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Parasitismo em aves silvestres residentes e migratórias da Ilha da Marambaia, Estado do Rio de Janeiro1

Parasitism in migratory and resident wild birds of Marambaia island, Rio de Janeiro state

RESUMO:

O objetivo desta pesquisa foi buscar a presença de microrganismos em esfregaços sanguíneos de aves silvestres residentes ou migratórias da Ilha da Marambaia, município de Mangaratiba, estado do Rio de Janeiro, durante o ano de 2009. Para execução da pesquisa, 86 indivíduos referentes a 22 espécies foram capturados através de rede de neblina e após manuseio liberados ao seu habitat natural. Foi coletado sangue periférico das aves e realizado esfregaços sanguíneos. Como resultados foi diagnosticado a ocorrência de 11 (12,80%) indivíduos positivos para Plasmodium sp., um (1,16%) para microfilária e 16 (18,60%) para Borrelia sp. Foram encontrados carrapatos Amblyomma sp. (Família Ixodidae) parasitando as aves amostradas, o que sugere existir uma interação parasito-vetor-hospedeiro entre esse e o gênero Borrelia. Este estudo deve ser ampliado para outras regiões e o seu conhecimento dará maiores subsídios para outras pesquisas, voltadas principalmente para a preservação de aves em ambiente por elas escolhidos como seu habitat.

TERMOS DE INDEXAÇÃO:
Aves silvestres; Plasmodium sp; microfilária; Borrelia sp; Amblyomma sp

ABSTRACT:

The study intended to analyze the population of migratory and resident wild bird species from Marambaia island, located in the municipality of Mangaratiba, Rio de Janeiro state, regarding the presence of microorganisms in blood smears during the year of 2009. In order to achieve the goal, 86 individuals of 22 bird species were captured using mist nets; peripheral blood was collected and blood smears performed. The birds were released after examined and sampled in situ. The diagnostic results were 11 (12.80%) birds positive for Plasmodium sp., one (1.16%) for microfilaria and 16 (18.60%) for Borrelia sp. Ticks identified as Amblyomma sp. (Ixodidae) were observed parasiting the sampled birds, suggesting that a relationship parasite-vector-host exists between these ticks and the Borrelia genus. This study should be expanded to other regions so that its results may favour other surveys, focused on conservation of wild birds in their habitat.

INDEX TERMS:
Wild birds; Plasmodium sp; microfilarie; Borrelia sp; Amblyomma sp

Introdução

Diversas espécies de parasitos e bactérias circulam pelo sangue das aves, onde encontram ambiente adequado para sua reprodução e multiplicação. Estes microrganismos apresentam distribuição global e já foram descritos parasitando diversos grupos de aves em praticamente todas as regiões geográficas (Fudge 2000Fudge A.M. 2000. Avian complete blood count, p.9-18. In: Fudge A.M. (Ed.), Laboratory Medicine: avian and exotic pets. W.B. Saunders, Philadelphia., Santos-Prezoto et al. 2004Santos-Prezoto H.H., D’Agosto M. & Daemon E. 2004. Prevalência e variação dos estádios eritrocíticos do Plasmodium (Novyella) juxtanucleare em Gallus gallus sob condições naturais, no período de um ano. Parasitol. Latinoam. 59:14-20., Fonseca et al. 2005Fonseca A.H., Salles R.S. & Salles S.A.N. 2005. Borreliose de Lyme simile: uma doença emergente e relevante para a dermatologia no Brasil. An. Bras. Dermatol. 80:171-178., Lisbôa et al. 2008Lisbôa R.S., Guedes Júnior D.S., Silva F.J.M., Cunha N.C., Machado C.H. & Fonseca A.H. 2008. Alterações nos parâmetros hematológicos de Gallus gallus domesticus experimentalmente infectados por Borrelia anserina. Pesq. Vet. Bras. 28:527-532., Fecchio 2011Fecchio A. 2011. Prevalência, diversidade e estrutura da comunidade de hemoparasitos (Haemoproteus e Plasmodium) em aves do Cerrado do Brasil Central. Tese de Doutorado em Biologia Animal, Universidade de Brasília, Brasília, DF. 123p.).

Dentre os parasitos, chama-se atenção para o gênero Plasmodium (Marchiafava & Celli, 1885), causador da malária aviária, que até 2005, foi registrado em 13,5% da avifauna mundial analisada para hemoparasitos. Estudos têm demonstrado que durante a fase aguda da infecção as aves apresentam palidez da mucosa, dispnéia, anorexia, megalia dos órgãos e distúrbios digestivos e neurológicos, podendo de acordo com o grau de parasitemia vir a óbito (Santos-Prezoto et al. 2004Santos-Prezoto H.H., D’Agosto M. & Daemon E. 2004. Prevalência e variação dos estádios eritrocíticos do Plasmodium (Novyella) juxtanucleare em Gallus gallus sob condições naturais, no período de um ano. Parasitol. Latinoam. 59:14-20., Valkiünas 2005Valkiünas G. 2005. Avian Malaria parasites and other Haemosporidia . CRC Press, Boca Raton. 932p., Campos & Almosny 2011Campos S.D.E. & Almosny N.R.P. 2011. A malária aviária causada por agentes do gênero Plasmodium pode ser um desafio durante a reabilitação. Bolm Pinguins Brasil 2:2-3., Fecchio 2011Fecchio A. 2011. Prevalência, diversidade e estrutura da comunidade de hemoparasitos (Haemoproteus e Plasmodium) em aves do Cerrado do Brasil Central. Tese de Doutorado em Biologia Animal, Universidade de Brasília, Brasília, DF. 123p.).

