las cercanías de Papallacta (localidad cercana a Guamaní) en 1978 y 1980 y considera que esta especie debe ser confrontada con C. montivagus por cuanto existen algunas diferencias morfológicas entre estas dos especies.

La información actual nos indica que en el Ecuador habitan tres especies de musarañas, una de ellas con dos subespecies. Este estudio añade a la fauna del Ecuador una nueva especie de Cryptotis que ha sido registrada en los Andes del norte del Ecuador y considera a C. equatoris y C. osgoodi como especies válidas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se revisaron 45 ejemplares que se hallan depositados en cuatro de los principales museos del Ecuador (MEPN, MECN, QCAZ y Laboratorio de zoología de la UCE), preservados tanto en pieles secas, cráneos y esqueletos, así como en preservante líquido (etanol 75%). Las medidas corporales se obtuvieron de las etiquetas de los especímenes revisados y bases de datos de las Instituciones visitadas: medida de cabeza-cuerpo (CC), desde el extremo anterior de la nariz hasta la base de la cola; largo de la cola (C), desde la base hasta el punto más extremo de la cola; largo de la pata (P), desde la base de las uñas hasta el extremo posterior del calcáneo; orificio auditivo (O). Dieciséis medidas cráneo-dentales y mandibulares (Fig. 1), fueron seguidas de las siguientes publicaciones: Woodman & Timm, 1993; Alexander, 1996; Vivar et al., 1997 y Woodman & Timm, 1999 y son: longitud cóndilo-basal (LCB), desde la parte posterior de los cóndilos occipitales hasta la parte más anterior de los premaxilares y sin incluir los incisivos; ancho craneano (AC), medida entre los puntos más externos de los parietales; ancho de la placa zigomática (PZ), distancia longitudinal; ancho interorbital (IO), menor distancia a través de la región interorbitaria; ancho del paladar (AU1), a través de los primeros unicúspides tomando en cuenta los unicúspides; ancho del hueso palatal a través de los terceros unicúspides (AU3), tomando en cuenta los unicúspides; ancho del hueso palatino a través de los segundos molares superiores (AM2), tomando en cuenta a los parastilos de los segundos molares; longitud palatal (LP), desde la parte posterior del palatal hasta la parte más anterior de los premaxilares sin tomar en cuenta los incisivos; longitud de la hilera maxilar (LHMx), desde el borde anterior del U1 al borde posterior del M3 y paralelo al eje longitudinal del cráneo; longitud de la hilera de los dientes unicúspides (LHU), paralelo al ramal de los unicúspides; longitud del primer molar inferior (Lm1); longitud mandibular (LM), desde la parte inferior de la hendidura sigmoidea hasta el borde posterior del foramen mental; altura del proceso coronoide (APC), desde la base de la mandíbula hasta la parte apical del proceso; altura del valle coronoide (AVC), diagonal desde la base de la mandíbula; altura del cóndilo articular (ACA), diagonal desde la base de la mandíbula hasta el ápice del cóndilo; longitud de la hilera mandibular (LHM), desde el borde anterior del p3 al borde posterior del m3. Estas medidas fueron tomadas en milímetros con un calibrador de reloj de una aproximación de 0.1 mm. En el Apéndice I se presentan los datos de procedencia de los especímenes y el significado de los acrónimos de las instituciones donde se encuentran depositadas las muestras.

Se realizó también la medición del pelo del dorso, desde la base del pelo, hasta la porción más apical. Así también se obtuvo y comparó las distintas tonalidades de coloración del pelaje de los ejemplares recientemente obtenidos en las salidas al campo de las cuatro especies estudiadas, siguiendo la nomenclatura de los colores que muestra Smithe (1975).

La nomenclatura dental utilizada en este trabajo se basó en Choate & Fleharty (1974) (Fig. 2). Adicionalmente se midió la longitud de los incisivos inferiores para comparar entre ejemplares de Cryptotis montivagus y la nueva especie de Cryptotis.

La nomenclatura de la región timpánica utilizada en este trabajo se basó en la usada por Woodman (2003) (Fig. 3), para las comparaciones con las otras especies de Cryptotis ecuatorianas.

De los ejemplares revisados y medidos se obtuvieron los promedios de las medidas, así como máximas, mínimas y desviación estándar. También datos sobre su ecología, como el tipo de hábitat donde fueron colectados los ejemplares.

