Curva de acumulação de espécies e suficiência amostral em florestas tropicais

Species accumulation curve and sampling sufficiency in tropical forests

COLUNA OPINIÃO POINT OF VIEW

Curva de acumulação de espécies e suficiência amostral em florestas tropicais

Species accumulation curve and sampling sufficiency in tropical forests

Ana Cristina Schilling^I,1; João Luis Ferreira Batista^II

^IUniversidade Estadual de Santa Cruz, Departamento de Ciências Exatas e Tecnológicas, Rodovia Ilhéus-Itabuna, km 16. 45662-000 Ilhéus, BA

^IIEscola Superior de Agricultura Luiz de Queiroz, ESALQ/USP, Departamento de Ciências Florestais – Laboratório de Métodos Quantitativos, Av. Pádua Dias, 11, Caixa Postal 9, 13418-900 Piracicaba, SP

RESUMO

O uso da relação espécie-área, ou curva de acumulação de espécies, para determinar a suficiência amostral em estudos fitossociológicos é uma técnica usual, porém controversa. A definição de um tamanho ótimo de amostra está baseado na idéia de que quanto maior o tamanho da amostra, maior o número de espécies que será encontrado, mas a uma taxa decrescente, até o ponto em que a curva estabiliza e torna-se horizontal. Esse ponto seria a área mínima necessária para representar a comunidade. Entretanto, esse conceito assume que a comunidade vegetal é uma entidade espacialmente discreta com composição de espécies fixa e definida. Em florestas tropicais, por sua vez, a definição dos limites das comunidades torna-se particularmente difícil e, devido à alta riqueza de espécies, a curva não apresenta estabilização mesmo com grandes tamanhos de amostra. Assim, a curva de acumulação de espécies é inapropriada como técnica de determinação do tamanho ótimo de amostra em florestas tropicais, por não apresentar o comportamento esperado. Além disso, o conceito de suficiência amostral em si está baseado numa definição problemática de comunidade vegetal.

Palavras-chave: curva de acumulação de espécies, fitossociologia, relação espécie-área, suficiência amostral

ABSTRACT

The use of the species-area relationship, or the accumulation species curve, to determine sampling sufficiency in phytosociological studies is a current technique, despite of being a controversial issue. The definition of an optimum sample size is based on the idea that the larger the sample size, the greater the number of species in the sample, but the rate of increase becomes progressively smaller so the curve tends to a flat line. The point where the curve becomes horizontal is the minimal area to represent the plant community: the sampling sufficiency. This concept assumes that the plant community is a spacially discrete entity with fixed species composition. In tropical forests, the identification of communities boundaries is particularly difficult and, due to their high species richness, the species accumulation curves do not become flat, even with large sample sizes. The species accumulation curve is unsuitable to determine optimum sample size in tropical forests because these curves do not behave as expected, futhermore the concept of sampling sufficiency itself rests upon a problematic definition of plant community.

Keywords: phytosociology, sampling sufficiency, species-accumulation curve, species-area relation

Introdução

A suficiência amostral é um conceito quantitativo (ou quasi-quantitativo) utilizado em estudos fitossociológicos para informar se a amostra utilizada é " representativa" da comunidade vegetal em estudo. A idéia de representatividade nesse caso está relacionada à indicação de que a composição florística e a densidade de árvores por espécie está adequadamente amostrada. A curva do coletor, por sua vez, é uma técnica que surgiu da relação espécie-área, considerada de grande importância na caracterização de comunidades vegetais, e que vem sendo extensivamente utilizada em estudos de fitossociologia, particularmente no Brasil (tabela 1) para indicar a suficiência amostral. Entretanto, vários autores (Hopkins 1957, Martins & Santos 1999, Rice & Kelting 1955) já expressaram desconforto com o conceito de suficiência e com o uso da curva do coletor como forma de determinar a adequação de uma amostra para estudos de ecologia vegetal.

Os objetivos desse trabalho são: revisar a utilização da curva espécie-área como forma de determinar a adequação de uma amostra e analisar o conceito de suficiência amostral como forma de assegurar uma representação apropriada da comunidade vegetal em estudos ecológicos.

