Composição de bandos mistos de aves em fragmentos de mata atlântica no sudeste do Brasil

Composição de bandos mistos de aves em fragmentos de mata atlântica no sudeste do Brasil

Marcos Maldonado-Coelho^{I, II}; Miguel Angelo Marini^{I, III}

^IDepartamento de Biologia Geral, ICB, C.P. 486, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG, Brasil, 30161-970

^IIEndereço atual: Department of Biology and International Center for Tropical Ecology, University of Missouri, 8001 Natural Bridge Road, St. Louis, Missouri, 63121, EUA

^IIIEndereço atual: Departamento de Zoologia, IB, Universidade de Brasília, Brasília, DF, Brasil, 70910-900

RESUMO

A fragmentação de habitats tem sido um dos assuntos mais discutidos na biologia da conservação nos últimos anos. Entretanto, poucos estudos tem avaliado os efeitos da fragmentação de florestas em bandos mistos de aves. Esses bandos são associações de duas ou mais espécies, cuja coesão está relacionada à cadeia de interações entre os membros dos bandos. As duas vantagens seletivas invocadas para explicar a evolução do comportamento de viver em bandos mistos de espécies são o declínio no risco de predação e aumento na eficiência no forrageamento. O objetivo do presente estudo foi analisar a composição de bandos mistos em relação ao tamanho dos fragmentos de Mata Atlântica durante as estações seca e chuvosa, na região da Zona da Mata, sudoeste do Estado de Minas Gerais, Brasil. Foram identificados três tipos distintos de bandos mistos na área estudada: bandos heterogêneos, bandos do sub-bosque e bandos de copa. O primeiro foi observado em todos os fragmentos florestais, enquanto bandos do sub-bosque foram observados em apenas três fragmentos. Bandos de copa são raros em todos os fragmentos. Algumas espécies participaram de dois tipos de bandos. Trichothraupis melanops e Basileurus culicivorus foram as espécies nucleares dos bandos heterogêneos. Habia rubica foi a espécie mais importante na formação e coesão de bandos do sub-bosque. Em bandos de copa, nenhuma das espécies apresentou características similares. Analisamos aqui o efeito da estação e da área do fragmento florestal na composição de bandos heterogêneos e de sub-bosque, baseados em dois enfoques: 1) - freqüência de espécies e 2) - características ecológicas das espécies do bando. Em relação à freqüência das espécies, a sazonalidade afetou a composição de bandos heterogêneos mais fortemente que a área do fragmento. Apenas dois fragmentos florestais diferiram levemente na composição de bandos heterogêneos. Tanto a área quanto a sazonalidade influenciaram a composição de bandos do sub-bosque. Excluindo a categoria de espécies de dossel dos bandos heterogêneos, que decresceu com a área do fragmento na estação chuvosa, a proporção geral de espécies nas categorias dependentes da floresta, estrato de forrageamento e características de forrageamento, não se alterou em relação à área do fragmento florestal ou estação, tanto para bandos heterogêneos quanto para bandos do sub-bosque.

Palavras-chave: Floresta Atlântica, Brasil, fragmentação florestal, efeitos sazonais, composição de bandos mistos.

ABSTRACT

Habitat fragmentation has been one of the most important subjects for conservation biology during the last years. However, few studies have evaluated the effects of forest fragmentation on mixed-species bird flocks. These flocks are associations of two or more species, which cohesion is related to networks of interactions between flock members. Decreased predation and increased foraging efficiency are two main selective advantages thought to explain the evolution of mixed-species flocking behavior. The aim of this work was to analyse mixed-species flock composition in relation to the size of Atlantic Forest fragments during rainy and dry seasons, at Zona da Mata region, Southeastern of Minas Gerais State, Brazil. Three distinct kinds of mixed-species flocks were identified at the study area: heterogeneous flocks, understory flocks and canopy flocks. The first one was observed in all forest fragments, although understory flocks were observed in only three. Canopy flocks were rare in all fragments. Some species were presente in two different kinds of flocks. The Black-goggled Tanager (Trichothraupis melanops) and the Golden-crowned Warbler (Basileuterus culicivorus) were nuclear species of heterogeneous flocks. The Red-crowned Ant-tanager (Habia rubica) was the most important species in understory flock formation and cohesion. In canopy flocks none of the species had similar characteristics. Here we analyzed the effect of season and forest fragment area on the composition of understory and heterogeneous mixed-flock based on two approaches: 1) – frequency of species and 2) – ecological traits of flocking species. In relation to species' frequencies, seasonality affected heterogeneous flocks composition more strongly than fragment area. Only two forest fragments differed slightly in heterogeneous flocks' composition. Both area and seasonality influenced understory flock composition. Excluding the category of canopy species of heterogeneous flocks, which decreased with fragment area in the rainy season, the overall proportion of species in the categories forest-dependence, foraging strata and foraging characteristics did not change in relation to forest fragment area or season, neither for heterogeneous nor for understory flocks.

Keywords: Atlantic Forest, Brazil, forest fragmentation, seasonal effects, mixed-species flock composition

INTRODUÇÃO

Investigações recentes têm se esforçado para elucidar os padrões de composição de espécies de aves em fragmentos florestais e determinar quais processos originam tais padrões (Willson et al. 1994, Stouffer & Bierregaard 1995, Sieving & Karr 1997, Warburton 1997). As espécies de aves variam em suas respostas em relação à fragmentação na medida em que as populações de algumas aumentam, algumas permanecem não afetadas, e outras declinam ou desaparecem em fragmentos (Lynch & Whigham 1984, Blake & Karr 1987, Stouffer & Bierregaard 1995). Uma grande variedade de características ecológicas e de histórias de vida têm sido associadas com a propensão à extinção local em populações isoladas de aves em florestas tropicais, incluindo raridade natural (Christiansen & Pitter 1997, Sieving & Karr 1997), grande tamanho corporal (Leck 1979), baixa fecundidade (Willis 1974, Sieving & Karr 1997), tipo e localização do ninho (Willson et al. 1994, Warburton 1997), dieta (Willis 1979, Stouffer & Bierregaard 1995), reduzida tolerância à matriz de habitats modificados circundando os remanescentes florestais (Lovejoy et al. 1986, Stouffer & Bierregaard 1995, Bierregaard & Stouffer 1997, Warburton 1997) e endemismo (Willson et al. 1994, mas veja Marini 2001).

Além disso, a fragmentação florestal gera possíveis efeitos na cadeia trófica e nas interações interespecíficas que podem, em última análise, acarretar na diminuição da sobrevivência dos organismos. Um dos possíveis tipos de interações ecológicas que podem ser alteradas com a fragmentação seriam os bandos mistos de aves (Stouffer & Bierregaard 1995, Maldonado-Coelho & Marini 2000). Bandos mistos são associações multiespecíficas que ocorrem em todos os ambientes terrestres, cuja coesão depende da resposta mútua entre os membros integrantes do bando (Munn & Terborgh 1979, Powell 1985, Jullien & Thiollay 1998). Muitos estudos têm tentado explicar as funções adaptativas dos bandos mistos, sendo as mais importantes o aumento na eficiência de forrageamento e o declínio no risco de predação (Buskirk 1976, Morse 1977, Powell 1985). Sendo assim, alterações na estrutura e composição dos bandos podem ter conseqüências negativas sobre a sobrevivência dos indivíduos.

