Dimorfismo sexual em Siluriformes e Gymnotiformes (Ostariophysi) da Amazônia

Sexual dimorfism in Amazonian Siluriformes and Gymnotiformes (Ostariophysi)

ZOOLOGIA

Dimorfismo sexual em Siluriformes e Gymnotiformes (Ostariophysi) da Amazônia

Sexual dimorfism in Amazonian Siluriformes and Gymnotiformes (Ostariophysi)

Lúcia H. Rapp Py-Daniel^I; Cristina Cox Fernandes^II

^IInstituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - Coordenação de Pesquisas em Biologia Aquática (CPBA), Av. André Araújo, 2936 - Cx. Postal 478

^IIDepartment of Biology 221 - Morril Science Center South - University of Massachusetts - Amherst MA 01003 USAphone: (413)-545 -4391, fax: [phone]

RESUMO

No presente trabalho é feito um levantamento dos casos de dimorfismo sexual em Siluriformes e Gymnotiformes. Este levantamento se restringe às formas Neotropicais, com ênfase mais especificamente, às da Amazônia. Peixes dessa região possuem uma grande diversidade, ainda que os limites intraespecíficos não estejam bem definidos. Embora preliminar, o mapeamento de características dimórficas em um cladograma referente a família Loricariidae (Siluriformes) auxilia na demonstração de que padrões de dimorfismo sexual são consistentes com hipóteses de monofiletismo. Em Apteronotidae (Gymnotiformes), com base no mapeamento dos caracteres tamanho e forma do focinho e presença de dentes diferenciada em árvores filogenéticas, podemos inferir que esses caracteres originaram-se como eventos independentes em vários táxons. Recentemente, em Gymnotiformes, foram detectados casos de erros taxonômicos atribuídos a diferenças extremas entre machos e fêmeas.

Palavras-chave: dimorfismo sexual, Siluriformes, Gymnotiformes, evolução, bagre, peixes elétrico

ABSTRACT

The present paper aims to summarize cases of sexual dimorphism in Siluriformes and Gymnotiformes. This summary focuses on Neotropical representatives, with emphasis on Amazonian fish. Fishes from this region exhibit high species-level diversity, although the intraspecific limits of many of these forms are unknown. In Loricariidae (Siluriformes), mapping of dimorphic traits on cladograms has helped to demonstrate that patterns of sex dimorphism are consistent with hypotheses of monophyly, thus reinforcing its role as an important evolutionary phenomenon. In Apteronotidae (Gymnotiformes), mapping of characters on phylogenetic trees suggests that sexual dimorphism (regarding snout size, form, and presence/absence of teeth) has evolved independently in multiple taxa. Recently in Gymnotiformes, detected taxonomic errors are attributed to extreme differences between males and females in their morphology.

Key words: sexual dimorphism, Silurifomes, Gymnotiformes, evolution, catfish, electric fish

INTRODUÇÃO

É comum em estudos taxonômicos de peixes uma preocupação com a variabilidade morfológica entre as espécies, ficando muitas vezes negligenciada a variabilidade intra-específica. Quando se inicia um processo de separação de espécies e de determinação de um táxon é fundamental que se identifique a presença (ou não) de dimorfismo sexual antes que decisões taxonômicas sejam tomadas (Darwin, 1871; Andersson, 1994). Isto porque em algumas espécies a característica sexual dimórfica pode ser tão marcante que venha a ser confundida com diferenças entre espécies (Cameron, 1992). Assim, atento ao fenômeno dimorfismo sexual, evita-se que indivíduos de uma mesma espécie, mas de sexos diferentes, sejam identificados como espécies distintas.

De uma maneira geral, dimorfismo sexual é toda diferença entre sexos de uma espécie, que não seja as dos órgãos diretamente envolvidos no processo reprodutivo (gônadas e órgãos copulatórios). As variações entre sexos foram definidas por Darwin (1871) como os traços anatômicos ou morfométricos que funcionam na busca por parceiros na época do acasalamento. Darwin (1871) apontou três tipos de características que distinguem machos de fêmeas: primárias, secundárias e "ecológicas". Os órgãos reprodutores (por exemplo: testículos, ovários e ductos) são as diferenças sexuais primárias. As diferenças sexuais que não estão relacionadas com os órgãos reprodutores foram chamadas de secundárias e são geralmente expressas na morfologia externa do indivíduo. Estes caracteres dimórficos são considerados acessórios à desova ou reprodução (Lagler et al., 1962). Diferenças comportamentais entre machos e fêmeas também são consideradas características sexuais secundárias (Krebs & Davis, 1993). As diferenças sexuais relacionadas a diferentes hábitos de vida, somente indiretamente ligadas às funções reprodutivas, seriam consideradas "ecológicas". A diferenciação ecológica pode levar a diferenças morfológicas e comportamentais entre sexos como, por exemplo, na especialização de machos e fêmeas no consumo de diferentes tipos de alimentos. Entretanto, são os mecanismos da seleção sexual que levam ao surgimento e fixação de características sexuais dimórficas, através da escolha de machos por fêmeas e competição entre machos, ou da escolha de fêmeas por machos e competição entre fêmeas. A seleção sexual foi primeiramente discutida por Darwin em 1871. A seleção sexual favorece a habilidade de indivíduos de um sexo (geralmente machos) de competir com outros do mesmo sexo pela fertilização (seleção intra-sexual) ou através do favorecimento de caracteres em um sexo pelo qual o outro sexo seja atraído (seleção inter-sexual) (Krebs & Davies, 1993). Darwin (1871) acreditava que os dois tipos de seleção, intra e inter-sexual, contribuíam para a evolução de características sexuais secundárias e atuavam ao mesmo tempo. Desta forma, os traços que exercem grande atração ao sexo oposto se tornam comuns e os menos atrativos desaparecem (seleção inter-sexual). Hoje em dia, é entendido que a evolução de caracteres sexuais secundários geralmente é conseqüência da disparidade de investimento parental entre machos e fêmeas (Trivers, 1972; Andersson, 1994). Quando fêmeas e machos investem igualmente no cuidado parental, não há desenvolvimento de caracteres sexuais secundários; quando o investimento no cuidado parental é maior nos machos do que nas fêmeas, as fêmeas competem por machos e características dimórficas como ornamentos e comportamento de manisfestação desses ornamentos ("display") evoluem entre as fêmeas; e finalmente, o caso mais comum, onde as fêmeas investem mais em cuidado parental do que machos, os mesmos competem entre si e evoluem ornamentos e comportamentos de manisfestação desses ornamentos (display). Todavia, é importante enfatizar que as causas, ecológicas ou seletivas sexuais, do dimorfismo sexual não precisam ser exclusivas: diferenças sexuais podem evoluir primeiramente devido a seleção sexual e posteriormente ser fixadas por seleção natural se os diferentes sexos divergirem na utilização de recursos ecológicos (Power, 1980). Entretanto, muitas questões sobre como machos de algumas espécies se tornaram tão diferentes das respectivas fêmeas ainda não foram compreendidas, como por exemplo a cauda do pavão (Andersson, 1994).