A curva espécie-área – Em 1835, Watson apud Hill et al. (1994) foi o primeiro a citar que o número de espécies tende a aumentar contínua e monotonicamente com a área. Porém, a ênfase na expressão matemática da relação ocorreu somente a partir dos trabalhos de Arrhenius (1921) e Gleason (1922, 1925). Esses autores alimentaram uma controvérsia sobre a validade da fórmula empírica proposta por Arrhenius (1921), em que a soma das probabilidades de encontrar cada espécie em particular em uma área dava o número provável de espécies dessa área e que teve sua correção demonstrada para diversos tamanhos de amostra. Numa crítica a esse trabalho, Gleason (1922) sustentou que a equação proposta por Arrhenius estava totalmente errada, pois, caso estivesse correta, o número de espécies deveria aumentar continuamente com o aumento da área.

O estudo da curva espécie-área levou Braun-Blanquet (1932) a propor o uso dessa curva para indicar o " tamanho mínimo" de uma comunidade (associação). Essa " área mínima" foi definida como a menor área que pode conter uma representação adequada da comunidade e o ponto em que a curva espécie-área torna-se aproximadamente horizontal determina o chamado " número mínimo" ou " combinação característica" de espécies. Porém, segundo Cain (1938), esse tamanho mínimo não garante por si só a representatividade da amostra, pois Braun-Blanquet utilizara povoamentos menores que a área mínima sob o argumento de que de qualquer forma seria necessário observar a presença da combinação característica de espécies na área escolhida e que mesmo uma área maior do que a área mínima poderia não conter todas as espécies características daquela associação.

Mueller-Dombois e Ellemberg (1974) enfatizaram a necessidade de distinguir a questão da amostragem de comunidades vegetais nos métodos de classificação e de ordenação. Nos métodos de classificação, relacionados à escola de Zürich-Montpellier e ao método " relevé" , de Braun-Blanquet, o objetivo é a descrição de uma comunidade (associação, segundo o conceito original) em termos principalmente florísticos, visando determinar a área mínima necessária para representar a comunidade. Nesse caso, a presença ou ausência de espécies é mais importante que variações menores nos aspectos quantitativos. Já no método de ordenação, relacionado à escola Anglo-Americana, o objetivo é obter uma representatividade estatística de atributos quantitativos da comunidade, como densidade, freqüência e cobertura (dominância) por espécie. Para isso são utilizadas diversas parcelas distribuídas, aleatória ou sistematicamente, sobre a área de estudo, e a presença ou ausência de espécies é considerada menos importante do que as variações, mesmo que pequenas, nos aspectos quantitativos.

Os diferentes objetivos dos métodos de amostragem descritos acima implicam em diferenças fundamentais na forma de construção da curva espécie-área. A curva construída pela agregação, ligada ao conceito de área mínima da associação, pressupõe o uso de uma parcela única formada a partir da lista de espécies em uma parcela relativamente pequena, que é gradativamente aumentada (normalmente dobrando seu tamanho) e tem as espécies adicionais contadas. Esse procedimento continua até que a adição de novas áreas não acrescente mais novas espécies ou, ao menos, um número significativo delas (Braun-Blanquet 1932, Mueller-Dombois & Ellemberg 1974). Por esse sistema, a maior parcela sempre contém todas as anteriores e é então definida uma ordem não-arbitrária para a construção da curva espécie-área. Porém, quando essa curva é construída de acordo com o conceito de representação quantitativa da comunidade vegetal, são utilizadas várias parcelas, geralmente pequenas e disjuntas e a ordem de entrada das parcelas torna-se arbitrária.

Pode-se dizer que a discussão sobre a utilização de uma parcela única, em geral de um hectare, ou de uma série de parcelas disjuntas, remete a uma distinção histórica entre a escola de Zürich-Montpellier, que apresenta uma abordagem mais qualitativa, e a escola Anglo-Americana, com uma abordagem mais quantitativa e estatística. A amostragem por parcela única remete a uma abordagem científica em que a comunidade vegetal é vista como uma associação de espécies de plantas que pode ser espacialmente delimitada, reconhecida e identificada no campo, na forma de " stands" (Braun-Blanquet 1932, Daubenmire 1968) e entendida principalmente em termos da composição florística de cada " stand" . Já a amostragem através de parcelas disjuntas está relacionada a uma abordagem científica onde a comunidade é representada por atributos quantitativos das espécies, individualmente, de modo a ter representatividade estatística. Entretanto, apesar de suas diferenças, as duas abordagens buscaram na curva espécie-área uma forma objetiva de determinar o tamanho ótimo da amostra, entendendo-se esse " ótimo" como a combinação característica de espécies da comunidade.

