Interação da deficiência hídrica e da toxicidade do alumínio em guandu cultivado em hidroponia

Interaction of water stress and aluminum toxicity in pigeon pea cultivated in hydroponics

FISIOLOGIA VEGETAL

Interação da deficiência hídrica e da toxicidade do alumínio em guandu cultivado em hidroponia

Interaction of water stress and aluminum toxicity in pigeon pea cultivated in hydroponics

Adão Marin; Durvalina Maria Mathias dos Santos

Universidade Estadual Paulista, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Departamento de Biologia Aplicada à Agropecuária, Via de acesso Prof. Paulo Donato Castellane, Km 5, CEP 14884-900 Jaboticabal, SP. E-mail: [e-mail], [e-mail]

RESUMO

O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito da interação da deficiência hídrica e da toxicidade do alumínio no crescimento inicial e teores de prolina livre em duas cultivares de guandu, IAPAR 43-Aratã e IAC Fava Larga, cultivadas em hidroponia. As plântulas foram submetidas aos estresses em solução nutritiva (pH 3,8), nos potenciais osmóticos de 0, -0,004, -0,006, -0,008 e -0,010 MPa, com 0, 0,25, 0,50, 0,75 e 1 mmol dm^-3 de Al³⁺. O experimento foi conduzido em sala de crescimento, sob luminária com irradiância média de 190 mmol m^-2 s^-1 , fotoperíodo de 12 horas e temperatura de 25+1ºC. O delineamento experimental foi inteiramente casualizado, em arranjo fatorial 2x5x5 (duas cultivares de guandu, cinco potenciais osmóticos e cinco níveis de alumínio), com quatro repetições. Os dados foram submetidos às análises de regressão polinomial, agrupamento e componentes principais. A deficiência hídrica causa redução do crescimento da parte aérea do guandu, e a toxicidade do alumínio provoca diminuição do crescimento radicular. Houve aumento nos teores de prolina livre nas duas cultivares sob deficiência hídrica, e apenas na IAC Fava Larga sob toxicidade de alumínio. Na análise multivariada, foi observada alta correlação no crescimento e no acúmulo de prolina na cultivar IAC Fava Larga, o que evidencia provável tolerância aos estresses associados.

Termos para indexação:Cajanus cajan, estresse abiótico, forrageira, osmoprotetor, prolina.

ABSTRACT

The objective of this work was to evaluate the interaction effect of water stress and aluminum toxicity on the initial growth and free proline contents in two cultivars of pigeon pea, IAPAR 43-Aratã and IAC Fava Larga, cultivated in hydroponics. The seedlings were submitted to stresses in nutritive solution (pH 3.8), osmotic potentials 0, -0.004, -0.006, -0.008 and -0.010 MPa, with 0, 0.25, 0.50, 0.75 and 1 mmol dm^-3 Al³⁺ . The experiment was carried out in a plant growth room, under a luminary unit of average irradiance 190 mmol m^-2 s^-1 , 12-hour photoperiod and 25+1ºC temperature. A completely randomized experimental design was used in factorial arrangement 2x5x5 (two pigeon pea cultivars, five osmotic potential and five levels), with four replicates. Data were submitted to analyses of polynomial regression, cluster and main components. Water stress causes growth reduction of pigeon pea aerial part, whereas aluminum toxicity causes radicular growth reduction. There was increase of free proline contents in the two cultivars under water stress, and only in IAC Fava Larga under aluminum toxicity. Multivariate analysis showed high correlation in growth and accumulation of proline for cultivar IAC Fava Larga, evidencing probable tolerance to associated stresses.

Index terms:Cajanus cajan, abiotic stress, forage crop, osmoprotector, proline.

Introdução

A deficiência hídrica é considerada o mais importante fator ambiental, porque a produtividade das plantas depende da quantidade disponível de água e da eficiência do seu uso pelo vegetal (Taiz & Zeiger, 2004). Esse estresse constitui um dos mais sérios problemas mundiais, pois causa redução severa na produtividade e na qualidade dos produtos agrícolas (Hongbo et al., 2006), e supera os efeitos de outros estresses ambientais (Abdul Jaleel et al., 2007). Atualmente, um dos maiores desafios da agricultura está na manutenção da produtividade sob deficiência hídrica, o que torna necessária a compreensão dos mecanismos de adaptação das plantas à seca (Lizana et al., 2006; Abdul Jaleel et al., 2007).