Os peixes são organismos particularmente informativos em estudos de dimorfismo sexual por causa dos muitos casos de diversificação encontrados entres os sexos. Possivelmente, uma das categorias mais comuns de dimorfismo sexual em peixes é a variação no tamanho do corpo, onde machos podem ser maiores que fêmeas (Neat et al., 1998, Fletcher, 1999; Roberts, 1998; Garlish & Stewart, 1998) ou fêmeas podem ser maiores que machos (Kong et al., 1998; Baras, 1999; Erlandsson & Ribbink, 1997; McMillan, 1999). Variações na morfologia da cabeça também podem estar relacionadas ao sexo de uma mesma espécie (Hastings, 1991; Gramitto & Coen, 1997). Geralmente, mandíbulas, boca e focinho são maiores em machos do que em fêmeas (Goto, 1984; Crabtree, 1985). A dentição também pode ser sexualmente dimórfica, às vezes mais abundante ou diferente entre machos e fêmeas (Gomes & Tomas, 1991; Böhlke, 1997). A forma dos dentes também pode variar de acordo com a época reprodutiva (Kajiura & Tricas, 1996).

Diversas outras estruturas morfológicas sofrem modificações relacionadas ao período reprodutivo. Barbilhões nasais e maxilares podem chegar ao dobro do comprimento em machos (Zakaria, 1992). As nadadeiras caudais (Rabito & Heins, 1985; Arratia, 1987), pélvicas (Garutti, 1990; Molinar et al., 1998; Pezzanite & Moller, 1998; Miquelarena & Aquino, 1999), peitorais (Andersson, 1994; Bronseth & Folstad, 1997), dorsais (Miller & Fouda, 1986) e anais (Ferraris & Fernandez, 1987; Garutti, 1990) frequentemente apresentam variações ligadas ao sexo quanto a forma, tamanho, número de raios, e presença de espinhos. Os espinhos das nadadeiras variam geralmente em machos, podendo ser mais extensos nas nadadeiras dorsais (Ikejima & Shimizu, 1998; Howe, 1996; Steven et al., 1996) ou curvados nas nadadeiras peitorais (Winemiller, 1987). Filamentos prolongados ocorrem nas nadadeiras dorsais em machos dimórficos (Garzon & Acero, 1988). Em peixes que não possuem nadadeira caudal, prolongamentos na porção posterior do corpo diferenciam machos e fêmeas (Hagedorn & Carr, 1985; Hopkins et al., 1990). Além destas, existe uma série de características nos peixes que são tipicamente diferenças sexuais dimórficas que desaparecem logo após a reprodução, tais como tubérculos nupciais (em ciclídeos) (Heins & Baker, 1989) e gibosidades (em salmões, poecilídeos e muitos outros) (Shepard & Burr, 1984; Quinn & Foote, 1994; Barlow & Siri, 1997; Moran et al., 1999). O número de trabalhos demonstrando a presença de caracteres sexuais secundários em peixes, tanto interna (p.ex. tamanho dos órgãos, nível de hormônios, otólitos, etc..) como externa (listados acima e abaixo) é extenso.

O presente trabalho tem como objetivo relacionar e descrever os caracteres sexuais dimórficos externos de dois grupos de ostariofíseos: Siluriformes (bagres) e Gymnotiformes (peixes-elétricos) com ênfase nos casos observados na Amazônia. Tentamos demonstrar também o quanto o fenômeno de dimorfismo sexual é importante sob o ponto de vista taxonômico e evolutivo nestes dois grupos de peixes. No intuito de investigar os passos evolutivos dos caracteres dimórficos em Siluriformes (Loricariinae) e Gymnotiformes, caracteres dimórficos foram mapeados em hipóteses filogenéticas. Esse procedimento auxilia descobrir padrões consistentes e repetitivos dos caracteres durante o processo evolutivo (Maddison & Maddison, 2000). E também pode ajudar a definir caracteres como primitivos ou derivados. Resultados de estudos taxonômicos recentes e descrição de casos onde o tipo de dimorfismo sexual pode dar suporte ao reconhecimento de grupos monofiléticos são exemplificados.

Siluriformes e Gymnotiformes da Amazônia

Recentes esforços direcionados a explorar o leito dos grandes rios da Amazônia demonstraram a notável abundância e diversidade de bagres (Siluriformes) e peixes-elétricos (Gymnotiformes) neste tipo de ambiente, proporcionando material biológico até então raramente encontrado em coleções (Lundberg & Rapp Py-Daniel, 1994; Lundberg et al., 1996; Friel & Lundberg, 1996; Cox Fernandes, 1999). Siluriformes e Gymnotiformes são grupos irmãos compreendendo, juntos, o grupo denominado "Siluriphysi" (Fink & Fink, 1981; 1996). Siluriformes e Gymnotiformes incluem atualmente cerca de 1600 espécies na Amazônia (90% deste total é composto por Siluriformes). Este total, entretanto, não inclui muitas espécies ainda não descritas formalmente.