Para el análisis estadístico de las medidas craneales, se utilizaron los programas estadísticos Past (Hammer et al., 2008) y SPSS 18.0 (SPSS, 2009). Se aplicó un análisis de discriminación de funciones, utilizando las ocho medidas cráneo-dentarias y mandibulares más diagnósticas de 37 de los 45 especímenes de Cryptotis de Ecuador y el análisis de componentes principales (PCA), mediante una matriz de correlación, para establecer las variaciones entre los ejemplares estudiados, tanto del nuevo taxón como de los taxa considerados por Vivar et al. (1997) como subespecies. No fueron considerados ocho especímenes para el análisis estadístico, debido a que los cráneos son incompletos

Las medidas de los 37 especímenes en estudio se presentan en la Tabla 1.

RESULTADOS

Las formas ecuatorianas del género Cryptotis se encuentran incluidas dentro del grupo informal Cryptotis thomasi por cuanto presentan: tamaño relativamente grande (CC 63.8-89 mm), cola menor al 50% de CC. Sin embargo, estas características son compartidas con el grupo C. nigrescens (Woodman & Péfaur, 2008). El elemento anterior del ectolofo del M1 de las formas ecuatorianas es más pequeño que el elemento posterior. Los cuatro unicúspides superiores de las formas ecuatorianas son visibles lateralmente en el cráneo, mientras que en una de las formas (C. equatoris), el cuarto unicúspide es poco perceptible, siendo esta característica compartida con las especies del grupo C. nigrescens (Woodman & Péfaur, 2008). El borde anterior del proceso coronoide de la mandíbula se junta al ramal horizontal formando un ángulo amplio (Woodman & Péfaur, 2008; Quiroga-Carmona, 2013). Por otra parte las especies ecuatorianas presentan algunas características particulares en el húmero que las ubican también dentro del grupo C. thomasi, como la forma encorvada y corta del húmero; así como el tubérculo teres y el epicóndilo medial más sobresalientes en este hueso (Woodman et al., 2003). El análisis morfológico para la especie nueva de Cryptotis, revela que existen diferencias entre esta y las otras especies formalmente descritas para el Ecuador, principalmente con C. montivagus, distribuida al sur de los Andes del Ecuador, la cual es considerada como similar a esta (Voss, 2003). En el presente artículo se detallan algunas características morfológicas que diferencian a la nueva especie de C. montivagus.

Cryptotis niausa sp. nov. (Figs. 4, 5, ^7A y ^8A)

 

Holotipo: MEPN 9627, piel seca con cráneo y esqueleto, hembra adulta, colectada manualmente en el piso en el sector de Papallacta (Napo-Ecuador), en diciembre del 2001 por Luis Albuja y Pablo Moreno. La piel se encuentra en buenas condiciones, y el cráneo sin una parte de la región timpánica y con el incisivo superior izquierdo roto.

Localidad tipo: ECUADOR: provincia de Napo: cantón Quijos: Papallacta (Páramos de La Virgen), 00º20'49.2"S, 78º12'0"W, 3700 m, a 64 km al oriente de la ciudad de Quito.

Paratipos: Existen 17 ejemplares paratipos, seis hembras y tres machos (algunos datos de los sexos no se encontraron en la información de los ejemplares); de los cuales, seis especímenes son de la localidad tipo, en los páramos de Papallacta-La Virgen, (MEPN 9627♀, 9628♀, 9832, 9833, 10613♀, 10615), de los cuales tres se encuentran preservados como pieles cráneos y esqueletos, dos en preservante líquido con el cráneo extraído y un ejemplar se encuentra solamente como cráneo, colectados todos por Luis Albuja y Pablo Moreno, en enero del 2002, excepto el ejemplar MEPN 10613 que fue capturado por Mario Cueva en febrero de 1997. Al norte del Ecuador en los "Páramos del Azuay" cerca de la Reserva Ecológica El Ángel (00º45'N/77º59'E), 3910 m, en la provincia del Carchi, se registró otro ejemplar (MEPN 280♂), preservado en alcohol con el cráneo extraído, colectado por Luis Albuja el 5 de julio de 1979. Dos ejemplares procedentes de las lagunas de "El Voladero" (Carchi) (00º09'54"N, 78º49'58.8"W), 3700 m, el primero (MEPN 9791♂), preservado en alcohol con el cráneo extraído, colectado por Pablo Moreno y Fernanda Solórzano el 30 de mayo del 2004 y el segundo (QCAZ 2309♀), ingresado como piel seca y cráneo colectado por J. Costales el 17 de mayo de 1997. Otros cinco de los "Páramos del Ángel" (Carchi) (00º43'15.6"N, 77º56' 34.8"W), 3600 m, (MEPN 9790♂, 010623♀, 010624♀, 010625♂, 010695), como pieles secas y cráneos, colectados todos por W.R. Teska y Jorge Brito en enero del 2008 excepto el ejemplar MEPN 9790 colectado por Pablo Moreno y Fernanda Solórzano el 30 de mayo del 2004; Uno de la quebrada Tunguetan, (Carchi) (00º38'38"N, 77º46'23"W), 2865 m (QCAZ 3520♀), como cráneo y esqueleto, colectado por S. Benítez el 21 de septiembre del 2000. Otro de los páramos de la Reserva Ecológica Guanderas (00º36'N, 77º40'W), 3500 m (Carchi) (MEPNS/N), preservado solo el cráneo; y uno colectado en la provincia de Pichincha: Río Palobillo, Itulcachi cerca de Papallacta (00º16'04"S, 78º18'44"W), 3800 m (MEPN 283♀), conservado en alcohol y colectado por Y. López y G. Paredes el 14 de agosto de 1995.

