Ecoendoscopia na avaliação pré-operatória do estádio em doentes com câncer gástrico: correlação com os achados cirúrgicos e/ou histopatológicos

Endoscopic ultrasound in the preoperative staging of gastric cancer: correlation with the surgical and/or pathological findings

ARTIGO ORIGINAL ORIGINAL ARTICLE

Ecoendoscopia na avaliação pré-operatória do estádio em doentes com câncer gástrico: correlação com os achados cirúrgicos e/ou histopatológicos

Endoscopic ultrasound in the preoperative staging of gastric cancer: correlation with the surgical and/or pathological findings

Carlos Alberto Malheiros^I; José Celso Ardengh^II; Giulio Cesare Santo^III; Rita de Cássia Barradas Barata^IV; Fares Rahal^I

^IDepartamento de Cirurgia da Faculdade de Ciências Médicas da Santa Casa de São Paulo (FCMSCSP), São Paulo, SP

^IISetor de Endoscopia da Disciplina de Anatomia e Cirurgia da Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, SP

^IIIDepartamento de Patologia da FCMSCSP

^IVDepartamento de Medicina Social da FCMSCSP

^{Correspondência}

RESUMO

RACIONAL: O câncer gástrico é a maior causa de morte por câncer no Brasil. Na avaliação do prognóstico e no planejamento da terapêutica, é importante determinar o estádio e classificá-lo em TNM.

OBJETIVO: Estudar os resultados da ecoendoscopia na determinação pré-operatória das categorias T e N.

MÉTODOS: Foram examinados prospectivamente e de forma consecutiva 30 pacientes com adenocarcinoma gástrico no período de 1 ano. Utilizou-se o aparelho Olympus GIF-UM-20. Após seu posicionamento na terceira porção duodenal, estudaram-se as estações linfonodais 16, 13, 12, 6, 5, 4, 3, 8, 7, 9, 10, 11, 1 e 2, usando a freqüência de 7,5 MHz. Os resultados T e N foram comparados com os achados cirúrgicos e/ou histopatológicos. Nos casos irressecáveis, a correlação foi feita com os achados macroscópicos. Para a análise estatística utilizou-se o teste de correlação coeficiente kappa.

RESULTADOS: Foram realizadas 16 gastrectomias totais, 7 subtotais, 5 laparotomias exploradoras e 2 videolaparoscopias. Para a categoria T a ecoendoscopia acertou em 25/30 casos (83,3%). Todos os restantes 16,7% foram superestimados. A precisão variou de 90% a 96,7%, de acordo com as subdivisões T1 a T4. Para a categoria N, a ecoendoscopia foi correta em 23/30 casos (76,7%), sendo 16,6% subestimados e 6,7% superestimados. A precisão variou de 76,7% a 90%, de acordo com as subdivisões N0 a N2.

CONCLUSÃO: Houve nítida correlação entre a ecoendoscopia pré-operatória e os achados cirúrgicos e/ou histopatológicos em pacientes com adenocarcinoma gástrico.

Descritores: Neoplasias gástricas. Adenocarcinoma. Endossonografia.

ABSTRACT

BACKGROUND: Gastric adenocarcinoma is the major cause of death by cancer in Brazil. For the planning of the treatment and evaluation of the prognosis, the preoperative staging according to the TNM classification is very important.

AIM: To evaluate the results of endoscopic ultrasound for the T and N categories.

METHODS: We examined 30 patients with gastric adenocarcinoma in the period of 1 year. We used a Olympus GIF UM-20Ô. After positioning in the third portion of the duodenum, we started to evaluate the lymph node stations 16, 13, 12, 6, 5, 4, 3, 8, 7, 9, 10, 11, 1 and 2, using the frequency of 7.5 MHz. The depth of the tumor in the gastric wall was evaluated with the frequencies of 7.5 and 12 MHz. The results T and N were compared with the conclusive findings. In the unresectable cases, the correlation was made by the macroscopic findings.