Os Siluriformes estão presentemente distribuídos em todos os continentes, exceto Antártica (Nelson, 1994). Com mais de 2.400 espécies, apenas duas famílias de bagres apresentam representantes marinhos (Ariidae água doce e marinha, e Plotosidae exclusivamente marinha). As demais famílias estão confinadas às águas doces, havendo entretanto espécies com capacidade de invadir águas salobras. Mais de 40% do grupo ocorre na região Neotropical, com grande número de espécies ocorrendo na Amazônia.

Registros de dimorfismo sexual em Siluriformes amazônicos e não-amazônicos são listados na Tabela 1, assim como o número aproximado de espécies por família. Exemplos de dimorfismo sexual estão presentes na coloração e forma da cabeça em Bagridae; barbilhões em Siluridae; coloração, tamanho e papila genital em alguns Schilbeidae; coloração em Clariidae; forma geral do corpo mais delgada nos machos em Heteropneustidae e Malapteruridae; tamanho do corpo e coloração em Mochokidae; nadadeiras pélvicas em Ariidae; forma da papila urogenital em Plotosidae (Burgess, 1989).

Os Gymnotiformes são endêmicos da região Neotropical (Mago-Leccia, 1994; Reis et al., 2003). Aproximadamente 100 espécies de Gymnotiformes estão descritas correntemente na literatura. A filogenia dos Gymnotiformes foi recentemente revista em Alves-Gomes et al. (1995), Albert & Campos-da-Paz (1998), Campos-da-Paz (1999), e Albert (2001). Muitas espécies de peixes elétricos são ativas à noite e passam horas do dia escondidas em fendas ou depressões ou entre plantas em áreas sombreadas de pequenos igarapés (Schwassmann, 1976). Outras espécies occorrem em águas profundas com correntezas em calhas de rios, canais de várzea, igapós e também em corredeiras (Cox Fernandes, 1995). 43 espécies de peixes elétricos ocorrem na calha dos grandes rios da Amazônia, e algumas espécies são particularmente abundantes nos rios de água branca (Cox Fernandes et al., 2004). Todos os Gymnotiformes possuem órgãos produtores e receptores de campo elétrico fraco, um corpo alongado e uma nadadeira anal longa. Não possuem nadadeiras dorsal, adiposa, pélvica, e a caudal pode ser totalmente ausente ou reduzida em tamanho.

Dimorfismo Sexual em Siluriformes da Amazônia

Nos Siluriformes da Amazônia encontramos dimorfismos sexuais relativos a tamanho, forma do corpo, nadadeiras (espinhos e raios), barbilhões (forma e estrutura), forma dos dentes, modificações das estruturas bucais e odontódeos (tamanho e número). No que se refere ao tamanho do corpo de siluriformes, machos podem ser maiores que fêmeas, como alguns Loricariidae, tais como Hypostomus ancistroides e H. hermanni, Chaetostoma fischeri, Ancistrus spp. (Nomura & Mueller, 1980; Lopez & Roman-Valencia, 1996). Em Aspredinidae, as fêmeas sexualmente maduras são maiores que os machos, com exceção de Hoplomyzon sexpapilostoma onde os machos são maiores que as fêmeas, inclusive com uma pigmentação diferenciada (Friel, 1994). Observações preliminares indicam que, em Reganella depressa (Loricariidae), as fêmeas também atingem tamanhos maiores que os machos (Rapp Py-Daniel, observ. pess.). Em Farlowella vittata (Loricariidae), os machos apresentam o comprimento do focinho ("snout-mouth and snout-eye lengths") e cabeça menores que as fêmeas, enquanto que a largura e altura do corpo são maiores nos machos do que nas fêmeas (Retzer & Page, 1996).

Na época da reprodução, as nadadeiras de machos de várias espécies apresentam o espinho dorsal prolongado. Isto foi observado em machos sexualmente maduros de Aspredinidae (em espécies de Aspredo e Platystacus) (Mees, 1987; Friel, 1994). Em Cetopsidae, exemplares machos de Hemicetopsis e Pseudocetopsis também foram observados com o espinho da dorsal prolongado, mas não necessariamente na época da reprodução (Pseudocetopsis) (Oliveira, 1988). Alguns táxons, no entanto, apresentam o espinho da dorsal desenvolvido nos dois sexos Aspredinichthys (Aspredinidae) (Mees, 1987; Friel, 1994) e Cetopsis (Cetopsidae) (Oliveira, 1988).

Outra modificação observada na nadadeira dorsal de Siluriformes, no período reprodutivo, é a presença de um prolongamento flexível no espinho. Recentemente, associados a macrófitas aquáticas no Rio Solimões, foram coletados exemplares de Nemadoras humeralis (Doradidae) onde machos sexualmente maduros apresentaram o espinho da dorsal com um prolongamento (Fig.1). A observação de dimorfismo sexual em Doradidae é inédita, visto que na literatura esse grupo de peixes é citado como desprovido de caracteres sexualmente dimórficos (Britski, 1972; Higuchi, 1992). Finalmente, em alguns grupos, observa-se uma profunda modificação do espinho da nadadeira dorsal. Nos gêneros Ageneiosus (parte), Trachelyopterus (parte), Auchenipterus, Parauchenipterus, Epapterus e Tetranematichthys (Auchenipteridae/Ageneiosidae), o espinho da dorsal dos machos torna-se longo, curvado, com denticulações e a porção anterior da base da nadadeira encontra-se túrgida. Nestas condições, o espinho pode ser empurrado e travado numa posição onde o mesmo forma um ângulo obtuso com o corpo (Britski, 1972; "hyper erection" Ferraris, 1988; Walsh, 1990). A turgidez na base da nadadeira é aparentemente conseqüência de modificações osteológicas, assim como um aumento da massa muscular que envolve os pteriogióforos da nadadeira dorsal (Walsh, 1990). Estas modificações, apesar de drásticas, são reversíveis, conforme observações realizadas em aquário (Ferraris, 1988).

