Avaliação neuropsicológica em portadores de epilepsia do lobo temporal

Neuropsychological assessment in patients with temporal lobe epilepsy

Avaliação neuropsicológica em portadores de epilepsia do lobo temporal

Neuropsychological assessment in patients with temporal lobe epilepsy

Alisson N.S. Silva^I; Vivian M. Andrade^II; Hélio A. Oliveira^III

Hospital Universitário da Universidade Federal de Sergipe, Aracaju SE, Brasil

IDepartamento de Psicologia

IIDepartamento de Fisiologia

IIIDepartamento de Medicina

RESUMO

Investigamos a cognição de pacientes com epilepsia de lobo temporal que apresentavam ou não lesão mesial segundo exame de ressonância magnética. Utilizamos testes neuropsicológicos clássicos e ecológicos com objetivo de identificar possíveis alterações funcionais, e comparar resultados entre instrumentos tradicionais e ecológicos. Trinta e quatro pessoas pareadas em idade e escolaridade foram separadas em três grupos: 12 pacientes com lesão mesial; 12 sem lesão e 10 pessoas saudáveis. Para a avaliação funcional utilizamos: subtestes da escala de inteligência para adultos e de memória de Wechsler; fluência verbal, e o teste comportamental de memória de Rivermead. Os pacientes com lesão apresentaram desempenho cognitivo rebaixado em relação aos controles em diversas atividades: span atencional, memória, linguagem, resolução de problemas do cotidiano, enquanto os pacientes sem lesão mostraram-se mais compensados, apenas com alterações atencionais sutis. Tanto os testes tradicionais de memória, quanto os ecológicos foram eficientes para descrever o perfil cognitivo de pacientes com epilepsia.

Palavras-Chave: epilepsia, cognição, teste comportamental de memória de Rivermead.

ABSTRACT

We investigated the patient cognition with temporal lobe epilepsy that presented or no mesial injury in magnetic resonance exam. We used classics and ecological neuropsychological tests to indicate possible functional alterations, and to compare results between ecological and traditional instruments. Thirty-four people match in age and study year were separate in three groups: 12 patients with mesial injury; 12 without injury and 10 health people. We used for functional evaluation: Wechsler adult intelligence and memory scales subtests, verbal fluency and Rivermead behavior memory test. The patients with injuries presented low cognitive performance when compared with control groups in various tasks: attentional span, memory, speech, daily problems resolution, while the patients without injury showed more compensated with mild attentional alterations. Both traditional memory tests and ecological memory tests were efficient to describe the cognitive profile of patients with epilepsy.

Key Words: epilepsy, cognition, Rivermead behavior memory test.

A epilepsia é caracterizada como sintoma ou sinal subjacente a uma desordem neurológica nem sempre identificada, manifesta por breves descargas elétricas neuronais, decorrentes de distúrbios nas funções elétricas cerebrais¹. Estas manifestações produzem crises súbitas e rápidas em intervalos ocasionais e causam diferentes conseqüências neurológicas, entre elas, a disfunção cognitiva². As crises classificadas como parciais complexas, originadas no lobo temporal, têm sido associadas a distúrbios de memória de curto e de longo prazo^3,4; provavelmente, estes distúrbios decorram de lesões e da redução do volume hipocampal, no entanto, nem todos os pacientes que sofrem as crises parciais complexas apresentam lesões. Estruturalmente estas lesões são identificáveis por meio de neuroimagem e funcionalmente pelos resultados da avaliação neuropsicológica^5-8. Assim, determinadas manifestações comportamentais do indivíduo podem ser investigadas e mensuradas a partir de testes neuropsicológicos⁹.

Classicamente, estes instrumentos simulam ou reproduzem uma situação em laboratório para quantificar e descrever qualitativamente as respostas obtidas, mas o procedimento pode afastar a situação do real, tornando-a mais improvável de ocorrer na vida diária do sujeito¹⁰. O teste ecológico comportamental de memória de Rivermead (TCMR) é muito utilizado^11-15, no entanto, a literatura carece de dados do TCMR na avaliação da epilepsia de lobo temporal.

O presente estudo tem como objetivo avaliar a cognição, principalmente memória, de pacientes com e sem lesão no lobo temporal mesial, por meio de testes neuropsicológicos, e comparar os resultados obtidos no TCMR aos dos testes tradicionais de memória.