RESULTS: We performed 16 total gastrectomies, 7 subtotal gastrectomies, 5 exploratory laparotomies and 2 laparoscopies. For T category, endoscopic ultrasound results were correct in 25/30 cases (83.3%). All the other 16.7% were overestimated. The accuracy varied from 90% to 96.7% according to the subcategories T1 to T4. For the N category, endoscopic ultrasound results were correct in 23/30 cases (76.7%). Sixteen point six percent were underestimated and 6.7% overestimated. The accuracy varied from 76.7% to 90%, in agreement with the subcategories N1 to N3.

CONCLUSION: There was a clear correlation between endoscopic ultrasound and the surgical and pathological findings in the evaluation of T and N categories in patients with gastric adenocarcinoma.

Headings: Stomach neoplasms. Adenocarcinoma Endosonography.

INTRODUÇÃO

O câncer do estômago é o segundo mais freqüente no Estado de São Paulo^{(27, 28)} e a maior causa de morte por neoplasias no Brasil^{(28, 38)}. O adenocarcinoma é o tipo histológico mais freqüente, ocorrendo em 90% a 95% dos pacientes^{(7, 50)}.

Seu tratamento é essencialmente cirúrgico, já que nenhum outro método mostrou-se eficiente até o momento^{(6, 13)}. Deve ser proposto aos doentes com câncer gástrico (CG), excluindo-se os pacientes terminais e aqueles sem condições clínicas mínimas para o ato operatório. O objetivo da cirurgia é a cura, quando a doença é localizada e a paliação nos casos disseminados⁽⁴⁹⁾.

O diagnóstico é feito pela endoscopia com biopsia em cerca de 94% dos casos⁽⁹⁾. Importante no pré-operatório é determinar o estádio da doença e enquadrá-la na classificação tumor, linfonodo, metástase (TNM), que avalia, além da profundidade do tumor na víscera e sua infiltração nas estruturas adjacentes, a presença de metástases linfáticas próximas ao estômago e as disseminações distantes do órgão.

Os exames de diagnóstico por imagem têm contribuído na avaliação da presença de metástases à distância (categoria M). Suas limitações dizem respeito, principalmente, ao tamanho das lesões. A ultra-sonografia (US) percutânea tem sensibilidade até 80,5% na identificação de nódulos de mais de 15 mm de diâmetro e apenas de 37% para os menores de 10 mm⁽⁵²⁾. A tomografia computadorizada (TC) convencional é capaz de identificar 50% a 60% de todas as metástases hepáticas⁽⁴⁵⁾, enquanto a tomografia computadorizada dinâmica (TCH) diagnostica até 81% delas, embora as de diâmetro inferior a 10 mm somente em 61% dos casos⁽²²⁾.

A pesquisa pré-operatória de metástases linfonodais (categoria N) mostra-se mais difícil, pela complexidade anatômica das cadeias e por identificar apenas os linfonodos aumentados de tamanho, o que nem sempre corresponde a comprometimento neoplásico⁽¹⁸⁾.

Após o diagnóstico, os esforços concentram-se na tentativa de definir a categoria T, já que profundidade do tumor na víscera é um dos mais importantes fatores prognósticos^{(42, 43)}. A TC e a US são fiéis ao identificar lesões profundas (T3 e T4), também identificáveis pela laparoscopia. Para os casos T1 e T2, os índices de concordância desses exames com os achados histopatológicos são baixos. Nesse campo, a ecoendoscopia (EE) vem sendo utilizada em vários países, com alta precisão na classificação da categoria T^{(3, 16, 41)}.

O objetivo deste trabalho foi avaliar os dados obtidos pela EE na determinação pré-operatória do estádio da doença em doentes com adenocarcinoma do estômago, verificando sua correlação com os achados cirúrgicos e/ou histopatológicos.

MÉTODOS

Foram examinados prospectivamente e de forma consecutiva 30 dos pacientes com adenocarcinoma do estômago internados no Departamento de Cirurgia da Faculdade de Ciências Médicas da Santa Casa de São Paulo entre dezembro de 1994 e fevereiro de 1996. Foram excluídos os pacientes com suboclusão ou oclusão esôfago-gástrica ou piloro-duodenal, e os em estado geral precário, incompatível com a sedação profunda necessária ao exame. O sexo, a idade, a localização primária do tumor (terço proximal, médio ou distal) foram registradas. Após a confirmação do tipo histológico pela biopsia endoscópica, foram submetidos a exames pré-operatórios de rotina na área de cirurgia do estômago e duodeno (hematológico completo, exames bioquímicos provas de coagulação, eletrocardiograma, radiografia simples de tórax e ultra-sonografia de abdome total).