As nadadeiras peitorais podem apresentar seus espinhos alongados, grossos, ou ainda bordas carnosas entre os raios ramificados nos machos durante o período reprodutivo. Para a família Cetopsidae, Oliveira (1988) cita o prolongamento dos primeiros raios da peitoral para a maioria dos gêneros. O mesmo é citado para Gelanoglanis nanonocticolus (Soares-Porto et al., 1999) (Auchenipteridae) e, em Gelanoglanis sp. (F.C.T. Lima, em prep.), tanto a nadadeira dorsal quanto as peitorais apresentam prolongamentos nos machos maduros. Em Loricariidae, Isbrücker e Nijssen (1992) observaram que, em algumas espécies do gênero Loricaria, os machos sexualmente maduros apresentam o espinho das nadadeiras peitorais alargado e achatado. O espinho pode ainda apresentar odontódeos em toda ou apenas parte da superfície dorsal e lateral do espinho da nadadeira peitoral, como em Lamontichchys, Harttia, Acanthicus, Panaque, Lasiancistrus, Lithoxus, Hemipsilichthys, ou em todos os raios da nadadeira (Rineloricaria lanceolata) (Isbrücker & Nijssen, 1992). Em Callichthyidae, machos maduros de Hoplosternum, Megalechis e algumas espécies de Corydoras (C. barbatus e C. macropterus - Ferraris, 1991) apresentam o espinho da peitoral alongado. Em Hoplosternum littorale, o espinho da peitoral ainda apresenta a ponta retorcida para cima, como um gancho e, ventralmente, uma cobertura de tecido adiposo-glandular sobre os raios da nadadeira peitoral (Reis, 1993, 1998; Andrade & Abe, 1997). Esta cobertura adiposa-glandular também foi observada por Reis (1998) em machos maduros de Dianema, Lepthoplosternum, Megalechis e Callichthys e demais espécies de Hoplosternum, sendo de função desconhecida, possivelmente liberação de feromônio. Com base em observações de atividades de formação de ninhos flutuantes por Hoplosternum littorale em aquário, Andrade & Abe (1997) sugeriram que o alongamento e presença de gancho na ponta do espinho da peitoral poderia servir para transportar pequenos pedaços de madeira para compor o ninho, visto que só os machos contribuem com a construção do mesmo. As fêmeas ajudariam apenas na aeração e formação da espuma que recobre o ninho. Pelo menos uma espécie de Auchenipteridae, Entomocorus gameroi, também apresenta o espinho da peitoral desenvolvido e retorcido (Ferraris, 1991).

A nadadeira pélvica pode apresentar modificações. Ferraris (1988) observou em Centromochlus heckellii que, nas fêmeas, a margem da nadadeira é arredondada e não se extende até a anal e, nos machos, o raio não bifurcado é o mais longo e pontiagudo. Em algumas espécies de Callichthyidae, as fêmeas maduras apresentam uma prega de pele no 1º raio da pélvica, com uma possível função de carregar ou direcionar os ovos. Em Chaetostoma jegui (Loricariidae), são os machos maduros que apresentam, dorsalmente, uma prega de pele no 1º raio da pélvica (Rapp Py-Daniel, 1991). Ferraris (1991) cita que em machos de Entomocorus gameroi, Auchenipteridae, a nadadeira é transformada num remo alongado.

A nadadeira anal mostra-se bastante modificada nos machos sexualmente maduros de Auchenipteridae (=Ageneiosidae, Auchenipterinae e Centromochlinae, "sensu" Ferraris, 1988). Em Auchenipteridae, os raios anteriores da nadadeira anal dos machos maduros são mais largos e alongados do que nas fêmeas, modificados num órgão intromitente ("pseudopenis" - von Ihering, 1937) (Fig. 2). Ainda nos machos, ocorre um deslocamento do poro urogenital para a ponta distal dos raios anteriores da anal; enquanto que, nas fêmeas, o poro urogenital se mantém na base da nadadeira (v. abaixo). Em Centromochlinae, os machos maduros apresentam a nadadeira anal reduzida em tamanho e número de raios, inserida em uma área dilatada ou inchada ("swollen" - Ferraris, 1988; Soares-Porto, 1998) e com os raios orientados posteriormente. Os primeiros proximais radiais ou pterigióforos da nadadeira anal se encontram alargados e muitas vezes fundidos entre si nos machos maduros (Ferraris, 1988; Soares-Porto, 1998). Em alguns casos, os primeiros raios da anal ainda apresentam ganchos retrorsos (Centromochlus perugiae, C. romani, C. heckellii e C. existimatus - Soares-Porto, 1998) ou antrorsos e retrorsos (Tatia intermedia, T. aulopygia,T. neivai, T. brunnea e T. boemia - Soares-Porto, 1998). Nas fêmeas de Centromochlinae, a nadadeira anal é, como nos demais Siluriformes: ventralmente orientada e não se observa inchaço na base da nadadeira (Soares-Porto, 1998). Ferraris (1988) observou que estas modificações nas nadadeiras dos machos são reversíveis.

Em Chaetostoma jegui (Loricariidae), Rapp Py-Daniel (1991) observou que machos maduros ou em maturação apresentavam os primeiros raios simples da nadadeira anal mais desenvolvidos que os raios seguintes, enquanto que nas fêmeas as nadadeiras mantinham a forma dos juvenis. Em Reganella depressa, uma modificação semelhante foi observada na anal: o 2º, 3º e 4º raios se apresentavam muito mais desenvolvidos que os demais. Neste caso porém, são as fêmeas que apresentam os raios desenvolvidos (Rapp Py-Daniel, observ. pess.). Até o momento, o dimorfismo observado em fêmeas de Reganella depressa é o primeiro registro de uma modificação de caráter sexual secundário em fêmeas de Loricariinae. Retzer & Page (1996) citaram que em Farlowella mariaelenae, os machos apresentam a nadadeira anal mais curta que as fêmeas, sem entretanto especificar quais modificações foram observadas.

Dentre Siluriformes, Auchenipteridae ("sensu" Ferraris, 1988; de Pinna, 1998) apresentam machos com modificações no barbilhão maxilar na época da reprodução. Nos gêneros Ageneiosus (parte), Trachelyopterus (parte), Auchenipterus, Parauchenipterus, Epapterus e Tetranematichthys (os mesmos que apresentam modificação no espinho da dorsal), ocorre uma ossificação progressiva do barbilhão maxilar seguida pela formação de tubérculos ou rugosidades na superfície dorsal do barbilhão completamente ossificado (Ferraris, 1988). É interessante notar que, em Ageneiosus o barbilhão maxilar é reduzido, enquanto que nos outros gêneros citados, o barbilhão maxilar é conspícuo e flexível fora do período reprodutivo.