Etimología: El nombre específico niausa, un sustantivo en aposición, proviene del vocablo Kichwa, "ñausa" que significa "ciego" y en el mismo idioma "ñausa ucucha" (ratón ciego) es el nombre local para referirse a la musaraña.

Diagnosis: Esta es una de las más grandes especies de Cryptotis, cuya longitud de cabeza-cuerpo (CC) fluctúa entre los 74 y los 89 mm. El pelo es largo y la coloración general es café-grisácea (Fig. 3), con un ligero color amarillento principalmente en la garganta y pecho. Las extremidades y la cola son pequeñas, están cubiertas de conspicuos pelos de color blanquecino. Esta especie presenta un cráneo grande. Las medidas de LCB, LP, LHMx y LM son relativamente grandes. El cóndilo articular de la mandíbula es alto entre las especies del Ecuador (ACA = 4.4 mm). El borde posterior del palatal está generalmente bastante separado de los terceros molares superiores. La hilera de los unicúspides es corta y angosta (Fig. 5C y ⁷). El U4 es generalmente reducido. La placa zigomática es angosta en relación con la longitud del cráneo. El protocono del P4 es poco conspicuo (^{Fig. 7A}).

Descripción: Especie de tamaño mediano a grande (CC = 81 mm) para el género en Sudamérica. Cola corta, con el 42%, en relación al tamaño de CC, generalmente de color gris oscuro, está cubierta de escamas poco visibles y cortos pelos de color gris blanquecino, que en ocasiones presentan tonalidades amarillentas, al igual que las patas y el rostro. La coloración general del pelaje es grisácea y casi uniforme con el color del vientre. El pelo del dorso tiene aproximadamente el 90% de color gris neutro luminoso (Color 85) (Smithe, 1975) y los ápices presentan por lo general una coloración café oliváceo (Color 29). El pelaje del vientre es de color gris neutral oscuro (Color 83) casi en su totalidad y la porción apical presenta una coloración arcillosa (Color 26), acentuándose un color café amarillento en la garganta y pecho. Los pelos tienen forma de zig-zag y con una longitud promedio de 6.9 mm.

Rostro moderadamente largo (LP/ LCB = 44% ± 0.8) y angosto entre las especies ecuatorianas como se muestra en la Tabla 1 (AM2/ LCB = 27.4% ± 1.6), con la apertura nasal angosta. Región interorbital estrecha, con dos conspicuos forámenes dorsales ubicados en la región anterior de la articulación de los frontales, a menudo de tamaños desiguales (50%) y muy juntos. Foramen en la parte posterior de las fosetas articulares de ambos lados de los parietales del cráneo. Presencia de un canal sinus bien definido a ambos lados del cráneo, que va desde la parte posterior del cráneo hasta la parte dorsal de la foseta articular. Proceso anterior del petromastoideo (Fig. 5C) corto y delgado, llegando a la mitad del hueso timpánico. Foramen del borde posterior del proceso timpánico, largo, presente en ambos petromastoideos de todos los ejemplares revisados de esta especie; en ocasiones varía de tamaño. Proceso paroccipital muy notorio.

