Preferência de Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Aphidiidae) por Myzus persicae (Sulzer) e Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae)

Host Preference of Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Aphidiidae) for Myzus persicae (Sulzer) and Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae)

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BIOLOGICAL CONTROL

Preferência de Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Aphidiidae) por Myzus persicae (Sulzer) e Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae)

MARCUS V. SAMPAIO¹, VANDA H. P. BUENO¹ E JOOP C. VAN LENTEREN²

¹Depto. Entomologia, Universidade Federal de Lavras, C. postal 37, 37200-000, Lavras, MG

2 Lab. Entomology, Wageningen University, P.O. Box 8031, 6700EH, Wageningen, The Netherlands

Host Preference of Aphidius colemani Viereck (Hymenoptera: Aphidiidae) for Myzus persicae (Sulzer) and Aphis gossypii Glover (Hemiptera: Aphididae)

ABSTRACT – The host preference of Aphidius colemani Viereck for 2^nd and 3^rd instar nymphs of Myzus persicae (Sulzer) and Aphis gossypii Glover was analyzed by two methods. Firstly, we measured the percentage of parasitized hosts in non-choice tests in a density of 20 aphids per sweet-pepper leaf. Secondly, the searching behavior in choice and non-choice tests was evaluated by determining the number of encountered hosts and attacked hosts, the total number of larvae encountered and the percentage of hosts with parasitoid larvae inside. The observations were made under a stereomicroscope in a sweet-pepper leaf disc (43 mm) with 16 aphids in a Petri dish (50 mm). In the non-choice test, parasitism was 52 and 75% for M. persicae and A gossypii, respectively. There was no difference in the percentage of emergence (86% in A. gossypii and 81% in M. persicae), as well as in the duration of the first visit and in the number of encounters between the parasitoid and the two species of aphids in choice and non-choice tests. That A. colemani prefers A. gossypii above M. persicae can be concluded from the higher number of attacked A. gossypii by the parasitoid and the higher number of parasitoid larvae found in this aphid in both tests. The correlation between the number of stings of the ovipositor per host and the number of parasitoid larvae found in the host was positive and significant (R = 0.92 and P = 0.0001). Concerning superparasitism, always only one larva of A. colemani was found alive in a host and none of the parasitized hosts presented embryo nymphs inside them.

KEY WORDS: Insecta, searching behavior, oviposition behavior.

RESUMO – A preferência de Aphidius colemani Viereck por ninfas de 2º e 3º ínstares de Myzus persicae (Sulzer) e Aphis gossypii Glover foi avaliada através de dois métodos. No primeiro, a preferência foi medida através da porcentagem de parasitismo, em teste sem chance de escolha, utilizando-se 20 ninfas de pulgão por tratamento. No segundo através de observações do comportamento de busca em testes sem e com chance de escolha, foram avaliados o número de encontros entre o parasitóide e os hospedeiros, o número de hospedeiros atacados pelo parasitóide, o número total de larvas do parasitóide encontradas nos hospedeiros e a porcentagem de hospedeiros com larva do parasitóide. As observações foram feitas utilizando-se microscópio estereoscópico e densidade de 16 pulgões acondicionados sobre disco foliar de pimentão (45 mm) em placa de Petri (50 mm). No teste sem chance de escolha, o parasitismo foi de 52 e 75% para M. persicae e A. gossypii, respectivamente. Não houve diferença na porcentagem de emergência (85.95% em A. gossypii e 80.99% em M. persicae), assim como no tempo da primeira visita e no número de encontros entre o parasitóide e as duas espécies de pulgões em testes sem e com chance de escolha. Pode-se concluir que A. colemani prefere A. gossypii quando comparado com M. persicae pelo maior número de ninfas de A. gossypii atacadas pelo parasitóide e pelo maior número de larvas do parasitóide encontradas nessa espécie de pulgão em ambos os testes. A correlação entre o número de oviposições por hospedeiro e o número de larvas do parasitóide encontradas nos hospedeiros foi positiva e significativa (R= 0,92 e P= 0,0001). Apenas uma larva do parasitóide foi encontrada viva por hospedeiro quando em superparasitismo e nenhum hospedeiro parasitado apresentava embriões em formação em seu interior.

PALAVRAS-CHAVE: Insecta, comportamento de busca, comportamento de oviposição.