Vários Siluriformes apresentam diferenças entre machos e fêmeas na forma da papila urogenital, como os loricariídeos: Chaetostoma jegui e C. fischeri (Rapp Py-Daniel, 1991; Lopez & Roman-Valencia, 1996), e em Otocinclus flexilis (Schaefer, 1997). Em alguns grupos, acredita-se que esta diferença seja de caráter permanente, visto que pode ser observada em exemplares imaturos sexualmente. Oliveira (1988) observou que machos de Cetopsidae apresentavam a papila urogenital afilada, diferente da fêmea. Regan (1904) cita que em Astroblepidae, bagres só encontrados nos córregos andinos, os machos podem ser prontamente distinguidos das fêmeas pela sua alongada papila anal. Em Auchenipteridae (Auchenipterinae e Centromochlinae), as modificações na papila urogenital são mais marcantes: o orifício urogenital pode estar deslocado para a base da nadadeira anal (Centromochlus ) (Britski, 1972), para a extremidade dos primeiros raios modificados da anal (Ageneiosus) (Britski, 1972), para a extremidade de uma dobra de pele inserida na nadadeira anal (Tatia intermedia, Centromochlus romani) (Soares-Porto, 1998) ou simplesmente se abrir na extremidade de um túbulo bastante modificado e independente da nadadeira anal (Tatia creutzbergi e T. gyrina) (Soares-Porto, 1998). A presença do túbulo urogenital também foi observada em exemplares de Gelanoglanis. Os caracteres dimórficos citados a seguir são encontrados apenas na família Loricariidae.

Apesar de odontódeos serem estruturas características dos Loricarioidei (Baskin, 1972) ou Loricarioidea (Schaefer & Lauder, 1986), o desenvolvimento adicional destas estruturas em machos sexualmente maduros só foi observado em Loricariidae e alguns gêneros de Callichthyidae. Em Hoplosternum e Callichthys, os odontódeos encontrados no espinho da nadadeira peitoral se desenvolvem notavelmente na época de reprodução (Ferraris, 1991). Em Corydoras barbatus e C. macropterus, os machos desenvolvem uma densa área de curtos odontódeos ("velcro mustache"- Ferraris, 1991) nos lados do focinho. Em Loricariidae, a presença de odontódeos desenvolvidos é o tipo de expressão de dimorfismo sexual mais comum e generalizado. De maneira geral, o desenvolvimento dos odontódeos ocorre na nadadeira peitoral e lados da cabeça. Entretanto, certas espécies apresentam odontódeos muito desenvolvidos na região interopercular, ponta do focinho, supraocipital, região predorsal e pedúnculo caudal. Algumas espécies apresentam combinações distintas de regiões corporais com odontódeos muito desenvolvidos, por exemplo: certas espécies de Hemipsilichthys e Pseudancistrus apresentam um notável desenvolvimento de odontódeos nos lados da cabeça e espinho da peitoral (Fig. 3); Isorineloricaria festae apresenta odontódeos muito desenvolvidos nos lados da cabeça, espinho da peitoral assim como ao longo de todo o corpo; Rineloricaria lanceolata apresenta odontódeos muito desenvolvidos nos lados da cabeça, supra-ocipital, região predorsal e espinho da peitoral. Em qualquer forma de expressão dimórfica que envolva odontódeos, são apenas os machos maduros que os apresentam. Quando ambas as formas, machos e fêmeas, são muito espinhosas em uma mesma espécie, é o macho que apresenta os espinhos mais desenvolvidos. Outro tipo de dimorfismo envolvendo odontódeos foi descrito recentemente para machos de Otocinclus vittatus e O. flexilis (Loricariidae). Trata-se de uma área de odontódeos que apresentam orientação distinta dos odontódeos do resto do pedúnculo caudal ("contact organs"- Aquino, 1994; Schaefer, 1997).

Em Siluriformes, o caso mais evidente de dimorfismo sexual permanente é a presença de tentáculos carnosos nos representantes do gênero Ancistrus (Loricariidae). Este caráter é único dentre os Siluriformes. Nestes peixes, jovens e fêmeas apresentam pequenos tentáculos carnosos, quase imperceptíveis, sobre uma estreita faixa nua, sem placas, no bordo do focinho. Nos machos, entretanto, a área nua no bordo do focinho é ampla e estes tentáculos vão se tornando maiores, inclusive mostrando ramificações conforme o indivíduo cresce. A função destes tentáculos não é conhecida, já tendo sido sugerido uma função sensorial, segundo a qual a presença de botões gustativos nos tentáculos aumentaria a superfície sensorial do peixe (Ono, 1980). Esta sugestão já foi refutada pelo fato de botões gustativos terem sido detectados em praticamente toda a superfície do corpo do peixe. Recentemente, Sabaj et al. (1999) sugeriram que os tentáculos carnosos imitariam as formas larvais de Ancistrus e que o macho, durante o período que cuida dos ovos e larvas no ninho, se beneficiaria desta imitação atraindo mais fêmeas para o ninho para desovarem. Esta hipótese foi levantada com base em registros de fêmeas de determinadas espécies de peixes que mostram preferência por machos que guardam ninhos com ovos, em detrimento de machos que guardam ninhos ainda vazios (Kraak & Weissing, 1996). Sabaj et al. (1999) sugerem que os tentáculos carnosos surgiram a partir da bainha carnosa que envolve os odontódeos. No caso de Ancistrus, os odontódeos teriam sido perdidos e apenas a bainha, muito elaborada e desenvolvida neste grupo, teria sido mantida. Os autores ainda propõem uma sequência de transformações deste caráter envolvendo outros gêneros de loricarídeos, os quais apresentariam as etapas intermediárias até o extremo encontrado em Ancistrus.

Outro dimorfismo generalizado encontrado em machos de Loricariidae é o alargamento e arredondamento da coroa dos dentes bucais. Apesar de aparentemente provisório (já que loricarídeos têm uma rápida reposição de dentes bucais), em algumas espécies este dimorfismo parece ser permanente, podendo ser observado em machos sexualmente imaturos.