Enfatiza-se também a ocorrência de microfilárias na corrente sanguínea de aves, formas embrionárias de filarídeos que vivem e amadurecem em cavidades do corpo, incluindo o olho, cérebro, sistema respiratório e cardiovascular de aves. Pouco se tem conhecimento da sintomatologia clínica das infecções causadas por esse parasito, mas achados de necropsia incluem alargamento do coração, inflamação e hemorragia do miocárdio, hipervascularização, tenossinovite e lesões pulmonares (Garnham 1960Garnham P.C. 1960. Malaria parasites and other Haemosporidia. Blackwell Scientific Publications, Oxford. 1114p., Almosny & Monteiro 2007Almosny N.R.P. & Monteiro A.M. 2007. Patologia clínica, p.939-966. In: Cubas Z.S., Silva J.C.S. & Catão-Dias J.L. (Eds), Tratado de Animais Selvagens: medicina veterinária. Roca, São Paulo., Atkinson et al. 2008Atkinson C.T., Thomas N.J. & Hunter D.B. 2008. Parasitic diseases of wild birds. Wiley-Blackwell, New Delhi. 595p.).

A ocorrência desses parasitos tem sendo relatada na Europa (Viana 2010Viana M.S.S.B. 2010. Características hematológicas e ocorrência de hemoparasitas em aves de rapina. Dissertação em Medicina Veterinária, Universidade Técnica de Lisboa, Lisboa, Portugal. 88p., Hass et al. 2011Hass M., Barus V., Benedikt V. & Literák I. 2011. Microfilariae in birds in the Czech Republic, including a note on adult nematodes Eufilaria delicata in a song thrush Turdus philomelos. Parasitol. Res. 109:645-655.), Ásia (Murata 2002Murata K. 2002. Prevalence of blood parasites in japanese wild birds. J. Vet. Med. Sci. 64:785-790., Valkiünas et al. 2006Valkiünas G., Iezhova T.A., Bolshakov C.V. & Kosarev V. 2006. Blood parasites of the house sparrow Passer domesticus from northwestern Russia, with remarks on trends of global geographical distribution in this bird. J. Natural Hist. 40:1709-1718.), África (Savage et al. 2009Savage A.F., Robert V., Goodman S.M., Raharimanga V., Raherilalao M.J., Andrianarimisa A., Ariey F. & Freiner E.C. 2009. Blood parasites in birds from Madagascar. J. Wildl. Dis. 45:907-920., Valkiünas et al. 2009Valkiünas G., Iezhova T.A., Loiseau C., Smith T.B. & Sehgal R.N.M. 2009. New malaria parasites of the subgenus Novyella in African rainforest birds, with remarks on their high prevalence, classification and diagnostics. Parasitol. Res. 104:1061-1077.), América Central (Valkiünas et al. 2004Valkiünas G., Iezhova T.A., Brooks D.R., Hanelt B., Brant S.V., Sutherlin M.E. & Causey D. 2004. Additional observations on blood parasites of birds in Costa Rica. J. Wildl. Dis. 40:555-561., Benedikt et al. 2009Benedikt V., Barus V., Capek M., Havlicek M. & Literak I. 2009. Blood parasites (Haemoproteus and microfilariae) in birds from the Caribbean slope of Costa Rica. Acta Parasitol. 54:197-204.) e América do Norte (Barnard et al. 2010Barnard W.H., Mettke-Hofmann C. & Matsuoka S.M. 2010. Prevalence of hematozoa infections among breeding and wintering rusty blackbirds. The Condor 112:849-853., Gibson 2010Gibson T.C.M. 2010. The seasonality of parasites in Illinois house sparrows (Passer domesticus): effect of stress on infection parameters. Eastern Illinois University Charleston, Illinois. 64p.). América do Sul, Oceania e ilhas oceânicas são mencionadas como regiões pouco estudadas (Fecchio et al. 2007Fecchio A., Marini M.A. & Braga E.M. 2007. Baixa prevalência de hemoparasitos em aves silvestres no cerrado do Brasil Central. Neotrop. Biol. Conserv. 2:127-135.).

