Tabela de vida ecológica do minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae)

Ecological life table of the citrus leafminer, Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae)

ECOLOGIA, COMPORTAMENTO E BIONOMIA

Tabela de vida ecológica do minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae)

Ecological life table of the citrus leafminer, Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae)

Adriana S.R. Lioni^I; Francisco J. Cividanes^II

^IUsina Santa Rita S.A., Via Anhanguera, km 246, 13670-000, Santa Rita do Passa Quatro, SP, e-mail: [e-mail]

^IIDepto. Fitossanidade, FCAV/UNESP, Via de Acesso Prof. Paulo D. Castellane, s/n, 14884-900, Jaboticabal, SP

RESUMO

Estudos relacionados com tabela de vida ecológica são úteis para o entendimento da dinâmica populacional de insetos no campo. Durante o ano de 2002 foram desenvolvidas tabelas de vida ecológicas para o minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella (Stainton), em pomar de citros (Citrus sinensis) localizado em Santa Rita do Passa Quatro, SP. A ocorrência de sobreposição de gerações de P. citrella no campo foi evitada obtendo-se posturas da praga em cavalinhos de Citrus limonia mantidos em condições controladas. As amostragens foram efetuadas a cada dois dias aproximadamente, registrando-se o número de insetos vivos, mortos, predados e parasitados. A ocorrência de artrópodes predadores foi determinada por meio de procura visual em plantas do pomar de citros. Os fatores-chave de mortalidade que atuaram sobre as populações de P. citrella foram: o parasitismo de pupa por Ageniaspis citricola (Logvinovskaya) (Hymenoptera: Encyrtidae), a ação de fatores indeterminados em pré-pupa e a predação de larvas de 3º ínstar. Os artrópodes predadores mais abundantes encontrados pertenceram às famílias Formicidae, Chrysopidae, Coccinellidae, Reduviidae e Araneae. Em duas das cinco gerações estudadas de P. citrella, cerca de 4% das pupas de A. citricola sofreram hiperparasitismo por Galeopsomyia fausta (LaSalle) (Hymenoptera: Eulophidae).

Palavras-chave:Citrus sinensis, dinâmica populacional, inimigo natural, hiperparasitismo, predador

ABSTRACT

The construction of ecological life tables is a useful tool to understand the population dynamics of insects in the field. In this work, ecological life tables were developed for Phyllocnistis citrella (Stainton) in an orchard of Citrus sinensis situated in Santa Rita do Passa Quatro, Sao Paulo State, during 2002. The occurrence of generation overlay in the field was avoided by obtaining the eggs from infestation on young citrus plants (Citrus limonia) kept under controlled conditions. The samples were taken every other day and the number of live, dead, predated and parasitized individuals were recorded. The occurrence of arthropod predators was determined through visual search on the plants of the orchard. The key factors of mortality acting on P.citrella populations were: pupae parasitism caused by Ageniaspis citricola (Logvinovskaya), action of uncertain factors on prepupae and predation of 3^rd-instar larvae. The most abundant arthropod predators belonged to the families Formicidae, Chrysopidae, Coccinellidae, Reduviidae e Araneae. In two of five generations of P. citrella, approximately 4% of A. citricola pupae were hyperparasitized by Galeopsomyia fausta (LaSalle) (Hymenoptera: Eulophidae).

Key words:Citrus sinensis, population dynamics, natural enemy, hiperparasitism, predator

O Brasil é o maior produtor mundial de citros, sendo a citricultura paulista responsável por 70% da produção de frutas e 98% do total de suco produzido no país (Abecitrus 2002).

Várias pragas estão associadas com a cultura dos citros, entre as quais destaca-se o minador-dos-citros, Phyllocnistis citrella (Stainton). Essa praga é assim conhecida por fazer galerias em forma de serpentina nas folhas jovens das plantas cítricas, causando a morte do tecido foliar e diminuição da área fotossintetizante (Prates et al. 1996, Hoy et al. 1997). Além disso, pode favorecer a ocorrência do cancro cítrico pois as galerias formadas pela larva nas folhas facilitam a penetração e instalação da bactéria Xanthomonas campestris (Heppner 1993).