Ecoendoscopia

O exame foi realizado no Serviço de Endoscopia do Hospital Israelita Albert Einstein, em São Paulo, SP, sempre pelo mesmo especialista (J.C.A.). O preparo do paciente foi iniciado com a ingestão de 30 gotas de polimetilpolixolana, seguido de anestesia tópica da orofaringe com borrifos de lidocaína a 10%. Posicionamento do paciente em decúbito lateral esquerdo e monitorização com oxímetro de pulso, eletrocardiógrafo e esfigmomanômetro, com medidas de pressão arterial a cada 3 minutos e sedação profunda com propofol na dose de 2 a 4 mg/kg.

Para a EE foi utilizado aparelho marca Olympus, modelo GIF UM-20, com transdutor mecânico radial rígido de 41 mm de extensão e 6,5 rotações por segundo, acoplado na extremidade distal. O transdutor permite o exame com as freqüências ultra-sonográficas de 7,5 e 12 MHz, cambiáveis durante o procedimento. Passagem do aparelho sob visão direta até ultrapassar o músculo cricofaríngeo. Progressão às cegas no esôfago. Distensão da câmara gástrica, passagem para o duodeno buscando-se o posicionamento ideal, no final da segunda porção. Com movimentação em sentido cranial do aparelho, pesquisa de grupos linfonodais comprometidos nas regiões paraaórtica, da cabeça do pâncreas, retropancreática, da via biliar extra-hepática, piloro, pequena e grande curvaturas gástricas, tronco celíaco, artéria esplênica e paracárdicas, empregando sempre a freqüência de 7,5 MHz. Consideraram-se metastáticos os linfonodos hipoecogênicos, de forma arredondada e com limites nítidos. O estudo da profundidade e da extensão horizontal da lesão primária foi feito com as freqüências de 7,5 e 12 MHz. Considerou-se normal a parede gástrica com a visualização de cinco camadas ecográficas, segundo os critérios de TIO e TYTGAT⁽⁴⁸⁾, a saber: a primeira (ecogênica) seguida da segunda (hipoecogênica) correspondente à mucosa, a terceira (ecogênica) à submucosa, a quarta (hipoecogênica) à túnica muscular e a quinta (ecogênica) à serosa. As alterações desses padrões foram tidas como infiltração neoplásica.

A determinação pré-operatória do estádio obedeceu aos critérios TNM, da UICC (International Union Against Cancer) e AJCC (American Joint Committee on Cancer) e foi obtida durante o pré-operatório em todos os pacientes que tivessem boas condições operatórias.

Intervenções cirúrgicas

Todos os pacientes, que guardassem boas condições para a cirurgia, foram submetidos a uma das seguintes intervenções: videolaparoscopia, laparotomia exploradora, gastrectomia subtotal com linfadenectomia e gastrectomia total com linfadenectomia.

Nos tumores inextirpáveis, a confirmação do comprometimento de estruturas vizinhas e linfonodos, foi feita macroscopicamente durante o ato operatório, baseada no fator C3 da classificação TNM (evidência baseada em exploração cirúrgica) e nos achados conclusivos da JRSGC (Japanese Research Society for Gastric Cancer). Segundo essa sociedade os achados conclusivos podem ser registrados com base nos achados cirúrgicos, sem qualquer exploração histológica.

Tratamento estatístico

Compararam-se os resultados cirúrgicos e histopatológicos com os achados da EE para as categorias T e N. Verificou-se a confiabilidade da comparação com o teste de correlação coeficiente kappa. O resultado final da cirurgia ou da histopatologia foi tido como padrão-ouro. Os resultados não-concordantes foram definidos como:

• superestima: resultado falso-positivo; a EE indicou infiltração tumoral ou comprometimento linfonodal além dos constatados ao exame intra-operatório ou histopatológico.

