Desenvolvimento e parasitismo de Lysiphlebus testaceipes (Cresson) e Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae) em Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) em duas cultivares de crisântemo

Development and parasitism of Lysiphlebus testaceipes (Cresson) and Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae) on Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) on two chrysanthemum cultivars

BIOLOGICAL CONTROL

Desenvolvimento e parasitismo de Lysiphlebus testaceipes (Cresson) e Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae) em Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) em duas cultivares de crisântemo

Development and parasitism of Lysiphlebus testaceipes (Cresson) and Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Braconidae) on Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae) on two chrysanthemum cultivars

Maria C.M. Soglia^I; Vanda H.P. Bueno^I; Marcus V. Sampaio^{I, II}; Sandra M.M. Rodrigues^I; Carlos A.S. Ledo^III

^IDepto. Entomologia, Univ. Federal de Lavras, C. postal 3037, 37200-000, Lavras, MG, [e-mail]

^IIInstituto de Ciências Agrárias, Univ. Federal de Uberlândia, Campus Umuarama, C. postal 593. 38400-902, Uberlândia, MG

^IIIEmbrapa - Mandioca e Fruticultura, Rua Embrapa, s/n, C. postal 7, 44380-000, Cruz das Almas, BA

RESUMO

Os parasitóides Lysiphlebus testaceipes (Cresson) e Aphidius colemani Viereck desempenham importante papel na regulação das populações de afídeos que atacam crisântemo em ambientes protegidos. O objetivo deste estudo foi avaliar a interação controle biológico e resistência de plantas, por meio do desenvolvimento e parasitismo de L. testaceipes e A. colemani no pulgão Aphis gossypii Glover mantido nas cultivares comerciais de crisântemo suscetível Yellow Snowdon (YS) e resistente White Reagan (WR). O experimento foi conduzido em câmara climática à temperatura de 22 ± 1°C, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12h, utilizando ninfas de 2º e 3º ínstares de A. gossypii atacadas apenas uma vez pelos parasitóides. O desenvolvimento foi de 15,0 e 12,9 dias, para L. testaceipes e de 17,0 e 16,3 dias para A. colemani em A. gossypii nas cvs. YS e WR, respectivamente. O parasitismo por L. testaceipes foi maior em A. gossypii na cv. YS (68,4%), quando comparado com WR (50,0%), sendo que para A. colemani não houve diferença significativa (46,8 e 35,0% para YS e WR, respectivamente). As porcentagens de emergência de L. testaceipes e A. colemani em A. gossypii mantido em YS e WR foram, respectivamente 91,6% e 85,3% e 78,1% e 100,0%. A longevidade de A. colemani e a taxa de parasitismo de L. testaceipes foram influenciadas negativamente pela cultivar WR. Os resultados indicam uma interação positiva entre controle biológico com parasitóides e a cultivar resistente WR no controle de A. gossypii em crisântemo em sistema protegido.

Palavras-chave: Biologia, tricoma, interação tritrófica, controle biológico

ABSTRACT

The parasitoids Lysiphlebus testaceipes (Cresson) and Aphidius colemani Viereck play an important role on the regulation of aphid populations on chrysanthemum grown in greenhouses. This study evaluated the interaction of biological control and plant resistance by the development and the parasitism of L. testaceipes and A. colemani on Aphis gossypii Glover. The aphid host was kept on commercial cultivars of chrysanthemum susceptible Yellow Snowdon (YS) and resistant White Reagan (WR). The experiment was carried out in climatic chamber at 22 ± 1ºC, 70 ± 10% RH, and photophase 12h. Nymphs of 2^nd and 3^rd instars of A. gossypii attacked only once by the parasitoids were used in the experiment. The development time was 15.0 and 12.9 days for L. testaceipes and 17.0 and 16.3 days for A. colemani kept on A gossypii on cvs. YS and WR, respectively. The parasitoid L. testaceipes showed greater parasitism rate (68.4%) on A. gossypii on cv. YS than on WR (50%), and for A. colemani was not found significative difference on parasitism (46.8 and 35% to YS and WR, respectively). The emergence rates of L. testaceipes and A. colemani were 91.6% and 85.3% on A gossypii reared on YS, and 78.1% and 100% on WR, respectively. The longevity of A colemani and the parasitism rate of L. testaceipes were affected in a negative way by the cv. WR. The results indicated a positive interaction of biological control with parasitoids and the resistant cv. WR on A. gossypii control in protected cultivation.