A curva do coletor – A distinção entre os termos " curva espécie-área" e " curva do coletor" torna-se importante devido às diferentes questões ecológicas que são abordadas em cada caso. Colwell & Coddington (1994) utilizam o termo " curva de acumulação de espécies" para as curvas construídas com dados de habitats aproximadamente homogêneos no tempo e no espaço, sendo a expressão " curva espécie-área" reservada para padrões biogeográficos, o que torna implícita a heterogeneidade da área.

No presente trabalho, o termo " curva do coletor" tem sentido equivalente ao da expressão " curva de acumulação de espécies" usada por Colwell & Coddington (1994). Admitindo-se essa definição, o estudo de uma comunidade vegetal homogênea no tempo e no espaço pode ter sua relação entre riqueza de espécies e unidades amostrais representada pela curva do coletor (ou curva de acumulação de espécies). Essas unidades amostrais podem ser o número de parcelas, a área acumulada das parcelas, pontos amostrais (método de quadrantes) ou o número acumulado de indivíduos.

O uso da curva do coletor na definição do tamanho ótimo da amostra, ou para determinação da suficiência amostral, apresenta uma série de limitações. A primeira delas está relacionada à arbitrariedade da ordem de entrada das unidades amostrais na construção da curva (Colwell & Coddington 1994, Martins & Santos 1999), possibilitando gerar uma curva diferente para cada ordenação. Como conseqüência disso, tem-se que qualquer interpretação a respeito da forma da curva, ou de variações nessa forma a partir de um padrão básico esperado, é inválido se essa curva tiver sido gerada a partir de uma ordem arbitrária.

Diversos autores utilizam técnicas de modelagem da curva do coletor, baseadas em regressão linear ou não-linear, para tentar definir um ponto de estabilização para a curva de acumulação de espécies (Bentes-Gama et al. 2002, Budke et al. 2004, Gama et al. 2001, 2003, Nappo et al. 1999, 2000a, 2000b, Rondon Neto et al. 2000). Entretanto, se a ordem das unidades é arbitrária, essa alternativa também não é válida, pois não há como utilizar o número acumulado das unidades amostrais como variável numa regressão e, de forma análoga à representação gráfica da curva, cada ordem das unidades amostrais resultaria num modelo de regressão diferente.

Considerando-se que qualquer ordem das unidades amostrais é arbitrária, a única forma apropriada de se construir uma curva do coletor seria obter um grande número de curvas a partir de várias ordenações distintas, geradas aleatoriamente, e então calcular uma curva média (Coleman 1982). Essa curva média resultante é bastante distinta da maior parte das observadas em trabalhos de fitossociologia, pois é suave, com curvatura geralmente inferior à curva gerada na ordem de observação dos dados e não apresenta patamares (figura 1). Outra vantagem da aleatorização da ordem de entrada das unidades amostrais é a possibilidade de construir intervalos de confiança empíricos para a curva do coletor. Nessa mesma linha, Pillar (2004) sugere o uso de bootstrap, um procedimento de aleatorização em que são feitas sucessivas reamostragens com reposição na própria amostra obtida, com o objetivo de avaliar o grau de estabilidade dessa amostra e assim permitir a determinação da suficiência amostral a partir de curvas de acumulação de espécies.

Contudo, tradicionalmente o procedimento mais usado para definir a suficiência amostral a partir da curva do coletor, apesar de equivocado, é a " inspeção visual" da curva para identificar o " ponto onde se inicia o patamar" . Cain (1938) já argumentava que a visualização do patamar é fundamentalmente um artifício gráfico, pois dependendo da relação entre o comprimento dos eixos x e y (abscissas e ordenadas) o patamar pode ou não ser visualizado. Por exemplo, uma abscissa longa grafada contra uma ordenada curta sempre resultará na visualização de um " patamar" (figura 2).