O minador-dos-citros é originário do sudeste da Ásia e até o início da década de noventa esteve restrito ao norte da Austrália e regiões do leste e oeste da África. Em 1993 foi introduzido nos Estados Unidos, dispersando-se posteriormente pela América Central (Heppner 1993, Prates et al. 1996), sendo detectado no estado de São Paulo em 1996 (Prates et al. 1996).

Apesar de existirem parasitóides nativos atuando no controle biológico natural do minador no Brasil (Penteado-Dias et al. 1997, Sá & Costa 1997, Costa et al. 1999), optou-se pela introdução do parasitóide Ageniaspis citricola (Logvinovskaya) (Hymenoptera: Encyrtidae) no estado de São Paulo, dada a sua alta eficiência de parasitismo e grande potencial de adaptação em diversos países (Neale et al. 1995, Argov & Rösleer 1996, Hoy et al. 1997). Após quatro anos da introdução, A. citricola encontra-se adaptada em praticamente todos os pomares do estado de São Paulo (Gravena 2002, Sá et al. 2000).

Os estudos relacionados com tabelas de vida e determinação do fator chave de mortalidade são fundamentais para a compreensão da dinâmica populacional de insetos (Southwood 1978, Varley et al. 1973, Price 1984). As tabelas de vida ecológicas obtidas para uma série de gerações do inseto-praga permitem determinar a mortalidade e o controle que inimigos naturais exercem no sistema hospedeiro-inimigo natural (Bellows Jr. et al. 1992). Por outro lado, os estudos de fator-chave permitem identificar os fatores de mortalidade que mais contribuem para as alterações na mortalidade entre as gerações do inseto estudado (Varley & Gradwell 1960, Bellows Jr. et al. 1992).

O presente trabalho teve como objetivo construir tabelas de vida ecológica de P. citrella e determinar os fatores chaves de mortalidade que atuaram sobre cinco gerações da praga.

Material e Métodos

A pesquisa foi conduzida no Laboratório de Ecologia de Insetos do Departamento de Fitossanidade, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias/UNESP, Campus de Jaboticabal, e em pomar de citros, Citrus sinensis variedade Pêra Coroa, com oito anos de idade e formado por 1.000 plantas no espaçamento 8 x 6 m, localizado em Santa Rita do Passa Quatro, SP, no período de março a julho de 2002.

Gerações de P. citrella Estudadas. Os estudos de cinco gerações de P. citrella foram iniciados em 2 de março, 20 de março, 16 de abril, 19 de maio e 2 de julho. Os insetos utilizados foram obtidos junto à Gravena ManEcol Ltda. e no Laboratório de Biologia do Departamento de Entomologia, Fitopatologia e Zoologia Agrícola da Escola Superior de Agricultura "Luiz de Queiroz" - USP.

Uma das principais dificuldades em aplicar a técnica de tabelas de vida em estudos de campo para insetos que apresentam sobreposição de gerações é separar as gerações. Esse problema foi resolvido iniciando-se as cinco gerações de P. citrella estudadas através de infestações artificiais obtidas em cavalinhos de limão cravo (Citrus limonia) com posturas da praga.

Os cavalinhos foram cultivados em tubetes de plástico preto com 3 cm de diâmetro por 15 cm de altura, sendo periodicamente podados a, aproximadamente, 1/3 do seu ápice e recebendo, semanalmente, adubação foliar da formulação 5-8-8 (N-P-K), micronutrientes e matéria orgânica. Os tubetes ficaram acondicionados em caixas plásticas (28 tubetes/caixa) com dimensões de 25 x 20 cm, sendo irrigados diariamente.

Para obtenção dos ovos, cerca de 60 adultos de P. citrella foram liberados em duas gaiolas de madeira (dimensões de 60 x 80 x 70 cm), com a parte superior de vidro e a parte anterior contendo duas aberturas frontais envoltas por mangas de voil branco, contendo 252 tubetes (1 adulto para cada quatro cavalinhos). Os adultos foram mantidos nas gaiolas por dois dias consecutivos, sendo em seguida realizada a contagem de ovos.