Key words: Biology, trichome, tri-trophic interaction, biological control

O pulgão Aphis gossypii Glover é cosmopolita e polífago, tendo como plantas hospedeiras muitas espécies de importância agrícola, dentre elas, ornamentais como o crisântemo (Dendranthema grandiflora Tzevelev). Ocasiona sérios problemas ao cultivo dessa ornamental em ambientes protegidos nas regiões temperadas (Leclant & Deguine 1994) e no Brasil é considerado uma das principais pragas associadas ao crisântemo de corte cultivado nesses ambientes (Bueno 1999, Bueno et al. 2003).

A regulação das populações de afídeos tem sido efetivamente mantida em inúmeras culturas por meio de agentes de controle biológico. Dentre esses destacam-se Lysiphlebus testaceipes (Cresson) e Aphidius colemani Viereck, endoparasitóides solitários que atacam diferentes espécies de pulgões presentes em vários agroecossistemas (Costa & Starý 1988). L. testaceipes e A. colemani estão associados a pulgões em plantas de crisântemo em cultivos protegidos, incluindo A. gossypii (Bueno et al. 2003), e competem por esse hospedeiro em condições naturais (Sampaio et al. 2005a).

As relações parasitóides/predadores e hospedeiros/presas podem ser influenciadas diretamente pela planta hospedeira, ou ainda, indiretamente, pela alteração da população ou da qualidade do herbívoro hospedeiro, e este, por sua vez, atua no seu inimigo natural de forma positiva ou negativa (Lara 1991). A condição fisiológica, como presença de componentes químicos, e a morfológica da planta hospedeira podem determinar a sua resistência inerente, bem como as condições para o crescimento da população de afídeos. Plantas hospedeiras resistentes podem influenciar a atividade e a biologia dos inimigos naturais (Painter 1951, Bethke et al. 1998). Como resultado da interação controle biológico e plantas resistentes podem surgir efeitos negativos, como alta mortalidade e período de desenvolvimento mais longo dos inimigos naturais (Obrycki & Tauber 1984, Gamarra et al. 1997), ou positivos, com a maior redução da praga (Obrycki et al. 1983, Farid et al. 1998, Messina & Souresan 2001).

Cultivares de crisântemo têm apresentado diferentes níveis de resistência ao ataque de insetos, incluindo os afídeos (Storer & van Emden 1995). Variação nos níveis de resistência, observados em cultivares como Yellow Snodow e White Reagan, pode estar relacionada a características morfológicas das folhas, como densidades de tricomas tectores (Soglia et al. 2002). Uma redução da sobrevivência nos estágios iniciais de desenvolvimento (Soglia et al. 2002) e na capacidade reprodutiva (Soglia et al. 2003, 2005) do pulgão A. gossypii foi observada com maior intensidade na cultivar White Reagan, a qual apresentou maior densidade de tricomas.

Os parasitóides A. colemani e L. testaceipes vêm sendo produzidos comercialmente como agentes de controle de A. gossypii para cultivos protegidos e o conhecimento das interações planta-pulgão-parasitóide pode auxiliar em programas de controle biológico desse pulgão. Considerando que cultivares resistentes podem não influenciar os parasitóides no seu papel como agentes de controle, este trabalho teve como objetivos avaliar o desenvolvimento e o parasitismo de L. testaceipes e A. colemani no pulgão hospedeiro A. gossypii, criado em duas cultivares comerciais de crisântemo de corte cultivadas em ambiente protegido.

Material e Métodos

O trabalho foi desenvolvido no Laboratório de Controle Biológico do Departamento de Entomologia da Universidade Federal de Lavras. O material vegetal foi obtido de plantas de crisântemo, cultivares Yellow Snowdon (YS) (suscetível) e White Reagan (WR) (resistente) cultivadas em casa de vegetação na Fazenda Terra Viva (Grupo Schoenmaker) em Santo Antonio de Posse, SP.