Bandos mistos de aves podem ser caracterizados com base na dieta das espécies dos membros integrantes e sua posição no estrato vertical. Assim, podem-se reconhecer nitidamente bandos de copa e bandos de sub-bosque na Floresta Amazônica (Munn & Terborgh 1979, Munn 1985), ao passo que esta separação é menos evidente na Floresta Atlântica (Stotz 1993, Aleixo 1997, Develey 1997). Os bandos mistos de copa são constituídos principalmente por espécies que se alimentam tanto de insetos como de frutos e tendem a ser instáveis, enquanto que os bandos de sub-bosque são compostos em sua grande maioria por espécies com dieta basicamente insetívora, possuindo elevada estabilidade e diversidade de espécies (Munn & Terborgh 1979, Powell 1979, Gradwohl & Greenberg 1980, Munn 1985, Jullien & Thiollay 1998).

Uma das principais variáveis influenciando o tamanho e a composição dos bandos mistos de aves é a sazonalidade. As variações sazonais na composição e estrutura dos bandos se devem, em grande parte, às variações na distribuição temporal e espacial dos recursos alimentares, juntamente com as atividades reprodutivas (Davis 1946, Powell 1979, Alves & Cavalcanti 1996, Machado 1999, Develey & Peres 2000). Adicionalmente, outro fator que pode influenciar sazonalmente a composição e tamanho dos bandos mistos é a presença de espécies migratórias (Morrison et al. 1987, Hutto 1994, Gram 1998).

Este trabalho tem como objetivo avaliar a influência da área dos fragmentos e da sazonalidade na composição dos bandos mistos de aves em fragmentos florestais de Mata Atlântica no Sudeste de Minas Gerais.

MÉTODOS

Área de estudo

Este estudo foi conduzido nos municípios de Paula Cândido e Viçosa, localizados na Zona da Mata, sudeste do Estado de Minas Gerais (20°42'30" a 20°50'00"S e 42°48'45" a 42°56'15"W). A vegetação original da região é classificada como Floresta Estacional Semidecidual Montana (Veloso et al. 1991), encontrando-se atualmente inteiramente fragmentada (Ribon 1998). Os fragmentos remanescentes são constituídos por matas secundárias e localizam-se, quase que exclusivamente, nas encostas e topos de morros, sendo muito raros aqueles encobrindo grotas e baixadas (Valverde 1958). Os remanescentes florestais encontram-se inseridos em uma matriz de vegetação constituída exclusivamente por plantações e pastagens para a criação de gado (Ribon 1998).

A região apresenta estações chuvosa e seca bem definidas e com reduzida variação anual em suas durações. Desta forma, pode-se definir, com base na precipitação mensal, estação chuvosa como o período compreendido entre os meses de setembro/outubro e março/abril e como estação seca o período entre os meses de maio e agosto (Figura 1). Como estudos prévios na Mata Atlântica do sudeste do Brasil mostraram que as características dos bandos mistos de aves variam entre as estações reprodutiva (chuvosa) e não-reprodutiva (seca) (Davis 1946, Machado 1999, Develey & Peres 2000), os bandos nos fragmentos foram estudados separadamente em cada uma das estações.

Seleção dos fragmentos florestais

Sendo o objetivo deste trabalho avaliar o efeito da área dos fragmentos "per se" sobre os bandos mistos de aves, procurou-se padronizar o maior número possível de variáveis que poderiam originar resultados espúrios. Para tanto, foram selecionados nove fragmentos florestais de diferentes tamanhos, controlando na medida do possível o grau de isolamento, a estrutura da vegetação e número de tipos de relevo contidos no fragmento (Tabela 1).

O grau de isolamento, o número de tipos de relevo e a área dos fragmentos foram determinados previamente por Ribon (1998), com base em levantamentos aerofotogramétricos (ortofotos), realizados pela Companhia Energética de Minas Gerais (CEMIG) em 1986 e 1987. O grau de isolamento de cada fragmento foi estimado através das ortofotos, calculando-se com um paquímetro a distância média de cada um dos fragmentos aos três fragmentos mais próximos. Denominações empregadas em topografia (Espartel 1977) foram utilizadas na determinação e classificação de tipos de relevo nos fragmentos, sendo estes subdivididos em baixadas, grotas, encostas e topos de morro. Entretanto, uma vez que existe uma forte tendência regional de desmatamento ao longo das baixadas e grotas, a existência de fragmentos de área inferior a 10 ha contendo estes dois tipos de relevo é muito limitada. Por isso, estes dois tipos de relevo estão ausentes nos três menores fragmentos (Tabela 1).

Para padronizar-se a estrutura vegetacional dos fragmentos, selecionaram-se apenas aqueles constituídos por vegetação de Mata Atlântica secundária e em estágio de sucessão avançado. Adicionalmente, foram selecionados apenas fragmentos onde se detectou a ausência de perturbações antrópicas como corte seletivo de madeira, fogo e pisoteio pelo gado. Entretanto, o controle da presença de alguns tipos de habitat com padrão de distribuição em manchas como taquarais ficou impossibilitado devido à grande heterogeneidade na distribuição e extensão dos mesmos entre os fragmentos. Desta forma, os fragmentos de 7,6 e 9,4 ha não apresentam este tipo de habitat.

Observação dos bandos mistos

As observações dos bandos foram realizadas em dois períodos, o primeiro entre os meses de outubro de 1998 e janeiro de 1999 (estação chuvosa) e o segundo entre maio e agosto de 1999 (estação seca, Figura 1). Para facilitar a localização dos bandos, trilhas no interior dos fragmentos foram abertas e marcadas. As observações em cada fragmento foram realizadas em dias alternados, nos quais as trilhas e estradas foram percorridas entre 6:30 e 12:00 h e entre 15:00 e 18:00 h. Os bandos mistos foram definidos de acordo com Stotz (1993), sendo considerados como associações de duas ou mais espécies movendo-se na mesma direção por um tempo mínimo de cinco minutos, sem uma concentração externa de recursos. Assim, associações de espécies seguindo formigas de correição e se alimentando de frutos não foram consideradas. Uma vez localizado, cada bando foi seguido por no máximo uma hora, ou até ser perdido de vista, o que muitas vezes ocorreu em conseqüência da elevada inclinação do terreno e do sub-bosque bastante denso. As observações foram conduzidas com um binóculo 7-15 x 35 mm, sendo que para cada bando, quantificou-se o número de espécies e de indivíduos de cada espécie.

