Potencial reprodutivo e longevidade do parasitóide Telenomus podisi Ashmead, em ovos de diferentes espécies de percevejos

Reproductive potential and longevity of the parasitoid Telenomus podisi Ashmead in eggs of different stinkbug species

CONTROLE BIOLÓGICO

Potencial reprodutivo e longevidade do parasitóide Telenomus podisi Ashmead, em ovos de diferentes espécies de percevejos

Reproductive potential and longevity of the parasitoid Telenomus podisi Ashmead in eggs of different stinkbug species

Deoclecio J. P. Pacheco^I; Beatriz S. Corrêa-Ferreira^II

^IInstituto Biológico, Caixa postal 298, 19100-000, Presidente Prudente, SP

^IIEmbrapa Soja, Caixa postal 231, 86001-970, Londrina, PR.

RESUMO

O potencial reprodutivo e a longevidade do parasitóide de ovos Telenomus podisi Ashmead foram estudados, em laboratório, em ovos dos percevejos hospedeiros Euschistus heros (F.), Piezodorus guildinii (West.) e Nezara viridula (L.). A capacidade reprodutiva e a longevidade de fêmeas de T. podisi foram significativamente diferentes nas três espécies de percevejos. A maior produção de descendentes por fêmea ocorreu nos primeiros 10 dias de vida, em ovos de E. heros e P. guildinii. O parasitismo em N. viridula foi muito baixo (8,1%) e somente cinco indivíduos completaram seu desenvolvimento. Fêmeas jovens geraram maior número de fêmeas do que de machos, ocorrendo proporção inversa com o avanço da idade da fêmea. A razão sexual do parasitóide quando desenvolvido em E.heros e P. guildinii foi de 0,67 e 0,61 e a fertilidade média da fêmea durante a sua vida reprodutiva foi de 211,0 e 76,1 descendentes, respectivamente. A longevidade das fêmeas de T. podisi foi diferente em cada espécie hospedeira, vivendo, em média, 19,9, 30,9 e 40,6 dias quando parasitaram ovos de P. guildinii, E. heros e N. viridula, respectivamente. Os machos, entretanto, tiveram sempre longevidade maior em relação às fêmeas, apresentando um tempo de vida semelhante nos três hospedeiros (32,0, 34,5 e 43,5 dias, respectivamente). Os resultados sugerem que E. heros e P. guildinii são os hospedeiros mais adequados ao desenvolvimento de T. podisi.

Palavras-chave: Insecta, Pentatomidae, biologia, controle biológico, percevejos, parasitóides.

ABSTRACT

The reproductive potential and the longevity of Telenomus podisi Ashmead egg parasitoid was studied in the laboratory. The parasitoid was reared in eggs of the stink bug hosts Euschistus heros (F.), Piezodorus guildinii (West.) and Nezara viriula (L.). The reproductive capacity and longevity of the T. podisi females was significantly different on the three species. The higher production of progeny occurred on the first 10 d of female´s life in eggs of E. heros and P. guildinii. The parasitism on N. viridula eggs was very low (8.1%), with only 5 parasitoids completing their development. In the progeny, young females produced higher number of females than males, while the opposite occurred with older females. The parasitoid sex ratio in E. heros and P. guildinii hosts was 0.67 and 0.61, respectively, and the mean fertility per females was of 211.0 and 76.1 descendents, respectively. The longevity of T. podisi females was different on each host species, with an average of 19.9, 30.9 and 40.6 d when they parasitized eggs of P. guildinii, E. heros and N. viridula, respectively. The longevity of males was longer than females, and it was similar in the three hosts, with mean time of 32.0, 34.5 and 43.5 d, respectively. The results suggest that E. heros and P. guildinii are more adequate hosts to T. podisi development.

Key words: Insecta, Pentatomidae, biology, biological control, stink bugs, parasitoids.

O conhecimento da taxa reprodutiva dos inimigos naturais é fundamental para a avaliação do seu potencial como agentes de controle biológico. Poonsavasde & Sukonthabhirom (1990), na Tailândia, verificaram que, em ovos de Piezodorus hybneri Gmelin, espécies do gênero Telenomus parasitaram duas vezes mais que as do gênero Trissolcus e que fêmeas de Telenomus sp., em laboratório, à temperatura de 29°C, apresentaram alto número de descendentes, porém pequeno tempo de vida. No entanto, fêmeas copuladas, mas sem contato com o hospedeiro, viveram muito mais (21 a 25 dias), demonstrando serem capazes de procurar seu hospedeiro durante muito tempo.