Os exemplares de A. gossypii foram coletados de colônias presentes nas duas cultivares de crisântemo na mesma fazenda, devidamente identificados e mantidos na mesma cultivar, na qual foi coletado, durante toda a condução do trabalho.

Criação de A. gossypii. Mudas das cvs. YS e WR foram plantadas em vasos plásticos com capacidade para 1 L (uma planta por vaso), contendo substrato esterilizado. Cada planta foi infestada com cerca de 50 indivíduos de A. gossypii e as plantas foram mantidas em casa de vegetação do Departamento de Entomologia da UFLA, para multiplicação dos pulgões e estabelecimento da criação de manutenção. As plantas foram mantidas em gaiolas (50 x 50 x 100 cm) com armação de arame e revestidas com tela de náilon.

Para obtenção de ninfas de A. gossypii, foram utilizadas placas (15 cm de diâmetro) contendo solução de ágar/água 1% e uma folha de crisântemo, cvs. YS ou WR. Nessas placas foram colocadas 30 fêmeas adultas ápteras, provenientes da criação de manutenção e mantidas em câmaras climáticas a 25 ± 1ºC, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12h. Após 24h, os adultos foram retirados, permanecendo apenas as ninfas, as quais foram utilizadas nos experimentos.

Criação de L. testaceipes e A. colemani. Adultos de L. testaceipes foram obtidos de pulgões A. gossypii mumificados coletados em plantas de algodão (Gossypium hirsitum L.) presentes em casa de vegetação do Departamento de Entomologia/UFLA, e o parasitóide A. colemani obtido de Aphis spiraecola Patch (Hemiptera: Aphididae) coletados em plantas de Citrus sinensis (L.) no campus da UFLA. Os parasitóides foram mantidos em gaiolas acrílicas (30 x 30 x 60 cm), contendo planta de sorgo (Sorghum bicolor L.) infestada com colônias do pulgão Schizaphis graminum (Rondani) (Hemiptera: Aphididae), em sala climatizada a 25°C e fotofase de 12h.

Após a mumificação, os pulgões foram retirados das folhas e individualizados em tubos de vidro contendo água e mel (1%) como fonte de alimento, em sala climatizada até a emergência dos adultos, os quais foram sexados e utilizados nos experimentos.

Parasitismo e desenvolvimento de L. testaceipes e A. colemani em A. gossypii criados em duas cultivares de crisântemo. Esse experimento foi conduzido em câmaras climáticas a 22 ± 1°C, UR de 70 ± 10% e fotofase de 12h. Como arena de forrageamento para os parasitóides foram utilizadas placas de Petri (5 cm de diâmetro) contendo um disco foliar (3 cm de diâmetro) de uma das cultivares de crisântemo estudadas, sobre fina camada (5 mm) de ágar/água 1%, e quatro ninfas de 2º e 3º ínstares de A. gossypii. Uma fêmea do parasitóide, previamente acasalada, com 24h de vida, e sem experiência prévia de oviposição foi liberada na arena. A placa foi vedada com filme de PVC laminado e sob microscópio estereoscópico observou-se o parasitismo. Esse procedimento foi adotado para assegurar que todos os pulgões utilizados no experimento tivessem sido previamente parasitados. No entanto, falhas na oviposição da fêmea do parasitóide, mortalidade dos estágios imaturos e falhas do observador fazem com que a porcentagem de parasitismo apresentada por cada espécie atinja um patamar menor, e nem sempre os 100% como deveria ocorrer (Giri et al. 1982, Christiansen-Weniger & Hardie 2000).

Após a primeira oviposição, feita através de toque longo com o ovipositor, a fêmea do parasitóide foi retirada e mantida em cápsula de gelatina. A ninfa parasitada foi retirada da arena e individualizada em uma nova placa contendo um disco foliar da cultivar de crisântemo avaliada. Esse procedimento foi realizado para cada ninfa presente na arena de forrageamento. Em seguida, as placas foram vedadas com filme de PVC laminado, e observadas diariamente até a formação de múmias. Dois dias após a formação das múmias, essas foram transferidas e individualizadas para tubos de vidro (100 x 8 mm) vedados e contendo gotículas de água e mel (1%) como fonte de alimento, e mantidas até a emergência dos parasitóides.

