Mapeamento da área motora durante a cirurgia de tumor intracraniano: fatores que podem modificar a intensidade da estimulação

Intraoperative mapping of motor areas during brain tumor surgery: electrical stimulation patterns

Mapeamento da área motora durante a cirurgia de tumor intracraniano: fatores que podem modificar a intensidade da estimulação

Intraoperative mapping of motor areas during brain tumor surgery: electrical stimulation patterns

Paulo Thadeu Brainer-Lima^{I, II}; Alessandra Mertens Brainer-Lima^III; Carlos Texeira Brandt^IV; Geraldo Sá Carneiro^{I, II}; Hildo C. Azevedo^I

^IHospital da Restauração, Disciplina de Neurocirurgia da Universidade de Pernambuco, Recife PE, Brasil (UFPE)

^IIHospital Memorial São José, Recife PE, Brasil

^IIICentro Diagnóstico Multimagem, Recife PE, Brasil

^IVDisciplina de Cirurgia Pediátrica, Hospital das Clínicas, UFPE

^{Endereço para correspondência}

RESUMO

O mapeamento com estimulação direta do córtex cerebral foi utilizado quando o tumor estava próximo ou infiltrava o lobo central.

OBJETIVO: Avaliar interferências na técnica de estimulação eletrica direta do córtex e substância branca, sob anestesia geral, durante cirurgia para tumor cerebral relacionado ao lobo central.

MÉTODO: Foram estudados 42 pacientes operados de junho de 2000 a junho de 2003. Os fatores que modificaram a intensidade da estimulação necessaria para localizar a área motora durante a cirurgia foram estudados.

RESULTADOS: A intensidade necessária do estimulo foi maior entre os pacientes com déficit motor antes da cirurgia (p=0,425), edema na ressonância magnetica (p=0,468) e anestesia com proporfol contínuo (p=0,001).

CONCLUSÃO: O mapeamento funcional do lobo central durante a cirurgia foi prejudicado pelo deficit motor acentuado, edema cerebral e anestesia com propofol contínuo.

Palavras-chave: mapeamento, estimulação cortical, lobo central, área motora, tumor cerebral.

ABSTRACT

Brain mapping with direct electrical stimulation is usefull when the tumor is located near or has infiltrated the central lobe.

OBJETIVE: To analize the surgical findings with direct electrical stimulation of the cortex and white matter under general anesthesia during surgery for brain tumors related to the central lobe.

METHOD: We studied 42 patients operated on from June 2000 to June 2003. We analyzed surgical findings and details of brain mapping.

RESULTS: The mean value of the intensity of the stimulus was greater among those who presented motor deficit prior to surgery (p = 0.0425) and edema on MRI (p= 0.0468) or during anesthesia with continuous propofol (p=0.001).

CONCLUSION: The functional mapping of the central lobe may be influenced by severe motor deficit, edema on MRI and propofol's anesthesia.

Key words: functional surgery, motor cortex, central lobe, stimulation, brain tumor, mapping.

A tomografia computadorizada (TC)¹ e a ressonância magnética (RM)² permitem a identificação anatomica do sulco central e o giro pré-central na superfície cortical. Os limites anatômicos antecipam o risco, porém respeita-los não é suficiente para garantir a integridade funcional da área motora³.

Apesar das informações geradas pela TC, RM, RM funcional e RM para identificação das vias subcorticais (tractografia), principalmente com os equipamentos da neuronavegação sem frame⁴, ainda não existe um padrão absoluto de segurança para guiar a cirurgia em tumores relacionados ao giro pré-central, justificando, assim, a investigação das técnicas para mapeamento do cérebro relacionado aos tumores intracranianos.

Na presente investigação, foram analisadas os achados cirúrgicos do mapeamento com estimulação elétrica direta do córtex e substância branca, sob anestesia geral durante a cirurgia de tumor cerebral relacionado ao lobo central.

MÉTODO

A presença de tumor intracraniano relacionado ao lobo central foi o critério de inclusão para 42 pacientes, operados no período de junho de 2000 a junho de 2003, nos Serviços de Neurocirurgia do Hospital da Restauração e Hospital Memorial São José, em Recife.

Em todos foi identificada a relação anatômica ou funcional do tumor com o sulco central. A intimidade anatômica do tumor com o giro pré-central na RM com desvio ou infiltração foi o criterio de inclusão, mesmo com exame neurológico da motricidade e sensibilidade normais. Foram incluidos ainda os pacientes em que a RM mostrou o tumor somente próximo ao giro pré-central, apenas quando havia alteração no exame neurológico da motricidade.

Somente aqueles com o mínimo de 70 pontos na escala de Karnofsky⁵, ou seja, capazes de realizar cuidados próprios, mas não de trabalhar ou realizar atividades sem ajuda, foram considerados neste trabalho.

