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Acta Botanica Brasilica

Print version ISSN 0102-3306

Acta Bot. Bras. vol.24 no.4 Feira de Santana Oct./Dec. 2010

http://dx.doi.org/10.1590/S0102-33062010000400018 

ARTIGOS / ARTICLES

 

Morfologia de nectários em Leguminosae senso lato em áreas de caatinga no Brasil

 

Nectary morphology of Leguminosae senso lato in areas of dry seasonal forest in Brazil

 

 

Yanna MeloI,II,*; Elisabeth CórdulaII; Silvia R. MachadoIII; Marccus AlvesII

IUniversidade Federal de Pernambuco, Programa de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Recife, PE, Brasil
IIUniversidade Federal de Pernambuco, Centro de Ciências Biológicas, Departamento de Botânica, Laboratório de Morfo-Taxonomia Vegetal, Recife, PE, Brasil
IIIUniversidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Instituto de Biociências, Departamento de Botânica, Laboratório de Morfologia Vegetal, Botucatu, SP, Brasil

 

 


RESUMO

Nectários extraflorais (Nefs) são glândulas secretoras de néctar encontradas em diversas espécies de Angiospermas, inclusive Leguminosae. Essas estruturas podem se apresentar sob diferentes formas (elevados, embebidos; com ou sem estipe; cores distintas) e posições nas plantas (na raque, no pecíolo), sendo essas características relevantes aos estudos de taxonomia e sistemática. Este trabalho analisou a diversidade morfológica dos Nefs em Leguminosae de uma área prioritária para a conservação da caatinga no Estado de Pernambuco. As 35 espécies de Legumionsae estudadas foram coletadas no Município de Mirandiba, no semi-árido Pernambucano, e submetidas às técnicas usuais para análise e descrição morfológica. Entre essas espécies, foram caracterizados Nefs com origem primária (não substitutivos) e secundária (substitutivos). Dois diferentes tipos com onze formatos distintos foram encontrados entre elas. Uma grande variedade de localização, coloração, projeção, e dimensão foram registradas aqui. Uma chave de identificação e ilustrações foram elaboradas também. Os dados apresentados aqui ampliam o número de espécies estudadas com Nefs para a família, e também confirmam a importância taxonômica e ecológica dessas estruturas para os legumes da região do semi-árido do Brasil.

Palavras-chave: Glândulas, morfologia, néctar, sistemática


ABSTRACT

Extrafloral nectaries (Efns) are nectar secreting glands found in many species of Angiosperms, including Leguminosae. These structures have various forms (elevated, embedded; stalk present or not; different colors) and positions on the plants (on the rachis, on the petiole), and these characteristics are relevant to taxonomy and morphology studies. This work analyses the morphological diversity of Efns in Leguminosae from a priority conservation area of caatinga in Pernambuco state. The 35 Leguminosae species studied were collected in Mirandiba municipality, a semi-arid region of Pernambuco and submitted to the usual techniques of anatomy and morphology analyses. Among these species, Efns with primary (non-substitutive) and secondary (substitutive) origin were characterized. Two different kinds and eleven distinct Efns forms were found. A large variety of placement, color, shape, and size are reported here. An identification key and illustrations are also provided. Our data increased the number of species studied with Efns in the family, and also confirm the taxonomic and ecological importance of this structure for legumes from the semi-arid region of Brazil.

Key words: Glands, morphology, nectar, systematics


 

 

Introdução

Nectários extraflorais (Nefs) são bastante diversos quanto à morfologia e localização, e amplamente distribuídos em representantes de 113 famílias de Angiospermas (Bentley & Elias 1983; Díaz-Castelazo et al. (2005); Keeler 2010). Muitos autores têm ressaltado a importância das variações nas características dessas glândulas como ferramenta eficaz para estudos de sistemática em diferentes categorias taxonômicas, especialmente na família Leguminosae (Bhattacharyya & Marheshawari 1970a, 1970b; Metcalfe & Chalk 1979; Leitão et al. 2002; Bortoluzzi et al. 2007; Morim & Barroso 2007).

A variabilidade morfológica (interna e externa) dos Nefs, incluindo os de Leguminosae, foi ressaltada por autores em ambientes distintos como a Amazônia, a Caatinga e o Cerrado (Oliveira & Leitão-Filho 1987; Lewis & Owen 1989; Morellato & Oliveira 1991; Conceição et al. 2008; Machado et al. 2008; Melo et al. 2010).

As Leguminosae apresentam distribuição cosmopolita, ocupando vários tipos de ambientes (Lewis et al. 2005). Na caatinga é a família de plantas com maior diversidade estando representada por cerca de 300 espécies, das quais 144 são endêmicas (Queiroz 2002; 2006a; 2006b). Além disso, vem sendo descrita como a maior família de Angiospermas com Nefs no mundo (Keeler 2010).