MÉTODO

Casuística – Foram avaliados 24 portadores de epilepsia com crises parciais complexas, de ambos os sexos, entre 20 e 47 anos de idade, alfabetizados, separados de acordo com a presença ou ausência de lesão de lobo temporal: 12 tinham lesão e 12 não apresentavam nenhuma alteração estrutural, segundo a ressonância nuclear magnética (RM). Todos estavam em tratamento no ambulatório de epilepsia do Serviço de Neurologia do Hospital Universitário da Universidade Federal de Sergipe (HU-UFS). Todos os pacientes eram aderentes ao tratamento, estavam com as crises controladas e faziam uso de mono ou politerapia. O terceiro grupo (controle) foi composto por 10 pessoas saudáveis da população geral, pareados em idade e escolaridade aos demais grupos. Nenhum voluntário possuía histórico de abuso de drogas, alterações psiquiátricas, doenças ou tratamentos que pudessem interferir com os resultados da pesquisa.

Avaliação neuropsicológica – Os testes clássicos utilizados seguiram o protocolo amplamente empregado para investigação cognitiva: inteligência, linguagem, atenção, memória e funções vísuo-motoras e humor, Teste de rastreio o mini exame do estado mental (MEEM), a escala de inteligência para adultos de Wechsler (WAIS III) em sua forma reduzida: vocabulário; compreensão; dígitos; seqüência de números e letras; e cubos. A escala de memória de Wechsler – revisada: memória lógica, reprodução visual, pares associados todos com recuperação imediata e tardia (30 minutos após a apresentação); o teste de associação de palavra oral controlada (FAS); e blocos de Corsi. O teste ecológico empregado foi o teste comportamental de memória de Rivermead (TCMR), capaz de avaliar a memória imediata, tardia e prospectiva utilizando algumas situações mais usuais do cotidiano. Para avaliação do humor foi utilizado o inventário de depressão de Beck (BDI), e a escala hospitalar de ansiedade e depressão (HAD) e um pequeno inventário de atividades da vida diária.

Procedimento – Após avaliação clínica por neurologista experiente, o participante era avaliado pelo neuropsicólogo: termo de consentimento, anamnese e avaliação neuropsicológica (em uma ou duas sessões, dependendo das condições do voluntário). A apresentação dos testes foi randomizada para evitar efeitos de fadiga e da ansiedade inicial.

Os procedimentos utilizados neste estudo foram revisados e aprovados pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Humanos da Universidade Federal de Sergipe.

A análise estatística realizada foi a Anova seguida do teste de Tukey e as diferenças foram consideradas significantes a partir de p<0,05.

RESULTADOS

A média de idade dos pacientes sem lesão foi 26,9 anos; dos pacientes com lesão 31,3 anos e dos controles 28,1 anos, não houve diferença significativa entre os grupos (p>0,05). Quanto à escolaridade, a média dos pacientes sem lesão foi 10 anos de estudo; dos pacientes com lesão 8 anos e 3 meses, e dos controles 10 anos e 6 meses, e também não houve diferença significativa (p>0,05). As respostas do inventário de atividades da vida diária sugerem que os pacientes sejam independentes, isto é, que apresentam autonomia: locomovem-se sozinhos, tomam condução, manipulam dinheiro, tomam seus próprios remédios e realizam tarefas domésticas.

Com relação ao humor, os pacientes não apresentaram diferenças significativas quando comparados aos controles na escala de Beck, bem como na HAD. Resultados neuropsicológicos mostraram diferenças significativas em diversas atividades entre pacientes com lesão e grupo controle, mas não de pacientes sem lesão e controles (Tabela). A Figura 1 mostra a atenção auditiva, mensurada por meio do digit span verbal (ordem direta e inversa), apresenta resultados significativamente diferentes entre os dois grupos de paciente (com e sem lesão) e os controles. A Figura 2 mostra a diferença significativa encontrada entre o grupo de pacientes com lesão e os controles, nos testes de memória lógica e reprodução visual, com recuperação imediata (ML I e RV I, respectivamente) e tardia (ML II e RV II). A Figura 3 apresenta os escores obtidos pelos grupos no teste pares associados, houve uma diferença significativa entre os grupos de pacientes com e sem lesão, e destes com os controles (pares III); e diferença significativa entre os pacientes com lesão e os controles nos pares IV, as três curvas de aprendizagem mostraram-se crescentes. A Figura 4 mostra resultados do TCMR; o grupo de pacientes com lesão, apresentou escore inferior ao dos controles e ao dos pacientes sem lesão.