• subestima: resultado falso-negativo; o exame mostrou invasão em profundidade ou metástase linfonodal em nível abaixo do constatado pela histopatologia ou cirurgia.

Para cada subdivisão das categorias T e N determinou-se a sensibilidade, a especificidade, o valor preditivo positivo, o valor preditivo negativo e a precisão do método.

RESULTADOS

Dos 30 pacientes analisados no presente estudo, 23 eram do sexo masculino e 7 do feminino (relação 3,3:1). A idade variou de 27 a 82 anos, com média de 63,5 anos. Quanto à localização primária do tumor, 9 apresentavam-no no terço proximal, 11 no médio e 10 no distal. Dois pacientes apresentavam neoplasias no coto gástrico, após gastrectomias de Billroth II. Foram realizadas 16 gastrectomias totais, 7 subtotais, 5 laparotomias exploradoras e 2 videolaparoscopias diagnósticas. Estas últimas evidenciaram infiltração de órgãos adjacentes ao estômago, metástases em fígado, linfonodos, omento, peritônio parietal e ascite.

Categoria T

A EE falhou na classificação em 5/30 (16,7%) casos, todos superestimados: 2 T1 ao exame histopatológico, dados 1 como T2 e outro como T4 e 3 T3 classificados como T4. Nos demais 25/30 (83,3%), 3 T1, 2 T2, 6 T3 e 14 T4 houve confirmação histológica (e pelos achados cirúrgicos nos T4) da classificação pela EE.

Com base nestes dados, elaborou-se a Tabela 1 de dupla entrada para os cálculos estatísticos, que mostra os resultados concordantes e conflitantes entre os achados ecoendoscópicos, cirúrgicos e histopatológicos. A análise estatística revelou coeficiente kappa = 0,7382 com desvio padrão = 0,1151 e >P @ 0.

A sensibilidade, a especificidade, o valor preditivo positivo, o valor preditivo negativo e acurácia da EE para as subdivisões da categoria T encontram-se na Tabela 2.

Categoria N

A EE errou na avaliação de 7/30 (23,3%) dos casos. Dois classificados como N0 foram confirmados pela histopatologia como N1 (subestima). Dois N1 tratavam-se na realidade de N0 (superestima). Outros três N1 eram de fato N2 (subestima). Nos restantes 23/30 (76,7%) casos, 7 N0, 9 N1 e 7 N2, houve confirmação pela cirurgia ou pela histopatologia da classificação pela EE. Com base nestes resultados, elaborou-se a Tabela 3 de dupla entrada para os cálculos estatísticos, que demonstra os resultados comparativos entre a ecoendoscopia, cirurgia e histopatologia. A análise estatística revelou coeficiente kappa = 0,6471 com desvio padrão = 0,1275 e P @ 0.

A sensibilidade, a especificidade, o valor preditivo positivo, o valor preditivo negativo e acurácia da EE na avaliação das subdivisões da categoria N encontram-se na Tabela 4.

DISCUSSÃO

A profundidade do tumor nas paredes do estômago é um dos principais fatores prognósticos no paciente com carcinoma gástrico^{(4, 21, 30)}, daí a importância em defini-la no pré-operatório. A TC e a US podem visualizar o espessamento da parede gástrica e a infiltração de órgãos adjacentes, porém são pouco precisos para determinar a profundidade do tumor na parede do estômago. Além disso, as lesões T1 e T2 podem passar despercebidas nestes exames, principalmente considerando-se apenas o espessamento da parede gástrica⁽¹⁰⁾. A US intra-operatória da peça cirúrgica ressecada, por outro lado, atinge 93,5% de concordância com os achados histopatológicos⁽²³⁾.