O protocolo com todas as informações pertinentes à pesquisa, aos procedimentos, aos riscos e benefícios foi submetida à análise e recebeu aprovação da Comissão Cientifica e Ética em Pesquisa.

Procedimentos — Em todos os pacientes, foi realizada TC na técnica de cortes axiais, sem e com contraste venoso e RM, com imagens obtidas nos planos coronal, sagital e axial, nas técnicas ponderadas em T1 e T2, sem e com contraste venoso. O edema identificado na RM foi classificado de três formas: leve, quando restrito ao sulco; moderado, se causando efeito de massa sobre o contorno dos ventrículos; e acentuado, quando provocando desvio na linha média⁶.

Técnica cirúrgica — Todos os pacientes apresentaram critérios para tratamento cirúrgico e foram operados com remoção das lesões - lesionectomia associada ou não à lobectomia. O plano inicial foi remover completamente os locais com captação do contraste, estendendo a ressecção até os limites marcados pelo Flair na RM quando possível. Quando a estimulação mostrou resposta motora, a ressecção foi interrompida.

A posição do paciente durante a cirurgia considerou a proteção e a visualização das extremidades, permitindo os movimentos esperados durante a estimulação. A face deve estar exposta ou, pelo menos, alcançável com facilidade. Um pequeno suporte curvo de apoio preso a mesa pôde sustentar o campo cirúrgico, formando uma tenda que, com pouco manuseio, tornou a face completamente avistável.

A incisão da pele foi feita seguindo a linha da sutura coronal, até a altura do zigoma no lado da lesão e linha temporal superior do outro lado. O cabelo era retirado apenas no local marcado para incisão, com margem de 2 cm em cada lado da linha.

A craniotomia foi planejada com auxilio da RM, utilizando-se a relação entre a anatomia e os limites aparentes do tumor.

Estimulação — No início, o eletrodo bipolar faz contato com o músculo, exposto normalmente durante a craniotomia, para verificar a situação do bloqueio muscular pela anestesia.

Foi utilizado estimulador bipolar (Ojemann cortical stimulator; Radionics, Inc., Burlington, MA, USA) com 5mm de distância entre as pontas que liberam de forma constante corrente bifásica com 100-msec em pulso de onda quadrada e 60 Hz de freqüência. A intensidade da estimulação aumentou progressivamente, chegando até 18 mA, com 1,0 msec de duração em cada pulso. Na primeira parte da estimulação, foi feita a localização do giro pré-central, identificando o sulco central. O estimulador bipolar foi colocado em contato com a superfície cortical, sempre orientado de forma paralela ao maior eixo do giro avaliado. Algumas vezes, nas primeiras cirurgias ou quando feita a marcação estereotáxica, a craniotomia foi pequena, uma parte do giro pré-central ficou por baixo do osso, sendo necessário utilizar eletrodos móveis, em forma de pequena faixa (strips). O eletrodo era colocado no espaço subdural, com cuidadosa dessecação previa. Essa alternativa foi sempre utilizada para estimular a porção medial do lobo central, colocado entre a foice cerebral e o córtex, na identificação do giro para-central (área motora da perna).

Os movimentos na face, mão, braço e perna eram imediatamente informados ao cirurgião. Algumas vezes eram necessárias várias estimulações, pois aquela região era considerada eloqüente ou não, somente quando o córtex motor fosse localizado. A identificação funcional do sulco central foi o primeiro passo, procurando confirmar as referências anatômicas, quando não havia desvio importante pelo tumor. A modificação do desenho normal do lobo central foi identificada através da comparação entre hemisférios na RM.

Durante o estimulo, a amplitude era elevada até que a resposta motora fosse obtida, definindo a intensidade inicial da corrente necessária para aquele paciente. No plano subcortical eram feitas sucessivas estimulações, permitindo a localização das vias motoras. A intensidade necessária do estimulo era, geralmente, a mesma do córtex. A ressecção subcortical, dos gliomas era interrompida quando as estimulações provocavam movimento, repetindo-se a estimulação várias vezes em todas as bordas do tumor durante a cirurgia. A integridade do córtex motor e das vias subcorticais era verificada no final, procurando os mesmos movimentos conseguidos no início do procedimento. A monitorização da atividade elétrica, pós-descarga, no eletroencefalograma não foi utilizada.

Marcas de papel coloridas eram colocadas na superfície cortical de forma a corresponder a cada movimento conseguido com a estimulação. O registro, com fotografia digital, era feito antes e depois do mapeamento e da ressecção, utilizado para confirmar a posição das marcas, mesmo durante a cirurgia.