A própria idéia da existência de um patamar, entendido como o ponto em que a inclusão de unidades amostrais não resultaria na inclusão de novas espécies na amostra, é outro aspecto limitante da curva do coletor. Mesmo que esse ponto seja atingido em florestas de altas latitudes ou em comunidades vegetais herbáceas, ele provavelmente não será observado em biomas florestais tropicais onde a diversidade de espécies é muito grande (Cain & Castro 1959, Mueller-Dombois & Ellemberg 1974). A obtenção de grandes amostras em florestas tropicais confirma o fato de que os patamares observados nas curvas do coletor são fundamentalmente ilusões gráficas. Os gráficos apresentados na figura 2, por exemplo, foram obtidos a partir da amostragem de uma área total de 5,76 ha, utilizando 64 parcelas disjuntas de 900 m². Nessa amostra, bem maior que as usuais em estudos de ecologia vegetal, foram encontradas 9.544 árvores com DAP mínimo de 5 cm e ainda assim não foi possível determinar um patamar para a curva.

Dessa forma, admitindo-se a inexistência do patamar na curva do coletor, torna-se impossível definir objetivamente, sem arbitrariedade, um ponto na curva onde o tamanho da amostra é considerado adequado ou suficiente para representar a comunidade. A forma assintótica da curva do coletor nem sempre é observada nas curvas geradas com uma ordem arbitrária, mas fica clara na curva média obtida por aleatorização da ordem das unidades amostrais. Assim, se a curva do coletor é assintótica, ela tende a um valor limite com uma taxa de crescimento decrescente, mas sem apresentar um ponto específico onde ocorre a estabilização (Rice & Kelting 1955).

Cain (1938) propôs um método para definir o tamanho ótimo da amostra definido pelo ponto em que a curva atinge determinada taxa de crescimento, que seria de fácil localização em qualquer curva do coletor, independente da razão entre os eixos. Nesse trabalho, ele sugeriu que a amostragem estaria adequada quando a um aumento de 10% na área amostrada correspondesse um aumento de 10% no número de espécies. Conforme explicou em trabalho posterior (Cain 1943) esse é o ponto na curva em que o incremento em novas espécies é igual à média desse incremento (número total de espécies encontradas dividido pela área total amostrada). Porém, a localização desse ponto depende da área total amostrada e em estudo realizado por Rice & Kelting (1955) foram comparadas curvas baseadas em amostras de tamanho crescente, obtendo-se valores diferentes de área mínima com o aumento do tamanho da amostra – quanto maior a área total amostrada, maior a área mínima obtida.

Assim, uma análise detalhada dos métodos de construção da curva, de suas características implícitas e das propriedades que se verificam quando a curva é aplicada a formações florestais tropicais, revela que a curva do coletor é totalmente inapropriada para determinar a suficiência amostral nos estudos de ecologia vegetal em florestas tropicais, apesar dessa prática ser ainda bastante corriqueira (Assunção & Felfili 2004, Costa 2004, Dorneles & Waechter 2004a, 2004b, Fonseca & Silva Jr. 2004, Silva & Scariot 2004). Dentro desse contexto, torna-se conveniente analisar o próprio conceito de suficiência amostral.

O conceito de suficiência amostral – Nas escolas tradicionais de fitossociologia, a suficiência amostral é definida como uma área mínima que garanta a " composição característica" da associação ou comunidade vegetal. Essa área mínima pode ser composta de uma única área referente a um " stand" observado no campo (Braun-Blanquet 1932) ou pode ser composta de várias parcelas de mesma área, locadas em diferentes " stands" , que juntos compõem uma amostra da associação ou comunidade (Daumbenmire 1968). Porém, apesar do conceito teórico de suficiência amostral estar ligado à composição característica da comunidade, o uso da curva do coletor como método para determinação da área mínima não implica numa composição característica, mas sim num número mínimo de espécies presentes na amostra.

A pressuposição de uma composição florística característica, fixa e definida, para a comunidade está estreitamente ligada ao conceito de comunidade como associação vegetal, conforme definido por Braun-Blanquet (1932). De forma semelhante, Daubenmire (1968) e Mueller-Dombois & Ellemberg (1974) apresentam a definição proposta em 1910 no Congresso Internacional de Botânica, em Bruxelas, em que a associação é tida como uma comunidade vegetal com composição definida, que apresenta uniformidade fisionômica e se desenvolve em condições uniformes de hábitat. Já Clements (1936) define associação de forma um pouco diferente (apesar de igualmente baseada na florística), como a primeira subdivisão de um bioma, formação vegetal ou mesmo de um clímax, que é caracterizada floristicamente por apenas duas espécies dominantes.