Na avaliação da categoria T, nesta casuística, a EE concordou em 83,3% dos casos com a histopatologia e/ou cirurgia, concordante com os dados de literatura, variáveis de 71% a 92%^{(1, 16, 29, 41, 47, 48)}. Avaliou-se para cada subdivisão desta categoria a sensibilidade, a especificidade, o valor preditivo positivo, o valor preditivo negativo e a exatidão, uma vez que se estudavam apenas casos confirmados pela histopatologia e/ou cirurgia. É importante salientar que esses parâmetros não devem ser valorizados para cada um e sim aplicados ao conjunto de pacientes examinados. Obteve-se nesse estudo 100% de sensibilidade para as categorias T2 e T4, isto é, a EE foi capaz, nestes estádios, de diagnosticar corretamente todos os positivos. Entretanto, como o exame tende a superestimar a profundidade, são identificados como positivos casos em número acima do real, acarretando especificidade e valor preditivo positivo baixos, enquanto o valor preditivo negativo é alto (Tabela 2). As categorias T1 e T3, ao contrário, apresentam sensibilidades mais baixas e valores preditivos positivos altos, ou seja, quando o exame é positivo para estas classificações, a confiabilidade é alta. A precisão para todas as categorias foram elevadas, demonstrando a forte correlação entre os dois métodos diagnósticos. Na interpretação dos casos discordantes, é importante lembrar que o falso-positivo pode decorrer de aderências inflamatórias peritumorais^{(26, 51)} e o falso-negativo de infiltrações de vísceras ocas, especialmente o intestino grosso⁽⁴³⁾.

Vale ressaltar que a informação fundamental fornecida pelo exame é a determinação das profundidades intermediárias, T2 e T3⁽³⁶⁾. Mas a forma de alteração das cinco camadas da parede gástrica ao exame de EE pode trazer informações incorretas, como a confusão entre edema e tumor^{(29, 46)}. Isto ocorreu em um dos pacientes T1 deste estudo, superestimado em T2. Outro paciente T1 superestimado em T4, pois a lesão pré-pilórica associada a intenso processo inflamatório e edema periférico, impediu a progressão e o adequado posicionamento do aparelho (Tabela 1). A partir destes achados e as informações relatadas sobre os limites impostos ao exame pelas estenoses, passou-se a contra-indicar a EE nos casos em que a endoscopia revelava qualquer dificuldade de passagem do instrumento^{(19, 43)}.

Este estudo apresentou dois pacientes T2, ambos diagnosticados corretamente pelo exame. Dos nove casos T3, apenas seis foram corretamente identificados. Nos três restantes houve superestima para T4, por tratar-se de lesões de grandes dimensões com edema perilesional de origem inflamatória (Tabela 1). Diversos estudos comparando a EE a TC e a US, constatam a superioridade do primeiro na avaliação da categoria T^{(34, 36)}.

A avaliação macroscópica das margens cirúrgicas também pode ser passível de erro^{(6, 11, 20)}. Esta informação pode ser conseguida pela EE⁽³²⁾. Em dois dos pacientes deste estudo o exame revelou infiltração até a região justacárdica, impondo-se a gastrectomia total. Em ambos, o exame histopatológico confirmou a infiltração. Num terceiro caso, revelou comprometimento da submucosa até o esôfago torácico médio. A confirmação não foi possível, pois se tratava de caso tido como inoperável pela videolaparoscopia diagnóstica. Em síntese, a avaliação da extensão horizontal da neoplasia maligna nas paredes do estômago e eventual infiltração no esôfago, obtidas pela EE, é valiosa no planejamento correto da intervenção cirúrgica.

A determinação pré-operatória do comprometimento linfonodal é muito difícil, independentemente do método empregado. Trata-se, no entanto, de informação extremamente importante, devido ao seu valor prognóstico^{(25, 42)}. A maneira mais precisa para determinar o grau de comprometimento linfático é a linfadenectomia radical, conforme proposto pela JRSGC, em 1962.

A US não é boa para a pesquisa de linfonodos nas cadeias perigástricas, pela interposição, principalmente, das costelas e de gases do sistema digestório^{(47, 48)}. No entanto, comparando-se com métodos convencionais de diagnóstico por imagem, ainda apresenta resultados superiores^{(34, 35, 40)}.