Os adultos recém-emergidos foram separados por sexo e mantidos nos mesmos tubos para avaliação de sua longevidade, sendo oferecido a cada dois dias o mel, e diariamente a água, ambos depositados na forma de gotículas nas paredes do tubo.

Foram avaliados os períodos de desenvolvimento, da oviposição à formação da múmia e da oviposição à emergência dos adultos, as porcentagens de parasitismo e de emergência, a razão sexual e a longevidade dos parasitóides em A. gossypii em cada cultivar.

Análise estatística. O experimento foi conduzido em delineamento inteiramente casualizado (DIC), com duas cultivares e duas espécies de parasitóide. Cada repetição foi constituída por quatro ninfas de 2º e 3º ínstares de A. gossypii parasitadas e foram utilizadas de 14 a 19 repetições por tratamento. A análise dos dados foi realizada pelo programa estatístico SAS – Statistical Analysis System (SAS Institute Inc. 2000), e os dados foram submetidos à análise de variância (F; P = 0,05). Os dados referentes à formação de múmias (%) e emergência (%) foram transformados para , antes de se proceder à análise. Os dados de período de desenvolvimento e longevidade foram avaliados em esquema fatorial 2 x 2 (2 cultivares x 2 parasitóides) e as médias submetidas ao teste de Tukey a 5% de probabilidade.

Resultados e Discussão

Desenvolvimento de L. testaceipes e A. colemani em A. gossypii criados em duas cultivares de crisântemo. Houve interação significativa entre o período de desenvolvimento (da oviposição à formação da múmia dos parasitóides) e as cultivares de crisântemo avaliadas. Para esse período, o desenvolvimento de L. testaceipes foi semelhante ao de A. colemani na cultivar suscetível (YS) e mais curto naquela resistente (WR) (Tabela 1). Porém, a interação não foi significativa para o período da oviposição à emergência dos parasitóides e as cultivares de crisântemo, sendo que L. testaceipes apresentou período de desenvolvimento mais curto nas duas cultivares avaliadas (Tabela 2).

Embora alguns trabalhos na literatura enfoquem a biologia de A. colemani (Sampaio et al. 2001, Sampaio et al. 2005b) e L. testaceipes (Carnevale et al. 2003, Rodrigues et al. 2004) em A. gossypii, os mesmos avaliam cada espécie de parasitóide isoladamente e utilizam plantas hospedeiras e temperaturas diferentes. Nesse estudo foi possível a comparação do desenvolvimento e longevidade dos dois parasitóides, o que pode auxiliar nos processos de seleção e avaliação dos mesmos para programas de controle biológico. Além disso, corrobora as afirmações de que o menor período de desenvolvimento de L. testaceipes pode determinar a maior habilidade competitiva (Collier et al. 2002) e diminuir o tempo entre gerações, característica utilizada na avaliação da eficácia de inimigos naturais no controle biológico (Lenteren 2000).

O desenvolvimento de L. testaceipes em A. gossypii diferiu significativamente para as duas cultivares de crisântemo, indicando influência da planta hospedeira no tempo de desenvolvimento do parasitóide. A duração média do período entre a oviposição e a formação da múmia foi de 9,6 ±1,14 e 7,8 ± 0,78 dias (Tabela 1) e da oviposição à fase adulta foi de 15,0 ± 0,12 e 12,9 ± 1,48 dias, em Yellow Snowdon e White Reagan, respectivamente. L testaceipes apresentou maior tempo de desenvolvimento quando se desenvolveu em A. gossypii mantida na cv. suscetível YS (Tabela 2). A duração média da oviposição à emergência do adulto de L. testaceipes em A. gossypii em algodoeiro obtida por Carnevale et al. (2003) foi de 8,8 ± 0,21dias. Já Steenis (1994) observou em plantas de pepino, desenvolvimento de 9,5 dias. Em crisântemo cv YS, Rodrigues et al. (2004) obtiveram para as mesmas espécies, de parasitóide e de pulgão, desenvolvimentos de 14,8 e 11,3 dias, sendo que esses valores aproximam-se dos observados no presente estudo.