Desse modo, objetiva-se caracterizar morfologicamente os nectários (incluindo a análise de secreção) de Leguminosae ocorrentes em áreas de caatinga no Município de Mirandiba - PE, bem como construir uma chave de identificação a partir das informações adquiridas e informar acerca dos elementos de fauna que coletam o néctar nas espécies estudadas. Os dados aqui apresentados buscam ainda fornecer informações que auxiliem na circunscrição de táxons de Leguminosae e contribuam para o estudo de nectários no ecossistema caatinga.

 

Material e métodos

A área de estudo selecionada é uma das indicadas por Silva et al. (2004) como prioritária para o estudo científico e potencial conservação da flora. Localiza-se no município de Mirandiba, Pernambuco (8º12'S 38º32'W) e possui aproximadamente 800 Km2 de extensão. Está inserida no semi-árido pernambucano a cerca de 500 km de distância do Recife, na microrregião Salgueiro, no limite norte da ecorregião da Depressão Sertaneja Meridional (Velloso et al. 2002). O clima é quente, tipo estepe, com precipitação média anual de 431,8 mm e temperatura média anual de 27ºC (Parahyba et al. 1998; Beltrão et al. 2005).

Foram realizadas seis coletas de campo entre outubro de 2006 e março de 2008, distribuídas na estação seca e chuvosa. Todos os representantes de Leguminosas registrados para a região (Córdula et al. 2008) foram coletados (no modo de varredura da área) e analisados quanto à ocorrência de Nefs. As amostras dos Nefs foram retiradas de indivíduos de 5 - 10 populações distintas localizadas em áreas de caatinga no Município de Mirandiba. Em média 30 Nefs foram coletados por indivíduo, do total de três a cinco indivíduos de cada espécie por população.

Durante o período de coleta foram realizadas, ainda, visitas a outras áreas de Caatinga em Pernambuco (Municípios de Buíque, Veturosa e Serra Talhada) e Paraíba (Municípios de Boa Vista, Monteiro, Serra Branca e Sumé). Estas visitas objetivaram confirmar a ocorrência e características macroscópicas dos Nefs das espécies em estudo em populações distintas. Paralelamente foi realizado um levantamento nos principais herbários de Pernambuco (IPA, PEUFR e UFP) com o mesmo objetivo.

Amostras das espécies estudadas (ramos vegetativo e reprodutivo) foram identificadas através de bibliografia específica diversa e depositadas no Herbário UFP (Tabela 1). Os ramos com nectários foram fixados em formaldeído-ácido acético-álcool etílico 50% (Kraus & Arduim 1997) para análise de morfologia externa com extração de dados (comprimento, largura, diâmetro da região secretora) ou glutaraldeído 2,5% em tampão fosfato 0,1M, pH 7,3 para observação em Microscopia Eletrônica de Varredura (MEV) (Haddad et al. 1998). Secções (transversais e longitudinais) dos nectários foram submetidas ao reagente de Fehling para detectar a presença de açúcar redutor (Kraus & Arduim 1997). A terminologia adotada para o formato e ornamentação dos Nefs seguiu Elias (1983) e Machado et al. (2008) com modificações propostas, como a inclusão de formato. Com base nos trabalhos de Vogel (1997) e Díaz-Castelazo et al. (2005) também foram adotados os termos Nefs substitutivos para estruturas que comumente apresentam outra função nas plantas (estípulas, pedicelo floral e tricomas), mas desenvolveram o potencial produtor e secretor de néctar; e não substitutivos para as glândulas com a caracterização e função típica de Nefs.

Elementos da fauna (formigas) associada, sempre que encontrados visitando os Nefs, foram capturados sempre que encontrados e fixados em FAA 50 para posterior identificação (por especialistas do departamento de Ecologia Vegetal da Universidade Federal de Pernambuco).

 

Resultados

Das 82 espécies (17 endêmicas da caatinga) registradas de Leguminosae em Mirandiba (Córdula et al. 2008), 35 (43%) possuem Nefs. Dentre as espécies com Nefs, nove estão no grupo das endêmicas da caatinga e quatro têm poucos registros para o Estado de Pernambuco (Córdula et al. 2008). A subfamília Caesalpinioideae está representada na área de estudo por 23 espécies das quais 15 (65%) tem Nefs, Mimosoideae com 24, sendo 17 (71%) com Nefs e Papilionoideae com 35 espécies, das quais 3 (8,5%) possuem Nefs (Tab.1).