Após a infestação, as caixas contendo os cavalinhos de limão cravo com posturas de P. citrella foram levadas para o campo, sendo mantidas, individualmente, a 1,5 m do solo sobre suportes de madeira fixados entre as plantas da linha de plantio, cujas folhas tiveram contato com as dos cavalinhos. A cada dois dias, três caixas (84 cavalinhos) eram retiradas aleatoriamente do pomar, sendo que as últimas três caixas permaneceram por mais cinco dias para possibilitar que todos os indivíduos de P. citrella atingissem a fase de pupa. Após a retirada dos cavalinhos do pomar, os insetos vivos, mortos e predados foram contados. A seguir, os cavalinhos foram mantidos no interior de uma gaiola (2 x 2 x 2 m) revestida de voil branco. Os insetos ao atingirem o estádio de pupa foram isolados em sacos plásticos (20 x 3 cm) e conduzidos ao laboratório, onde foram observados, por três dias, para se detectar a emergência de adultos de P. citrella, de parasitóides ou ocorrência de patógenos. Após aquele período, as pupas remanescentes foram dissecadas sob microscópio estereoscópico, visando a constatação de parasitismo. Desta forma, foi possível seguir o desenvolvimento do ciclo de vida do minador dos citros desde a primeira fase (oviposição) até a emergência dos adultos.

Para se determinarem as espécies de artrópodes predadores existentes nas plantas cítricas, realizou-se, semanalmente, um levantamento populacional durante os meses de abril a junho, totalizando 16 amostragens. Em cada amostragem a presença de artrópodes predadores foi avaliada por procura visual durante 2 min em 10 plantas escolhidas ao acaso no pomar. Os insetos predadores foram capturados e levados ao laboratório para catalogação e identificação.

Tabela de Vida Ecológica. Os dados obtidos no campo foram estimados para cada fase de desenvolvimento dos insetos utilizando-se o método indicado por Kobayashi (1968), pelo qual a densidade inicial de insetos deve ser conhecida e não há necessidade de se determinar independentemente a duração de cada fase de desenvolvimento. Através desse método, obtém-se a estimativa provisória da mortalidade em cada estágio de desenvolvimento, considerando uma taxa uniforme de mortalidade para todos os estágios durante um dado intervalo de amostragem, corrigindo posteriormente essas estimativas assumindo que a mortalidade é diferente nas diversas fases e constante em cada fase (Tabelas 1 a 5).

A identificação dos fatores de mortalidade foi feita de acordo com Varley & Gradwell (1960, 1970). Assim, por meio de tabelas de vida, calcularam-se os fatores de mortalidade (k_n) de cada fase de desenvolvimento do inseto, considerando-se para isso a população inicial (N) e a população sobrevivente (N_s) no final da referida fase, sendo o valor de k_n obtido conforme a fórmula: k_n = log N - log N_s.

Os valores obtidos foram usados para se selecionar o fator chave de mortalidade empregando-se dois métodos: a) Método gráfico: obtendo-se a curva da mortalidade total (K_t) para cada geração e para cada fator de mortalidade encontrado (k_n) - a seleção do fator chave foi feita pela semelhança entre as curvas dos fatores k_n com relação a K_t, conforme Varley & Gradwell (1960, 1970) e Varley et al. (1973); b) Regressão linear: obtida entre os fatores-chave k_n em K_t - a seleção do fator chave mais importante foi feita com base nos valores do coeficiente de correlação (r) e do coeficiente de regressão, sendo o fator de mortalidade de maior importância indicado pelos maiores valores daqueles coeficientes conforme Podoler & Rogers (1975).

A temperatura média e umidade relativa do ar que prevaleceram durante o período de estudo das cinco gerações de P. citrella foram registradas na estação meteorológica pertencente à Escola Técnico Agrícola (ETAESG) de Santa Rita do Passa Quatro, distante 3,8 km do pomar de C. sinensis.