Não houve influência significativa no tempo de desenvolvimento de A. colemani e A. gossypii entre as duas cultivares nas quais o pulgão se alimentou (Tabela 1). Sampaio et al. (2005b), avaliando o desenvolvimento de A. colemani em A. gossypii em plantas de pepino, obteve desenvolvimento de 12 dias, valor inferior quando comparado ao obtido para esse parasitóide em A. gossypii nas cultivares de crisântemo estudadas. Porém, desenvolvimento superior (20 dias) para A. colemani foi verificado por Monguí et al. (1986) em M. persicae em planta de crisântemo.

De acordo com Sequeira & Mackauer (1992) o tempo de desenvolvimento do parasitóide é um indicador da qualidade nutricional do hospedeiro. Segundo Bottrel et al. (1998), a planta como fonte de alimento pode afetar tanto o tamanho, o período de desenvolvimento e a sobrevivência dos herbívoros como também dos inimigos naturais que se alimentam de tais herbívoros, dentro da cadeia alimentar. O período de desenvolvimento de L. testaceipes foi menor na cultivar resistente WR do que na suscetível YS. Para A. colemani, o desenvolvimento foi semelhante nas duas cultivares. Como a cultivar resistente WR reduz o crescimento populacional de A. gossypii (Soglia et al. 2005) e, no presente trabalho, não interferiu no tempo de desenvolvimento dos parasitóides, é possível que ela não tenha afetado a qualidade do pulgão hospedeiro para os parasitóides. É possível também que exista uma interação positiva entre a resistência de plantas de crisântemo e o controle biológico de A. gossypii com A. colemani e L. testaceipes, que pode ser percebido quando o período de desenvolvimento dos parasitóides é avaliado isoladamente.

Parasitismo e emergência de L. testaceipes e A. colemani em A. gossypii. O parasitismo por L. testaceipes, ou seja, a porcentagem de múmias formadas em ninfas de A. gossypii criadas na cultivar suscetível Yellow Snowdon foi significativamente maior (68,4%) quando comparada à formação de múmias (50,0%) em ninfas mantidas em White Reagan (Tabela 3). Entretanto a porcentagem de parasitismo por A. colemani sobre ninfas de A. gossypii alimentada com as duas cultivares de crisântemo não diferiu significativamente (Tabela 3).

Mesmo após um pulgão ter sido parasitado, a formação da múmia pode não ocorrer, devido à mortalidade do parasitóide no estágio de ovo (Christiansen-Weniger & Hardie 2000) ou de larva (Steenis 1994, Rodrigues et al. 2004). As porcentagens de larvas de parasitóide encontradas após a a oviposição têm variado de 86% (Sampaio et al. 2001) a 92% (Sampaio et al. 2005b) para A. colemani e de 48% (Bueno et al. 2003) a 72% para L. testaceipes (Sampaio et al. 2005b) em A. gossypii. A porcentagem de múmias formadas em pulgões parasitados foi de 65% a 68% para L. testaceipes (Rodrigues et al. 2004) e de 86% a 91% para A. colemani (Sampaio et al. 2005b). Esses valores estão próximos aos encontrados para a porcentagem de múmias formadas para L. testaceipes (50,0% e 68,4%). No entanto, para A. colemani, a formação de múmias observada em A. gossypii nas duas cultivares de crisântemo (35% e 46,8%) está muito abaixo dos valores relatados anteriormente para a mesma espécie de parasitóide. Como todos os pulgões utilizados no presente trabalho foram parasitados e a formação de múmias foi menor do que a observado por outros autores, é provável que tenha ocorrido uma alta mortalidade dos imaturos de A. colemani em A. gossypii nas duas cultivares de crisântemo antes da formação das múmias.

A menor taxa de formação de múmias de L. testaceipes em A. gossypii na cultivar resistente WR indica maior mortalidade dos estágios imaturos do parasitóide nessa cultivar. Segundo Soglia et al. (2002), a mortalidade de ninfas de A. gossypii foi maior na cultivar resistente WR quando comparado com a suscetível YS, sendo plausível que o parasitóide também tenha sofrido os mesmos efeitos. O efeito da cultivar resistente não foi claramente indicado para A. colemani.