Dessa forma, o conceito de suficiência amostral está ligado à definição de associação vegetal. Inicialmente as associações eram consideradas uma realidade empírica, observável em campo. Para Braun-Blanquet (1932) as associações eram observadas na forma de " stands" e Daubenmire (1968) afirmava que eram unidades discretas e delimitadas no espaço e no tempo. Com base nessas definições, seria possível delimitar a associação de modo objetivo e previamente ao levantamento de campo, tornando-se possível verificar a adequação da amostragem. Essa visão está ligada a um conceito de comunidade fechada, em que as espécies encontram-se fortemente relacionadas (associadas) e com limites de distribuição coincidentes (Ricklefs & Müller 1999). Porém, segundo os mesmos autores, essa visão pode ser contraposta pela idéia de comunidade aberta, como proposta por Gleason (1926), em que cada espécie tem distribuição independente das demais e, dessa forma, não apresentam limites naturais – seus limites são arbitrários em relação às distribuições geográficas e ecológicas de suas espécies componentes, que independentemente podem fazer parte de diferentes " associações" . Essa visão parece mais condizente com o que é observado nas formações florestais dos trópicos.

Colinvaux (1993) afirma que o conceito de associação é insustentável. Conforme esse autor, as pesquisas em paleobotânica permitiram demonstrar a inconsistência da idéia de comunidades vegetais discretas e existindo através de longos períodos de tempo e que as chamadas associações sempre foram " meras acomodações efêmeras entre espécies" , um fato obscurecido pelo " hábito de observar comunidades vegetais como sistemas sociais" . Por outro lado, DiMichele et al. (2004) concluíram que o registro fóssil oferece evidências da persistência de comunidades, inclusive de plantas, em várias escalas espaciais e temporais e que isso sugere a existência de uma hierarquia na organização ecológica, onde alguns níveis apresentam maior persistência desses padrões do que outros.

Considerando apenas a possibilidade de definir os limites de uma comunidade vegetal, Wilson & Chiarucci (2000) apresentaram um teste para a hipótese de comunidades discretas de plantas, através da extrapolação da relação espécie-área e concluíram que não há evidências de um nível determinado no continuum espacial que possa ser chamado de comunidade, pois se observa o mesmo tipo de heterogeneidade na composição de espécies em todas as escalas. Assim, se o conceito de associação vegetal é considerado inadequado, a definição de suficiência amostral torna-se inconsistente. Mesmo que o conceito de comunidade vegetal não pressuponha delimitação espaço-temporal, ao atrelar a suficiência amostral à representação de uma composição florística característica da comunidade, a aferição da qualidade de um levantamento de campo fica condicionada ao conhecimento prévio dessa composição.

Pode-se considerar a " tabela fitossociológica" como a forma mais apropriada para caracterizar uma comunidade vegetal. Porém essa tabela também é função de uma composição florística, em que cada espécie é associada a medidas de freqüência, densidade e dominância (Martins 1993). Dessa forma, além das limitações impostas pela dificuldade de se determinar uma composição florística característica, a tabela fitossociológica traz o problema da representatividade amostral necessária para obter estimativas confiáveis dos parâmetros quantitativos. Isso é particularmente grave em florestas tropicais. A grande riqueza e a alta proporção de espécies com baixa densidade (obtendo-se longas tabelas fitossociológicas) implicam que as estimativas desses parâmetros, para um significativo número de espécies, sejam baseadas em um pequeno número de indivíduos amostrados, tornando-as imprecisas e de baixa confiabilidade.

A impossibilidade de operacionalizar o conceito de suficiência amostral através de uma técnica quantitativa vai além da questão da curva do coletor e remete ao próprio conceito de comunidade vegetal. O uso da amostragem como método científico se fundamenta na amostragem estatística e, nesse contexto, não é possível avaliar a qualidade da amostra sem uma definição objetiva e empírica da população (em sentido estatístico) a ser amostrada.