Alguns tipos de dimorfismo de partes bucais em Loricariidae são especializados e restritos a determinados grupos. Estes dimorfismos só foram encontrados em representantes da subfamília Loricariinae. Em machos maduros das espécies dos gêneros Loricariichthys, Furcodontichthys, Pseudoloricaria e Hemiodontichthys, os indivíduos desenvolvem uma expansão labial posteriormente que pode atingir ou até ultrapassar a abertura branquial. A função desta expansão não é clara, porém já foram encontrados machos de Loricariichthys carregando a massa de ovos fertilizados aderida a esta expansão labial. Nenhum representante dos outros gêneros com expansão labial entretanto foi observado carregando massa de ovos.

Outro tipo de dimorfismo asso-ciado aos lábios refere-se a modi-ficações ocorridas nos filamentos labiais. Machos maduros de espécies dos gêneros Loricaria, Apisto-loricaria e Planiloricaria foram observados apresentando filamentos reduzidos a papilas, enquanto que as fêmeas mantinham o padrão de lábios filamentosos. A função desta modificação dos filamentos labiais também não é conhecida.

Finalmente, ainda associada a partes bucais, foi observado que machos de Reganella depressa, mesmo fora do período reprodutivo, apresentam um espessamento dos lábios, com sua superfície coberta por papilas bem desenvolvidas. As fêmeas e os indivíduos sexualmente imaturos apresentam os lábios muito menos carnosos possibilitando a observação do osso premaxilar na superfície do lábio. O premaxilar nesta espécie é edêntulo e inserido no lábio superior. Sua visualização, entretanto, não é possível nos lábios dos machos maduros.

Padrões Evolutivos em Siluriformes

Com base no exposto acima, observa-se que as informações disponíveis sobre caracteres sexualmente dimórficos encontrados em Siluriformes são fragmentadas, dificultando interpretações evolutivas mais fundamentadas. Recentemente, foram mapeados dados de dimorfismo sexual de Loricariidae sobre uma hipótese filogenética relativa a sub-família Loricariinae (Rapp Py-Daniel, 1997). A análise cladística, realizada conforme metodologia sugerida por diferentes autores (Brooks & McLennan, 1991; Sillén-Tullberg, 1988), utilizou caracteres osteológicos e de morfologia externa enquanto os caracteres diretamente ligados ao dimorfismo sexual não foram considerados. O resultado da otimização dos caracteres pode ser observada na Figura 4.

De acordo com a Figura 4, na base do cladograma para a família Loricariidae, encontram-se as formas mais generalizadas de expressão de dimorfismo: odontódeos muito desenvolvidos e coroa dos dentes arredondada, ambos caracteres encontrados apenas em machos sexualmente maduros (poucas espécies apresentam machos e fêmeas com dentes permanentemente com coroas arredondadas). Ainda de acordo com a Figura 4, dentro do clado que contém a subfamília Loricariinae, odontódeos muito desenvolvidos em machos sexualmente maduros não são observados nos representantes dos gêneros Loricaria, Dentectus, Planiloricaria, Pseudohemiodon, Apistoloricaria e no úlitmo clado, formado pelos gêneros Pseudoloricaria, Furcodontichthys, Loricariichthys, Hemiodontichthys e Reganella. Entretanto, dentes arredondados em machos estão aparentemente presentes em todos os loricariíneos. Diferentes tipos de dimorfismo são encontrados entre representantes das subfamílias Hypostominae, Ancistrinae e Hypoptopomatinae. A falta de informação mais precisa sobre a distribuição de dimorfismo sexual entre os gêneros destas subfamílias assim como o não-monofiletismo das subfamílias Hypostominae e Ancistrinae, "sensu" Isbrücker (1980) (Montoya-Burgos et al., 1997, 1998), não nos possibilita tecer maiores interpretações evolutivas sobre estes caracteres dimórficos. Recentemente, Armbruster (1997) propôs a inclusão de Ancistrinae em Hypostominae, não havendo porém um suporte robusto para as relações intergenéricas. Em Loricariinae, entretanto, grupo comprovadamente monofilético (Schaefer, 1986, 1987; Rapp Py-Daniel, 1997), a observação de determinados caracteres sexualmente dimórficos vem reforçar a existência de clados monofiléticos.

Ainda com base na hipótese cladística para a subfamília Loricariinae (Rapp Py-Daniel, 1997), ficou demonstrada a presença de 2 sub-grupos monofiléticos, grupo A: Reganella, Hemiodontichthys, Loricariichthys, Furcodontichthys e Pseudoloricaria, e grupo B: Apistoloricaria, Pseudohemiodon, Planiloricaria, Dentectus e Loricaria. As sinapomorfias que suportam o monofiletismo destes grupos estão relacionadas à redução dos dentários e modificações dos rastros branquiais (grupo A) ou morfologia das placas faríngeas, tipo de sutura da barra hióide e outras características dos arcos branquiais (grupo B). Nenhum destes caracteres osteológicos estão ligados a expressões de dimorfismo sexual, sendo observados em machos, fêmeas e jovens (indivíduos sexualmente imaturos). Entretanto, o grupo A apresenta um tipo de dimorfismo sexual único dentro da família Loricariidae que é a expansão labial (citado anteriormente para os gêneros Pseudoloricaria, Loricariichthys, Furcodontichthys e Hemiodontichthys). Caso semelhante pode ser observado no grupo B onde, nos gêneros Apistoloricaria e Planiloricaria, machos sexualmente maduros apresentam os lábios cobertos por papilas e não filamentos. Em Loricaria, os machos também apresentam redução dos filamentos, porém são os únicos loricariíneos cujos machos apresentam um alargamento do espinho da nadadeira peitoral. Ainda na mesma hipótese filogenética, o gênero Rineloricaria, mais basal, aparece como parafilético. Nenhum dos ramos demonstrados no cladograma pode ser identificado como contendo um representante co-específico de Rineloricaria lima, visto que o tipo está perdido. Neste gênero, o dimorfismo sexual se apresenta na forma generalizada de odontódeos bem desenvolvidos nos machos. Entretanto, diferentes espécies apresentam odontódeos desenvolvidos em diferentes partes do corpo, denotando diferentes padrões de desenvolvimento dos odontódeos, reforçando a idéia de um grupo não-natural.