DISCUSSÃO

A literatura relata grande variabilidade de sintomas cognitivos inerentes à epilepsia parcial complexa, principalmente nos portadores de lesão mesial. No entanto, alguns destes pacientes são mais afetados que outros⁴, assim como algumas funções são mais vulneráveis do que outras^5-7. Nosso estudo avaliou o desempenho cognitivo, principalmente em tarefas de memória, em pacientes com lesão e sem lesão mesial, e utilizou testes ecológicos (TCMR) e convencionais para esta investigação, posto que testes clássicos, como a escala de memória de Wechsler¹⁶ e outros testes da mesma categoria, sofrem críticas por proporem situações distantes da realidade diária dos pacientes; enquanto o TCMR¹⁴ cria situações que podem ser mais comuns na rotina diária de um indivíduo¹⁷; sua eficiência tem sido aprovada por detectar alterações mnemônicas em vários quadros clínicos, como por exemplo: envolvendo humor¹⁸; lobectomia occipital em crianças com autismo e agnosia visual¹³; anóxia¹⁴; lobectomia temporal ou amigdalectomia hipocampal¹⁵ .

Nossos resultados demonstram que os pacientes com ou sem lesão mesial possuem inteligência geral preservada, mas os pacientes com lesão apresentam alterações em funções específicas: atencionais, de aprendizagem (multi-treino) e de linguagem (Tabela); também se mostraram prejudicadas atividades que investigaram a forma de compreender o mundo e as atitudes sociais no cotidiano, subteste compreensão (WAIS – III). Não obstante, foram as funções mnemônicas as mais afetadas, em suas modalidades verbais, vísuo-construtivas; em recuperação imediata e tardia, quando avaliada por meio de testes clássicos (escala de memória de Wechsler – R) ou ecológicos (TCMR), comparados aos controles normais e com pacientes (sem lesão). Nossos resultados corroboram a afirmação de Bortz¹⁹ que a epilepsia causa um déficit de memória, principalmente se houver lesão hipocampal.

O span atencional investigado pelo subteste dígitos²⁰ mostrou-se rebaixado em ambos os grupos de pacientes (Fig 1). De acordo com os resultados de Stella e Maciel⁶ que investigaram as funções atencionais em pacientes adultos com crises parciais complexas por meio do teste de atenção concentrada de Toulouse-Piéron e também encontraram resultados rebaixados; bem como achados de Kalviainem et al.²¹. Tanto a capacidade de conceituação quanto a fluência verbal semântica (categoria animal) mostraram-se preservadas em ambos os grupos, porém, a medida de fluência verbal fonológica (geração de palavras iniciadas com as letras F, A e S) mostrou-se deficiente no grupo de pacientes com lesão. Andrade et al.²², relatam escores similares no FAS em pacientes com esclerose múltipla, no entanto, atribuem a falha muito mais ao lento processamento de informações dos pacientes do que a um déficit de linguagem, pois argumentam que a atividade envolve rapidez e inibição de resposta, além do componente verbal, requisitando, provavelmente, áreas fronto-temporais. Vários autores^4,8,23 encontraram diferenças significativas em outras funções de linguagem (nomeação, compreensão oral e leitura) nos pacientes lesionados, mas não nos sem lesão.

A explicação para este tipo de achado é que as alterações de linguagem estão relacionadas à epilepsia quando a zona epileptogênica está localizada no lobo temporal dominante para a linguagem; assim, relações entre epilepsia e alterações da linguagem passam pela anatomia funcional das áreas cerebrais da linguagem, e são mais freqüentemente atingidas em pacientes com focos epileptógenos no hemisfério dominante²¹. Nossos resultados podem diferir em alguns aspectos em função dos anos de estudos, os pacientes de Hermann et al.⁸, por exemplo, tinham escolaridade muito inferior (3,6 anos em média).