A toxicidade do alumínio é considerada um dos principais fatores limitantes do crescimento vegetal, em solos ácidos presentes nas regiões tropicais, principalmente por causar inibição do crescimento radicular (Giannakoula et al., 2008). O alumínio em níveis tóxicos está presente em 50% das áreas com potencial agrícola, além disso, a acidez nos solos tem se agravado com o extensivo uso de fertilizantes amoniacais (Zhang et al., 2007). No Brasil, a expansão do plantio direto nas áreas formadas por latossolos e argissolos, nos quais a aplicação do calcário para correção da acidez é realizada superficialmente, aumenta a importância de cultivares tolerantes à toxicidade do alumínio, em razão do maior tempo de resposta para adequação do pH e conseqüente diminuição da toxicidade do alumínio (Caires et al., 2008).

A primeira resposta fisiológica das plantas aos estresses ambientais é o ajustamento osmótico que contribui para a tolerância ao estresse. O mecanismo de ajustamento osmótico é importante para evitar a diminuição do potencial hídrico celular, mediante a biossíntese de solutos compatíveis intracelulares, os quais têm baixo peso molecular, se acumulam em altas quantidades no vacúolo ou no citosol, e mantêm a turgidez e o volume celular para preservar a integridade de compostos e estruturas celulares, fundamentais para o adequado metabolismo vegetal (Abdul Jaleel et al., 2007). O aminoácido prolina está presente em pequenas quantidades nas plantas, em que aproximadamente 1 a 5 µmol g^-1 de matéria seca é considerado osmólito-chave para o ajustamento osmótico sob deficiência hídrica e toxicidade de alumínio. A prolina acumula-se nas células com função osmoprotetora (Marin, 2003; Giannakoula et al., 2008), o que previne a desnaturação de proteínas, preserva a estrutura de enzimas, protege as membranas dos efeitos deletérios causados pelas espécies reativas de oxigênio (reactive oxygen species - ROS) (Sharma & Dubey, 2005) e age como tampão para regular o potencial redox celular (Ashraf & Foolad, 2007). O acúmulo de prolina é considerado importante parâmetro de seleção de plantas tolerantes aos estresses (Manivannan et al., 2007).

Estudos têm revelado que as respostas das plantas sob um único estresse não podem ser diretamente inferidas dos efeitos de distintos estresses que ocorrem conjuntamente, pois a associação de estresses provoca respostas singulares para a adaptação da planta e, assim, é necessário que os futuros programas de pesquisa enfatizem as respostas das plantas aos efeitos associados de estresses ambientais, o que se aproxima mais da realidade dos ambientes agrícolas (Mittler, 2006).

O guandu (Cajanus cajan (L.) Millsp.), leguminosa tropical adaptada às diferentes condições ambientais, é amplamente difundido no Brasil e é utilizado como adubo-verde, em razão do elevado conteúdo de nutrientes e alta capacidade de fixação simbiótica de nitrogênio (272 kg ha^-1 de N), além de ser muito empregado na alimentação de ruminantes como forrageira. O guandu apresenta produtividade média de 60 Mg ha^-1 de matéria verde e 15 Mg ha^-1 de matéria seca, com teores médios de 17% de proteína bruta. (Morel & Piccolo, 2006).

O objetivo deste trabalho foi avaliar o efeito da interação da deficiência hídrica e da toxicidade do alumínio no crescimento inicial e teores de prolina livre, em duas cultivares de guandu, IAPAR 43-Aratã e IAC Fava Larga, cultivadas em hidroponia.

Material e Métodos

O experimento foi realizado de janeiro de 2005 a agosto de 2006, no Laboratório de Fisiologia Vegetal, do Departamento de Biologia Aplicada à Agropecuária, da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista, Jaboticabal.

Para obtenção das plântulas, foram utilizadas quatro bandejas de plástico com areia lavada, nas quais foram semeadas as cultivares IAPAR 43-Aratã e IAC Fava Larga. As bandejas foram mantidas no lado externo do laboratório, em temperatura e luminosidade ambiente. Foram realizadas regas diárias, para evitar a deficiência hídrica durante a germinação. As plântulas foram transferidas 10 dias após a semeadura (DAS), para a solução nutritiva (Clark, 1977): 2,53 mM de Ca(NO₃)₂.4H₂O, 1,30 mM de KNO₃, 0,60 mM de MgSO₄.7H₂O, 0,90 mM de NH₄NO₃, 0,50 mM de KCl, 0,0345 mM de Ca(H₂PO₄)₂.H₂ O, 0,007 mM de MnCl₂.4H₂O, 0,019 mM de H₃BO₄, 0,002 mM de ZnSO₄.7H₂O, 0,0006 mM de H₂MoO₄.H₂O, 0,0005 mM de CuSO₄.5H₂O e 0,038 mM de Fe EDTA. Para a disponibilização do Al³⁺, o pH foi ajustado em 3,8, recomendado para esta solução nutritiva (Clark, 1977). Foram utilizados frascos de vidro, tipo "snap cap" transparentes, com capacidade de 190 mL, revestidos com papel alumínio para evitar a formação de algas.