Função das espécies nos bandos

As espécies foram classificadas de acordo com sua função nos bandos. Consideraram-se como espécies nucleares aquelas que contribuíram significativamente para a coesão e estabilidade dos bandos e apresentaram características comportamentais como as descritas por Moynihan (1962): alta freqüência de vocalizações e movimentos conspícuos. Uma espécie foi considerada líder quando era a primeira espécie a atravessar um espaço aberto, sendo seguida pelas demais espécies, e como sentinela quando emitia gritos de alarme na presença de um possível predador.

Categorias ecológicas das espécies associadas aos bandos

As espécies foram categorizadas de acordo com o grau de dependência florestal (dependentes, semidependentes e independentes; segundo Silva 1995) e com o comportamento de forrageamento (altura e características de forrageamento). Em relação à análise de altura de forrageamento, o estrato florestal foi dividido em três níveis: sub-bosque (< 2 m), médio estrato (2-8 m) e copa (> 8 m). Para a categorização quanto às características de forrageamento, as espécies foram agrupadas em guildas, sendo classificadas de acordo com a dieta (insetívoro, onívoro e frugívoro), manobras e substrato de forrageamento. As guildas foram definidas principalmente baseadas em observações pessoais das espécies na área de estudo (Maldonado-Coelho, dados não publicados) e complementariamente de acordo com Willis (1979) e Sick (1997). Para as espécies insetívoras, quatro classes foram definidas: 1) generalistas (quando o substrato de forrageamento inclui ar, folhas e ramos), 2) insetívoras que utilizam folhas como principal substrato de captura da presa (insetívoras de folha), 3) insetívoras de tronco e 4) insetívoras aéreas. As espécies foram consideradas onívoras ou frugívoras quando apresentam elevada proporção de frutos na dieta quando não associadas aos bandos mistos.

Análises dos dados

As freqüências de participação de cada espécie nos bandos para cada um dos fragmentos, durante as estações chuvosa e seca, foram estimadas por meio da razão entre o número de vezes em que cada espécie foi registrada associada aos bandos de um determinado fragmento pelo número total de bandos observados neste fragmento. Estes cálculos foram realizados separadamente para os diferentes tipos de bandos mistos registrados nos fragmentos, e distintamente para as estações chuvosa e seca.

Através das observações de campo, foram identificados três tipos distintos de bandos mistos na área de estudo, com base na estrutura e nos padrões de associação entre as espécies participantes. Entretanto, para se confirmar se os diferentes tipos de bandos mistos diferiam na composição de espécies, foi realizada uma análise de correspondência utilizando-se o programa MVSP (Kovac 1986). Como os três tipos de associação foram observados no fragmento de maior área (384,5 ha), esta análise foi realizada utilizando-se somente os bandos deste fragmento, nas estações chuvosa e seca, separadamente. O método escolhido foi a análise de correspondência destendenciada (DCA), que utiliza as similaridades nas associações de espécies para ordenar os bandos (Hill & Gauch 1980, Ludwig & Reynolds 1988). A DCA é derivada da análise de correspondência, porém é mais refinada que esta por reduzir a compressão no primeiro eixo, e a distorção no segundo e terceiros eixos (Hill & Gauch 1980). Para esta análise, foi construída uma matriz de presença e ausência das espécies, onde cada bando misto foi considerado como uma amostra (linhas), com a presença ou ausência (0 ou 1) das espécies listadas (colunas). Com a finalidade de evitar que espécies raramente detectadas nos bandos influenciassem a análise, apenas as espécies presentes em mais de 10% dos bandos em cada uma das duas estações foram consideradas. Os bandos foram agrupados de acordo com as similaridades na composição específica, e para cada tipo de bando foram conduzidas análises distintas.

Análises de correspondência destendenciadas (DCA) foram utilizadas para ordenar os fragmentos, objetivando-se testar o efeito das variáveis estação e área dos fragmentos na composição de espécies dos bandos. Nesta análise utilizaram-se as freqüências de associação das espécies em cada fragmento, nas estações chuvosa e seca separadamente. Os bandos de sub-bosque e heterogêneos (veja resultados) foram considerados distintamente nesta análise. Foram consideradas apenas as espécies com freqüência de associação igual ou superior a 10% em cada tipo de bando, em pelo menos um dos fragmentos nos quais estes bandos foram registrados.

Variações nas proporções de espécies em diferentes categorias ecológicas (classes de dependência florestal, estrato e guildas alimentares) em bandos heterogêneos em relação à área dos fragmentos foram analisadas para cada estação separadamente, através de correlações não-paramétricas de Spearman. Com a finalidade de se evitar a inflação da probabilidade de se rejeitar a hipótese nula quando esta é verdadeira em decorrência do elevado número de análises com dados relacionados (erro do Tipo I; Sokal & Rohlf 1998), foram utilizadas correções seqüenciais de Bonferroni (a = 0,05). A correção seqüencial de Bonferroni é mais adequada do que a correção padrão de Bonferroni por corrigir a probabilidade de se cometer erro do Tipo I sem aumentar a probabilidade de se cometer erro do Tipo II, ou seja, sem diminuir o poder do teste (Rice 1989). Estas análises foram conduzidas utilizando-se o programa estatístico SPSS (1998) versão 9.0 para Windows.

Em relação aos bandos de sub-bosque, diferenças nas proporções de espécies em cada uma das três categorias ecológicas entre os fragmentos de 384,5, 75 e 38,8 ha foram analisadas utilizando-se o teste G de heterogeneidade (Sokal & Rohlf 1998). Neste caso, a correção seqüencial de Bonferroni não foi utilizada, pois para cada uma das três hipóteses nulas (cada categoria ecológica), somente uma análise estatística foi realizada.

RESULTADOS

Foram registradas 78 espécies em 356 bandos mistos, ao longo de 967 horas de observação nas estações chuvosa e seca (^{Anexo 1}). Na Tabela 2 encontram-se o número de dias e horas de observação nas estações chuvosa e seca em cada fragmento.

Um maior número de espécies foi observado durante a estação seca (n = 71) em relação à estação chuvosa (n = 58). Passeriformes e não-passeriformes foram representados nos bandos por 72 e 6 espécies respectivamente (^{Anexo 1}). As famílias mais representativas nos bandos foram Tyrannidae (n = 26 espécies), Emberizidae (n = 16), Formicariidae (n = 8), Furnariidae (n = 7), Dendrocolaptidae (n = 6) e Picidae (n = 5) (^{Anexo 1}).