No Brasil, estudos sobre ocorrência e prevalência de parasitos no sangue de aves silvestres tem sido registrados por vários autores, entre outros, Woodworth-Lynas et al. (1989)Woodworth-Lynas C.B., Caines J.R. & Bennett G.F. 1989. Prevalence of avian haematozoa in São Paulo state, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 84:515-526., Adriano & Cordeiro (2001)Adriano A.E.O & Cordeiro N.S. 2001. Prevalence and intensity of Haemoproteus columbae in three species of wild doves from Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 96:175-178., Vanstreels et al. (2015)Vanstreels R.E.T., Silva-Filho R.P., Kolesnikovas C.K.M., Bhering R.C.C., Ruoppolo V., Epiphanio S., Amaku M., Ferreira Junior F.C., Braga E.M. & Catão-Dias J.L. 2015. Epidemiology and pathology of avian malaria in penguins undergoing rehabilitation in Brazil. Vet. Res. 46:30-41. e Chagas et al. (2016)Chagas C.R., Guimarães L.O., Monteiro E.F., Valkiūnas G., Katayama M.V., Santos S.V., Guida F.J., Simões R.F. & Kirchgatter K. 2016. Hemosporidian parasites of free-living birds in the São Paulo Zoo, Brazil. Parasitol. Res. 115:1443-1452. em São Paulo, Fecchio et al. (2007)Fecchio A., Marini M.A. & Braga E.M. 2007. Baixa prevalência de hemoparasitos em aves silvestres no cerrado do Brasil Central. Neotrop. Biol. Conserv. 2:127-135., Crizóstimo (2008)Crizóstimo A.P. 2008. Prevalência de Hemoparasitas na Comunidade de Aves e Répteis na Área de Influência do Empreendimento Hidroagrícola do Rio Manuel Alves, Tocantins. Dissertação em Clínica Médica e Cirúrgica de animais selvagens e exóticos. Universidade Castelo Branco, Brasília, DF. 45p. e Fecchio (2011)Fecchio A. 2011. Prevalência, diversidade e estrutura da comunidade de hemoparasitos (Haemoproteus e Plasmodium) em aves do Cerrado do Brasil Central. Tese de Doutorado em Biologia Animal, Universidade de Brasília, Brasília, DF. 123p. no Distrito Federal, Sebaio (2002)Sebaio F. 2002. Hemoparasitos em aves de Mata Atlântica no estado de Minas Gerais. Dissertação em Ecologia, Conservação e Manejo de Vida Silvestre, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG. 82p. e Ribeiro et al. (2005)Ribeiro S.F., Sebaio F., Branquinho F.C.S., Marini M.A., Vago A.R. & Braga E.M. 2005. Avian malaria in Brazilian passerine birds: parasitism detected by nested PCR using DNA from stained blood smears. Parasitology 130:261-267. em Minas Gerais, Leite et al. (2013)Leite Y.F.C., Pinheiro R.T. & Braga E.M. 2013. Prevalência de Hemosporideos em três localidades do Estado do Tocantins, Brasil. Ornithologia 6:1-13. em Tocantins e Roos et al. (2015)Roos F.L., Belo N.O., Silveira P. & Braga E.M. 2015. Prevalence and diversity of avian malaria parasites in migratory Black Skimmers (Rynchops niger, Laridae, Charadriiformes) from the Brazilian Amazon Basin. Parasitol. Res. 114:3903-3911. na Amazônia.

Com relação às bactérias, destaca-se o gênero Borrelia, infeccioso tanto para homem como animais. No mundo, a borreliose aviária é ocasionada por Borrelia anserina, que delineia um quadro clínico inicial de hipertermia e polidipsia, sonolência, inapetência, diarreia verde-escura, com evolução para cianose com hipotermia, podendo ocorrer transtornos paralíticos e morte (Fonseca et al. 2005Fonseca A.H., Salles R.S. & Salles S.A.N. 2005. Borreliose de Lyme simile: uma doença emergente e relevante para a dermatologia no Brasil. An. Bras. Dermatol. 80:171-178., Ataliba et al. 2007Ataliba A.C., Resende J.S., Yoshinari N. & Labruna M.B. 2007. Isolation and molecular characterization of a Brazilian strain of Borrelia anserina, the agent of fowl spirochaetosis. Res. Vet. Sci. 83:145-149., Lisbôa et al. 2008Lisbôa R.S., Guedes Júnior D.S., Silva F.J.M., Cunha N.C., Machado C.H. & Fonseca A.H. 2008. Alterações nos parâmetros hematológicos de Gallus gallus domesticus experimentalmente infectados por Borrelia anserina. Pesq. Vet. Bras. 28:527-532.).

Autores confirmam a ocorrência de espécies de Borrelia em aves de várias regiões, entre eles, Yabsley et al. (2012)Yabsley M.J., Parsons N.J., Horne E.C., Shock B.C. & Purdee M. 2012. Novel relapsing fever Borrelia detected in African penguins (Spheniscus demersus) admitted to two rehabilitation centers in South Africa. Parasitol. Res. 110:1125-1130. na África, Scott et al. (2010)Scott J.D., Lee M.K., Fernando K., Durden L.A., Jorgensen D.R., Mak S. & Morshed M.G. 2010. Detection of Lyme Disease spirochete, Borrelia burgdorferi sensu lato, including three novel genotypes in ticks (Acari: Ixodidae) collected from songbirds (Passeriformes) across Canada. J. Vector Ecol. 35:124-139. e Mathers et al. (2011)Mathers A., Smith R.P., Cahill B., Lubelczyk C., Elias S.P., Lacombe E., Morris S.R., Vary C.P., Parent C.E. & Rand P.W. 2011. Strain diversity of Borrelia burgdorferi in ticks dispersed in North America by migratory birds. J. Vector Ecol. 36:24-29. na América do Norte, Ishiguro et al. (2000)Ishiguro F., Takada N., Masuzawa T. & Fukui T. 2000. Prevalence of Lyme disease Borrelia spp. in ticks from migratory birds on the Japanese mainland. Appl. Environ. Microbiol. 66:982-986. e Takano et al. (2009)Takano A., Muto M., Sakata A., Ogasawara Y., Ando S., Hanaoka N., Tsurumi M., Sato F., Nakamura N., Fujita H., Watanabe H. & Kawabata H. 2009. Relapsing fever spirochete in seabird tick, Japan. Emerg. Infect. Dis. 15:1528-1530. na Ásia, e Taragel’ová et al. (2008)Taragel’ová V., Koci J., Hanincová K., Kurtenbach K., Derdáková M., Ogden N.H., Literák I., Kocianová E. & Labuda M. 2008. Blackbirds and song thrushes constitute a key reservoir of Borrelia garinii, the causative agent of borreliosis in Central Europe. Appl. Environ. Microbiol. 74:1289-1293. e Dubska et al. (2011)Dubska L., Literak I., Kocianova E., Taragelova V., Sverakova V., Sychra O. & Hromadko M. 2011. Synanthropic birds influence the distribution of Borrelia species: analysis of Ixodes ricinus ticks feeding on passerine birds. Appl. Environ. Microbiol. 77:1115-1117. na Europa.