Orr & Boethel (1990), estudando o potencial reprodutivo de Telenomus cristatus Johnson e Telenomus podisi Ash. em ovos de Podisus maculiventris (Say) em campos de soja da Louisiana, EUA, verificaram que fêmeas de T. cristatus viveram mais do que fêmeas de T. podisi, quando foi permitido a ambas ovipositar livremente. Segundo os autores, a diferença foi devida ao maior período de pós-oviposição verificado para T. cristatus. Constataram, ainda, que o pico de produção de progênie foi dois dias após a emergência dos adultos e que T. podisi produziu 2,5 vezes mais descendentes que T. cristatus em todo seu período reprodutivo, apresentando uma proporção de fêmea/macho de 4,4:1 e 15,8:1, respectivamente.

Segundo Yeargan (1982), fêmeas de T. podisi produzem mais descendentes nas primeiras 24 horas de vida, enquanto que fêmeas de Trissolcus euschisti (Ash.) apresentaram essa característica aos dois dias de vida, sugerindo que esta espécie possua um breve período de pré-oviposição após sua emergência. O período máximo de oviposição de T. podisi foi de 18 dias, enquanto que o de T. euschisti foi de 49 dias; a longevidade das fêmeas de T. podisi também foi de 1/3 em relação a T. euschisti.

Corrêa-Ferreira & Zamataro (1989), comparando, em condições de laboratório, a capacidade reprodutiva e a longevidade da raça de Trissolcus basalis (Woll.) proveniente da Austrália, com a raça encontrada no Brasil e com a espécie Trissolcus mitsukurii Ash., constataram que as duas raças de T. basalis foram semelhantes, sendo, porém, superiores a T. mitsukurii. Verificaram, também, que a produção máxima de indivíduos ocorreu no segundo dia de vida, para as duas espécies. Entretanto, para Telenomus calvus Johnson em ovos de P. maculiventris a fecundidade foi maior no primeiro dia após sua emergência, declinando muito após o sexto dia (Orr et al. 1986). Estes autores verificaram, também, que a longevidade das fêmeas sem a presença do hospedeiro, apenas alimentadas com mel, foi de 33,7 dias, reduzindo para 5,7 dias quando colocada em associação forética com o seu hospedeiro.

Em função do complexo de percevejos que ocorre na cultura da soja, comparou-se o potencial reprodutivo e a longevidade do parasitóide T. podisi em ovos das três espécies de percevejos mais abundantes: Euschistus heros (F.), Piezodorus guildinii (West.) e Nezara viridula (L.).

Material e Métodos

Para os ensaios, utilizaram-se casais do parasitóide T. podisi individualizados em tubos de vidro (8,0x2,5cm), logo após sua emergência, sendo a fêmea copulada e sem experiência de oviposição, ambos alimentados com mel e mantidos em estufa tipo BOD, sob condições controladas de temperatura (25°±2°C), U.R. (65%±10%) e fotofase (14 horas).

Como fonte contínua de fornecimento de ovos dos hospedeiros, colônias individualizadas das espécies E. heros, P. guildinii e N. viridula foram mantidas em salas climatizadas, segundo metodologia descrita por Corrêa-Ferreira (1985), utilizando-se para o teste ovos com no máximo dois dias de idade. A cada casal foi oferecida uma massa com 20 ovos, que ficou exposta ao parasitismo por 24 horas, sendo o potencial reprodutivo avaliado por um período de 20 dias em ovos de E. heros e N. viridula e 17 dias em ovos de P. guildinii. Diariamente, os ovos parasitados foram removidos e substituídos por nova massa de ovos. Ao término deste período de exposição dos ovos, continuou-se a observação diária do casal de parasitóide nos tubos de vidro, nas mesmas condições ambientais e de alimentação, para registro da longevidade dos machos e fêmeas de T. podisi.

Após o período de exposição, as massas de ovos foram retiradas dos tubos e colocadas individualmente em placas de Petri (9x1,5cm) forradas com papel filtro umedecido e mantidas em incubadoras sob as mesmas condições já descritas. Após o desenvolvimento, a emergência e morte dos parasitóides, determinou-se o número total de ovos parasitados por postura, o número de parasitóides desenvolvidos e o sexo dos adultos. Todos os ovos que permaneceram intactos foram dissecados e seu conteúdo analisado.

A fertilidade do parasitóide foi obtida pela média do número de ovos parasitados por fêmea, durante todo o período de exposição, sendo o índice de parasitismo calculado pela média da percentagem diária de parasitismo em relação ao número de ovos oferecidos a cada fêmea, durante o mesmo período. A razão sexual (RS) dos parasitóides emergidos foi calculada pela fórmula RS=fêmeas/(machos+fêmeas). Utilizou-se um delineamento inteiramente casualizado, com três tratamentos e 10 repetições, sendo os dados submetidos à análise de variância e as médias comparadas pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade.