Placa zigomática angosta con relación al LCB (8.4%), con el borde anterior, ligeramente delante del metastilo del M1. El borde posterior de la placa zigomática se halla sobre la unión del M2 y el M3. El hueso palatal es angosto, con el borde posterior bastante alejado de los últimos molares (Fig. 5C). El U4 es de tamaño pequeño, generalmente menor o igual a la mitad del área que ocupa el U3, pero visible lateralmente en el cráneo; alineados con los otros unicúspides impidiendo el contacto entre el U3 y el P4.

La pigmentación de los dientes es rojiza, bien acentuado (concho de vino a negro) y se encuentra en los conos, estilos y crestas de los molares así como también en las cúspides de los unicúspides y de los incisivos, disminuye su intensidad hacia las bases del protocono e hipocono. La hilera de los unicúspides es corta (LHU/LCB = 12.7%) con unicúspides angostos. El elemento anterior del ectolopho del M1 está más reducido que el elemento posterior. Protocono del P4 es poco extendido lingualmente.

Mandíbula larga (LM = 7.3 mm). Proceso coronoide corto (APC/ML = 63% ± 2.9) y orientado hacia el lado labial de la mandíbula, cóndilo articular alto (ACA/ML = 60.3% ± 2.4). Foramen mentoniano conspicuo. Los incisivos inferiores miden en promedio 4.4 y sus cíngulos posteriores no no alcanzan el nivel del borde posterior del p4 (^{Fig. 8A}).

Variación: En la mayoría de los casos el M3 es complejo, con protocono, paracono, parastilo y mesostilo conspicuos, metacono reducido e hipocono ausente. De acuerdo con (Woodman com. pers.), el tercer molar superior puede variar en la estructura dentro de una misma especie, es así que un ejemplar (MEPN9833), proveniente de la localidad tipo, presentó un M3 distinto: con un paracono muy grande de adelante hacia atrás, con mesostilo y metacono muy reducido, hipocono presente y sin la presencia de protocono y un parastilo de posición antero-medial del M3 (Fig. 6B). Además, este mismo ejemplar presenta el borde posterior de la placa zigomática al nivel del mesostilo del M2 por la forma particular del M3.

Comparación: Al relacionar las características morfológicas de Cryptotis niausa con Cryptotis montivagus se encontró que: C. niausa, presenta una coloración del pelaje café, pero más oscuro y sin ningún tono amarillento en el vientre. El pelo del dorso de Cryptotis niausa es más corto y se puede apreciar una menor densidad de pelos por área de piel. Así también C. montivagus presenta mayor cantidad de pelos tanto en las extremidades como en la cola. El cráneo de Cryptotis niausa es en promedio más largo, especialmente en (LCB y LP) y más ancho en (AC y AM2). El P4 es más corto, con el protocono reducido (^{Fig. 7A}) y de forma casi circular mientras que el protocono del P4 de C. montivagus es pronunciado lingualmente formando un ángulo en la parte anterior.

El U4 de Cryptotis niausa generalmente alcanza el 50% del tamaño del U3, mientras que en C. montivagus, el U4 supera el 50% del tamaño de U3. La hilera de los unicúspides es en proporción más corta en C. niausa (LHU/LCB = 12.7% vs. 13.8%) y los unicúspides delgados (^{Fig. 7A}). Proceso anterior del petromastoideo, ligeramente más largo y ancho que C. montivagus. Mandíbula más larga en C. niausa. Cóndilo articular ligeramente más grande que C. montivagus. Proceso coronoide más corto (APC/LM = 63% vs. 65.7%). La pigmentación de las piezas dentales de Cryptotis niausa es de un rojo más acentuado que las piezas dentales de C. montivagus. El borde posterior de los incisivos inferiores de C. niausa, no alcanza el nivel cíngulo posterior del p4, como si lo hace el borde posterior de los incisivos inferiores de C. montivagus (Fig. 8B).

Comparando las características morfológicas de Cryptotis niausa con Cryptotis equatoris, tenemos que C. niausa, es más grande (CC = 81 mm vs. 74.3 mm). El pelaje de todo el cuerpo de C. niausa es de coloración más clara. La cola es más corta (C/CC = 41.9% vs. 48.9%) que la de C. equatoris. Las extremidades y la cola de C. niausa presentan pelos más largos y con escamas de coloración más clara. Pelo del dorso de C. equatoris más corto (5.9 mm vs. 6.9 mm). El cráneo de C. niausa es más largo en las medidas de LCB, LP, LHMx. Placa zigomática más angosta (PZ = 1.9 mm vs. 2.2 mm) que C. equatoris. Caja craneana más ancha en promedio (AC = 10.7 mm vs. 10.2 mm) que C. equatoris. Las medidas de IO, AU1, AU3, AM2 son más angostas en C. niausa. El U4 de C. equatoris, es menor al 50% del tamaño que tiene el U3 y generalmente no es visible lateralmente en el cráneo (90% de los ejemplares), encontrándose además fuera de la hilera de los unicúspides e internamente en el palatal. Proceso anterior del petromastoideo de C. niausa más largo y angosto. Cóndilo articular de C. niausa, en promedio más alto en relación con la longitud mandibular (ACA/LM = 60.3% vs. 56.3%). Mandíbula más corta en relación con la longitud del cráneo (LM/ LCB = 32.6% vs. 33.6%) que C. equatoris.