No exame das cadeias linfonodais, as alterações inflamatórias apresentam-se como padrão ultra-sonográfico homogêneo e hiperecóico em relação ao tumor principal e com limites pouco precisos, enquanto as neoplásicas mostram-se com padrão hipoecóico ou heterogêneo e com limites nítidos^{(7, 17, 47)}. No entanto, é difícil identificar as estruturas normais e a presença de micrometástases. Considerando metastáticos os linfonodos hipoecogênicos, houve erro na avaliação de um dos pacientes N0 desta série, superestimado em N1 (Tabela 3). Entretanto, a precisão desta casuística, de 76,7%, é concordante com a literatura que oscila de 52% a 83,1%^{(2, 3 ,8, 24)}. O maior número de erros ocorreu na avaliação da categoria N1 (Tabela 3). Dois pacientes na realidade N0 e superestimados em N1 não tiveram nenhum problema com a operação mais extensa realizada. Outros três foram subestimados já que se tratava de fato de casos N2. Este número de erros justifica o baixo valor preditivo positivo e a precisão menor do exame para a categoria N1. A dificuldade existente na avaliação da categoria N2 deve-se fundamentalmente a duas causas: à distância do linfonodo comprometido do transdutor posicionado na luz gástrica e ao seu tamanho. É relativamente fácil diagnosticar linfonodo metastático a mais de 3 cm do tumor principal, mas próximo à parede gástrica, o que não ocorre naquele a mais de 3 cm de distância do estômago. Obviamente é mais fácil visualizar linfonodos com maiores dimensões o que não significa, todavia, que estejam comprometidos, nem que os menores não estejam.

Apesar de suas limitações na avaliação pré-operatória do comprometimento linfonodal, a EE é considerada indispensável para os que propõem a extirpação endoscópica do carcinoma gástrico precoce, pelas suas informações quanto à profundidade da neoplasia^{(12, 15, 31, 44)}.

A classificação da doença dentre os estádios TNM pode ser obtida com combinações de métodos^{(5, 45)}. Nesse campo, abre-se cada vez mais espaço para a ultra-sonografia laparoscópica por reunir as informações macroscópicas da laparoscopia^{(33, 37, 39)} e dados semelhantes na categoria T e superiores na N aos da EE⁽¹⁴⁾.

Destarte, do ponto de vista prático, este estudo revela que por exemplo, para classificar uma lesão em T3 o exame ecoendoscópico permite o diagnóstico correto em 86% dos casos. Assim sendo, a EE até o momento tem se mostrado o melhor exame para a avaliação dessa categoria. Por outro lado, se for classificada em N1 ela estará correta em apenas 65% deles. Esse valor corrobora a assertiva de que a EE falha muito na identificação de nódulos linfáticos, não sendo confiável para tal objetivo.

Outro fato importante é que, do ponto de vista estatístico, fica difícil à análise conjunta (TN) para avaliar as medidas de associação (sensibilidade, especificidade, valor preditivo positivo, valor preditivo negativo e precisão), isso só é possível ao se avaliarem as categorias isoladamente uma a uma. De forma prática pode-se descrever da seguinte forma:

" se faço ecoendoscopia de paciente com câncer gástrico e encontro o estádio T3N1, a chance de que ele pertença à classificação T3 é de 86% e de pertencer ao estádio N1 é de 65%, segundo este estudo" .

Como os resultados da EE para avaliar a categoria T são os melhores se comparados a outros métodos diagnósticos, ela pode ajudar a indicar ou contra-indicar de forma segura uma mucosectomia ou dissecção endoscópica, tornando elevado seu impacto nesse tipo de paciente.

De forma resumida pode-se dizer que os resultados deste trabalho permitem concluir que houve nítida correlação entre a avaliação pela EE e os achados cirúrgicos e/ou histopatológicos e que a EE contribuiu na avaliação pré-operatória das categorias T e N e, por conseqüência, na determinação do estádio da doença.

Recebido em 16/2/2007.

Aprovado em 20/8/2007.

Trabalho realizado no Departamento de Cirurgia da Faculdade de Ciências Médicas da Santa Casa de São Paulo e no Serviço de Endoscopia e Ecoendoscopia do Hospital Israelita Albert Einstein, São Paulo, SP

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  08 Abr 2008
• Data do Fascículo
  Mar 2008

Histórico

• Aceito
  20 Ago 2007
• Recebido
  16 Fev 2007