Padrões de associação entre as espécies

Durante a estação chuvosa, 30 espécies foram incluídas na análise de correspondência destendenciada (DCA) utilizada para se identificar os padrões de associação entre as espécies no fragmento de 384,5 ha (Figura 2, Tabela 3). Quanto maior a proximidade de um bando ao outro no gráfico, maior a similaridade na composição específica entre eles. Por meio desta análise verifica-se que as espécies formam três agrupamentos distintos. Na Figura 2A, três agrupamentos foram determinados pelo primeiro eixo, sendo: 1) associações compostas principalmente por espécies de sub-bosque como Habia rubica, Lepidocolaptes fuscus, Anabazenops fuscus, Automolus leucophthalmus, Campylorhamphus falcularius, Pyriglena leucoptera, Dysithamnus mentalis e Xiphocolaptes albicollis, e algumas espécies do estrato médio como Basileuterus culicivorus, Trichothraupis melanops e Leptopogon amaurocephalus denominada bandos de sub-bosque; 2) associações compostas principalmente por espécies que ocupam os estratos superior, médio e inferior da floresta como Hylophilus amaurocephalus, Lepidocolaptes squamatus, Picumnus cirratus, Pachyramphus polychopterus, Trichothraupis melanops, Basileuterus culicivorus, Leptopogon amaurocephalus , Conirostrum speciosum, Myiopagis viridicata e Tolmomyias sulphurescens, sendo estas denominadas bandos heterogêneos; 3) associações compostas por espécies de copa como Hemithraupis ruficapilla, C. speciosum e Tangara cyanoventris, denominadas bandos de copa. Desta forma, o eixo I mostra diferenças na composição dos bandos mistos de acordo com a posição que as espécies ocupam no estrato vertical da floresta durante a estação chuvosa.

Durante a estação seca foram incluídas 40 espécies com freqüência de associação aos bandos superior a 10% no fragmento de 384,5 ha (^{Anexo 1}). A análise de correspondência mostra que, similarmente à estação chuvosa, os mesmos três tipos de bandos podem ser identificados quanto à composição de espécies (Figura 2B). As variâncias e autovalores também não diferiram entre as estações (Tabela 3). O eixo I separou os bandos mistos de sub-bosque dos demais bandos, revelando que H. rubica, L. fuscus, C. falcularius, A. leucophthalmus, A. fuscus e X. albicollis formaram, similarmente à estação chuvosa, associações distintas (Figura 2B). Este mesmo eixo mostrou que outras espécies como T. melanops, T. sulphurescens, Thamnophilus caerulescens, Piaya cayana, P. cirratus, L. amaurocephalus, Synallaxis ruficapilla, C. speciosum, H. ruficapilla e H. amaurocephalus formaram associações distintas dos bandos de sub-bosque (bandos heterogêneos). Os bandos de copa compostos por H. ruficapilla, T. cyanoventris, Dacnis cayana e C. speciosum não apresentaram sobreposição com os demais bandos ao longo do eixo I, e desta forma puderam ser igualmente distinguidos.

Entretanto, apesar de algumas espécies se associarem preferencialmente a um tipo de bando misto, muitas espécies foram registradas freqüentemente em dois ou mais tipos de bando, em ambas as estações (^{Anexo 1}). Desta forma, espécies preferencialmente de dossel (e.g. T. cyanoventris, D. cayana) foram observadas em bandos compostos de espécies de estrato médio e inferior da floresta (bandos heterogêneos), e espécies de estrato médio (e.g. B. culicivorus, T. melanops) foram registradas em bandos de sub-bosque.

Os bandos mistos de sub-bosque foram registrados em apenas três fragmentos florestais (384,5, 75 e 38,8 ha) tanto na estação chuvosa (n = 42 bandos) quanto seca (n = 50 bandos), ao passo que os bandos heterogêneos foram observados em todos os nove fragmentos florestais estudados, tanto na estação chuvosa (n = 105) como na seca (n = 146). Os registros dos bandos de copa foram infreqüentes nas estações chuvosa (n = 7) e seca (n = 6), em todos os fragmentos estudados.

Uma vez que a análise de correspondência destendenciada (DCA) revelou que os três tipos de bandos mistos formam associações discretas em ambas estações (Figuras 2A e 2B), juntamente com o fato de estes bandos possuírem estruturas distintas (veja em função das espécies nos bandos), optou-se por realizar análises separadamente para cada tipo de bando.

Bandos heterogêneos

A ordenação dos bandos heterogêneos através da análise de correspondência destendenciada (DCA) baseada na composição de espécies produziu três eixos com variâncias reduzidas, indicando que as diferenças entre os fragmentos e entre as duas estações foram pequenas (Tabela 4). Entretanto, três grupos podem ser definidos pelo eixo I (autovalor = 0,16, Figura 3): o primeiro constituído pelos bandos de todos os fragmentos durante a estação chuvosa (valores mais baixos no eixo I), o segundo composto pelos bandos da maioria dos fragmentos durante a estação seca (valores intermediários no eixo I), e um terceiro constituído especificamente pelos bandos do fragmento de 9,4 ha durante a estação seca (valores mais altos no eixo I). O eixo II (autovalor = 0,10) separa os bandos do fragmento de 3,6 ha na estação seca (valores mais altos no eixo II) dos demais (valores mais baixos no eixo II, Figura 3). Assim, os eixos I e II em conjunto mostram que os bandos nos fragmentos de 9,4 e 3,6 ha nas estações seca e chuvosa, respectivamente, foram distintos do padrão encontrado, uma vez que são os fragmentos que mais diferiram deles mesmos em diferentes estações, e dos demais fragmentos durante uma mesma estação.

A separação dos fragmentos por estação no primeiro eixo indica que esta é a variável mais importante para explicar as diferenças na composição dos bandos mistos heterogêneos. Isto está relacionado ao fato de que fragmentos de diferentes áreas em uma mesma estação formam agrupamentos mais discretos do que um mesmo fragmento em diferentes estações (Figura 3). O aparecimento e/ou aumento na freqüência de associação de determinadas espécies aos bandos heterogêneos nos fragmentos durante a estação seca foi o fator responsável pela diferença sazonal na composição dos bandos determinada pelo eixo I (Figura 3, ^{Anexo 1}). Dentre as espécies que aumentaram a freqüência de associação aos bandos heterogêneos nos fragmentos estudados durante a estação seca pode-se citar: T. sulphurescens, S. ruficapilla, C. speciosum, Cyclarhis gujanensis, P. cayana, Platyrinchus mystaceus, T. cyanoventris, D. cayana e Todirostrum poliocephalum (Figura 3, ^{Anexo 1}). Adicionalmente, três espécies migratórias (Vireo olivaceus, Pachyramphus polychopterus e M. viridicata), que foram registradas nos bandos com maior freqüência durante a estação chuvosa (as duas primeiras) ou estavam ausentes durante a estação seca (M. viridicata), contribuíram para esta diferença sazonal.

Durante a estação chuvosa, o efeito de área na composição dos bandos heterogêneos foi maior no fragmento de 3,6 ha. Esta diferença, indicada pelo eixo 2, se deve a um acentuado grau de associação de A. fuscus (87,5%), juntamente com a ausência de várias espécies residentes como L. amaurocephalus, T. sulphurescens, Xenops rutilans, S. ruficapilla, C. gujanensis e outras migratórias de verão como P. polychopterus e V. olivaceus nos bandos deste fragmento nesta estação (^{Anexo 1}).