Resultados e Discussão

Potencial Reprodutivo. Em ovos de E. heros, fêmeas de T. podisi foram capazes de realizar posturas desde o primeiro dia de vida (Fig. 1). Entretanto, foi no segundo dia que elas demostraram maior produção de descendentes e maior proporção de fêmeas em relação ao número de machos gerados (4,1:1,0). Constatou-se que a maior parte das posturas foi realizada nos primeiros 10 dias de vida, havendo queda acentuada e progressiva até o 20º dia. Com o avanço na idade das fêmeas, ocorreu diminuição do número de fêmeas e aumento do número de machos gerados, fato também constatado por Corrêa-Ferreira & Zamataro (1989) para as raças brasileira e australiana de T. basalis. Yeargan (1982), estudando a capacidade reprodutiva de T. podisi em ovos de P. maculiventris, verificou que a maior produção de progênie ocorreu no primeiro dia de vida da fêmea, mas observou, também, assim como aconteceu neste ensaio, que a maior concentração de parasitismo de ovos ocorreu nos primeiros 10 dias de vida da fêmea.

Em ovos de P. guildinii também constatou-se maior produção de descendentes nos primeiros 10 dias de vida da fêmea (Fig. 2), com maior proporção de fêmeas que de machos no segundo dia (2,67:1,0). Com o passar do tempo, ocorreu diminuição de fêmeas e aumento de machos gerados. A diferença verificada entre esses dois hospedeiros quanto à produção de descendentes é que o pico ocorreu no primeiro dia de vida em ovos de P. guildinii, concordando com o resultado de Yeargan (1982) para T. podisi em ovos de P. maculiventris, enquanto que em ovos de E. heros o pico ocorreu no segundo dia.

O parasitismo por T. podisi em ovos de N. viridula foi muito reduzido (10%) e, em apenas cinco ovos parasitados T. podisi conseguiu se desenvolver e chegar à fase adulta, indicando não ser este um hospedeiro adequado a esta espécie. Em função do baixo desenvolvimento de T. podisi em ovos de N. viridula, não foi possível obter informações sobre a fertilidade e a razão sexual nesse hospedeiro. Os maiores índices de parasitismo ocorreram nos primeiros 10 dias de vida do parasitóide, em ovos de E. heros e P. guildinii, 70,7% e 38,6%, respectivamente (Tabela 1), havendo sensível diminuição após esse período (26,5% e 9,5%). No entanto, foi nos cinco primeiros dias que ocorreram os maiores índices de parasitismo, superiores a 80% em ovos de E. heros e 50% em P. guildinii (Figs. 1 e 2). Portanto, as fêmeas de T. podisi possuem maior potencial de controle desses percevejos nos primeiros dias de vida. Em ovos de N. viridula, o parasitismo foi baixo e igual durante todo o período estudado (8,1% a 13,3%).

Em relação à fertilidade, constatou-se que uma fêmea de T. podisi, durante seu período fértil, produziu, em média, 211,0 e 76,1 indivíduos em ovos de E. heros e P. guildinii, respectivamente, resultado muito superior ao obtido por Yeargan (1982), que foi de 39,6 descendentes por fêmea de T. podisi em ovos de P. maculiventris. Essa diferença pode ser explicada em função do hospedeiro utilizado e das condições metodológicas empregadas (temperatura: 21º a 25ºC e fotoperíodo: 15h:9h). Corrêa-Ferreira (1993) obteve para T. basalis, em ovos de N. viridula, hospedeiro preferencial desse parasitóide, a média de 250,4 indivíduos por fêmea. Como T. podisi apresenta maior preferência por ovos de E. heros, isto pode explicar a maior produção de descendentes neste hospedeiro, em relação aos ovos de P. guildinii.

A razão sexual média de T. podisi nos hospedeiros E. heros e P. guildinii foi de 0,67 e 0,61, respectivamente (Tabela 1), não diferindo entre si (P>0,05), sugerindo que este parâmetro não sofreu interferência da mudança de hospedeiro. Alguns estudos mostram que a razão sexual é influenciada pela temperatura ambiente, o tempo de exposição ao parasitismo e a densidade de fêmeas. Corrêa-Ferreira (1991), em condições de laboratório, verificou que, em ovos de N. viridula, a razão sexual do parasitóide T. basalis foi altamente influenciada pela densidade de fêmeas e pelo tempo de exposição dos ovos, obtendo descendência com maior número de fêmeas, quando os ovos foram submetidos a um menor número de fêmeas por curto período de tempo.