Resultados e Discussão

Na primeira amostra de cavalinhos de limão cravo efetuada no início de cada geração estudada, o número de ovos de P. citrella foi menor que o total de ovos antes da ação de fatores físicos e bióticos no pomar. Como não foi possível determinar a causa do desaparecimento desses ovos, atribuiu-se esse fato a um fator indeterminado de mortalidade (k₀, Tabela 6). Nas demais fases de desenvolvimento de P. citrella, também se constatou mortalidade de indivíduos sem que fosse possível a determinação do fator responsável, que foi denominado de fator indeterminado de mortalidade (k₁, k₂, k₄, k₆ e k₈, Tabela 6).

Segundo Chagas (1999), na faixa de umidade relativa do ar de 50% a 90% a mortalidade de embriões de P. citrella foi inferior a 10%, enquanto Chagas & Parra (2000) observaram que a sobrevivência das diferentes fases de desenvolvimento de P. citrella mostrou-se pouco influenciada pela temperatura na faixa de 18ºC a 32ºC. No presente estudo, pode-se destacar que as causas de mortalidade indeterminadas relacionadas com o desaparecimento de ovos e a mortalidade de diferentes fases de desenvolvimento de P. citrella devem estar pouco relacionadas com tais fatores ambientais, pois, durante o estudo das cinco gerações a temperatura média ambiental variou de 18,5ºC a 28,2ºC e a umidade relativa do ar de 84,8% a 92,0%.

Com relação aos inimigos naturais, ocorreram duas espécies de parasitóides: A. citricola e Galeopsomiya fausta (La Salle), sendo que a primeira causou maior mortalidade que a segunda. Pelo levantamento populacional de artrópodes predadores observaram-se nove famílias de predadores presentes nas plantas de citros (Tabela 7), sendo as mais abundantes: Formicidae (com destaque para Pheidole spp. e Camponotus spp.), Chrysopidae (Chrysoperla sp.), Coccinellidae (Azia luteipes Muls.), Reduviidae (Zelus sp.) e Araneae. Esses inimigos naturais devem ter tido um papel importante na predação de P. citrella, podendo ser a causa do desaparecimento de ovos constatado na primeira amostra de cavalinhos de limão cravo. Insetos predadores pertencentes às famílias Formicidae, Reduviidae, Chrysopidae e Coccinellidae já foram relatados como predadores de P. citrella (Gravena 1994, Hoy et al. 1997, Legaspi et al. 2001).

A análise gráfica (Fig.1) indicou que os fatores indeterminados de mortalidade de ovo (k₀), larva de 1º ínstar (k₁), larva de 2º ínstar (k₂), larva de 3º ínstar (k₄) e pupa (k₈), a predação de larva de 2º ínstar (k₃), de pré-pupa (k₇) e de pupa (k₁₁) e o parasitismo de pupa por de G. fausta (k₁₀) não apresentaram semelhança com a curva da mortalidade total (K_t). Por outro lado, as curvas da mortalidade causada por fatores indeterminados em pré-pupa (k₆) e o parasitismo de pupa por A. citricola (k₉) mostraram-se semelhantes àquela de K_t, com destaque para a curva de k₉. Esse fato evidencia que o parasitismo por A. citricola foi o fator chave de mortalidade causando alterações nas populações de P. citrella.

Com relação à regressão linear, quando foi considerada a ação conjunta dos fatores de mortalidade nas diferentes fases de desenvolvimento de P. citrella (Tabela 8), os maiores coeficientes de correlação, apesar de não significativos, ocorreram em larva de 3º ínstar (k₃), pré-pupa (k_Pp) e pupa (k_P), podendo indicar que nessas fases de desenvolvimento os fatores de mortalidade atuaram com maior intensidade que nas demais. Considerando-se os fatores de mortalidade atuando isoladamente (Tabela 6, Fig. 2), observou-se tendência à maior mortalidade nos fatores indeterminados de mortalidade atuando em pupa (k₈), à predação de larvas de 3º ínstar (k₅) e ao parasitismo de pupas por A. citricola (k₉). Esses resultados evidenciam que tais fatores, principalmente k₅, k₈ e k₉, podem ter atuado como fatores dependentes de densidade. De acordo com Varley et al. (1973), fatores com essa característica agem como reguladores da densidade populacional de insetos.