Informações sobre cuidado parental e construção de ninhos são escassas e não uniformizadas com relação à família Loricariidae, não servindo, por enquanto, para embasar hipóteses evolutivas objetivas. Faltam observações na natureza e em laboratório. Com certeza, estratégia reprodutiva em Loricariidae deve ter sido um dos mecanismos facilitadores da notável especiação do grupo no continente neotropical. Loricariidae representa o grupo de bagres mais rico em espécies não só da região Neotropical, como do globo (Reis et al., 2003). Entretanto, a relação presença de dimorfismo versus diversidade de espécies ainda não foi comprovada empiricamente, não sendo possível, no momento, delinear comentários mais conclusivos a respeito. Na Tabela 1, é feita a correlação entre registro de dimorfismo sexual e número de espécies nas famílias da ordem Siluriformes.

Dimorfismo Sexual em Gymnotiformes da Amazônia

Recentemente, casos de dimorfismo sexual relativos à morfologia do focinho em algumas espécies da família Apteronotidae levantaram questões sobre a taxonomia das mesmas. No gênero Apteronotus, os machos adultos de Apteronotus hasemani (referido como Parapteronotus em Albert, 2001) foram apontados como possuindo o focinho relativamente alongado quando comparados com fêmeas e indivíduos imaturos (Cox Fernandes, 1998). Naquela ocasião, a autora chamou a atenção para a possibilidade da mesma condição ocorrer em outra espécie, Apteronotus anas. Em um estudo posterior, não foram encontradas fêmeas com focinhos longos, mas sim fêmeas com focinhos curtos, como as fêmeas de A. hasemani (Cox Fernandes et al., 2002). Além disso, foi também demonstrado que os machos de A. anas são, na verdade, machos de A. hasemani que possuem o tamanho e forma do focinho bastante modificado. Várias evidências levaram a essa conclusão: (1) os dados morfométricos demostram uma continuidade dos valores observados com referência a machos de A. hasemani e A. anas em relação ao focinho; (2) até a presente data, nunca uma fêmea de focinho longo foi encontrada no campo ou em coleções; (3) indivíduos de focinho longo foram capturados juntamente com fêmeas e machos de A. hasemani; (4) as duas espécies não possuem diferenças na sequência do 16S rDNA mitocondrial e nos cariótipos (Cox Fernandes et al., 2002). Conseqüentemente, foi sugerido que A. anas e A. hasemani representariam uma só espécie, e que A. anas deveria ser sinonimizado com A. hasemani. Aparentemente, o dimorfismo sexual ligado ao tamanho do focinho também ocorre em Apteronotus rostratus [referido como A. lepthorhynchus por Hagedorn & Heiligenberg (1985)] e A. caudimaculosus (Santana, 2003). As bases ostelógicas do dimorfismo sexual ligadas ao tamanho e forma do focinho estão atualmente sendo estudadas em várias espécies de Apteronotus ("Apteronotus" sensu Albert, 2001), como por exemplo em Apteronotus bonapartii e várias espécies desse mesmo gênero ainda não descritas oficialmente (Cox Fernandes & Hilton, 2004).

Na família Apteronotidae, casos de dimorfismo sexual relacionados ao número e à posição de dentes foram observados, por exemplo, em espécies de Sternarchorhynchus e Oedemognathus. Em Sternarchorhynchus cf. roseni, machos foram identificados apresentando a mandíbula extendida (sínfise mandibular/dentário) e com muitos dentes (Fig. 5). O mesmo foi verificado por F. Provenzano (comum. pess.), sendo ainda assinalado que machos dessa mesma espécie apresentam coloração mais escura do que as fêmeas (Mago-Leccia, 1994). Em Oedemognathus exodon, espécie rara em coleções, o caso é mais complexo pois este gênero monotípico foi proposto com base em um caráter sexual secundário. Myers (1936) descreveu essa espécie baseando-se primariamente em modificações do dentário e pré-maxilar, ambos bulbosos e cobertos de dentes cônicos dispostos irregularmente e próximos uns aos outros. Myers, na época, suspeitou de que os dentes poderiam se tratar de uma característica sexual secundária. Coletas recentes com redes de arrasto, em vários locais da Amazônia, produziram amostras compostas exclusivamente de machos de Oedemognathus exodon (mais de 70 indivíduos). A hipótese aqui levantada é de que as fêmeas que poderiam ser referidas a "Oedemognathus exodon", de fato, pertençam a outra espécie, possivelmente Sternarchogiton nattereri, que se assemelha muito a Oedemognathus, exceto pelo dentário e pré-maxilar bulbosos e com dentes (Cox Fernandes & Lundberg, 2003).

Em Sternarchorhynchus e Oedemognathus, os dentes têm possivelmente função comportamental, utilizados em disputas entre machos. Indivíduos de Oedemognathus disponíveis para análises muitas vezes apresentam marcas na parte dorsal da cabeça representando mordidas ou provavelmente arranhões causados por dentes de outros machos (Cox Fernandes & Lundberg, 2003).

Outro exemplo de variação morfológica ligada ao sexo em Gymnotiformes foi observado nas caudas de algumas espécies da familia Hypopomidae. Espécies da família Hypopomidae (como os demais Gymnotiformes, à exceção de Apteronotidae) não possuem nadadeira caudal, mas um apêndice terminal, cilíndrico, contendo colunas de eletrócitos. Machos maduros de algumas espécies, como por exemplo Brachyhypopomus pinnicaudatus, B. beebei, B. occidentalis e B. brevirostris possuem o filamento caudal mais longo e grosso do que as fêmeas (Hagedorn & Carr, 1985; Hopkins et al., 1990). O tamanho do filamento pode estar relacionado ao tamanho dos eletrócitos, sendo maiores nos machos (Hagedorn & Carr, 1985).