Os pulgões Myzus persicae (Sulzer) e Aphis gossypii Glover são pragas de importância mundial, principalmente pela gama de plantas hospedeiras, alta prolificidade e grande capacidade de transmissão de viroses (Blackman & Eastop 1984). No Brasil, M. persicae destaca-se como praga das principais solanáceas, como pimentão (Capsicum annuum L.), tomate (Lycopersicum esculentum Mill.) (Brioso 1996) e batata (Solanum tuberosum) (Mariconi 1981) enquanto A. gossypii ataca solanáceas (Brioso 1996) e cucurbitáceas, como pepino (Cucumis sativus L.) e melão (Cucumis melo L.) (Mariconi 1981).

Um dos principais inimigos naturais de M. persicae e A. gossypii é o parasitóide Aphidius colemani Viereck, mencionado como o mais eficiente no controle dessas espécies de pulgões, quando comparado com A. matricariae Haliday e Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Steenis 1993a). A. colemani é comercializado para o controle de M. persicae e A. gossypii na Europa desde 1992, para cultivos protegidos (Lenteren 1997). É altamente adaptado às monoculturas em ambientes protegidos e tem as características de um estrategista-r, como alta fecundidade, curto período de tempo entre gerações, longevidade curta e adultos com alta mobilidade (Schelt 1994),.

No Brasil, Gassen & Tambasco (1983) mencionam que, de 1978 a 1982, foram liberadas em larga escala 14 espécies de himenópteros parasitóides para o controle do complexo de pulgões do trigo na Região Sul do País, e entre elas encontravam-se seis do gênero Aphidius, incluindo A. colemani. No Paraná, segundo L. Morales & F.J. Tambasco (informação pessoal), após as liberações desses parasitóides, obteve-se redução de 100% no número de aplicações de inseticidas para o controle de Schizaphis graminum (Rondani), principal pulgão praga do trigo no estado, sendo A. colemani o mais efetivo entre os parasitóides encontrados.

A seleção do hospedeiro pela fêmea do parasitóide envolve uma série de passos, desde a localização das plantas onde seus hospedeiros normalmente ocorrem até a sua aceitação e regulação de sua fisiologia pela larva do parasitóide (Vinson & Iwantsch 1980). São vários os estímulos utilizados pelo parasitóide nesse processo, de natureza química ou física (Alphen & Vet 1986). A aceitação do hospedeiro pela fêmea de afidiídeo depende do seu reconhecimento como provável hospedeiro, de sua suscetibilidade e de sua qualidade, o que define se esse tem características fisiológicas e nutricionais mínimas para o desenvolvimento das formas jovens do parasitóide (Mackauer et al. 1996). Quando existem duas espécies disponíveis como recurso, o parasitóide pode ovipositar mais em uma delas, indicando então preferência pela espécie mais explorada (Luck 1984).

Segundo Alphen & Vet (1986), existem duas formas de se avaliar a preferência de um parasitóide. A primeira é através da proporção de hospedeiros parasitados em função do número de hospedeiros oferecidos, sem se preocupar com fatores comportamentais responsáveis pela diferença no ataque do parasitóide às espécies oferecidas. A segunda, avaliando-se o número de encontros e a proporção de hospedeiros aceitos e rejeitados. Para avaliar a preferência de parasitóides afidiídeos são utilizados testes sem chance de escolha, onde cada espécie hospedeira é oferecida separadamente, e com chance de escolha, onde ambas as espécies são oferecidas simultaneamente (Chow & Mackauer 1991, Hagvar & Hofsvang 1991).

Assim, este trabalho teve como objetivo avaliar a preferência do parasitóide A. colemani pelos hospedeiros M. persicae e A. gossypii, através das porcentagens de parasitismo e de emergência em teste sem chance de escolha, bem como do número de encontros, da proporção de hospedeiros aceitos e rejeitados e do número de larvas do parasitóide nos hospedeiros, em testes sem e com chance de escolha.

Material e Métodos

Criação de Pulgões. No laboratório, foram estabelecidas criações de manutenção de M. persicae e A. gossypii, a 25-29ºC e 12h de fotofase. M. persicae foi mantida sobre plantas de pimentão, enquanto A. gossypii foi mantida sobre plantas de algodão (Gossypium hirsutum L.).