Outro aspecto fundamental na avaliação da qualidade de uma amostra estatística e que é ignorado nas definições de suficiência amostral é o aspecto do " custo" da informação gerada pela amostra. O conceito de suficiência amostral remete à qualidade com que a composição florística é representada, o que pode ser interpretado estatisticamente como a " precisão" da informação gerada pela amostra. Porém, o tamanho ótimo de uma amostra estatística é encontrado comparando a " precisão" desejada com o " custo" de se obter a informação. O tamanho ótimo da amostra será aquele que maximize a precisão, mantendo o custo constante ou, de forma equivalente, minimize o custo mantendo a precisão constante (Shiver & Borders 1996). Estatisticamente esse é o maior problema com o conceito de suficiência amostral e com a própria curva do coletor, quando aplicada a florestas tropicais. Na curva do coletor, à medida que se observam mais unidades amostrais (parcelas ou pontos), a representação florística sempre melhora, isto é, aumenta a precisão da informação obtida. Porém, em florestas tropicais não há ponto de estabilização da curva em termos do número de espécies que são observadas à medida que se aumenta o tamanho da amostra (Cain & Castro 1959, Mueller-Dombois & Ellemberg 1974) e, se não for fixado o custo (seja em dias de trabalho de campo, número de árvores amostradas ou qualquer outro aspecto), o tamanho da amostra tende ao infinito.

Considerações finais – Ao se rejeitar o conceito de comunidade vegetal como uma associação recorrente de espécies, uma lista de composição não irá representar o sistema, pois as interações espaço-temporais tornam essa lista variável no espaço e no tempo.

A variabilidade espaço-temporal é entendida como o padrão resultante dos processos ecológicos que atuam no ecossistema florestal e, dessa forma, pode ser considerada ecologicamente mais relevante que a caracterização florística de um único trecho de uma floresta. Assim, apesar das grandes diferenças florísticas entre biomas tropicais e temperados, é a alta variabilidade espacial na composição que distingue ecologicamente uma floresta tropical de uma temperada.

Dessa forma, a " caracterização fitossociológica" de um trecho de floresta tropical, seja através de parcela única, várias parcelas ou pontos quadrantes, terá pouca relevância ecológica, uma vez que esses estudos têm como pressuposto a idéia de comunidade florestal como uma associação de espécies. Rejeitar o conceito de associação implica em também rejeitar a abordagem fitossociológica como metodologia ecológica, apesar de sua possível relevância em estudos florísticos e fitogeográficos.

Com base nessas considerações, torna-se necessária a adequação dos métodos utilizados tradicionalmente nos estudos visando à caracterização ecológica de florestas tropicais. Uma abordagem mais apropriada seria obtida pela caracterização da variabilidade espaço-temporal da composição e estrutura das comunidades, buscando padrões que podem emergir em diferentes escalas. Essa abordagem deve ser colocada como objetivo do estudo, de modo que a metodologia empregada em diferentes formações e em diferentes escalas seja a mesma, permitindo a caracterização espacial da comunidade. Para isso poderiam ser utilizados os levantamentos fitossociológicos já realizados, desde que houvesse completa coerência na metodologia empregada. Porém, além das diferenças metodológicas (como formas e tamanhos diferentes de parcela) outro problema nesse tipo de meta-estudo seria o fato de não serem fundamentados em uma amostra estatística aleatória, invalidando as comparações, pois o padrão emergente em cada caso pode ser função da alocação da amostra segundo a concepção do pesquisador e não dos atributos naturais da formação sendo estudada.

Agradecimentos – Os autores agradecem à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (Fapesp), pelo financiamento do projeto " Métodos de Inventário da Biodiversidade" , do programa Biota. À Adriana Martini, Hilton Thadeu Z. do Couto, Fernando Roberto Martins, Paulo Inácio Prado, Sergius Gandolfi e Valério Melo pelas valiosas sugestões na elaboração do trabalho. Finalmente, a autora agradece a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (Fapesb) pela concessão da bolsa de doutorado.

(recebido: 10 de junho de 2006; aceito: 04 de outubro de 2007)

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Jun 2008
• Data do Fascículo
  Mar 2008

Histórico

• Aceito
  04 Out 2007
• Recebido
  10 Jun 2006