O experimento foi conduzido em sala de crescimento, sob luminária com irradiância média de 190 mmol m^-2 s^-1 , fotoperíodo controlado de 12 horas, em temperatura média de 25±1°C e umidade relativa média de 40%. Realizou-se a aclimatação das plântulas à solução nutritiva por 10 dias, tendo-se utilizado solução nutritiva ½ força, por cinco dias, e força total por mais cinco dias. Após este período, as plântulas com a idade de 20 dias foram submetidas aos níveis de deficiência hídrica, induzidos por PEG 6000 nos potenciais osmóticos(Ψπ) 0, -0,004, -0,006, -0,008 e -0,010 MPa, e à toxicidade de alumínio (Narayanan & Syamala, 1989) com o sulfato de alumínio [Al₂(SO₄)₃.18H₂O] nos níveis 0, 0,25, 0,50, 0,75 e 1 mmol dm^-3 de Al³⁺.

As soluções foram trocadas a cada três dias, em virtude de possíveis alterações da composição química, dos potenciais osmóticos e das concentrações de alumínio e, também, para promover a aeração da solução. Este procedimento foi mantido até o final do experimento (30 DAS), quando as avaliações fisiológicas foram realizadas nas plantas submetidas a 10 dias de estresse. As plântulas de guandu foram cortadas na altura do colo, e foi realizada a avaliação da altura, massa de matéria fresca de folhas, massa de matéria seca de caules e área foliar, determinada por meio do sistema de análise de imagens Delta-T. Do sistema radicular, foi avaliada a densidade de raízes (mm cm^-3 de solução nutritiva) de acordo com o método de Tennant (1975).

Os teores de prolina livre nas folhas foram determinados pelo método de Bates et al. (1973) e calculados com base na massa de matéria fresca de folhas, pela fórmula: [(μg prolina mL^-1 x mL tolueno)/115,5 μg μmol^-1 ]/[(g amostra)/5] = μmol g^-1 de massa de matéria fresca (MF).

O delineamento experimental foi o inteiramente casualizado, em arranjo fatorial 2x5x5: duas cultivares de guandu (C), cinco potenciais osmóticos (P) e cinco concentrações de alumínio (A), com quatro repetições. Os dados foram submetidos à análise de variância e, quando significativos pelo teste F, foi realizada a análise da regressão polinomial (Banzatto & Kronka, 2006). Somente para prolina, foi realizada a transformação dos dados em ln (x + 1) para a homogeneização das variâncias dos dados. O estudo da significância das interações triplas foi realizado por meio das análises multivariadas de agrupamento e de componentes principais, que permitiram a avaliação em conjunto dos estresses nas cultivares de guandu (Manly, 1994). A análise de agrupamento engloba uma variedade de técnicas e algoritmos, cujo objetivo é encontrar e separar objetos em grupos similares. Também, para se verificar a medida de similaridade entre os tratamentos, foi adotada a distância euclidiana e, para a estratégia de agrupamento, utilizou-se o método não ponderado de agrupamento aos pares com médias aritméticas (UPGMA - unweighted pair group method with arithmetic mean).

Resultados e Discussão

O crescimento de caules da 'IAC Fava Larga' foi acentuadamente reduzido com o aumento da deficiência hídrica (Tabela 1). Omami (2005) observou em caruru-roxo (Amaranthaceae), sob estresse hídrico de -0,4 MPa, em solução nutritiva durante oito dias, a redução de 45% na massa da matéria seca de caules (Omami, 2005).

Em ambas as cultivares, houve acúmulo de prolina livre nas folhas, com a diminuição dos potenciais osmóticos (Tabela 1); verificou-se que em comparação ao tratamento 0 MPa, as cultivares de guandu apresentaram aumento significativo de prolina com 368,1% na IAPAR 43-Aratã e 451,3% na IAC Fava Larga, no potencial osmótico de 0,010 MPa (Tabela 1). Como osmólito compatível, a prolina acumula-se principalmente no citoplasma e atua como osmoprotetor, o que restringe a desidratação do citosol sob redução do potencial hídrico extracelular (Kavi Kishor et al., 2005). Em condições de estresse hídrico de -0,6 a -1,1 MPa, após 14 dias, houve aumento de 56% nos teores de prolina livre, nas folhas de feijão-mungo (Hamidou et al., 2007).