La forma y tamaño de Cryptotis niausa en relación con Cryptotis osgoodi tiene las siguientes diferencias: Cryptotis niausa es más grande en promedio (CC = 81 mm vs. 76.7 mm). Pelo del dorso más largo y más claro que C. osgoodi. Cola de C. niausa en promedio más larga en relación con CC (C = 41.9% vs. 39.5%). Todos los caracteres del cráneo y mandíbula de C. niausa son más grandes que C. osgoodi, en todas sus dimensiones, pero en IO, AU1, AU3 son en relación con el ancho del cráneo más cortas que C. osgoodi. La placa zigomática de C. niausa es en promedio de igual ancho (PZ = 1.9 mm), pero en relación a la longitud del cráneo es más pequeña que C. osgoodi (PZ = 8.4% vs. 9.5%). Los unicúspides de C. niausa son visiblemente más anchos que C. osgoodi. El U4 de C. niausa es del mismo tamaño que C. osgoodi, pero en C. osgoodi representa casi el 60% del tamaño que tiene el U3. Proceso anterior del petromastoideo de C. niausa más largo y angosto que C. osgoodi. El proceso coronoide de C. niausa es más pequeño que C. osgoodi en relación a LM (63% vs. 64.2%).

Distribución: Cryptotis niausa está distribuida en los páramos de pajonal y sus aledaños bosques montanos de Polylepis del norte de Ecuador, desde la cordillera oriental de la provincia del Napo y Pichincha, hasta el norte de la provincia del Carchi, fronteriza con Colombia en los ramales orientales y occidentales de los Andes; conocidas para las alturas comprendidas entre los 2800 a los 3900 m (Fig. 9). Es también probable que se encuentre en las partes altas de la provincia de Imbabura al norte del Ecuador.

Esta especie fue registrada en siete localidades de colección, dentro de 3 provincias al norte del Ecuador (Fig. 9 y Apéndice I).

Notas ecológicas: La localidad tipo de C. niausa, se halla en la Reserva Ecológica Cayambe-Coca, en un rango altitudinal desde los 3300 a los 4100 m.s.n.m. Esta zona presenta temperaturas mínimas de 4ºC, y hasta 0ºC y como máximas 14ºC y 20ºC, con una pluviosidad de 1331-1458 mm de lluvia mensuales (Cueva, 2000; Voss, 2003). Según Valencia et al., (1999), el área de "La Virgen", Papallacta corresponde a una formación vegetal de Páramo Herbáceo, cubierta por una vegetación con dominancia de gramíneas que se entremezclan con algunos arbustos. La estructura vegetal está dominada por pajonal del género Calamagrostis aff. intermedia (Poaceae), asociados con plantas herbáceas como Valeriana microphylla, Ranunculus praemorsus (Valerianaceae), Clinopodium nubigenum (Lamiaceae), Castilleja fissifolia, Bartsia alba (Scrophulariaceae). En la Reserva Ecológica El Ángel, domina la especie de frailejón Espeletia pycnophylla (Fig. 10), intercalada con pajonal (Valencia et al., 1999).

De los datos de los sitios de colección disponibles se puede establecer que C. niausa habita de preferencia las formaciones vegetales: Páramo Herbáceo de ambas vertientes andinas y el Páramo de Frailejones, al norte de los Andes. Existen pocos registros de C. niausa en los bosques que limitan con los páramos; representados en su mayoría por Polylepis panta (Rosaceae), Gynoxis acostae (Asteraceae), Escallonia myrtilloides (Saxifragaceae), Brachiotum ledifolium (Melastomataceae) (Narváez & Freire, 2002).