Em geral, as características da descarga do órgão elétrico (DOE), ou seja, sua forma e duração estão ligadas à geometria e complexidade da inervação dos eletrócitos, às propriedades de suas membranas, e/ou à presença de múltiplos órgãos elétricos e ainda à capacidade de descarregar ao mesmo tempo (p. ex., Moller, 1995). Já a amplitude da descarga é refletida no potencial de todos os eletrócitos dispararem concomitantemente (Moller, 1995). Além de variações relativas à freqüência e à amplitude da DOE entre as espécies de Gymnotiformes, há também variações de freqüência e amplitude da DOE associadas a diferenças entre machos e fêmeas de uma mesma espécie, onde os indivíduos de uma mesma espécie são capazes de discriminar machos e fêmeas a partir da DOE (Kramer, 1990; Dunlap & Zakon,1998). Em alguns casos, as DOEs mais fortes (volts) são produzidas por machos, sendo a frequência de descarga maior em fêmeas. Em Brachyhypopomus occidentalis a amplitude da descarga dos machos tende a ser mais forte e de maior duração do que as das fêmeas (Hagedorn 1988; Hagedorn & Carr, 1985). Em Brachyhypopomus pinnicaudatus, machos grandes possuem mais eletrócitos no filamento caudal do que fêmeas grandes, e conseqüentemente uma descarga mais forte (Hopkins et al., 1990). Em Eigenmannia virescens, machos apresentam DOE mais baixas que fêmeas, as quais geram descargas com maior freqüência, embora machos maduros sejam maiores que fêmeas e produzam descargas mais fortes (Hagedorn & Heiligenberg, 1985). O mesmo foi observado em machos de Sternopygus (Fleishman, 1992; Dunlap et. al., 1997). Em Apteronotus albifrons, machos também descarregam em freqüências mais baixas do que fêmeas (Dunlap et al., 1998). Diferentemente, Apteronotus rostratus e A. leptorhynchus apresentam a freqüência da descarga elétrica maior em machos do que em fêmeas (Hagedorn & Heiligenberg, 1985; Dunlap et al., 1998). Em A. hasemani, diferenças entre a frequência da DOE de machos e fêmeas não foram encontradas (Cox Fernandes & Podos, 2004).

Padrões Evolutivos em Gymnotiformes

No intuito de investigar a evolução dos caracteres dimórficos em Gymnotiformes, um mapeamento desses caracteres foi feito nas duas hipóteses filogenéticas mais recentes da literatura, uma baseada principalmente em caracteres morfológicos (Albert, 2001) e outra baseada em DNA mitocondrial (Alves-Gomes, 1995). Como no caso dos Loricariinae, nos Gymnotiformes a informação disponível também é fragmentada. No mapeamento foram utilizados dois tipos de caracteres: tamanho e forma do focinho modificado (1) e focinho "normal" (0); presença diferenciada de dentes (1), presença de dentes "normal" (0). Em vários casos, como nos membros da família Sternopygidae e vários exemplos em apteronotídeos, a presença de dimorfismo foi considerada "normal" ou não existente após o exame visual durante o manuseio de centenas de exemplares das diferentes espécies, sem que medidas morfométricas tenham sido tomadas. A inclusão de caracteres fisiológicos, como a DOEs, não foi feita devido ao número reduzido de casos estudados. Onde Albert (2001) utilizou Sternarchorhynchus oxyrhynchus, utilizamos S. cf. curvirostris. A otimização dos caracteres foi feita utilizando-se o programa MacClade 4 (Maddison & Maddison, 2000).

De acordo com o mapeamento, na família Apteronotidae, o evento dimorfismo morfológico ocorreu independentemente em Sternarchorhynchus (Figura 6A). A condição presença de dimorfismo é apomórfica para a família Apteronotidae e plesiomórfica para a família Sternopygidae. Ainda é ambígua a condição ancestral quanto a presença de caracteres dimórficos para o clado Apteronotus "sensu stricto" (Albert, 2001) (Figura 6A). No momento, ainda não é possível determinar se a presença desses caracteres dimórficos originou-se de uma só vez ou várias vezes independentemente nesse gênero. Essas duas hipóteses são plausíveis. Entretanto, com base somente nessa análise, podemos supor que os caracteres, tamanho e forma do focinho e presença de dentes diferenciada, originaram-se uma vez, no gênero Apteronotus como evento independente, em Apteronotus leptorhynchus assim como em Sternarchogiton. O mesmo pode ser deduzido da hipótese filogenética proposta por Alves-Gomes et al. (1995) (Figura 6B). A presença de outros casos de dimorfismo está sendo averiguada no presente, como, por exemplo, no gênero Sternarchella (referido por Mago-Leccia, 1994).

Embora não existam no momento informações suficientes para a inclusão de outros caracteres ligados ao dimorfismo, como DOEs, a evolução paralela da morfologia e do comportamento seria esperada se a morfologia e as DOEs estiverem sob controle do mesmo processo hormonal; alternativamente, a evolução independente sugeriria mecanismos distintos de desenvolvimento e controle.

Concluindo, ainda não é possível formular hipóteses abrangentes sobre a evolução do dimorfismo sexual em Siluriformes e Gymnotiformes devido ao relativamente pequeno número de casos estudados envolvendo a conclusiva presença ou ausência desse fenômeno. No futuro, quando mais espécies e gêneros forem examinados, a reconstrução da história filogenética dos caracteres morfológicos ou fisiológicos poderá ser traçada através de um mapeamento mais completo dos mesmos. No momento, com base nas informações filogenéticas disponíveis, é possível afirmar que o dimorfismo sexual aparentemente surgiu independentemente em ambas as ordens, Siluriformes e Gymnotiformes.

AGRADECIMENTOS

Nossos agradecimentos ao Jeff Podos pela leitura do manuscrito original, assim como as excelentes críticas de dois revisores anônimos. CCF agradece Eric Hilton e John G. Lundberg pela orientação na análise do mapeamento com o programa MacClade 4.

BIBLIGRAFIA CITADA

Recebido em 05/02/2003

aceito em 22/02/2005

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Jul 2005
• Data do Fascículo
  2005

Histórico

• Recebido
  05 Fev 2003
• Aceito
  22 Fev 2005