Na 'IAC Fava Larga', houve acentuada redução da massa de matéria fresca das folhas e aumento nos teores de prolina (Tabela 1). Em cultivares de ervilha, trigo, milho e cevada, em condições de toxicidade de alumínio, o acúmulo significativo de prolina indicou que a síntese deste aminoácido está inteiramente relacionada aos teores de alumínio presentes nas plantas (Zaifnejad et al., 1997). No presente trabalho, o acúmulo de prolina causou efeito de osmoproteção, o que auxiliou na manutenção hídrica das células foliares da 'IAC Fava Larga', pois ocorreu um efluxo de água (diminuição do potencial hídrico celular, Ψ_celular), considerando-se os resultados obtidos quanto à massa de matéria fresca (Tabela 1). O alumínio, neste caso, pode ter atuado como soluto (π) e causado diminuição do potencial osmótico, o que promoveu a saída de água da célula e, provavelmente, pelas rotas de sinalização, houve o início de uma cascata de eventos moleculares que induziu o acúmulo de prolina como soluto compatível (Bray et al., 2000; Mossor-Pietraszewska, 2001) nas folhas da 'IAC Fava Larga'. Esse acúmulo está associado não somente às plantas sob condições de estresse hídrico, mas também àquelas sob condições de estresse ácido causado pela toxicidade de alumínio (Marin, 2003; Marin et al., 2006).

A interação da deficiência hídrica e da toxicidade de alumínio ocorreu na massa de matéria fresca das folhas, na área foliar, na massa de matéria seca dos caules, na densidade de raízes e nos teores de prolina livre nas folhas (Figuras 1 a 5). O efeito simultâneo de ambos os estresses evidenciou que houve acentuada diminuição da massa de matéria fresca das folhas (Figura 1) e da área foliar (Figura 2), ocasionada, principalmente, pela diminuição do potencial osmótico e pelo aumento da deficiência hídrica (Figuras 1 e 2). O alumínio causou toxicidade apenas em -0,006 MPa, em ambos os parâmetros avaliados (Figuras 1 e 2). Na literatura, geralmente, encontram-se informações sobre os efeitos isolados da deficiência hídrica ou da toxicidade do alumínio (Marin, 2003). O efeito sinérgico foi observado em plântulas de sorgo (Zaifnejad et al., 1997) e de guandu (Marin, 2003), o que evidenciou diminuição acentuada no crescimento da parte aérea, em comparação com plantas sob os estresses isolados e que são corroborados pelos resultados do presente trabalho.

       

Quanto à massa de matéria seca dos caules (Figura 3), ocorreu efeito sinergístico de ambos estresses, o que revela a redução deste parâmetro, conforme o aumento da deficiência hídrica na solução nutritiva, apenas no nível de 1 mmol dm^-3 de Al³⁺ (Figura 3) e, também, nas concentrações de alumínio nos potências osmóticos de -0,008 MPa e -0,01 MPa. De fato, os efeitos do alumínio na parte aérea manifestam-se pela diminuição no transporte de cálcio e ferro, o que induz à deficiência desses minerais e causa a redução da massa de matéria seca e, conseqüentemente, ao menor crescimento (Rout, 2001).

Os resultados do presente trabalho mostram que apenas o alumínio causou efeito nas raízes de ambas as cultivares de guandu. Houve significativa redução da densidade de raízes, que apresentaram valor mínimo em 0,71 mmol dm^-3 de Al³⁺ (Figura 4). Os efeitos do alumínio nas raízes são bem documentados na literatura, e a redução da taxa de crescimento radicular de plantas sensíveis tem sido considerada o principal efeito de níveis tóxicos de alumínio que influi no alongamento e na divisão celular (Ferreira et al., 2006). O sintoma inicial da toxicidade provocada pelo alumínio é a inibição do crescimento das raízes, causado pela inibição do alongamento celular, em razão dos danos que ocorrem inicialmente no ápice radicular (Samac & Tesfaye, 2003). Em solo com 2 mmol_c dm^-3 de alumínio também houve significativa redução da densidade de raízes de guandu 'IAPAR 43-Aratã' (Marin, 2003). O dano na formação da estrutura das raízes - engrossamento e diminuição da permeabilidade das células radiculares - contribui para acentuar os efeitos deletérios do alumínio no sistema radicular (Barceló & Poschenrieder, 2002; Illés et al., 2006).