As áreas de caatinga selecionadas para coleta variaram quanto aos aspectos vegetacionais indo da caatinga arbustiva esparsa a caatinga arbórea densa. Além disso, as espécies estudadas apresentaram variações de hábito (herbáceas, subarbustos, subarbustos aquáticos, arbustos e árvores) que reincidiram de uma área para outra.

Quanto à caracterização morfológica dos nectários, estes podem ser substitutivos ou não substitutivos; e apresentam-se sob dois tipos básicos: estruturados, quando o tecido se diferencia para formar a glândula, e não estruturado, quando não há diferenciação. Foram reconhecidos onze formatos distintos (Tabela 2): embebido em fenda (Fig.1A-B), tricoma glândular (Fig.1C-D), elevado-calicióide (Fig.1E-F), embebido-côncavo (Fig.2A-C), elevado-digitiforme (Fig.2D-E), elevado-globoso-côncavo (Fig.2F-G), elevado-côncavo(Fig.3A-B), elevado-plano (Fig.3C-D), incluso-côncavo (Fig.3E-F), elevado-estipuliforme (Fig.3G-H), glândula discóide (Fig.3I). Os Nefs podem ser estipitados (Fig.1E-F), não estipitados (Fig.2A-B, 3A-D) e levemente projetados ou sésseis (Fig.2F-G, 3G-H). Localizam-se em diferentes regiões das folhas e/ou inflorescências. Tanto a coloração quanto as dimensões são variáveis entre os tipos aqui catalogados (Tab.2), e variáveis entre si durante a maturação. Os caracteres observados nos Nefs estudados se mantiveram constantes em todas as populações acompanhadas. Todos os caracteres analisados estão resumidos na Tabela 2.

Todos os nectários apresentaram reação positiva ao teste de Fehling para detectar açúcar redutor, confirmando assim sua atividade secretora de néctar.

Dentre as espécies de Caesalpinioideae os gêneros Libidibia e Poincianella foram os únicos a apresentar Nefs substitutivos (Tab.2). Libidibia ferrea (Mart ex Tul.) L.P. Queiroz var. ferrea (Caesalpinioideae) é a única espécie com Nefs não estruturados, os quais aparecem como máculas (possíveis de observar a olho desarmado) onde ocorre o rompimento do tecido secretor e acúmulo de néctar (observado a olho desarmado). Os mesmos são embebidos (inseridos no tecido do órgão ou constituídos pelo próprio tecido), formam fenda, são sésseis e de coloração verde. Localizam-se próximo a inserção do pedicelo com o botão floral e possuem em média 1,0 mm de comprimento (Fig.1A-B). Todas as demais espécies estudadas apresentam Nefs estruturados com morfologia e origem diversas.

Poincianella bracteosa Tul. e P. gardneriana Benth. (Caesalpinioideae) possuem Nefs sob a forma de tricomas glandulares nas folhas, os mesmos são estipitados, marrons e possuem em média de 0,07 - 0,2 mm de compr. (Fig.1C-D). Os nectários de P. bracteosa e P. gardneriana secretam néctar suficiente para ser visto a olho desarmado, assim como a própria glândula é facilmente observada.

Os representantes de Chamaecrista Moench (Caesalpinioideae) estudados têm Nefs elevado-calicióides, estipitados, localizados na região mediana do pecíolo, de coloração verde e com média de 1,0 - 2,0 mm de compr. (Fig.1E-F). Chamaecrista repens (Vogel) H.S. Irwin & Barneby difere das outras espécies do gênero por apresentar um a dois Nefs por pecíolo; e ter o estipe espesso, podendo atingir até a dimensão da cabeça secretora. Em Bauhinia cheilantha (Bong.) Steud (Caesalpinioideae) os Nefs também são elevado-calicióides, estipitados, verdes e com em média 1 mm de compr. No entanto, estão localizados na base do pecíolo e encobertos pelo par de estípulas.

Em Hymenaea courbaril L. (Caesalpinioideae) foram encontrados Nefs embebido-côncavos, sésseis, verdes, localizados nos folíolos e com 0,2 - 0,3 mm de compr. (Fig.2A-B). A espécie apresentou ainda nectários florais (Nfs) que co-ocorrem com os Nefs. Estes se localizam nas sépalas e têm morfologia semelhante aos extraflorais aqui apresentados (Fig.2C). Embora não representem o foco central deste estudo os nectários florais e H. courbaril foram abordados e ilustrados para confirmação dos dados apresentados.