Para a utilização nos experimentos, os pulgões M. persicae e A. gossypii foram mantidos em tubos de vidro (25 x 4 cm) vedados com tela de organza, em câmara climática com temperatura de 25±1ºC, fotofase de 12h e umidade relativa de 70±10%. Em cada tubo foram colocadas 30 fêmeas ápteras adultas, oriundas da criação de manutenção, sobre uma folha destacada da planta hospedeira respectiva, com um chumaço de algodão umedecido em seu pecíolo. As fêmeas adultas foram retiradas dois dias após e as ninfas utilizadas nos experimentos encontravam-se no 2º e 3º ínstares.

Criação de Parasitóides. O parasitóide A. colemani, proveniente de múmias coletadas em pessegueiro, foi criado e multiplicado em tubos de vidro (25 x 4 cm) com tela de organza em ambas as extremidades para permitir a aeração. Foi utilizado M. persicae como hospedeiro, sobre folhas de pimentão com um chumaço de algodão umedecido em seu pecíolo. Em cada tubo foi colocada uma folha infestada com M. persicae e de 10 a 15 fêmeas acasaladas do parasitóide. Após a sua formação, as múmias foram retiradas das folhas e individualizadas em tubos (100 x 8 mm), contendo uma gota de mel e gotículas de água, que serviam de alimento para o parasitóide adulto. As fêmeas utilizadas nos experimentos foram acasaladas logo após a emergência. A criação do parasitóide, assim como a condução dos experimentos foi realizada em câmaras climáticas com temperatura de 21±1ºC, fotofase de 12h e umidade relativa de 70±10%.

Preferência de A. colemani por M. persicae e A. gossypii em Teste sem Chance de Escolha. Para verificar as porcentagens de parasitismo e emergência foram utilizadas separadamente as espécies M. persicae e A. gossypii. Foram utilizados tubos de vidro (25 x 4 cm), vedados em uma das extremidades com P.V.C. laminado e com tela de organza na outra, contendo uma folha destacada de pimentão, com um chumaço de algodão umedecido em seu pecíolo e 20 ninfas de 2º e 3º ínstares de M. persicae ou A. gossypii . Uma hora após as ninfas terem sido colocadas na folha, uma fêmea acasalada do parasitóide, com 24h de vida e sem experiência prévia de oviposição, foi liberada por tubo, onde foi mantida por um período de duas horas. Foram avaliadas 10 fêmeas por tratamento. Os pulgões da espécie A. gossypii foram transferidos após o parasitismo para folhas de algodão, hospedeiro mais adequado ao seu desenvolvimento. Já M. persicae foi mantida em folhas de pimentão. As folhas foram trocadas a cada três dias ou quando necessário até a formação das múmias que, por sua vez, foram observadas até a emergência dos adultos. Para a porcentagem de emergência, foram considerados apenas os adultos que conseguiram emergir por completo das múmias.

Esse experimento foi realizado em delineamento inteiramente casualizado, composto por 2 tratamentos (um representado pela espécie M. persicae e o outro pela espécie A. gossypii) com 10 repetições, e os resultados foram avaliados pela análise de variância.

Preferência de A. colemani por M. persicae e A. gossypii em Testes sem e com Chance de Escolha. Os testes de preferência através do número de encontros e da proporção de hospedeiros aceitos e rejeitados por A. colemani, com e sem chance de escolha, foram realizados através de observações sob microscópio estereoscópico, em sala climatizada com temperatura de 23±1ºC. Foi utilizada como arena de forrageamento uma placa de Petri (50 x 15 mm), com uma camada de 10 mm de altura de ágar 1% cobrindo todo o seu fundo. Sobre o ágar, e no centro da placa, foi colocado um disco foliar de pimentão (43 mm) contendo 16 pulgões da espécie correspondente ao tratamento. Nos tratamentos sem chance de escolha foram colocados 16 pulgões de uma espécie (M. persicae ou A. gossypii) e nos com chance de escolha as duas espécies simultaneamente, sendo oito M. persicae e oito A. gossypii.