Em relação à memória, avaliada pelos subtestes memória lógica e reprodução visual (WMS-R), os resultados dos pacientes com lesão foram inferiores aos do grupo controle em ambas as situações de retenção imediata^5,8,19,20,24, e na evocação tardia^3,8 (Fig 2). Alterações no escore geral da memória (TCMR) em pacientes com lesão também foram observadas, portanto, o teste ecológico foi eficiente o bastante para detectar as diferenças existentes entre os dois grupos de pacientes (com e sem lesão), e do grupo com lesão e controle saudável, mas, nenhuma diferença significativa foi encontrada entre os resultados dos pacientes sem lesão e os controles (Fig 4).

É possível que pacientes sem lesão, embora com diagnóstico de epilepsia, não mostrem alteração cognitiva importante, principalmente fora do momento da convulsão. Outra possibilidade que poderia explicar os resultados tão positivos dos pacientes sem lesão, reside na possível eficácia da medicação, favorecendo o controle do insulto e diminuindo a possibilidade de ocorrer lesão mesial. O regime de monoterapia com drogas mais recentes, provavelmente, beneficie as funções cognitivas^25,26 .

Alguns fatores podem ter favorecido o baixo rendimento mnemônico dos pacientes lesionados, por exemplo: a própria lesão mesial (na área afetada ocorre despovoamento celular), característica da esclerose mesial do lobo temporal, que altera a perfeita funcionalidade do hipocampo⁶. Está bem descrito pela literatura o papel desta estrutura e adjacentes na consolidação da informação²⁷; segundo Stella⁵, também o tempo de duração e a freqüência das crises, associados às condições sócio-econômicas, educacionais e às atividades profissionais do paciente podem influenciar em seu desempenho. Como explica Stern²⁸, maior estimulação neuronal ocorrida ao longo da vida por meio da escolaridade, atividades cognitivas, exercícios, são como um paliativo que retarda o efeito demencial no cérebro que padece de doenças degenerativas ou traumatismo craniencefálico, como se houvesse uma reserva cognitiva.

Em relação ao MEEM, teste de rastreio que visa avaliar a existência de demência, os resultados obtidos mostraram diferença significativa entre pacientes com lesão e controles, sugerindo comprometimento cognitivo além da memória, como também identificado por Hermann et al.⁸. No entanto, quando comparados com uma nota de corte inferior, como sugere Bertolucci et al.²⁹ que padronizaram o instrumento para a população brasileira, segundo idade e escolaridade, mostram-se na média de normalidade. Para escolaridade menor ou igual a 8 anos, a pontuação é, no mínimo, de 18 pontos; em nosso trabalho encontramos media de 26 pontos (que é a nota de corte de alta escolaridade)²⁹.

Também no subteste compreensão (WAIS – III) os pacientes com lesão obtiveram resultados inferiores quando comparados aos grupos sem lesão e controle, de acordo com os resultados obtidos por outros autores^8,30. Estes autores relatam haver relacionamento entre as funções de memória e alteração hipocampal, mostrando que déficits de memória estão associados a uma redução de volume do hipocampo.

Em trabalho subseqüente seria interessante propor a avaliação dos pacientes sem lesão logo após o insulto, pelo menos com o TCMR; atividades assistidas por neuroimagem funcional poderiam investigar minutos ou horas após a crise (período intercrítico). Fonseca et al.³¹, avaliaram pacientes com atividade epileptiforme generalizada ou difusa, em pacientes sem lesão, no período intercritico e constataram a ocorrência de resultados rebaixados nas seguintes atividades: classificação visual de animais e objetos, memória verbal e reconhecimento de padrões. Porém, este achado foi comprovado em apenas 43% da amostra avaliada.

Nossos resultados favorecem a criação e validação de testes ecológicos, em que, situações são propostas com base no cotidiano, meio de subsistência, cultura e habitat do avaliado, e tornam as questões relacionadas à escolaridade menos evidentes do que nos testes tradicionais¹⁸. Bem como sugere, que pacientes com lesão mesial podem apresentar outros déficits além da memória e que aqueles que não possuem lesão devem ser mais bem avaliados em períodos próximos à crise.

Recebido 10 Outubro 2006, recebido na forma final 16 Janeiro 2007. Aceito 8 Março 2007.

Dr. Hélio Araujo Oliveira - Rua Reginaldo Passos Pina 261 - 49040-720 Aracaju SE - Brasil. E-mail: [e-mail]

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  24 Jul 2007
• Data do Fascículo
  Jun 2007

Histórico

• Recebido
  10 Out 2006
• Revisado
  16 Jan 2007
• Aceito
  08 Mar 2007