Na América do Sul os trabalhos concentram-se no Brasil, onde Borrelia burgdorferi é mais pesquisada, visto o papel relevante das aves migratórias, reservatórios imunes desta espiroqueta na epidemiologia da Borreliose de Lyme e transportadoras de carrapatos infectados (Ishikawa 2000Ishikawa M.M. 2000. Pesquisa de anticorpos anti-Borrelia burgdorferi em condições experimentais e de infecções naturais em bovinos. Tese de Doutorado em Parasitologia Veterinária, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropédica, RJ. 84p., Soares et al. 2000Soares C.O., Ishikawa M.M., Fonseca A.H. & Yoshinaria N.H. 2000. Borrelioses, agentes e vetores. Pesq. Vet. Bras. 20:1-19., Massard & Fonseca 2004Massard C.L. & Fonseca A.H. 2004. Carrapatos e doenças transmitidas comuns ao homem e aos animais. Hora Vet. 135:15-23., Alvim et al. 2005Alvim N.C., Bento M.A.F. & Martins L.A. 2005. Borreliose de Lyme, a doença da década. Revta Cient. Elet. Med. Vet. 4:1-4., Corradi et al. 2006Corradi D.A., Carvalho V.M. & Coutinho S.D. 2006. Anticorpos para Borrelia burgdorferi em indivíduos que trabalham com animais silvestres. Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. 58:966-968.).

O presente estudo teve como objetivo buscar a presença de microrganismos em esfregaços sanguíneos de aves silvestres residentes ou migratórias da Ilha da Marambaia, município de Mangaratiba, estado do Rio de Janeiro, durante o ano de 2009. Sua contribuição está no enriquecimento da literatura nacional sobre o tema, e referente à localidade estudada, incentivar estudos sobre processos ecológicos, comportamentais, migratórios e competitivos das aves parasitadas.

Material e Métodos

Esta pesquisa foi realizada na Ilha da Marambaia, situada no litoral da Costa Verde, município de Mangaratiba, sul do Estado do Rio de Janeiro, com coordenadas geográficas de 23°03’ S e 43°36’ W. Possui extensão de aproximadamente 42 km, sendo separada do continente pelo Canal do Bacalhau, na Barra de Guaratiba (Brasil 2009Brasil 2009. Página Oficial do Comando-Geral do Corpo dos Fuzileiros Navais. Disponível em <Disponível em http://www.mar.mil.br/cgcfn/marambaia /> Acesso em 3 nov. 2009.
http://www.mar.mil.br/cgcfn/marambaia...
, Paula et al. 2009Paula R.R., Pereira M.G. & Menezes L.F.T. 2009. Aporte de nutrientes e decomposição da serapilheira em três fragmentos florestais periodicamente inundados na Ilha da Marambaia, RJ. Ciênc. Florest. 19:139-148.).

A parte oeste é conhecida como Pontal da Marambaia, isto é, a ilha propriamente dita. Apresenta relevo variado entre baixada, meia-baixada e elevação rochosa, sendo o seu ponto culminante o Pico da Marambaia, com 647 metros de altitude, cuja formação vulcânica é revestida por uma Mata Atlântica exuberante. Conserva uma vegetação de Restinga e de Mata Pluvial Costeira, sendo esta quase que totalmente extinta no Estado do Rio de Janeiro (Xerez et al. 1995Xerez R., Pereira L.A., Prado J.P. & Amorim M. 1995. Ilha da Marambaia (Baía de Sepetiba, RJ): II - Aspectos bionômicos e inventário da dipterofauna. Floresta Ambient. 2:64-67.). A vegetação dominante é a mata secundária, com sub-bosque denso (Garske & Andrade 2004Garske C.E.S. & Andrade V.A. 2004. Observações e capturas de Leucopternis lacernulata (Accipitridae) na Ilha da Marambaia, litoral sul do Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Ararajuba 12:53-54.).

Devido às queimadas e ao pastoreio intensivo que ocorreram na primeira metade do século XX, a cobertura vegetal da área do quartel da Marinha, encontra-se atualmente bem mais alterada do que a da área oceânica, que é desabitada tanto pela distância e precariedade de acesso por via terrestre, quanto pela dificuldade das embarcações aportarem. Particularmente, são as vertentes da área oceânica que conservam expressiva parcela da Mata Pluvial da ilha (Garske & Andrade 2004Garske C.E.S. & Andrade V.A. 2004. Observações e capturas de Leucopternis lacernulata (Accipitridae) na Ilha da Marambaia, litoral sul do Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Ararajuba 12:53-54.).