Análisis multivariado: Los resultados del análisis de discriminación de funciones de las ocho variables cráneo-dentarias y mandibulares de C. montivagus, C. niausa, C. equatoris y C. osgoodi fueron obtenidos mediante tres funciones de discriminación canónica, utilizando principalmente a las funciones 1 y 2 que contienen el 93% de la varianza entre las variables analizadas, mientras que el restante porcentaje presenta la función 3 (Tabla 2).

En la primera función se representan las variables de longitud, siendo LCB, LHU y LHM, las que más coeficiente de variación discriminante presentan, mientras que en el factor 2 se destacan las variables de ancho, donde IO, PZ y AC son las más discriminantes para separar en los grupos (Tabla 3).

En la Fig. 11, se observa que C. niausa y C. equatoris mantienen una independencia de C. osgoodi y C. montivagus, ubicando a C. niausa como la especie más grande en las variables de longitud y a C. equatoris como la especie de dimensiones más anchas que las otras especies. Las especies C. osgoodi y C. montivagus se encuentran relativamente solapadas, sin embargo los centroides de cada grupo de Cryptotis se encuentran a similares distancias una de la otra (Fig. 11).

Mediante la representación gráfica de los componentes 1 y 3, en el análisis de componentes principales (PCA), se puede ver que C. niausa es la especie que tiene el cráneo más alargado que las otras estudiadas, especialmente en LCB, por cuanto esta variable se direcciona como aspecto principal de C. niausa (Fig. 12), mientras que la medida de LHU es la que más se acerca a C. montivagus. Cryptotis equatoris es una especie de cráneo ancho por cuanto las variables que destacan estas cualidades se aproximan hacia el grupo de esta especie, sobre todo en PZ e IO. Cryptotis osgoodi es la especie más pequeña de todas las otras cuatro, principalmente en LCB, como se observa en la Fig. 10, siendo esta variable la que más se aparta de los componentes principales del grupo C. osgoodi.

Estatus taxonómico del complejo Cryptotis equatoris (thomas, 1912)

En este artículo se tratan los aspectos taxonómicos en la morfología de C. equatoris, que como se mencionó se trataría de un complejo de especies (Woodman & Péfaur, 2008).

Vivar et al., (1997) considera que C. equatoris con sus dos subespecies se distribuye en los Andes centrales del Ecuador, estableciendo que los ejemplares provenientes de la provincia de Bolívar pertenecen a C. e. equatoris, mientras que los ejemplares de la provincia de Pichincha (cercanos a Quito), pertenecen a C. e. osgoodi. En el análisis morfométrico realizado para este trabajo no hubo semejanza entre estas dos subespecies.

Los resultados del análisis de funciones discriminantes nos muestran que C. e. equatoris es distinta de las otras formas ecuatorianas, como también confirma el análisis de datos cruzados en la determinación de grupos (Tabla 4). Existen ejemplares de C. e. osgoodi que comparten un 11.1% de semejanza con C. montivagus. Cryptotis niausa, así mismo presenta variables y formas que no son compartidas con las otras especies estudiadas, sin embargo, algunos ejemplares presentan un 9.1% de semejanza con C. e. equatoris en el análisis de datos cruzados. Cryptotis montivagus en este mismo análisis tiene medidas compartidas con C. niausa y C. e. osgoodi en un 22.2% (Tabla 4).

Los resultados del análisis de datos entrecruzados para la determinación de los cuatro grupos de especies ecuatorianas, mostraron que las variables y formas más semejantes (22.2%) son las que presenta C. montivagus. Cryptotis equatoris equatoris y C. e. osgoodi son pequeñas musarañas ecuatorianas de color oscuro y son poco frecuentes de capturar en el campo, por este motivo se dispone de escasos especímenes en las colecciones científicas.

Las características morfológicas sobresalientes de estas dos formas son:

Cryptotis equatoris equatoris:

1 - Cola larga (C/CC = 49%).

2 - Rostro y hueso palatal ancho (IO = 5.7 mm) y (AM2 = 6.2 mm).

3 - Placa zigomática muy ancha (ZP = 2.2 mm).

4 - Mandíbula larga en relación con la longitud del cráneo (LM/LCB = 33.6%).

Cryptotis equatoris osgoodi:

1 - Tamaño del cuerpo, en promedio, es más largo que C. e. equatoris, pero la cabeza es más pequeña (LCB/CC = 26.2% vs. 28.7%).

2 - Cráneo más corto y angosto en todas las dimensiones utilizadas en este estudio.

3 - Placa zigomática muy angosta (PZ = 1.9 mm vs. 2.2 mm).