Das seis espécies de Senna Mill. (Caesalpinioideae) encontradas em Mirandiba, cinco possuem Nefs elevado-digitiformes (Fig.2D-E) e uma, Senna occidentalis (L.) Link, apresenta Nefs elevado-globoso-côncavos (Fig.2F-G). Em Senna trachypus (Benth.) H.S. Irwin & Barneby, além dos Nefs não substitutivos, são observados nectários substitutivos na forma de tricomas glandulares por toda a raque (Tab.2). Os Nefs elevado-digitiformes observados nas espécies de Senna podem ser estipitados ou levemente projetados, e estar localizados na região basal do pecíolo, no pedicelo floral ou na raque, variam de 1,0 - 4,5 mm de comprimento e tem coloração diversa (Tab.2).

Nas Mimosoideae, todos os Nefs foram não substitutivos. O formato predominante é o elevado-côncavo (Fig.3A-B), entretanto Anadenanthera colubrina (Vell.) Brenan, Senegalia piauhiensis (Benth.) A. Bocage & L.P. Queiroz e Senegalia polyphylla (DC.) Britton & Rose apresentam Nefs elevado-planos (Fig.3C-D). Em Pytirocarpa moniliformis (Benth.) Luckow & R. W. Jobson são incluso-côncavos (Fig.3E-F), que apesar de semelhante ao elevado-côncavo, difere por ser parcialmente inserido no órgão em que está localizado. Todos são sésseis a levemente projetados e com coloração variando de verde, vermelho a marrom. Podem estar localizados no pecíolo e na raque e com 0,2 - 2,7 mm de comprimento.

Crotalaria incana L., Erythrina velutina Willd. e Rhynchosia minima (L.) DC. foram os únicos representantes com Nefs encontrados na subfamília Papilionoideae. Os Nefs são substitutivos em C. incana e E.velutina, mas R. minima possui Nefs não substitutivos. Os Nefs de C. incana e R. minima (Fig.3I) foram descritos por outros autores em trabalho anterior e todas as informações corroboram com as análises feitas no presente estudo.

Em Erythrina velutina, os Nefs são elevado-estipuliformes e com poro secretor ventral, ocorrendo aos pares na raque e no pedicelo. São levemente projetados, verdes e variam de 1,0-2,0 mm de comprimento (Fig.3G-H). Ocorre ainda um par de nectários florais localizado no receptáculo floral, com estrutura similar aos Nefs encontrados (Tab.2). Esses nectários, embora sendo florais, foram registrados aqui porque apresentaram atividade secretora antes da antese sendo, portanto, extranupciais.

A diversidade dos Nefs observada permitiu a elaboração da seguinte chave de identificação visando o reconhecimento ou diagnóstico das espécies em estádio estéril:

Chave de identificação dicotômica das espécies de Leguminosae de Mirandiba, com base nos nectários extraflorais (Nefs)