Para execução da pesquisa, aves foram capturadas com o uso de três redes de neblina (12 m de comprimento por 2,5 m de altura e malha de 35 mm), abertas no ambiente desde a alvorada até às 12 horas, sendo vistoriadas em intervalos médios de 30 minutos para a retirada das aves (Bibby et al. 1993Bibby C.J., Burgess N.D. & Hill D.A. 1993. Bird Census Techniques. Academic Press, London. 257p., Fecchio 2006Fecchio A. 2006. Hemoparasitos de aves silvestres (Passeriformes) no cerrado do Brasil Central, DF. Dissertação em Ecologia, Universidade de Brasília, Brasília, DF. 33p.), durante os meses de fevereiro, maio, agosto e novembro de 2009. Seguiu-se os critérios recomendados por Werther (2008)Werther K. 2008. Semiologia de animais silvestres, p.655-718. In: Feitosa F.L.F. (Ed.), Semiologia Veterinária: a arte do diagnóstico. Roca, São Paulo . e Roos (2010)Roos A.I. 2010. Capturando aves, p.79-106. In: Matter S.V., Straube F.C., Accordi I.A., Piacentini V.Q. & Cândido-Jr J.F. (Eds), Ornitologia e Conservação: ciência aplicada e técnicas de pesquisa e levantamento . Technical Books, Rio de Janeiro . para manipulação e manutenção das aves, onde todo o procedimento, desde a remoção na rede até a coleta de sangue, foi realizado no menor tempo possível, cerca de 30 minutos, sendo então devolvidas ao seu habitat natural. Os indivíduos capturados eram identificados e marcados com anilhas metálicas (Ibama 1994Ibama 1994. Manual de Anilhamento de Aves Silvestres. Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis, Brasília. 148p., Bejcek & Stastny 2002Bejcek V. & Stastny K. 2002. Enciclopédia das Aves. Central Livros Ltda, Lisboa. 288p., Frisch & Frisch 2005Frisch J.D. & Frisch C.D. 2005. Aves Brasileiras e Plantas que as Atraem. Dalgas Ecoltec, São Paulo. 480p.). Para efeito de nomenclatura e nomes vulgares das espécies, seguiu-se o proposto por Sick (1997)Sick H. 1997. Ornitologia Brasileira. Nova Fronteira, Rio de Janeiro. 862p. e Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos (2011)Comitê Brasileiro de Registros Ornitológicos 2011. Listas das Aves do Brasil. CBRO, São Paulo. 37p..

Amostras de sangue foram coletadas das aves capturadas, nunca excedendo a 1% do peso vivo do animal, através de punção da veia braquial, em seringas descartáveis tipo insulina (1ml) e agulha de insulina (13 x 4), e colocadas em frascos de vidro contendo ácido etilenodiaminotetracético 10% (EDTA), sendo esfregaços sanguíneos confeccionados nesse momento (Almosny et al. 1998Almosny N.R.P., Silva K.P., Melo D.L.S., Vasconcelos T.C. & Monteiro A.O. 1998. Hematologia de aves: valores normais em hemograma de mutum de Alagoas (Mitu mitu). Revta Bras. Ciênc. Vet. 5:119-122., Clark et al. 2009Clark P., Boardman W.S.J. & Raidal S.R. 2009. Atlas of Clinical Avian Hematology. Wiley-Blackwell, Oxford. 198p., Braga et al. 2010Braga E.M., Belo N.O. & Pinheiro R.T. 2010. Técnicas para estudo de hemoparasitos em aves, p.398-411. In: Matter S.V., Straube F.C., Accordi I.A., Piacentini V.Q. & Cândido-Jr J.F. (Eds), Ornitologia e Conservação: ciência aplicada e técnicas de pesquisa e levantamento. Technical Books, Rio de Janeiro.). Esses foram fixados, acondicionados em caixas específicas para guardar lâminas e transportados para o Setor de Parasitologia, Laboratório de Sanidade Animal, no Hospital Veterinário da Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro (UENF) em Campos dos Goytacazes, estado do Rio de Janeiro, onde foram corados através do método Panótico Rápido e observados em microscópio óptico nos aumentos de 10x, 40x e 100x, também se utilizando de lente de imersão. A taxonomia parasitária seguiu o proposto por Sloss et al. (1999)Sloss M.W., Zajac A.M. & Kemp R.L. 1999. Parasitologia Clínica Veterinária. Manole, São Paulo. 198p., Vicente et al. (1997)Vicente J.J., Rodrigues H.O., Gomes D.C. & Pinto R.M. 1997. Nematóides do Brasil. V. Nematóides de mamíferos. Revta Bras. Zool. 14:1-452., Quinn et al. (2005)Quinn P.J., Markey B.K., Carter M.E., Donnelly W.J. & Leonard E.C. 2005. Microbiologia Veterinária e Doenças Infecciosas. Artmed, Porto Alegre. 512p. e Valkiünas (2005)Valkiünas G. 2005. Avian Malaria parasites and other Haemosporidia . CRC Press, Boca Raton. 932p., tomando principalmente por base para certificação do gênero Plasmodium, a presença de formas intraeritrocíticas em diversos estágios de desenvolvimento, diferenças entre gametócitos e observação de grânulos de hemozoína, e quando impossível uma confirmação, a opinião experiente de um renomado pesquisador do Instituto de Veterinária, da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro.