Considerando-se conjuntamente os resultados obtidos através dos métodos gráfico e de regressão linear, pode-se concluir que os fatores chave de mortalidade para P. citrella foram, em ordem decrescente de importância, o parasitismo de pupa por A. citricola, a predação de larva de 3º ínstar e a ação de fator indeterminado em pupa.

Destaca-se que o parasitismo por G. fausta, apesar de não significativo (k₁₀, Tabela 6), alcançou elevado coeficiente de correlação, evidenciando que esse parasitóide pode apresentar potencial para controlar populações de P. citrella. Antes da introdução de A. citricola no estado de São Paulo, vários autores (Costa et al. 1999, Sá et al. 2000) constataram que G. fausta representava mais de 92% do parasitismo sobre P. citrella. No entanto, após a introdução de A. citricola, este parasitóide predominou sobre os demais anteriormente existentes, resultado também observado por Sá et al. (2000). Evidências da maior eficiência de parasitismo A. citricola com relação a G. fausta podem também ser encontradas em estudos de laboratório, em que aquele parasitóide causou cerca de 93% de parasitismo em P. citrella (Argov & Rössler 1998) e este apenas 18% (Llácer et al. 1998). Uma das causas do eficiente parasitismo de A. citricola sobre P. citrella deve estar relacionada com o grande potencial reprodutivo do parasitóide, que por reproduzir-se por poliembrionia, produz até 10 descendentes em uma pupa de P. citrella, enquanto as demais espécies de parasitóides produzem apenas um descendente por pupa (Argov & Rössler 1998). A eficiência de parasitismo de A. citricola sobre P. citrella pode também estar associada ao fato de essa espécie pertencer ao grupo de parasitóides coinobiontes, os quais, de acordo com Godfray (1994), apresentam especificidade hospedeira. Por outro lado, G. fausta deve ser generalista por apresentar características de parasitóide idiobionte. Segundo Godfray (1994), parasitóides idiobiontes são generalistas.

Na 2ª e na 4ª gerações de P. citrella constatou-se cerca de 4% de pupas de A. citricola parasitadas por G. fausta. Entre os fatores que podem ter contribuído para a ocorrência do hiperparasitismo destaca-se a competição que ocorre entre essas duas espécies de parasitóides, pois, de acordo com Price (1999), quando espécies de insetos utilizam recursos muito similares pode ocorrer uma competição muito severa entre eles e uma das espécies pode ficar limitada a uma pequena parte de seu nicho fundamental. Destaca-se também a característica de G. fausta atacar apenas pupas de P. citrella (Llácer 1998), enquanto A. citricola parasita as fases de ovo e larva de 1º ínstar, emergindo na fase de pupa da praga (Argov & Rössler 1998). O fato de G. fausta pertencer ao grupo de parasitóides idiobiontes, cuja maioria das espécies é generalista (Godfray 1994), pode também ter favorecido o inseto a comportar-se como hiperparasitóide. Alguns autores (Argov & Rössler 1998, Urbaneja et al. 1998) observaram outras espécies de parasitóides de P. citrella desenvolverem hiperparasitismo, como Cirrospilus spp. (Hymenoptera: Eulophidae) em Pnigalio pectinicornis L. (Hymenoptera: Eulophidae) e espécies do mesmo gênero.

Agradecimentos

Aos professores Dr. Santin Gravena e Dr. José Roberto Postali Parra, pelo fornecimento de indivíduos de P. citrella utilizados na condução dos experimentos, ao Dr. Valmir Antônio Costa, pela identificação do parasitóide G. fausta e de insetos da família Phaeothripidae e ao CNPq, pela bolsa concedida ao primeiro autor.

Literatura Citada

Received 01/08/03. Accepted 12/12/03.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  24 Set 2004
• Data do Fascículo
  Ago 2004

Histórico

• Aceito
  12 Dez 2003
• Recebido
  01 Ago 2003