1. Nefs exclusivamente substitutivos ...............................................................2
  2. Nefs exclusivamente não estruturados, no formato embebido em fenda ............ ..............................................................15. Libidibia ferrea var. ferrea
  2'. Nefs estruturados e/ou não estruturados, com formatos distintos ..................3
    3. Nefs estruturados sob a forma de tricomas glandulares e não estruturados no formato embebido em fenda no mesmo indivíduo ...................................... .........................................................................9. Crotalaria incana
    3'. Nefs exclusivamente estruturados com outros formatos ...........................4
      4. Nefs sob a forma de tricomas glandulares, com 0,07-0,2 mm compr ......... 23 ....Poincianella bracteosa e ...........................24. P. gardneriana
      4'. Nefs no formato elevado-estipuliforme, com 1,0 - 2,0 mm de compr ....... ..................................................................12. Erythrina velutina
1'. Nefs não substitutivos e/ou substitutivo ......................................................5
  5. Nefs não substitutivos e substitutivos no mesmo indivíduo ............................. .............................................................................34. Senna trachypus
  5'. Nefs exclusivamente não substitutivos .....................................................6
    6. Nefs embebido-côncavos .................................13. Hymenaea courbaril
    6'. Nefs incluso-côncavos, glândulas discóides ou elevados com formatos distintos .........................................................................................7
  7. Nefs incluso-côncavos ...................................22. Pityrocarpa moniliformis
  7'. Nefs como glândulas discóides ou elevados com formatos distinto ..................8
    8. Nefs em forma de glândulas discóides dispostas na lâmina foliar .................. ....................................................................26. Rhynchosia minima
    8'. Nefs elevados com forma e localização variadas ......................................9
      9. Nefs com distribuição (quantidade), localização e formas diversas .........10
        10. Nefs exclusivamente na região mediana do pecíolo ........................11
  11. Nefs um a dois por pecíolo no mesmo individuo ..........6. Chamaecrista repens
  11'. Nefs exclusivamente um por pecíolo .......................................................12
    12. Nefs elevado-calicióides .................................................................13
      13. Nefs com 1,0 mm de compr ..................3. Chamaecrista calycioides
      13'. Nefs 1,4 - 2,0 mm de compr. ....................................................4. Chamaecrista duckeana e 5. Chamaecrista pilosa var. luxurians
    12'. Nefs com formatos diversos ............................................................14
    14. Nefs elevado-planos ................................27. Senegalia piauhiensis
    14'. Nefs elevado-côncavos .............................................................15
      15. Nefs marrons ....................................20. Piptadenia viridiflora
      15'. Nefs verdes ......................................................................16
        16. Nefs com cavidade central ampla ...19. Piptadenia stipulacea
        16'. Nefs com cavidade central reduzida .................................17
          17. Nefs com 0,3 - 0,5 mm de compr ................................8. Chloroleucon foliolosum e ...........29. Senegalia riparia
          17'. Nefs com 0,9 - 2,0 mm de compr. ................................. .....................................18. Parapiptadenia zehntneri
10'. Nefs em regiões diversas da folha e/ou no pedicelo floral .............................18
  18. Nefs exclusivamente na região basal do pecíolo ....................................19
    19. Nefs elevado-calicióides ................................2. Bauhinia cheilantha
    19'. Nefs com formatos distintos ........................................................20
      20. Nefs elevado-globoso-côncavos ................32. Senna occidentalis
      20'. Nefs elevado-côncavos ......................7. Chloroleucon dumosum
18'. Nefs na raque ou no pedicelo floral ..........................................................21
  21. Nefs exclusivamente entre o par de folíolos basais da raque ....................22
    22. Nefs elevado-côncavos .................10. Desmanthus pernambucanus
    22'. Nefs elevado-digitiformes ............................................................23
      23. Nefs alaranjados com 2,0 mm de compr. .......31. Senna obtusifolia
      23'. Nefs verdes com 1,2 - 3,5 mm de compr. .................................24
        24. Nefs com estipe estreito não atingindo a espessura da cabeça secretora ..........................................................33. Senna .....................................................splendida var. gloriosa
        24'. Nefs com estipe largo atingindo a espessura da cabeça secretora .....30. Senna ...........macranthera var. pudibunda
  21'. Nefs em regiões distintas da raque e/ou no pedicelo floral .........................25
    25. Nefs entre o par de folíolos terminais da raque e no pedicelo floral no mesmo indivíduo ...................................................35. Senna uniflora
    25'. Nefs exclusivamente dispostos ao longo de toda a raque .....................26
      26. Nefs elevado-côncavos, levemente projetados ............................... ................................................21. Pithecellobium diversifolium
      26'. Nefs elevado-côncavos, sésseis ...............................................27
        27. Nefs com 0,5 mm de compr. .....................25. Prosopis juliflora
        27'. Nefs > 1,0 mm de compr. ..................................................28
          28. Nefs com cavidade central ampla ..................14. Inga vera
          28'. Nefs com cavidade central reduzida .......16. Neptunia plena
9'. Nefs com distribuição regular (quantidade), localização especifica no pecíolo e na raque num mesmo indivíduo e formas distintas .............................................29
  29. Nefs na região basal do pecíolo e entre o par de folíolos terminais da raque .... ......................................................................................................30
    30. Nefs elevado-planos ....................................28. Senegalia polyphylla
    30'. Nefs elevado-côncavos ...................17. Parapiptadenia aff. zehntneri
  29'. Nefs na região mediana do pecíolo e em regiões distintas da raque no mesmo indivíduo .........................................................................................31
    31. Nefs elevado-côncavos, na região mediana do pecíolo e exclusivamente entre o par de folíolos terminais da raque ........................................... ..................................................11. Enterolobium contortisiliquum
    31'. Nefs elevado-planos, na região mediana do pecíolo e no terço distal da raque ..........1. Anadenanthera ........................................colubrina

Além do aspecto taxonômico, os Nefs das espécies estudadas também apresentaram associações com formigas dos seguintes gêneros: Camponotus (Camponotini-Formicidae), Cephalotes (Cephalotini-Myrmicinae), Crematogaster (Crematogastrini-Myrmicinae) e Dorymyrmex (Dolichoderini-Dolichoderinae). As formigas visitavam os Nefs e coletavam o néctar durante o período de atividade destes. Diferentes espécies de formiga podiam ser observadas coletando néctar em uma mesma espécie de planta.

 

Discussão

Dentre as 35 espécies de Leguminosae estudadas, 22 têm Nefs sendo descritos pela primeira vez. Esse número eleva para 1047 a lista de espécies de Leguminosae com Nefs publicada por Keeler 2010. Além disso, dentre as espécies de Mirandiba que são endêmicas da caatinga (Córdula et al. 2008) mais de 50% apresentaram Nefs, o que reforça a relevância dessas estruturas para a caracterização das espécies em que ocorrem.