A associação das espécies Lepidocolaptes angustirostris e Contopus cinereus apenas aos bandos heterogêneos no fragmento de 9,4 ha durante a estação seca explica a segregação deste fragmento em relação aos demais ao longo do primeiro eixo (^{Anexo 1}).

Bandos de sub-bosque

Nós excluímos Habia rubica da análise de DCA, uma vez que a sua presença foi utilizada para definir os bandos de sub-bosque (veja abaixo). A Tabela 5 mostra que a proporção da variação total explicada pelos três primeiros eixos foi relativamente baixa (49,7%), indicando que a composição específica dos bandos de sub-bosque entre os três fragmentos (384,5, 75 e 38,8 ha) e entre as estações diferiu pouco (Figura 4). Entretanto, as diferenças entre fragmentos na composição dos bandos de sub-bosque foram mais importantes do que a sazonalidade, devido ao fato de que a variação na composição dos bandos entre os fragmentos foi maior que a variação em um mesmo fragmento entre as duas estações.

A separação dos fragmentos ao longo do primeiro eixo (autovalor = 0,10) está relacionada principalmente a diferenças na composição dos bandos do fragmento de 75 ha, em ambas as estações, em relação aos fragmentos de 384,5 e 38,8 ha. Adicionalmente, neste eixo podem ser visualizadas pequenas diferenças sazonais na composição dos bandos nos fragmentos de 75 e 384,5 ha (Figura 4). O eixo II (autovalor = 0,04), similarmente, parece mostrar primariamente diferenças na composição dos bandos de sub-bosque entre os fragmentos, separando o fragmento de 38,8 ha dos dois outros fragmentos maiores. Pode-se observar também um efeito sazonal para o fragmento de 38,8 ha (Figura 4).

A segregação do fragmento de 75 ha em relação aos outros dois observada no primeiro eixo, pode ser atribuída a uma reduzida freqüência de associação de A. fuscus e A. leucophthalmus, juntamente com o aumento na participação de L. amaurocephalus, nos bandos deste fragmento. As variações sazonais na composição dos bandos deste fragmento se devem a um aumento na freqüência de associação de L. amaurocephalus, C. falcularius e X. rutilans durante a estação seca (^{Anexo 1}). A variação sazonal observada para o fragmento de 384,5 ha se deve a um aumento na associação de A. leucophthalmus (38,8%) e Veniliornis maculifrons (33%) durante a estação seca (Figura 4, ^{Anexo 1}). A diferença na composição dos bandos do fragmento de 38,8 ha em relação aos demais se deve a uma redução na associação de Dysithamnus mentalis, X. albicollis e P. leucoptera nos bandos deste fragmento (^{Anexo 1}), enquanto que a variação sazonal neste fragmento se deve principalmente a um aumento na freqüência de A. fuscus durante a estação seca (^{Anexo 1}).

Bandos de copa

A raridade dos bandos de copa impossibilitou a realização de análises envolvendo a composição destes em relação à área dos fragmentos e à estação do ano. Entretanto, puderam ser detectadas algumas diferenças entre estações, uma vez que H. ruficapilla, C. speciosum e T. cyanoventris se associaram aos bandos com maior freqüência durante a estação seca (^{Anexo 1}). Adicionalmente, algumas espécies observadas ao longo da estação seca não foram registradas durante a estação chuvosa nestes bandos, como Camptostoma obsoletum, V. olivaceus, D. cayana e Nemosia pileata.

Análises das categorias ecológicas

A maioria das espécies nos bandos heterogêneos e de sub-bosque nos fragmentos florestais, nas estações chuvosa e seca, são espécies insetívoras de folha, dependentes de floresta e que forrageiam no médio estrato e sub-bosque (Tabelas 6 e 7). As análises envolvendo as categorias ecológicas das espécies associadas aos bandos heterogêneos, revelaram que a proporção de espécies de copa aumentou significativamente com a área dos fragmentos durante a estação chuvosa (r = 0,803; P = 0,005), não sendo observadas variações para as demais categorias nesta estação (Tabelas 6 e ⁸). Durante a estação seca, nenhuma variação na proporção de espécies foi observada para quaisquer das categorias.

Em relação aos bandos de sub-bosque, não foram observadas diferenças nas proporções para nenhuma das três categorias de dependência florestal (GH = 2,243; g.l. = 4; P > 0,05 para a estação chuvosa; GH = 0,864; g.l. = 4; P > 0,05 para a estação seca), estrato de forrageamento (GH = 0,188; g.l. = 4; P > 0,05 para a estação chuvosa; GH = 0,119; g.l. = 4; P > 0,05 para a estação seca) e característica de forrageamento (GH = 2,393; g.l. = 10; P > 0,05 para a estação chuvosa; GH = 0,706; g.l. = 10; P > 0,05 para a estação seca) entre os fragmentos de 384,5, 75 e 38,8 ha, em ambas as estações (Tabela 7).

Função das espécies nos bandos

Dentre as espécies registradas nos bandos mistos heterogêneos nos fragmentos florestais estudados, T. melanops e B. culicivorus, além de serem as que com maior freqüência se associaram a estes bandos (^{Anexo 1}), foram consideradas as espécies com maior importância para sua coesão, sendo as únicas consideradas nucleares. Trichothraupis melanops e B. culicivorus possuem vários atributos em comum com outras espécies nucleares (Moynihan 1962, Powell 1985), como elevada freqüência de vocalizações (para ambas) e movimentos conspícuos dentro dos bandos (neste caso para T. melanops). Para maiores detalhes sobre o comportamento destas espécies nos bandos mistos em fragmentos florestais no Sudeste de Minas Gerais veja Maldonado-Coelho & Marini (2000).

Para os bandos de sub-bosque, H. rubica foi a espécie com maior freqüência de associação (100% nos fragmentos de 384,5, 75 e 38,8 ha em ambas estações) e a mais importante, preenchendo as funções de espécie líder, nuclear e sentinela. A ocorrência de bandos de sub-bosque em um fragmento florestal estava condicionada unicamente à presença desta espécie, sendo que a ausência de H. rubica em um fragmento resultava no desaparecimento deste tipo de associação (Maldonado-Coelho & Marini, em preparação). Esta espécie foi a mais conspícua nestes bandos, apresentando alta freqüência de vocalizações, comportamento que presumivelmente tem funções de coesão e formação dos bandos de sub-bosque. Em todos estes bandos H. rubica foi invariavelmente a espécie líder, sendo prontamente seguida pelas demais espécies associadas aos bandos.

A capacidade de H. rubica como espécie líder dos bandos pôde ser demonstrada em algumas ocasiões (n = 5), quando, uma vez dispersadas as demais espécies do grupo, os indivíduos de H. rubica começavam a vocalizar intensamente, atraindo e sendo seguidas imediatamente pelas espécies associadas ao bando.