A porcentagem de emergência foi alta para os dois parasitóides nas duas cultivares avaliadas. Para L. testaceipes foi de 91,6% em ninfas de A. gossypii mantidas em YS e de 85,3% naquelas em WR, sem diferença significativa. A porcentagem de emergência de A. colemani diferiu significativamente entre os hospedeiros oriundos das cultivares estudadas, com 100% de emergência em WR e de 78,1% em YS (Tabela 4).

A cultivar resistente WR não afetou a emergência dos parasitóides. A porcentagem de emergência de L. testaceipes foi semelhante à referida por Rodrigues & Bueno (2001), que obtiveram 95% de emergência para esse parasitóide sobre A. gossypii criado em plantas de pimentão, e a aquela de 92,6% em algodoeiro (Carnevale et al. 2003). Também, a emergência de A. colemani no presente trabalho foi próxima à relatada por Sampaio et al. (2001), de 86%, e por Sampaio et al. (2005b) ,entre 82% e 98% em A. gossypii.

A razão sexual de L. testaceipes e A. colemani em A. gossypii, expressa pela porcentagem de fêmeas, variou quando o pulgão foi criado nas duas cultivares, atingindo 49% e 39% para L. testaceipes e 54% e 26% para A. colemani em YS e WR, respectivamente, o que indica maior tendência de crescimento populacional dos parasitóides em A. gossypii criado em YS.

Longevidade de L. testeceipes e A. colemani em A. gossypii criada em duas cultivares de crisântemo. Houve interação significativa entre a longevidade dos parasitóides e as cultivares de crisântemo avaliadas. A longevidade de L. testaceipes foi semelhante à de A. colemani na cultivar resistente WR e mais curta na suscetível YS (Tabela 5).

Para a longevidade de L. testaceipes em A. gossypii mantida nas duas cultivares não foi observada diferença significativa (Tabela 5), com duração média de 3,7 e 4,2 dias em YS e WR, respectivamente. A longevidade de A. colemani foi afetada pela cultivar, sendo maior (6,2 dias) quando os parasitóides foram criados em A. gossypii mantida na cultivar suscetível YS, em comparação com a cultivar WR (4,2 dias) (Tabela 5).

Em algodoeiro, Carnevale et al. (2003) obtiveram para L. testaceipes, sobre o mesmo afídeo, a longevidade de 5,5 dias, valor esse superior aos resultados obtidos neste estudo (Tabela 5). Em crisântemo, Monguí et al. (1986) observaram, para A. colemani, longevidade de 9,05 dias.

Apesar de se tratar de apenas uma espécie de planta hospedeira foi possível verificar que ambas as cultivares de crisântemo afetaram diferencialmente as duas espécies de parasitóides via afídeo hospedeiro. O parasitóide A. colemani foi afetado negativamente pela cultivar resistente WR em sua longevidade. L. testaceipes foi influenciada negativamente por WR na porcentagem de parasitismo, ou seja, no número de múmias formadas. Assim, cultivares da mesma espécie podem também afetar diferencialmente os parasitóides, seja direta ou indiretamente na interação tritrófica planta-pulgão-parasitóide. Ambos os parasitóides são adequados para uso como agente de controle biológico de A. gossypii, apresentando condições para a utilização na interação pulgão-parasitóide-crisântemo em sistema protegido, considerando as duas cultivares estudadas.

A cultivar resistente WR tem potencial para reduzir a população de A. gossypii (Soglia et al. 2002, 2003, 2005) e influencia de maneira negativa poucos aspectos da biologia das duas espécies de parasitóides avaliadas. Em adição, parece existir uma interação positiva entre o controle biológico com esses parasitóides e a cultivar resistente no controle de A. gossypii em crisântemo de corte em sistema protegido.

Agradecimentos

Os dois primeiros autores agradecem respectivamente a FAPEMIG e ao CNPq pela concessão de bolsas de estudo, e ao CNPq pelo apoio financeiro ao projeto.

Received 01/II/05. Accepted 02/I/06.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  28 Jul 2006
• Data do Fascículo
  Jun 2006

Histórico

• Aceito
  02 Jan 2006
• Recebido
  01 Fev 2005