Após os pulgões terem sido colocados no disco foliar, foram mantidos por um período de 3 a 8h em câmaras climáticas com temperatura de 25±1ºC, para diminuir a perturbação dos indivíduos pelo manuseio. Após esse período, uma fêmea acasalada de A. colemani, com 24-48h de vida e sem experiência prévia de oviposição, foi liberada na arena e observada durante 15 min. sob microscópio estereoscópico. Foram avaliados o número de encontros do parasitóide com os hospedeiros (toques com as antenas), o número de vezes em que o parasitóide provou os hospedeiros com o ovipositor (toques curtos com o ovipositor), o número de hospedeiros aceitos (ataques do parasitóide nos hospedeiros, visualizados pelos toques longos com o ovipositor) e o tempo de permanência do parasitóide no disco foliar durante a primeira visita, estimada pelo tempo do primeiro abandono do disco após a sua chegada. Foram avaliadas 10 fêmeas de A. colemani por tratamento.

Após as observações, os pulgões foram mantidos por um período de quatro dias em câmara climática. Os pulgões da espécie A. gossypii foram transferidos após as observações para folhas de algodão, enquanto M. persicae permaneceu nas folhas de pimentão. Após esse período, todos os pulgões foram dissecados em solução de cloreto de potássio a 1%, com o auxílio de dois estiletes e sob microscópio estereoscópico. Verificou-se o número total de larvas dos parasitóides, a porcentagem de pulgões com larva, o superparasitismo e a formação de embriões pelos pulgões parasitados e não parasitados.

Esse experimento foi conduzido em delineamento inteiramente casualizado, com quatro tratamentos (M. persicae sem escolha; A. gossypii sem escolha; M. persicae na presença de A. gossypii; e A. gossypii na presença de M. persicae) e 10 repetições. Foi feita a análise da variância e, quando significativo a 5% de probabilidade, as médias foram submetidas ao teste de Tukey. Foi também realizada a análise de correlação entre o número de toques longos com o ovipositor e o número total de larvas do parasitóide encontradas através da dissecação dos hospedeiros.

Resultados e Discussão

Preferência de A. colemani por M. persicae e A. gossypii em Teste sem Chance de Escolha. A média (±erro padrão) de parasitismo de A. colemani foi significativamente maior em A. gossypii (75±3,25%) do que em M. persicae (52±6,92%) (P£0,05%), indicando que o parasitóide apresenta preferência pela espécie A. gossypii, mesmo tendo sido criado previamente sobre M. persicae.

Resultados semelhantes de porcentagens de parasitismo de A. colemani sobre as mesmas espécies de pulgões foram observados por Steenis (1993a), utilizando metodologia semelhante. Após duas horas em contato com os hospedeiros, encontrou parasitismo de 80% em A. gossypii e 56,7% em M. persicae, quando o parasitóide foi criado em A. gossypii, e 70% em A. gossypii e 46,7% para M. persicae, quando criado sobre M. persicae. Já Schelt (1994) não encontrou preferência de A. colemani por nenhuma dessas duas espécies de pulgões, com um parasitismo de 84% em A. gossypii e 73% em M. persicae, embora os tenha exposto ao parasitismo por um tempo muito maior (24h). Segundo Lenteren & Bakker (1976), quando um parasitóide fica exposto a baixa densidade do hospedeiro, por tempo muito longo, ele tende a voltar ao sítio onde se encontram os hospedeiros e reiniciar a busca, podendo haver superestimação do parasitismo.

A porcentagem de emergência de A. colemani não foi influenciada pela espécie do hospedeiro (P£0,05%), isto é, 85,9±3,87% em A. gossypii e 81,0±2,77% em M. persicae, o que indica que ambas as espécies são susceptíveis ao parasitóide, permitindo seu desenvolvimento completo.

Preferência de A. colemani por M. persicae e A. gossypii em Testes sem e com Chance de Escolha. O número médio de encontros (toques com a antena) e o número médio de provas com o ovipositor foi da mesma ordem para as duas espécies, não havendo pois diferença significativa (P£0,05%) (Tabela 1). O mesmo foi verificado por hospedeiro em ambos os testes (Tabela 1).