A interação de ambos os estresses provocou acúmulo de prolina livre nas folhas das cultivares de guandu (Figura 5). O aumento nos teores deste aminoácido ocorreu, sobretudo, em razão da diminuição do potencial osmótico em todos os níveis de alumínio, que atingiram valores máximos em -0,008 MPa a 0,75 mmol dm^-3 de Al³⁺ (4,03 μmol g^-1 MF) e 1 mmol dm^-3 de Al³⁺ (4,54 μmol g^-1 MF). Os efeitos do alumínio no acúmulo de prolina foram evidentes apenas em -0,004 MPa, o que indica que houve aumento nos teores deste aminoácido com o aumento das concentrações de alumínio, em condições de maior disponibilidade hídrica. Em solo, o efeito associado do estresse hídrico e do alumínio promoveu também o acúmulo de prolina na parte aérea de guandu (Marin et al., 2006), corroborado pelos resultados do presente trabalho. Em outra leguminosa forrageira, o feijão-mungo, verificou-se que a elevada concentração de alumínio (10 mM) reduziu o conteúdo relativo de água nas folhas e, conseqüentemente, houve acúmulo de prolina, o que foi atribuído à diminuição da absorção de água pelos efeitos deletérios causados pelo alumínio no sistema radicular (Ali et al., 2008).

Para o conjunto das avaliações fisiológicas massa de matéria fresca das folhas, massa de matéria seca dos caules, área foliar e teores de prolina livre nas folhas, em relação a todas as médias das combinações de tratamentos utilizados, a análise de componentes principais possibilitou a construção do gráfico bidimensional (Figura 6). Os dois primeiros eixos, componente principal 1 na posição horizontal (CP1) e componente principal 2 na posição vertical (CP2), são os que retêm maior quantidade de informação do conjunto original das avaliações fisiológicas, tendo neste estudo acumulado 95,42%, isto é 74% no CP1 e 21,42% no CP2 (Tabela 2). Assim, considerando-se a alta correlação negativa das avaliações de massa de matéria fresca das folhas (-0,99), massa de matéria seca dos caules (-0,83) e área foliar (-0,98), com o eixo CP1, e dos teores de prolina livre nas folhas (-0,79) com o eixo CP2 (Tabela 2), verificou-se que a cultivar IAC Fava Larga - predominantemente localizada nas posições negativas (esquerda) no eixo CP1 - tende a apresentar valores maiores de massa de matéria fresca das folhas, massa de matéria seca dos caules e de área foliar, em comparação à IAPAR 43-Aratã, localizada nas posições positivas (direita) do eixo (Figura 6). Com relação ao eixo CP2, observa-se que o maior acúmulo de prolina nas folhas está correlacionado à cultivar IAC Fava Larga, predominantemente localizada, nas posições negativas (abaixo) no eixo, em comparação à IAPAR 43-Aratã, localizada nas posições positivas (acima) no eixo CP2. O maior crescimento e acúmulo de prolina sob deficiência hídrica e toxicidade de alumínio têm alta correlação com a cultivar IAC Fava Larga, o que demonstra, provavelmente, maior tolerância aos estresses nas condições experimentais do presente trabalho. De fato, no estudo dos efeitos da disponibilidade hídrica e da acidez do solo sobre o crescimento inicial e sobre os teores de prolina nas cultivares de guandu IAPAR 43-Aratã e IAC Fava Larga (Marin, 2003), a análise de componentes principais possibilitou inferir maior desenvolvimento da IAC Fava Larga, inclusive sob restrição hídrica severa (20%), porque houve maior acúmulo de prolina livre.

Conclusões

1. A deficiência hídrica reduz o crescimento da parte aérea das plantas de guandu, e a toxicidade do alumínio reduz o crescimento das raízes.

2. Os teores de prolina aumentam sob deficiência hídrica, em ambas as cultivares de guandu, e sob toxicidade do alumínio, há aumento deste aminoácido apenas na cultivar IAC Fava Larga.

3. A interação dos estresses indica alta correlação no crescimento e no acúmulo de prolina, em plântulas da cultivar IAC Fava Larga, o que evidencia tolerância aos estresses associados.

Agradecimentos

Ao Prof. David Ariovaldo Banzatto, pelas orientações na análise estatística dos dados.

Recebido em 20 de fevereiro de 2008 e aprovado em 10 de setembro de 2008

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  14 Nov 2008
• Data do Fascículo
  Out 2008

Histórico

• Aceito
  10 Set 2008
• Recebido
  20 Fev 2008