O Panótico Rápido baseia-se no princípio de coloração hematológica estabelecida por Romanowsky (1861-1921) atuando em 15 segundos. A amostra usada consiste em lâminas com extensões de sangue periférico. A extensão hematológica é submetida à ação de um fixador e duas soluções corantes, por meio de imersões de cinco segundos em cada, e ao final da última imersão encontra-se pronta para leitura (Laborclin 2005Laborclin 2005. Manual de Utilização do Corante Panótico Rápido. Laborclin Produtos para Laboratório Ltda, Paraná. 2p.).

Devido à presença de ectorapasitos nas aves procurou-se identificá-los, não sendo porém esta prática objetivo desta pesquisa. Os espécimes foram coletados através de torções leves, seguidas de movimento de tração, com a utilização de pinça, e colocados individualmente em recipientes de vidro rotulados, contendo álcool etílico 70%, sendo posteriormente identificados em laboratório, onde foram observados à luz da microscopia óptica, com aumento de 40x e 60x, seguindo-se as orientações de Aragão & Fonseca (1961)Aragão H.B. & Fonseca F. 1961. Notas de Ixodologia. VII. Lista e chave para os representantes da fauna ixodológica brasileira. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 59:115-149., Serra-Freire & Mello (2006)Serra-Freire N.M. & Mello R.P. 2006. Entomologia e Acarologia na Medicina Veterinária. Editora L.F. Livros de Veterinária Ltda, Rio de Janeiro. 200p. e Martins et al. (2010)Martins T.F., Onofrio V.C., Barros-Battesti D.M. & Labruna M.B. 2010. Nymphs of the genus Amblyomma (Acari: Ixodidae) of Brazil: Descriptions, redescriptions, and identification key. Ticks Tick-Borne Dis. 1:75-99.. Para a descrição das características morfológicas em nível de gênero e espécie observou-se a projeção do capítulo, posição do sulco anal, projeção dos segmentos do palpo, hipostômio, escudo e placas adanais.

Resultados

Foram capturados durante o presente trabalho 86 indivíduos referentes a 22 espécies de aves de vida livre, sendo elas: Butorides striata (Socozinho), Chloroceryle americana (Martim-pescador-pequeno), Coereba flaveola (Cambacica), Cypseloides fumigatus (Andorinhão-preto-de-cascata), Gnorimopsar chopi (Pássaro-preto), Haplospiza unicolor (Cigarrinha), Leptotila verreauxi (Juriti), Myiarchus ferox (Maria-cavaleira), Myiodynastes maculatus (Bem-te-vi-rajado), Pitangus sulphuratus (Bem-te-vi), Ramphocelus bresilius (Tiê-sangue), Rupornis magnirostris (Gavião-carijó), Saltator atricollis (Bico-de-pimenta), Saltator similis (Trinca-ferro), Sporophila lineola (Bigodinho), Sporophila nigricollis (Coleirinho), Sporophila plumbea (Patativa), Thalurania glaucopis (Beija-flor), Thraupis sayaca (Sanhaço), Turdus leucomelas (Sabiá-barranco), Turdus rufiventris (Sabiá-laranjeira) e Volatina jacarina (Tiziu) (Quadro 1).

Quadro 1:
Positividade parasitária para 86 esfregaços sanguíneos de aves silvestres residentes e migratórias da Ilha da Marambaia, município de Mangaratiba, estado do Rio de Janeiro, durante o ano de 2009

Dos 86 esfregaços sanguíneos efetuados, 16 (18,60%) encontravam-se positivos para Borrelia sp., 11 (12,80%) para Plasmodium sp. e um (1,16%) para microfilária. Diagnosticou-se infecção mista em três esfregaços (3,49%), sendo um (1,16%) por Plasmodium sp. e microfilária e dois (2,33%) por Borrelia sp. e Plasmodium sp. (Quadro 1; Fig.1).

Fig.1: Parasitos
e bactérias encontrados em esfregaços sanguíneos de aves silvestres residentes e migratórias da Ilha da Marambaia, município de Mangaratiba, Estado do Rio de Janeiro, durante o ano de 2009. (A,B) Borrelia sp.; (C,E) Microfilária; (D,F) Plasmodium sp. Obj.100x; Zoom óptico 4x.

Os ectoparasitos coletados constituíam-se de ninfas de ixodídeos da espécie Amblyomma (Koch, 1844), sendo 42 exemplares, os quais estiveram presentes somente nas 16 aves portadoras de Borrelia sp.

Discussão

A ocorrência de hemoparasitos em aves no Brasil tem sido estudada por diversos autores (Bennett & Lopes 1980Bennett G.F. & Lopes O.S. 1980. Blood parasites of some birds from São Paulo State, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 75:117-134., Fecchio 2006Fecchio A. 2006. Hemoparasitos de aves silvestres (Passeriformes) no cerrado do Brasil Central, DF. Dissertação em Ecologia, Universidade de Brasília, Brasília, DF. 33p., Belo 2007Belo N.O. 2007. Ocorrência de Plasmodium spp. em aves silvestres da família Psittacidae mantidas em cativeiro no Brasil. Dissertaçãoem Medicina Veterinária, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte. 45p., Crizóstimo 2008Crizóstimo A.P. 2008. Prevalência de Hemoparasitas na Comunidade de Aves e Répteis na Área de Influência do Empreendimento Hidroagrícola do Rio Manuel Alves, Tocantins. Dissertação em Clínica Médica e Cirúrgica de animais selvagens e exóticos. Universidade Castelo Branco, Brasília, DF. 45p.) em diferentes regiões do país. Porém, se comparado a nossa biodiversidade em aves e extensão territorial ainda somam-se poucos trabalhos sobre o tema. Na região da Ilha da Marambaia, estado do Rio de Janeiro, não foram encontrados trabalhos envolvendo hemoparasitos de aves de vida livre ou domésticas.