Em relação aos bandos de copa, nenhuma espécie com os requisitos de espécie nuclear, sentinela ou líder foi identificada.

DISCUSSÃO

A ocorrência de três tipos de bandos mistos nos fragmentos florestais na região de Viçosa é similar ao padrão encontrado por Aleixo (1997) e Develey (1997) em duas outras localidades de Mata Atlântica do sudeste do Brasil, onde igualmente registraram bandos compostos de espécies de copa, bandos constituídos de espécies dos estratos superior-médio-inferior e bandos compostos por espécies de sub-bosque.

Bandos heterogêneos

Análise de correspondência

A área dos fragmentos influenciou pouco a composição dos bandos heterogêneos, sendo a estação do ano uma variável mais importante para diferenciá-los. O reduzido efeito da área dos fragmentos na composição dos bandos heterogêneos pode ser explicado pela associação de várias espécies a estes bandos em todos os fragmentos estudados (^{Anexo 1}). Isto sugere que parte das espécies que se associam a bandos mistos na área de estudo apresenta uma baixa sensibilidade à fragmentação e que estas podem se movimentar entre os fragmentos (Maldonado-Coelho & Marini, em preparação).

A separação dos fragmentos quanto à composição dos bandos pela estação possivelmente está relacionada simultaneamente à variação temporal na disponibilidade de alimento e às atividades reprodutivas. Diversos trabalhos mostram que uma maior abundância de insetos ocorre nos períodos de maior pluviosidade (Davis 1945, Poulin et al. 1992, Develey & Peres 2000). Como a disponibilidade de alimento é um fator crucial governando as atividades reprodutivas das aves, as espécies insetívoras ajustam o seu período reprodutivo com aquele de maior abundância de artrópodes, ou seja, durante o período chuvoso (Poulin et al. 1992, Young 1994, Develey & Peres 2000).

Em Viçosa, o período reprodutivo das aves coincide com o período de maior pluviosidade (Figura 1), quando muitas espécies foram registradas em atividades associadas à nidificação na área de estudo, como cópula, construção de ninhos, incubação e cuidados com a prole (obs. pess.). Estas atividades tendem a restringir as atividades das espécies apenas às proximidades dos ninhos, dificultando a associação destas aos bandos mistos e conseqüentemente diminuindo o número de espécies participantes durante este período (Powell 1979, 1985, Develey & Peres 2000). Estudos desenvolvidos na Mata Atlântica do Sudeste do Brasil (Davis 1946, Develey & Peres 2000) e na América Central (Powell 1979) igualmente verificaram uma diminuição no número de espécies dos bandos mistos durante a estação reprodutiva. Desta forma, uma das causas para a variação sazonal na composição dos bandos estaria possivelmente relacionada com as atividades reprodutivas das espécies.

A maioria das espécies participantes dos bandos mistos heterogêneos nos fragmentos são predominantemente insetívoras. Devido a este fato, e uma vez que a associação de um indivíduo a um bando misto tende a maximizar seu forrageio (Sullivan 1984, Powell 1985, Hino 1998), seria de se esperar que as espécies se associariam aos bandos mistos com maior freqüência durante épocas de baixa disponibilidade de insetos. Sendo assim, isto também explicaria em parte a variação sazonal encontrada na composição dos bandos heterogêneos em Viçosa, com um incremento no número de espécies e na freqüência de participação destas durante a estação seca.

Adicionalmente, a presença das espécies visitantes de verão nos bandos mistos heterogêneos durante a estação chuvosa, contribuindo para a diferença na composição destes bandos entre as estações, pode ser corroborada por outros estudos realizados no Sudeste do Brasil, que registraram estas espécies na região durante este período (Willis 1979, Machado 1997, Pereira et al. 1998). Entretanto, as populações de V. olivaceus e P. polychopterus aparentam ser apenas parcialmente migratórias na região, uma vez que alguns indivíduos foram registrados (com menor freqüência) associados aos bandos durante os meses secos.

Durante a estação chuvosa, a diferença na composição dos bandos apresentada pelo fragmento de 3,6 ha se deve possivelmente à reduzida área deste fragmento para as espécies residentes e migratórias de verão sustentarem territórios reprodutivos, similarmente ao verificado por Maldonado-Coelho & Marini (2000) para bandos mistos observados em um fragmento florestal de 1,7 ha, em outra localidade no Sudeste de Minas Gerais. A ocorrência de A. fuscus nos bandos deste fragmento pode ser explicada pela presença de uma mancha de taquaras (Merostachys sp.) neste remanescente florestal. Ribon (1998) registrou um indivíduo de A. fuscus em um fragmento de 6,6 ha em apenas uma ocasião na mesma área de estudo, e sugeriu que este estaria em trânsito no fragmento, ou seria um indivíduo que teria sido isolado durante o processo de fragmentação. No presente estudo é impossível saber se os indivíduos de A. fuscus estariam utilizando mais de um fragmento, mas a existência desta mancha de taquaral no fragmento de 3,6 ha pode explicar a provável persistência de A. fuscus. A espécie é altamente especializada em forragear neste micro-habitat (Rodrigues et al. 1994), e em todos fragmentos onde foi observada em Viçosa, a espécie mostrou uma grande associação com taquarais (obs. pess.). Os indivíduos de A. fuscus observados no fragmento de 3,6 ha podem ser remanescentes de uma população original ou residentes temporários que imigraram de outros fragmentos maiores, possivelmente não se reproduzindo, uma vez que locais propícios para a nidificação (cavidades e barrancos) não estão presentes (obs. pess.). Adicionalmente, estes resultados mostram que a presença de determinados habitats é crucial para a persistência de espécies habitat-especialistas em fragmentos florestais, podendo ser este fator, em algumas situações, mais importante do que a área dos fragmentos. Marini (2001) observou que as espécies de aves dependentes de floresta da região do cerrado foram sensitivas à área dos fragmentos, mas que as espécies dependentes de floresta endêmicas do cerrado, não foram sensitivas à área, mas à presença de florestas inundadas típicas deste bioma.

Em relação aos bandos dos demais fragmentos, ainda que os mesmos tenham apresentado elevada similaridade na composição, foi observada uma diminuição na freqüência de associação (e.g. D. mentalis, T. melanops) ou na ausência (e.g. L. fuscus, Herpsilochmus rufimarginatus) de algumas espécies nos três fragmentos menores, quando comparados aos seis maiores. Exemplos similares considerando a perda de espécies em bandos mistos observados em fragmentos florestais foram detectados em outros estudos na região neotropical (Rappole & Morton 1985, Stotz 1993, Maldonado-Coelho & Marini 2000). Ainda que alguns estudos tenham observado o desaparecimento de bandos mistos em fragmentos de 10 ha após o isolamento destes da floresta contínua (Bierregaard & Lovejoy 1989, Stotz 1993), alguns fatores que poderiam explicar a existência destas associações nos fragmentos pequenos, seriam as proximidades entre os fragmentos, a disponibilidade de recursos e a presença das espécies nucleares nestes (Maldonado-Coelho 2000, Maldonado-Coelho & Marini 2000).