O percentual de espécies com Nefs nas subfamílias Mimosoideae e Caesalpinioideae demonstra a ampla distribuição dessas estruturas nas duas subfamílias, enquanto que em Papilionoideae o número de espécies com Nefs é menor. Diversos estudos acerca da distribuição dos Nefs em Leguminosae têm ressaltado essa condição (Elias 1983; Judd et al. 1999).

Os aspectos evolutivos e ecológicos podem ser a chave para o esclarecimento da distribuição dos Nefs em Leguminosae (Pascal et al.2000; Conceição et al. 2008). De acordo com Pascal et al. (2000) há uma forte relação evolutiva entre membros da subfamília Mimosoideae com outros da tribo Caesalpinieae que possuem Nefs semelhantes. Polhill et al. (1981) sugerem ainda que a associação com formigas é um sistema de defesa comum às subfamílias Caesalpinioideae e Mimosoideae, enquanto que as Papilionoideae são mais dependentes de defesas químicas, como alcalóides, isoflavonóides e outros.

É possível que a distribuição dos Nefs em Leguminosae esteja relacionada à evolução reprodutiva dos grupos (Polhil et al. 1981). Mimosoideae e Caesalpinioideae apresentam o maior número de representantes com Nefs e possuem flores com caracteres plesiomórficos cujos órgãos reprodutivos são mais expostos e susceptíveis às agressões ambientais (Polhil et al. 1981). Papilionoideae apresentam caracteres apomórficos, tendo seu aparato reprodutivo melhor protegido (Polhil et al. 1981), o que reduziria o investimento em recursos no desenvolvimento de Nefs.

Nectários extraflorais variam quanto ao tipo, forma, localização e outros caracteres, tornando-se uma ferramenta eficaz para a taxonomia (Keeler & Kaul 1979; Bentley & Elias 1983). Em Leguminosae já foram examinados Nefs elevados, tricomas glandulares, embebidos e outros, com localizações e aspectos morfológicos diversos (Elias 1983; Paiva & Machado 2006; Machado et al. 2008). Os tipos já descritos para os Nefs de Leguminosae são compatíveis com a maioria dos encontrados neste estudo. Além disso, a constância dos caracteres morfológicos dos Nefs entre as populações avaliadas demonstra seu potencial para a taxonomia da família.

Os Nefs de Libidibia ferrea var. ferrea se enquadram no tipo amorfo ou não estruturado, próprios do tecido secretor que não se diferencia para originar um órgão definido. De acordo com Elias (1983) e Castro & Machado (2006), estes Nefs assemelham-se a máculas superficiais onde apenas o néctar é visualizado. Nectários florais (Nfs) similares foram descritos para outras espécies de Leguminosae e de Lamiaceae e Melastomataceae (Vogel 1997). No entanto, a ocorrência de Nefs não estruturados em Leguminosas é rara (Díaz-Castelazo et al. 2005). Embora presentes no pedicelo floral esses nectários são considerados extraflorais, pois de acordo com Bentley & Elias 1983 os nectários podem ser classificados como: extraflorais no caso dos que se distribuem nos ramos vegetativos (pedicelo floral, pecíolo e raque foliar) e florais para àqueles que se localizam diretamente na flor.

Geralmente, entre os táxons estudados, os mais relacionados filogeneticamente apresentam Nefs semelhantes quanto à forma como em Poincianella bracteosa, P. gardneriana que apresentam tricomas glandulares secretores de néctar. Porém, espécies de táxons distintos também podem apresentar Nefs semelhantes entre si como foi observado em Senna trachypus que também apresentaram tricomas glandulares secretores de néctar. Outros gêneros de Caesalpinioideae têm esse tipo de Nef como foi observado por Pascal et al. (2000) e Machado et al. (2008). De acordo com Metcalfe & Chalk (1979) os tricomas glandulares nectaríferos ocorrem agrupados formando manchas. Esta informação não é corroborada com as observações aqui realizadas, pois em P. bracteosa e P. gardneriana os Nefs são esparsos e se distribuem por toda a lâmina foliar.

Segundo Pohil et al. (1981), a co-evolução envolvendo plantas e animais em função da defesa ou polinização possivelmente conduziu ao surgimento dos Nefs. Há registros de hidatódios que se transformaram em Nefs e de estruturas intermediários entre essas estruturas (Evert 2006). Esse mecanismo de substituição ou transformação tem permitido que diferentes estruturas , como os tricomas, as estípulas e os hidatódios, transformem-se anatomicamente (de acordo com a evolução e necessidade da espécie) e atuem como efetivos secretores de néctar (Vogel 1997; Evert 2006).