Em relação ao percentual total de aves positivas para parasitos (13,96%), considerou-se baixa a ocorrência, o que também foi constatado por Bennett & Lopes (1980)Bennett G.F. & Lopes O.S. 1980. Blood parasites of some birds from São Paulo State, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 75:117-134. e Woodworth-Lynas et al. (1989)Woodworth-Lynas C.B., Caines J.R. & Bennett G.F. 1989. Prevalence of avian haematozoa in São Paulo state, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 84:515-526. que encontraram, respectivamente, 8,00% e 7,80% em aves de São Paulo. Fecchio et al. (2007)Fecchio A., Marini M.A. & Braga E.M. 2007. Baixa prevalência de hemoparasitos em aves silvestres no cerrado do Brasil Central. Neotrop. Biol. Conserv. 2:127-135. diagnosticaram 6,90% trabalhando no Brasil Central.

Quanto à presença de Plasmodium sp. nas aves pesquisadas (12,80%), observa-se um declínio, quando comparada com os resultados obtidos por Belo (2007)Belo N.O. 2007. Ocorrência de Plasmodium spp. em aves silvestres da família Psittacidae mantidas em cativeiro no Brasil. Dissertaçãoem Medicina Veterinária, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte. 45p., que observando esfregaços sanguíneos de piscitacídeos em cativeiro de dois estabelecimentos no estado de Minas Gerais e um no estado do Ceará verificou, respectivamente, 22,00%, 31,50% e 18,80% de animais positivos. Resultados bem abaixo dessa pesquisa foram encontrados por Fecchio et al. (2007)Fecchio A., Marini M.A. & Braga E.M. 2007. Baixa prevalência de hemoparasitos em aves silvestres no cerrado do Brasil Central. Neotrop. Biol. Conserv. 2:127-135. no Brasil Central, que observaram 1,60% de positividade, e Bennett & Lopes (1980)Bennett G.F. & Lopes O.S. 1980. Blood parasites of some birds from São Paulo State, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 75:117-134. em São Paulo, que observaram 1,80%.

Já quanto à ocorrência de microfilária, no presente trabalho foi encontrado apenas um esfregaço positivo (1,16%), o que corrobora com Belo (2007)Belo N.O. 2007. Ocorrência de Plasmodium spp. em aves silvestres da família Psittacidae mantidas em cativeiro no Brasil. Dissertaçãoem Medicina Veterinária, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte. 45p., que em seus estudos também encontrou somente uma ave positiva entre as 127 aves amostradas, e com Fecchio et al. (2007Fecchio A., Marini M.A. & Braga E.M. 2007. Baixa prevalência de hemoparasitos em aves silvestres no cerrado do Brasil Central. Neotrop. Biol. Conserv. 2:127-135.), que não encontraram nenhuma ave positiva entre as 508 amostradas. Bennett & Lopes (1980)Bennett G.F. & Lopes O.S. 1980. Blood parasites of some birds from São Paulo State, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 75:117-134. encontraram 2,60% de prevalência para filarídeos em 3.449 aves analisadas em São Paulo.

Com relação ao índice geral de parasitismo, as baixas taxas de prevalência encontrada no presente estudo e por Bennett & Lopes (1980)Bennett G.F. & Lopes O.S. 1980. Blood parasites of some birds from São Paulo State, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz 75:117-134. e Fecchio et al. (2007)Fecchio A., Marini M.A. & Braga E.M. 2007. Baixa prevalência de hemoparasitos em aves silvestres no cerrado do Brasil Central. Neotrop. Biol. Conserv. 2:127-135., diferem quando comparadas com Belo (2007)Belo N.O. 2007. Ocorrência de Plasmodium spp. em aves silvestres da família Psittacidae mantidas em cativeiro no Brasil. Dissertaçãoem Medicina Veterinária, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte. 45p., possivelmente por estarem relacionadas ao fato dos primeiros utilizarem aves migratórias e residentes de vida livre, enquanto o segundo utilizou aves confinadas.

Sorci & Moller (1997)Sorci G. & Moller A.P. 1997. Comparative evidence for a positive correlation between haematozoan prevalence and mortality in waterfowl. J. Evol. Biol. 10:731-741. observaram correlação positiva entre mortalidade e prevalência de parasitos em várias aves. Nas aves que sobreviveram à infecção aguda foi observada significativa perda do brilho das penas resultando na diminuição do sucesso reprodutivo. O que poderia justificar os baixos índices encontrados.

A diferença de resultados deste trabalho (13,96%) em relação a outros utilizando aves de vida livre acima descritos, pode estar associada com a diferença de regiões onde o trabalho foi realizado.