Por otra parte, C. e. osgoodi presenta extremidades y cola con menor cantidad de pelos. La cola larga en relación con la medida de cabeza-cuerpo (C/ CC = 49.4% vs. 39.6%). El cráneo de C. e. equatoris es más largo en LCB, LP, LHMx y LM y más ancho en AU3 y AM2. Los forámenes dorsales del cráneo de

C. e. equatoris son ligeramente más pequeños. El petromastoideo de C. e. equatoris es más largo y ancho. El foramen del borde posterior del proceso timpánico en la mayoría de los casos de C. e. equatoris está ausente o cuando está presente es muy reducido y en solo uno de los dos procesos timpánicos; mientras que en todos los ejemplares revisados de C. e. osgoodi, este foramen se encuentra en ambos procesos timpánicos. La región palatal de los unicúspides en C. e. osgoodi en relación con el ancho del cráneo es mayor (AU3/ AC = 30.4% vs. 29.6%). Las características dentarias son similares entre ambas especies, sin embargo, el U4 de C. e. equatoris es más corto y de ubicación interna a la hilera de los unicúspides, de modo que el U3 y el P4 se encuentran casi juntos, en cambio el U4 de C. e. osgoodi supera la mitad del U3 e impide claramente el contacto entre U3 y P4 y es visible lateralmente en el cráneo. El proceso anterior del petromastoideo es más ancho en C. e. equatoris. El valle coronoide de la mandíbula de C. e. equatoris es más alto (AVC/ LM = 42.3% vs. 40.3%).

DISCUSIÓN

El género Cryptotis en el Ecuador, está representado solamente por especies del grupo Cryptotis thomasi (Woodman, 2003), sin embargo el tratamiento taxonómico a nivel especifico de los clados ecuatorianos no ha sido aclarado en su totalidad.

Los análisis morfológicos y de distribución geográfica de este estudio determinan que en los Andes del Ecuador existen cuatro especies de Cryptotis. Dos especies de pelaje café-grisáceo (C. montivagus y C. niausa) distribuidas en los páramos herbáceos y arbustivos de las zonas más altas y frías (msnm); y otras dos formas consideradas como subespecies (Vivar et al., 1997) de pelaje oscuro (C. e. equatoris y C. e. osgoodi) que habitan los bosques de estribaciones, hasta los límites con los páramos (3700 msnm). Con estos resultados ratificamos que estas dos subespecies (Cryptotis equatoris equatoris y Cryptotis equatoris osgoodi) sean tratadas como Cryptotis equatoris y Cryptotis osgoodi.

Cryptotis niausa ocupa los hábitats parameños del norte, mientras que C. montivagus lo reemplaza parapátricamente en estos mismos hábitats al sur del Ecuador. Cryptotis equatoris habita las zonas boscosas de las estribaciones occidentales, en tanto que C. osgoodi ocuparía este hábitat por alopatría en las estribaciones orientales de los Andes; sin embargo, existen también algunos ejemplares de esta especie que habitan algunos remanentes boscosos ubicados entre los ramales occidental y oriental de los Andes de la provincia de Pichincha (Localidades 9 y 10 del Apéndice I. Fig. 9). Los escasos registros de ejemplares de C. niausa en las formaciones boscosas podrían atribuirse, a la competencia interespecífica, que exista con C. equatoris en las estribaciones occidentales de los Andes; y con C. osgoodi en las estribaciones orientales y remanentes interandinos; ya que existen sectores en los Andes del norte del Ecuador donde parecería que C. niausa habita en simpatría con C. equatoris y C. osgoodi (Fig. 9), sin embargo en los límites del bosque con el páramo puede haber sectores en donde hay un acercamiento en su área de distribución, sin embargo no se han colectado dos especies en una misma localidad.

El análisis aplicado en este estudio y la distribución geográfica muestran que se deben realizar estudios a nivel molecular con las especies de musarañas ecuatorianas, para poder complementar el análisis morfológico de estas especies y plantear propuestas de conservación de estos animales.

Estudios moleculares adicionales también son de mucha importancia para resolver las preguntas evolutivas del género Cryptotis en el Ecuador y la especiación en los Andes.

AGRADECIMIENTOS

A Mario Yánez-Muñoz y Jorge Brito del Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales (MECN), a Yadira Mera, en la elaboración de los mapas de las localidades de colección. A Santiago Burneo de la sección de Mastozoología del Museo de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ) y al Dr. Luis Reinoso de la Escuela de Biología de la Universidad Central (UCE) y a Alfred Gardner Curador del Wildlife Research CenterSmithsonian Institution por las recomendaciones en nomenclatura científica.