Longevidade. A longevidade média das fêmeas de T. podisi foi estatisticamente diferente (P<0,05) para as três espécies de hospedeiros testadas (Tabela 1). A maior longevidade média ocorreu em ovos de N. viridula (40,6 dias) e a menor em ovos de P. guildinii (19,9 dias). Em ovos de E. heros, a média obtida foi intermediária (30,9 dias). Yeargan (1982) encontrou, em ovos de P. maculiventris, uma longevidade média de 12,2 dias para T. podisi. Essas variações podem ser explicadas devido às diferentes metodologias e hospedeiros utilizados nos dois ensaios. De um modo geral, os machos tiveram longevidade média maior que as fêmeas e apresentaram tempos médios de vida que não diferiram estatisticamente nos três hospedeiros (43,5, 32,0 e 34,5, em N. viridula, P. guildinii e E. heros, respectivamente), o que pode ser explicado pelo fato de que, em condições de alimentação e temperatura homogêneas, o gasto de energia para a cópula foi semelhante para todos os hospedeiros.

A literatura mostra que a longevidade dos parasitóides está relacionada a vários fatores como alimentação, condições ambientais (temperatura e umidade relativa) e gasto de energia durante a cópula e oviposição. Corrêa-Ferreira (1991), estudando a raça de T. basalis que ocorre no Brasil, verificou que a longevidade desse parasitóide foi inversamente proporcional à temperatura ambiente. Verificou, ainda, que o tempo de vida foi drasticamente reduzido quando machos e fêmeas foram submetidos à ausência de alimento, em todas as temperaturas testadas. Resultados semelhantes foram encontrados para outros parasitóides (Jubb & Watson 1971, Orr et al. 1986, Poonsavasde & Sukonthabhirom 1990). Neste ensaio, como a alimentação e as condições ambientais foram iguais em todos os tratamentos, a diferença ocorrida na longevidade das fêmeas deveu-se, principalmente, ao índice de parasitismo verificado nos ovos dos hospedeiros. A maior taxa reprodutiva das fêmeas de T. podisi em ovos de E. heros e P. guildinii levou a um maior gasto de energia e, consequentemente, menor longevidade das fêmeas, se compararmos com fêmeas expostas a ovos de N. viridula, onde o parasitismo foi muito reduzido.

Agradecimentos

Aos Dr. Flávio Moscardi e Dr. José de Barros França Neto, da Embrapa Soja, pela revisão e análise crítica do manuscrito. Este trabalho de pesquisa foi aprovado para publicação pelo Chefe Adjunto de Pesquisa e Desenvolvimento da Embrapa Soja como manuscrito número 24/98.

Literatura Citada

Recebido em 10/03/98. Aceito em 19/08/98.

• Corrêa-Ferreira, B.S. 1985. Criação massal do percevejo verde Nezara viridula (L.). Londrina. Embrapa-CNPSo, Documentos 11, 16 p.
• Corrêa-Ferreira, B.S. 1991. Parasitóide de ovos: incidência natural, biologia e efeito sobre a população de percevejos da soja. Curitiba. Tese de doutorado. Universidade Federal do Paraná, 229 p.
• Corrêa-Ferreira, B.S. 1993. Utilização do parasitóide de ovos Trissolcus basalis (Wollaston) no controle de percevejos da soja. Londrina. Embrapa-CNPSo, Circular Técnica 11, 40 p.
• Corrêa-Ferreira, B.S. & C.E.O. Zamataro. 1989. Capacidade reprodutiva e longevidade dos parasitóides de ovos Trissolcus basalis (Wollaston) e Trissolcus mitsukurii Ashmead (Hymenoptera: Scelionidae). Rev. Bras. Biol. 49: 621-626.
• Jubb, G.L. & T.F. Watson. 1971. Parasitization capabilities of the pentatomid egg parasite Telenomus utahensis (Hymenoptera: Scelionidae). Ann. Entomol. Soc. Am. 64: 452-456.
• Orr, D.B. & D. Boethel. 1990. Reproductive potential of Telenomus cristatus and Telenomus podisi (Hymenoptera: Scelionidae), two egg parasitoids of pentatomids (Heteroptera). Ann. Entomol. Soc. Am. 83: 902-905.
• Orr, D.B., J.S. Russi & D.J. Boethel. 1986. Reproductive biology and behavior of Telenomus calvus (Hymenoptera: Scelionidae) a phoretic egg parasitoid of Podisus maculiventris (Hemiptera: Pentatomidae). Can. Entomol. 118: 1063-1072.
• Poonsavasde, P. & S. Sukonthabhirom. 1990. Evaluation of the scelionid egg parasitoids for controlling Piezodorus hybneri Gmelin. The Mungbean Meeting 90, Thailand, p.277-282.
• Yeargan, K.V. 1982. Reproductive capability and longevity of the parasitic wasps Telenomus podisi and Trissolcus euschisti Ann. Entomol. Soc. Am. 75: 181-183.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  05 Jun 2006
• Data do Fascículo
  Dez 1998

Histórico

• Aceito
  19 Ago 1998
• Recebido
  10 Mar 1998