A história evolutiva dos nectários não estruturados, ainda não é clara. Alguns autores acreditam que este seja um caráter plesiomórfico e em contrapartida, há relatos da possível origem secundária dessas estruturas (Stein & Tobe 1989; Renner 1993).

Nas espécies da subfamília Caesalpinioideae foram registrados Nefs estruturados e não estruturados; substitutivos e não substitutivos, sendo os Nefs substitutivos observados em Libidibia ferrea var. ferrea, Poincianella bracteosa, P. gardneriana e Senna trachypus; sendo que nesta última também são observados Nefs não substitutivos. Dessas, as três primeiras espécies já foram agrupadas dentro do gênero Caesalpinia, o que indica uma possível relação evolutiva para os Nefs destes táxons. Além disso, a presença de diferentes tipos de Nefs nas espécies da subfamília Caesalpinioideae, sugere que essas glândulas podem apresentar um papel evolutivo intermediário em Leguminosae. No entanto, as observações até então realizadas não oferecem subsídios suficientes para conclusões adicionais.

Os gêneros Bauhinia, Chamaecrista e Senna estão entre os mais representativos para a subfamília (Judd et al. 1999) e em todos estes são encontrados representantes com Nefs. Diversos estudos confirmam a ampla distribuição dos Nefs nos gêneros Chamaecrista e Senna, incluindo Senna occidentalis (= Cassia occidentalis) (Bhattacharyya & Marheshwari 1970b; Francino et al. 2006; Keeler 2010; Queiroz 2008) inclusive com morfologia e localização semelhantes.

Das duas espécies de Bauhinia na região de estudo, Bauhinia acuruana Moric. e B. cheilantha (Córdula et al. 2008), apenas nesta última foram registrados Nefs. É comum a presença de Nefs nos membros de Bauhinia serie Cansenia na qual a espécie está inserida (Vaz & Tozzi 2003; 2005). Os Nefs encontrados em B. cheilantha têm formato semelhante ao das espécies de Chamaecrista aqui abordadas.

Em outras espécies de Bauhinia foram observados Nefs com constituição morfológica diferente dos visualizados em B. cheilantha (Vaz & Tozzi 2003, 2005; Machado et al. 2008). A ocorrência de diferentes tipos de Nefs em espécies de um mesmo gênero parece estar relacionada à evolução independente destas complexas estruturas. Por outro lado, também ocorrem Nefs morfologicamente semelhantes, entre espécies de diferentes táxons, mas em grupos evolutivamente mais relacionados (Pascal et al. 2000).

Os Nefs embebidos, como os encontrados em Hymenaea courbaril, foram registrados pela primeira vez em Leonardoxa africana, Leguminosae (Elias 1980). Paiva & Machado (2006) registraram este mesmo tipo em Hymenaea stigonocarpa. Embora, embebidos nos órgãos onde ocorrem, esses Nefs se enquadram na categoria dos nectários estruturados porque apresentam diferenciação dos tecidos (Melo 2008). Hymenaea courbaril também possui nectários florais (Nfs) embebidos, localizados nas sépalas que co-ocorrem com os Nefs. Nesses nectários, a secreção ocorre pela face abaxial na pré-antese, quando também foi observada a presença de formigas. Portanto, esses Nfs apresentam função extranupcial como na maioria dos Nefs (Castro & Machado 2006). Quanto à localização, os nectários florais observados nas sépalas de H. courbaril se adequam ao termo circunfloral proposto por Delpino (1873) apud Schmid (1988), para aqueles presentes em partes florais, mas não necessariamente relacionados à polinização.

Os Nefs em espécies de Mimosoideae demonstraram similaridade estrutural e topográfica entre si. Os tipos de Nefs observados nas espécies de Mirandiba, também foram descritos em outros táxons de Mimosoideae (Pascal et al. 2000; Díaz-Castelazo et al. 2005; Machado et al. 2008). Ebinger et al. (2000) em sua revisão do gênero Acacia observaram a presença de Nefs semelhantes em morfologia e localização aos das Mimosoideae aqui tratadas.

Apesar das semelhanças entre os Nefs da subfamília Mimosoideae, cada táxon possui características próprias que permitem sua distinção. Os Nefs de Parapiptadenia aff. zehntneri e P. zehntneri distinguem-se apenas pela sua localização. Com base no caráter localização dos Nefs é possível que P. aff. zehntneri trate-se de uma variedade taxonômica de P. zehntneri.

A semelhança estrutural dos Nefs em gêneros distintos sugere uma provável convergência desse caráter, devido à origem múltipla dos Nefs (McKey 1989; Soltis et al. 2005).