A diferença na composição dos bandos do fragmento de 9,4 ha, devido à presença de C. cinereus e L. angustirostris, pode ser explicada, no caso de C. cinereus pela chegada de indivíduos visitantes de inverno na região. Segundo Willis (1979), esta espécie inverna em locais baixos, passando os meses de verão em áreas mais altas no Sudeste do Brasil. Porém, as observações indicam que alguns indivíduos desta espécie residem também nesta área durante o verão (fragmento de 384,5 ha, estação chuvosa, ^{Anexo 1}), sendo que o aumento de sua freqüência nos bandos no fragmento de 9,4 ha no inverno possivelmente se deve à chegada de outros indivíduos provenientes de locais mais altos na região, como por exemplo, o Parque Estadual da Serra do Brigadeiro.

A presença de L. angustirostris nos bandos do fragmento de 9,4 ha constitui um caso a parte. Esta espécie possui seu centro de distribuição no bioma cerrado (Silva 1995), sendo uma das espécies mais comuns em bandos mistos no Brasil Central (Alves & Cavalcanti 1996). Provavelmente colonizou a área recentemente, uma vez que este é o primeiro registro para L. angustirostris na região (Ribon, comun. pess.), onde estaria provavelmente acompanhando o desmatamento da Mata Atlântica. Atribui-se ao mesmo processo a invasão de outros taxa de cerrado em regiões de Mata Atlântica no estado de São Paulo (Alvarenga 1990, Willis 1991).

Pode-se sugerir aqui que a composição dos bandos heterogêneos estaria refletindo o conjunto de espécies presente nos fragmentos, como mostrado por Latta & Wunderle (1996), ao encontrarem uma correlação entre a composição de espécies em pontos de escuta e a composição específica dos bandos. Adicionalmente, Hutto (1994) e Aleixo (1997) mostraram que a composição dos bandos era um reflexo da abundância das espécies na comunidade, ou seja, a freqüência de ocorrência de uma espécie no bando refletiu sua abundância relativa no habitat. Entretanto, esta relação deve ser vista com certa cautela neste estudo, pois, ainda que a freqüência de algumas espécies nos bandos mistos possa estar correlacionada com a sua abundância nos fragmentos, é possível que a freqüência de outras espécies seja explicada, por exemplo, por atividades reprodutivas ou pela disponibilidade local de recursos.

O fato da composição dos bandos entre fragmentos de diferentes tamanhos ter sido similar em ambas as estações parece corroborar a hipótese de que as comunidades em pequenos fragmentos não são amostras aleatórias de fragmentos maiores (Blake 1991, Newmark 1991, Andrén 1994, Warburton 1997), sugerindo que parte das espécies participantes dos bandos heterogêneos possivelmente é menos afetada pela fragmentação.

Análises das categorias ecológicas

O padrão encontrado para a análise envolvendo a proporção de espécies dependentes de floresta associadas aos bandos heterogêneos não corrobora o observado por outros estudos conduzidos em fragmentos florestais no Estado de Minas Gerais, que detectaram um aumento no número de espécies independentes (Christiansen & Pitter 1997) e semidependentes (Marini 2001) de floresta com a redução na área dos fragmentos. Como a razão entre a área de interior e a área de borda diminui com a redução na área dos fragmentos, seria de se esperar uma diminuição na proporção de espécies dependentes de floresta nos bandos heterogêneos observados nos pequenos fragmentos. O padrão encontrado neste estudo está relacionado ao fato de que espécies independentes e semidependentes de floresta se associam aos bandos heterogêneos em todos os fragmentos. Além disso, poucas espécies dependentes e semidependentes de floresta estiveram restritas aos bandos nos três fragmentos menores (e.g. Myiophobus fasciatus, Lepidocolaptes angustirostris e Phacellodomus rufifrons).

O incremento na proporção de espécies de copa nos bandos heterogêneos com o aumento na área dos fragmentos na estação chuvosa pode estar relacionado a vários fatores. Como exemplo, pode-se sugerir a ocorrência de um maior número de espécies pertencentes a esta categoria ou uma maior disponibilidade de recursos nestes fragmentos. Para as demais categorias de estrato de forrageamento (espécies de médio estrato e sub-bosque), ainda que a riqueza destas espécies seja maior nos grandes fragmentos (Maldonado-Coelho, obs. pess.), isto não estaria afetando a composição dos bandos heterogêneos.

Alguns estudos realizados na Mata Atlântica mostraram que espécies de aves de sub-bosque, insetívoras de folha, insetívoras de tronco e frugívoras são afetadas pela fragmentação (Willis 1979, Aleixo & Vielliard 1995, Anjos & Boçon 1999). Entretanto, a ausência de variação na proporção das espécies associadas aos bandos heterogêneos nestas categorias com a área dos fragmentos não implicam que estas guildas são pouco afetadas pela fragmentação na área de estudo. Por exemplo, ainda que não tenham sido detectadas variações significativas na guilda de insetívoros de tronco, duas espécies de arapaçus (L. fuscus e X. albicollis) não foram observadas nos três menores fragmentos nem dentro nem fora dos bandos mistos. Estas duas espécies também não foram detectadas em pequenos fragmentos florestais naturais no estado do Paraná (Anjos & Boçon 1999).

Bandos de sub-bosque

Análise de correspondência

Apesar do objetivo principal deste trabalho ser avaliar o efeito da área dos fragmentos na composição dos bandos, o fato dos bandos de sub-bosque terem sido observados em apenas três fragmentos impede que os resultados para este tipo de bando sejam extrapolados para todos os fragmentos da região, devendo os mesmos serem analisados com cautela. Dentre os possíveis fatores que poderiam influenciar a composição dos bandos de sub-bosque, pode-se citar a diferença na área dos fragmentos, que estaria afetando a abundância das espécies. Por exemplo, a abundância possivelmente maior de A. leucophthalmus no fragmento de 384,5 ha seria responsável por sua diferenciação em relação aos fragmentos de 75 e 38,8 ha. Alguns trabalhos realizados na Mata Atlântica mostraram, por exemplo, uma diferença na abundância desta espécie entre fragmentos de tamanhos distintos (Willis 1979, Christiansen & Pitter 1997). Outros estudos em florestas tropicais (Bierregaard & Lovejoy 1989, Willson et al. 1994, Stouffer & Bierregaard 1995, Ribon 1998) e temperadas (Lynch & Whigan 1984, Blake & Karr 1987) igualmente registraram variações na abundância e distribuição das espécies entre fragmentos de diferentes áreas. Entretanto, outras características não relacionadas à área dos fragmentos que explicariam esta diferença na composição dos bandos de sub-bosque poderiam ser atribuídas por exemplo à disponibilidade de recursos e dispersão dos indivíduos dentro e entre os fragmentos.