A decisão de oviposição pelo parasitóide é tomada após a avaliação dos sinais dos hospedeiros, podendo resultar na preferência por uma das espécies encontradas. Segundo Mackauer et al. (1996), as fêmeas de parasitóides da família Aphidiidae utilizam uma variedade de características dos pulgões como informações para detectá-los e avaliá-los como provável hospedeiro, tais como fontes olfativas associadas ao hospedeiro ou à planta e cor, forma, características gustativas e movimentos do hospedeiro. Cor, forma e cheiro são percebidos à distância pelos afidiídeos, sem que haja qualquer tipo de contato físico, estimulando-os a caminhar na direção do hospedeiro e promovendo o encontro, seguido por toques com as antenas, para avaliar algumas características gustativas. Outras características gustativas do hospedeiro só são detectadas durante a prova com o ovipositor pelo parasitóide (toque curto), que é o mecanismo de avaliação final realizado através dos quimiosensílios encontrados no ápice do ovipositor dos afidiídeos (Mackauer et al. 1996).

De acordo com os resultados encontrados nesse experimento, à curta distância, características como cor, forma e cheiro dos hospedeiros M. persicae e A. gossypii aparentemente não exerceram influência diferenciada na escolha de A. colemani, assim como algumas de suas características gustativas, ou seja, aquelas que podem ser avaliadas pelo parasitóide através do toque com as antenas.

O número médio de A. gossypii aceitos (ataques do parasitóide/hospedeiro) por A. colemani foi maior do que o de M. persicae (P£0,05), em ambos os testes (Tabela 1), demostrando que A. colemani preferiu A. gossypii a M. persicae e que a prova com o ovipositor, última avaliação do hospedeiro realizada pelo parasitóide, provavelmente foi o mecanismo pelo qual A. colemani definiu sua preferência por A. gossypii.

Chow & Mackauer (1991), em testes de preferência com quatro espécies de afidiídeos (Aphidius ervi Haliday, A. pisivorus Smithi, A. smithi Sharma e Subba Rao e Praon pequorum Viereck), também verificaram o mesmo número de encontros entre os parasitóides e os pulgões Acyrthosiphon pisum (Harris) e Macrosiphum crelii Davis, com a preferência pelo pulgão A. pisum representada somente pela diferença da aceitação dos hospedeiros.

O tempo médio da primeira visita de A. colemani nos testes sem e com chance de escolha não diferiu estatisticamente entre os hospedeiros (P£0,05%) (Tabela 1). Juntamente com a semelhança no número de encontros, é possível concluir que não houve alteração no comportamento de busca do parasitóide em relação às duas espécies de pulgões testados.

O número total de larvas por hospedeiro encontrado após a dissecação dos pulgões foi significativamente maior (P£0,05) em A. gossypii em ambos os testes (Tabela 1), confirmando a preferência por essa espécie demonstrada pelo número de hospedeiros aceitos. Não houve alteração na preferência do parasitóide em testes sem e com chance de escolha, o que demonstra que a presença de uma espécie de hospedeiro não interferiu na resposta do parasitóide sobre a outra.

Foi verificada correlação positiva e significativa (R= 0,92, P= 0,0001) entre o número de toques longos com o ovipositor e o número de larvas do parasitóide encontradas. Isto demonstra que a avaliação do parasitismo de A. colemani sobre ambos os hospedeiros pode ser feita, com certa segurança, através do número de toques longos com o ovipositor, já que em 90% dos casos correspondeu ao número de hospedeiros parasitados. Esses resultados são semelhantes aos encontrados por Makauer (1983) para o parasitóide A. smithi no pulgão A. pisum, por Giri et al. (1982) para Aphidius matricariae Haliday no hospedeiro M. persicae e por Shu-Sheng & Carver (1985) para o parasitóide Aphidius sonchi Marshall no pulgão Hyperomyzus lactucae (L.).

Utilizando-se a porcentagem de hospedeiros com larva para avaliar a preferência de A. colemani pelas duas espécies de pulgões (Tabela 1), verificou-se também a preferência por A. gossypii nos testes sem chance de escolha e a não existência de preferência nos testes onde havia chance de escolha (P£0,05). A diferença principal entre os parâmetros utilizados para a avaliação da preferência é que através do número de hospedeiros aceitos e total de larvas, não se leva em consideração os hospedeiros superparasitados, sendo o superparasitismo um fator de adição ao parasitismo. Por sua vez, a porcentagem de hospedeiros com larva exclui o superparasitismo, estimando com mais segurança o efeito do parasitóide sobre a população de pulgões. O uso da porcentagem de hospedeiros com larva para avaliar a preferência é vantajoso em relação à utilização do número total de larvas, pois a dissecação é relativamente mais rápida e menos sujeita a erros; após encontrar apenas uma larva do parasitóide, pode-se finalizar a dissecação (Mackauer 1983).