Nos poucos representantes com Nefs registrados para Papilionoideae, em sua maioria, estes se constituem em Nefs substitutivos, ou seja, estípulas, tricomas, pedicelo ou outras estruturas presentes na planta que passaram a funcionar como Nefs (Lersten & Brubaker 1987; Díaz-Castelazo et al. 2005).

A subfamília Papilionoideae apresentou o menor número de representantes com Nefs, corroborando informações prévias (Elias 1983). Os Nefs estipuliformes em Erythrina velutina também ocorrem em outras espécies do gênero Erytrina e em outros gêneros da subtribo Phaseoleae à qual a espécie pertence (Lersten & Brubaker 1987). Crotalaria incana tem Nefs embebidos em fenda e tricomas glandulares, localizados na inserção das estípulas, do botão floral e do pedicelo floral como foi descrito por Díaz-Castelazo et al. 2005. Em Rhynchosia minima, os Nefs são glândulas discóides (Bhattacharyya & Marheshwari 1970a), dispersas nos folíolos, levemente projetadas, verdes e com 0,5 mm de comprimento (Fig.3I).

Bhattacharyya & Marheshawari (1970a) já haviam descrito os Nefs de Rhynchosia minima e os dados aqui corroboram as observações realizadas. Díaz-Castelazo et al. (2005) registraram a presença tricomas nectaríferos e Nefs não estruturados em outras espécies de Papilionoideae. No entanto, em E. velutina e R. minima isto não foi observado.

A presença de estruturas transformadas parece proporcionar a redução do custo energético na planta e possivelmente limita o investimento de recursos no desenvolvimento de uma nova estrutura (Díaz-Castelazo et al. 2005). É provável que a aquisição de nectários transformados conote um avanço evolutivo para as Leguminosae com Nefs. Além disso, estes Nefs se distribuem principalmente em Papilionoideae, grupo mais derivado da família (Polhil et al. 1981; Elias 1983; Lersten & Brubaker 1987).

O papel ecológico dos Nefs também tem sido comprovado a partir da relação mutualística observada entre plantas com Nefs e formigas (Heads & Lawton 1985; Oliveira & Pie 1988; Santos & Del-Claro 2001; Madureira & Sobrinho 2002; Fernandes et al. 2005; Bovendorp 2009). As formigas visitantes dos Nefs estudados, já foram encontradas em diferentes grupos de plantas. Existem registros a cerca do potencial de defesa contra herbivoria para Camponotus sp., Cephalotes sp. e Crematogaster sp. (Oliveira & Pie 1998; Santos & Del-Claro 2001; Fernandes et al. 2005; Nishimura 2009). Possivelmente essas formigas atuem em defesa das espécies de Leguminosae estudadas, no entanto é importante observar que também há registros de formigas oportunistas que visitam os Nefs, mas não apresentam a relação de defesa (Kaminski et al. 2009).

Os dados obtidos revelam a diversidade estrutural e a ampla distribuição dos Nefs em representantes de Leguminosae na caatinga, com destaque especial para as espécies endêmicas que das 17 registradas no ecossistema, nove (53%) foram coletadas em Mirandiba e em todas foi verificada a presença de Nefs. A diversidade estrutural observada nos Nefs permitiu a identificação da maioria das espécies estudadas (excetuando-se somente os pares: Chamaecrista duckeana e C. pilosa var. luxurians;Poincianella bracteosa e P. gardneriana (Caesalpinioideae); Chloroleucon foliolosum e Senegalia riparia (Mimosoideae) que apresentaram Nefs idênticos). Isso destaca a relevância dos Nefs como caráter diagnóstico para as táxons em questão. Além disso, as associações observadas entre Nefs e formigas coletoras de néctar ressaltam o importante aspecto ecológico dos Nefs para a manutenção das plantas e sua interação com a fauna, bem como parte da diversidade biológica existente na caatinga de Mirandiba, reforçando a necessidade de sua conservação.

 

Agradecimentos

Os autores gostariam de agradecer ao CNPq pela concessão da bolsa de Pós-Graduação concedida a primeira autora, a Fundação o Boticário de Proteção à Natureza pelo Financiamento do Projeto 0743_20071 e a Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP). A equipe do Laboratório de Morfo-Taxonomia Vegetal (MTV). A MSc. Laís Borges (Laboratório de Biologia Floral e Reprodutiva, da UFPE) pelas proveitosas discussões, aos membros do Laboratório de Ecologia pela identificação dos táxons associados. Também agradecemos as equipes técnicas do Laboratório de Morfologia Vegetal e do Centro de Microscopia Eletrônica (IB/UNESP/Botucatu).

 

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Recebido em 14/01/2010.
Aceito em 13/10/2010

 

 

* Autor para correspondência: yannabotany@yahoo.com.br