Algumas explicações para a variação sazonal em um mesmo fragmento poderiam estar relacionadas, novamente, com a disponibilidade de recursos (e.g. insetos), juntamente com atividades reprodutivas das espécies (Powell 1979, Develey & Peres 2000).

A função de H. rubica como espécie nuclear e líder dos bandos mistos tem sido documentada também em outros estudos da Mata Atlântica (Bencke 1996, Develey 1997). Sua importância para a formação e coesão dos bandos de sub-bosque pode ser fortalecida pelo fato de que a presença destas associações nos fragmentos está condicionada à ocorrência desta espécie (Maldonado-Coelho & Marini, em preparação).

Bandos mistos de composição similar (associações entre H. rubica, L. fuscus e outras espécies) ocorrem em várias localidades na Mata Atlântica, como Santa Catarina e Rio Grande do Sul (Bencke 1996), São Paulo (Aleixo 1997, Develey 1997), Espírito Santo (Stotz 1993, obs. pess.) e em outras localidades no estado de Minas Gerais (obs. pess.), indicando que a associação entre estas espécies é bastante comum neste bioma. A associação destas espécies nos bandos em localidades geográficas distintas pode estar relacionada a características comportamentais relacionadas ao mimetismo (Willis 1989, Aleixo 1997, Develey 1997) e/ou à função coesiva e de sentinela de H. rubica.

Análises das categorias ecológicas

Neste estudo, os bandos de sub-bosque foram observados estritamente em áreas afastadas da borda (> 50 m) nos três fragmentos florestais, o que certamente reflete na predominância de espécies de interior de florestas associadas aos mesmos e na homogeneidade na composição para a categoria dependência florestal. A preferência dos bandos de sub-bosque por áreas de interior de floresta reflete o comportamento da espécie líder e nuclear destes bandos (H. rubica), que evita as proximidades da borda dos fragmentos para forragear (Maldonado-Coelho 2000). Willis (1960) também observou o mesmo padrão de comportamento para esta espécie na América Central.

A similaridade nas proporções de espécies em diferentes classes nas categorias estrato de forrageamento e características de forrageamento, não indica que os bandos de sub-bosque foram altamente estáveis quanto à composição. O que estes resultados mostram é que as proporções de espécies nas categorias ecológicas não se alteram entre os três fragmentos, não sendo o mesmo verdadeiro quando os mesmos são comparados quanto à freqüência das espécies, como previamente demonstrado. Isto revela que parâmetros distintos em análises de composição de bandos mistos em fragmentos florestais devem ser considerados.

Bandos de copa

A raridade dos bandos mistos de copa nos fragmentos na área de estudo não está relacionada ao efeito da fragmentação, mas sim à grande propensão das espécies deste estrato a se associarem aos bandos heterogêneos, tornando infreqüentes desta forma, associações compostas unicamente por espécies de copa. Stotz (1993) e Aleixo (1997), também observaram que bandos de copa bem definidos não ocorrem no Espírito Santo e em São Paulo. Este fato pode ser explicado pela baixa estatura da vegetação, o que permitiria que espécies de copa e dos estratos médio-inferior se associassem, impedindo uma diferenciação mais acentuada, como ocorre na Amazônia (Munn 1985).

A composição dos bandos de copa aparentemente não é afetada pela área dos fragmentos, uma vez que as espécies que participam com maior freqüência deste tipo de associação (e.g. H. ruficapilla, C. speciosum, D. cayana e T. cyanoventris) foram regularmente observadas em todos os fragmentos estudados. Estas espécies utilizam com freqüência a matriz de vegetação circundante aos fragmentos, e desta forma a área dos fragmentos deve ter pouca influência nas suas distribuições na paisagem, como sugerido por outros estudos (Willis 1979, Bierregaard & Stouffer 1997).

Similarmente aos bandos heterogêneos, a composição dos bandos de copa aparentemente é mais influenciada pela estação do ano do que pela área dos fragmentos. Uma vez que grande parte destas espécies apresenta uma grande proporção de frutos em sua dieta (Rodrigues 1995, Sick 1997), e, como na região de Viçosa, o pico de produtividade de frutos ocorre durante o final da estação seca e começo da estação chuvosa (L.C. Marangon, com. pess.), uma das possíveis explicações para a variação na composição dos bandos de copa seria uma mudança sazonal na dieta destas espécies, que se alimentariam principalmente de insetos na estação seca, quando se associam aos bandos para maximizar o forrageio.

CONCLUSÕES

Os resultados do presente trabalho mostram que a área dos fragmentos exerce pouca influência sobre a composição dos bandos heterogêneos, sendo a estação do ano uma variável mais importante. O reduzido número de fragmentos nos quais os bandos de sub-bosque foram observados impossibilita que diferenças na composição destas associações sejam avaliadas satisfatoriamente em relação à área dos fragmentos. Entretanto, a sazonalidade influencia a composição desta associação de forma menos intensa, mostrando que os bandos de sub-bosque e heterogêneos respondem independentemente a diferentes variáveis.

Algumas espécies como H. rubica, L. fuscus, A. fuscus, T. melanops e B. culicivorus, apresentam alta freqüência de associação aos bandos mistos na área de estudo. Todas estas espécies são dependentes de áreas florestadas e podem passar a maior parte da vida associadas a bandos mistos, sendo sua sobrevivência possivelmente relacionada à existência destas associações multi-específicas. Como a região se encontra inteiramente fragmentada, impossibilitando a conservação de áreas florestais contínuas, sugere-se que se mantenha a maior área possível de cobertura vegetal dos fragmentos juntamente com uma reduzida distância entre estes. Isto permitiria a existência de uma maior riqueza de espécies e facilitaria a dispersão dos organismos entre os fragmentos, favorecendo a manutenção de interações biológicas como bandos mistos de aves. Este estudo demonstra como a compreensão da ecologia dos bandos mistos pode ajudar tanto a aumentar o conhecimento da biologia e comportamento das espécies participantes como a fornecer informações importantes em estratégias de conservação em paisagens fragmentadas.

AGRADECIMENTOS

M.M.C. recebeu financiamento do Fundo Mundial para a Natureza (WWF) e bolsa de estudos do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq). M.A.M possuía uma Bolsa de Produtividade em Pesquisa do CNPq. M.A.S. Alves, M. Rodrigues, R. Durães e dois revisores anônimos realizaram valiosas sugestões ao manuscrito. R. Durães e R. Ribon auxiliaram em várias etapas deste trabalho. Os autores são gratos aos proprietários rurais pela autorização em conduzir este estudo em suas propriedades.

Recebido em 09.01.2001

Aceito em 26.11.2002

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Anexo 1

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  03 Nov 2003
• Data do Fascículo
  2003

Histórico

• Aceito
  26 Nov 2002
• Recebido
  09 Jan 2001