O superparasitismo ocorreu de forma similar em ambas as espécies de hospedeiros no teste sem escolha (10,6 e 14,4% para M. persicae e A. gossypii respectivamente), mas ocorreu somente em A. gossypii no teste com chance de escolha (12,5%). Foi possível observar diferenças no comportamento defensivo dos pulgões M. persicae e A. gossypii após serem parasitados. Após receber um toque longo com o ovipositor, M. persicae balançava o corpo e movimentava as pernas posteriores e antenas ao ser tocado pelo parasitóide, fazendo com que fossem rejeitados com freqüência. Esse comportamento defensivo porém não impedia a oviposição e, normalmente, cessava após algum tempo. Ao contrário, A. gossypii foi quase sempre passivo ao parasitismo, não apresentando um comportamento defensivo tão agressivo quanto M. persicae e não causando, aparentemente, barreira ao superparasitismo.

Segundo Bueno et al. (1993) o comportamento defensivo dos pulgões Acyrthosiphon kondoi Shinji e A. pisum limitou o número de ovos colocados pelo parasitóide A. ervi, apesar de não impedir o parasitismo. Gardner et al. (1984) chegaram à mesma conclusão para Aphidius rhopalosiphi (De Stefani-Perez) sobre o pulgão Metapolophium dirhodum (Walker).

Em todos os pulgões observados, quando houve superparasitismo, não importando o número de larvas ou a espécie envolvida, verificou-se que apenas uma larva encontrava-se viva, e apresentava-se diferente das demais, tendo maior comprimento, corpo mais volumoso e translúcido, o que permitia a visualização dos movimentos internos, enquanto as larvas mortas não apresentavam qualquer tipo de movimento, corpo opaco, com menor volume e comprimento, características semelhantes às relatadas por Hofsvang & Hagvar (1983). Nenhum dos pulgões parasitados neste experimento apresentava embriões em formação na dissecação, ao contrário dos não parasitados.

Através das porcentagens de parasitismo e de emergência, foi possível verificar que a performance do parasitóide em ambas as espécies, nas condições experimentais, foi muito boa, atingindo níveis altos de parasitismo (75% em A. gossypii e 52% em M. persicae) em tempo relativamente curto (2h) e níveis satisfatórios de emergência (86% para A. gossypii e 81% para M. persicae), sendo A. colemani um inimigo natural promissor para a utilização no controle biológico dessas duas espécies de pulgões, já comprovado por Steenis (1993a, 1993b) e Schelt (1994).

A preferência de A. colemani por A. gossypii quando comparado com M. persicae, em teste sem chance de escolha, foi observada através da porcentagem de parasitismo, do número de ataques do parasitóide sobre os hospedeiros, número total de larvas e porcentagem de hospedeiros com larvas. Em teste com escolha, a preferência por A. gossypii foi observada no número de ataques do parasitóide e no número total de larvas. Nos demais parâmetros utilizados para avaliar a preferência ou alterações comportamentais do parasitóide ligadas a sua exploração sobre ambas as espécies, ou seja, na porcentagem de emergência, número de encontros, provas com o ovipositor e tempo da primeira visita não foi observada diferença significativa entre os resultados observados para as duas espécies de pulgões.

Agradecimentos

Os autores agradecem a Rebeca Peña-Martinez da Escuela Nacional de Ciencias Biologicas del Mexico pela identificação dos afídeos. Marcelo T. Tavares do Centro Universitário de Araraquara pela confirmação da identificação do parasitóide. A Raquel Pérez Maluf pela colaboração na realização dos experimentos e correção deste trabalho. À CAPES e ao CNPQ pelas bolsas de estudo ao primeiro e segundo autores respectivamente. À FAPEMIG pelo apoio financeiro.

Literatura Citada

Received 14/06/00. Accepted 09/11/01.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  17 Jun 2002
• Data do Fascículo
  Dez 2001

Histórico

• Recebido
  14 Jun 2000
• Aceito
  09 Nov 2001