Aceito em: 06/07/2014

Publicado em: 30/09/2014

APÉNDICE I

Especímenes examinados: Los acrónimos y las Instituciones donde son albergados los especímenes son los siguientes:

Museo de Historia Natural Gustavo Orces V. de la Escuela Politécnica Nacional del Ecuador (MEPN), Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales (MECN), Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ) y Laboratorio de Zoología de la Escuela de Biología de la Universidad Central del Ecuador (UCE). Los especímenes se encuentran organizados por especies, luego se mencionan las provincias y localidades exactas. Los números de cada localidad se ubican en la Fig. 9.

Cryptotis equatoris:1. Pichincha: Bosque Protector Mindo-Nambillo, Cerro "El Castillo", 2600 m, (MEPN9731♀, MEPN9732♀). 2. Pichincha: Estribaciones del Guagua Pichincha, Reserva Yanacocha, 3600 m, (QCAZ5721♀). 3. Pichincha: Estación La Favorita, Chiriboga, 1800 m, (MECN2174♀). 4. Pichincha: El Chaupi-Pucará, 3000 m, (UCE s/n♂). 5. Bolívar: Cashca Totoras, 2900-3100 m, (QCAZ4319♀). 6. Bolívar: Río Tatahuazo, 2.5 km al E de la Cruz de Lizo, 2800 m, (MECN70701♀). 7. Carchi: Comunidad de Morán, 2749 m, (MEPN10240♂).

Cryptotis osgoodi:8. Napo: Río Oyacachi, 2550 m, (MECN1109♂), (QCAZ2305). 9. Pichincha: Alrededores de Quito, 2816 m, (MEPN278♀, MEPN10620), (QCAZ2318♂). 10. Pichincha: Pasochoa, 3400 m, (QCAZ2310). 11. Napo: Baeza, 1800 m, (QCAZ144). 12. Napo: P.N. Sumaco, laderas del volcán Sumaco, 3700 m, (QCAZ874). 13. Napo: Cantón Quijos, Sierra Azul, 2200 m, (MECN0943♀). 14. Tungurahua: P.N. Llanganates, páramo de Pisayambo, laguna de Pisayambo, 3710 m, (MECN1745♀, MECN1751♂, MECN1752♀, MECN1753♀). 15. Tungurahua: Río Verde, área de influencia del Parque Nacional Llanganates, 1700 m, (MEPN10048♂).

Cryptotis montivagus:16. Chimborazo: Hacienda Cranquis Tambo, 3830 m, (QCAZs/n♂). 17. Azuay: Lag. Yantahuaico, área de influencia del P.N. "El Cajas", 4085 m, (MEPN9993♂). 18. Azuay: P.N. "El Cajas", lag. Quinuascocha, 3850 m, (MECN0087♀), (QCAZ5993). 19. Azuay: P.N. "El Cajas", lag. Toreadora, 4100 m, (MECN0088). 20. Azuay: Cercanías de Cuenca, (MEPNs/n). 21. Azuay: Patacocha, 3300 m, (QCAZ4996♂, QCAZ4997♂). 22. Zamora Chinchipe: Est. Cient. San Francisco vía Loja-Zamora, km 30, 3140 m, (QCAZ3341♂). 23. Loja: P.N. Podocarpus, lag. "El Compadre", 2900-3200 m, (MEPN284 (1♀), MEPN284 (2♂)).

Cryptotis niausa:24. Carchi: Páramos del Azuay, 3910 msnm (MEPN280). 25. Carchi: Lagunas de "El Voladero", 3700 msnm, (MEPN9791, QCAZ2309). 26. Carchi: Páramos del Ángel, 3600 msnm, (MEPN9790). 27. Carchi: Quebrada Tunguetan, 2865 msnm, (QCAZ3520). 28. Carchi: Páramos de la Reserva Ecológica Guanderas, 3500 msnm (MEPNs/n). 29. Pichincha: Río Palobillo, Itulcachi, 3800 msnm, (MEPN283). 30. Napo: Papallacta "La Virgen", 3700 msnm, (MEPN9627 [holotipo], MEPN9628, MEPN9832, MEPN9833, MEPN10613, MEPN10615).

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Fechas de Publicación

• Publicación en esta colección
  10 Oct 2014
• Fecha del número
  2014

Histórico

• Acepto
  30 Set 2014
• Recibido
  06 Jul 2014