Para bactérias do gênero Borrelia diagnosticou-se 18,60% de esfregaços positivos. Os resultados deste trabalho referentes à baixa ocorrência dessa espiroqueta frente aos encontrados por outros autores devem, provavelmente, estar ligados ao uso de métodos diferentes e de maior especificidade. No entanto, o papel das aves silvestres como reservatório de Borrelia sp. está amplamente documentado no mundo (Olsen et al. 1995Olsen B., Duffy D.C., Jaenson T.G.T., Gylfe A., Bonnedahl J. & Bergstrom S. 1995. Transhemispheric exchange of Lyme disease spirochetes by seabirds. J. Clin. Microbiol. 33:3270-3274., Kurtenbach et al. 1998Kurtenbach K., Carey D., Hoodless A.N., Nuttall P.A. & Randolph S.E. 1998. Competence of pheasants as reservoirs for Lyme disease spirochetes. J. Med. Entomol. 35:77-81., Ishiguro et al. 2000Ishiguro F., Takada N., Masuzawa T. & Fukui T. 2000. Prevalence of Lyme disease Borrelia spp. in ticks from migratory birds on the Japanese mainland. Appl. Environ. Microbiol. 66:982-986., Poupon et al. 2006Poupon M.A., Lommano E., Humair P.F., Douet V., Rais O., Schaad M., Jenni L. & Gern L. 2006. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato in ticks collected from migratory birds in Switzerland. Appl. Environ. Microbiol. 72:976-979.). No Brasil, mais trabalhos nesse campo deveriam ser realizados.

Dentre as aves positivas para Borrelia sp. foram observadas ninfas de Amblyomma sp., o que evidencia uma correlação como hospedeiro e vetor, também comentada por Barros-Battesti et al. (2000)Barros-Battesti D.M., Yoshinari N.H., Bonoldi V.L.N. & Gomes A.C. 2000. Parasitism by Ixodes didelphidis and I. loricatus (Acari: Ixodidae) on small wild mammals from an atlantic forest in the state of São Paulo, Brazil. J. Med. Entomol. 37:820-827., Mantovani et al. (2007)Mantovani E., Costa I.P., Gauditano G., Bonoldi V.L.N., Higuchi M.L. & Yoshinari N.H. 2007. Description of Lyme disease-like syndrome in Brazil. Is it a new tick borne disease or Lyme disease variation? Braz. J. Med. Biol. Res. 40:443-456. e Yoshinari et al. (2010)Yoshinari N.H., Mantovani E., Bonoldi V.L.N., Marangoni R.G. & Gauditano G. 2010. Doença de Lyme-Símile Brasileira ou Síndrome Baggio-Yoshinari: zoonose exótica e emergente transmitida por carrapatos. Revta Assoc. Med. Bras. 56:363-369.. No mundo, as investigações incriminam o gênero Ixodes como vetor dessa espiroqueta, a exemplo, Olsén et al. (1995) que encontraram 26,60% de prevalência para Borrelia sp. nesses carrapatos recolhidos de aves migratórias européias usando o método de Reação em Cadeia da Polimerase (PCR), e Poupon et al. (2006)Poupon M.A., Lommano E., Humair P.F., Douet V., Rais O., Schaad M., Jenni L. & Gern L. 2006. Prevalence of Borrelia burgdorferi sensu lato in ticks collected from migratory birds in Switzerland. Appl. Environ. Microbiol. 72:976-979. que observaram 6,00% e 18,20% de prevalência para o mesmo agente em aves migrando em sentido norte e sul, respectivamente, na Suíça, utilizando também a técnica do PCR. No Brasil, Guedes et al. (2008)Guedes D.S., Araújo F.R., Silva F.J., Rangel C.P., Barbosa Neto J.D. & Fonseca A.H. 2008. Frequency of antibodies to Babesia bigemina, B. bovis, Anaplasma marginale, Trypanosoma vivax and Borrelia burgdorferi in cattle from the northeastern region of the state of Pará, Brazil. Revta Bras. Parasitol. Vet. 17:105-109. diagnosticaram a presença de Borrelia sp. em carrapatos dos gêneros Amblyomma e Rhipicephalus.

O estudo parasitológico de aves silvestres deve ser ampliado para outras regiões e o seu conhecimento dará maiores subsídios para outras pesquisas, voltadas principalmente para a preservação das mesmas em ambiente por elas escolhidos como seu habitat.

Conclusões

Essa pesquisa evidencia a ocorrência dos parasitos Plasmodium sp. e microfilária em aves de vida livre residentes e migratórias da Ilha da Marambaia, município de Mangaratiba, Estado do Rio de Janeiro, além da presença da bactéria Borrelia sp. e do ectoparasitismo por Amblyomma sp.

A ocorrência deste ixodídeo somente nas aves portadoras do gênero Borrelia exige o desenvolvimento de maiores pesquisas a fim de avaliar a existência de uma interação parasito-vetor-hospedeiro.

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  • Comissão de Ética e Biossegurança

    .- Esta pesquisa foi submetida à Comissão de Ética na Pesquisa da Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, sob o número de processo 23083.005474/2011-13, ficando estabelecido que a mesma atende aos princípios básicos para pesquisa envolvendo o uso de animais e está de acordo com os princípios éticos e do bem estar animal, estabelecido pela Resolução 714 de 20/06/2002 do Conselho Federal de Medicina Veterinária.

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    Nov 2016

Histórico

  • Recebido
    12 Jul 2015
  • Aceito
    14 Jul 2016
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