Anestesia — Durante a estimulação, o paciente estava sob anestesia geral com entubação endotraqueal sob regime especial do relaxante muscular. A anestesia foi mantida com infusão contínua de propofol (6 mg/Kg/h) e remifentanil (0,15 mg/Kg/min). Nos outros pacientes o propofol foi interrompido, remifentanil ou o sevoflurano reduzidos 20 minutos antes do início da estimulação. Os pacientes foram monitorados durante toda a cirurgia e as drogas anestésicas reajustadas de acordo com as variações de CO₂, pressão arterial, freqüência e ritmo cardíaco.

Análise estatística — O presente trabalho é um estudo clínico observacional descritivo, do tipo relato de uma série de pacientes. Técnicas de estatística inferencial com a utilização do teste estatístico qui-quadrado de associação ou o teste exato de Fisher, quando as condições para utilização do qui-quadrado não foram verificadas. No caso da existência de associação significativa entre o grupo e alguma variável clínica, com o objetivo de se medir a força da associação, foi estimado o risco relativo (razão de prevalência) com intervalo de confiança de 95,0%⁷.

RESULTADOS

A amostra dos pacientes pesquisados teve freqüências aproximadas de cada gênero (52,4% no masculino e 47,6% no feminino). A idade variou de 8 a 70 anos, com média e desvio-padrão, respectivamente de 38,4 anos e 18,7 anos. A queixa mais freqüente foi epilepsia (69%), seguida de cefaléia (19,1%) e síndrome de hipertensão intracraniana (16,7%). O exame neurológico foi normal em 35,7%. Na maioria (73,8%), os tumores estiveram relacionados com o lobo frontal e os demais (26,2%) com o lobo parietal, sendo que 57,1% estavam no hemisfério esquerdo.

Os astrocitomas foram os tipos histológico mais freqüentes com 41,1%, sendo 21,4% de baixo grau (Tabela 1).

Entre os grupos se destacaram quatro pacientes com déficit motor acentuado, grau 0, 1 e 2 segundo a escala de força muscular⁸, todos tumores secundários. O tumor estava relacionado ao lobo parietal em todos os pacientes que apresentaram déficit de sensibilidade.

A estereotaxia foi técnica auxiliar em 12 (28,6%) pacientes, sendo cinco (20,8%) com tumor primário e sete (38,5%) com tumor secundário.

A intensidade do estímulo no córtex, para se obter resposta motora, variou de 4 a 18mA, com média de 10,38 (DP=4,86 e coeficiente de variação= 44,45). A resposta aos estímulos do córtex foi identificada por movimentos na mão em 39 (98,2%) pacientes, no membro superior em 24 (57,1%), na face em 15(35,7%) e no membro inferior em cinco (10,8%). Na resposta motora, foram notados movimentos em contratura e relaxamento, nitidamente restritos à região estimulada. Na mão, limitavam-se aos dedos, principalmente o polegar, o punho e o antebraço, dependendo da localização do eletrodo. Em cinco (11,75%) pacientes que apresentaram movimentos na mão o local do estímulo não foi o pli de passage moyen. A estimulação foi mais anterior, no giro frontal superior em um, no giro frontal médio em um e no opérculo frontal em um paciente. O local do estímulo foi mais posterior, no giro pós-central, em dois pacientes. Entre eles, três apresentavam o diagnóstico histológico de astrocitoma e presença de epilepsia refratária. Os outros foram metástases, com déficit motor acentuado.

Em dois (4,7%) pacientes com metástases, operados com déficit motor completo (M0), a estimulação durante a cirurgia mostrou resposta motora na mão. Os movimentos foram diferentes do padrão habitual, irregulares e grosseiros. Após a retirada do tumor, foi necessária uma intensidade menor do que a inicial, mas a resposta motora manteve sua característica diferenciada.

Apesar do estímulo máximo de 18 mA, feito na localização correta, não foi obtida resposta em tres (7,1%) pacientes com tumor primário. O déficit motor era moderado em dois e leve em um, o diagnóstico histológico foi doi astrocitomas grau III e um oligodendroglioma. Todos apresentavam epilepsia, sendo refratária em um. A cirurgia foi a ressecção parcial em dois e subtotal em um, sendo ela guiada por estereotaxia. Todos foram anestesiados com propofol contínuo e apresentavam movimentos espontâneos e alteração da pressão arterial que impediam a diminuição do anestésico no momento da estimulação. Foi feito esteróide endovenoso, aquecimento dos membros e correção da temperatura dos solutos, sem sucesso.

O valor médio da intensidade do estímulo necessário para provocar resposta motora foi maior entre os pacientes com idade acima de 45 anos e que apresentavam déficit motor no pré-operatório, porém somente foi significativamente maior na presença de edema acentuado, comparado com edema leve, moderado e sem edema, bem como no déficit acentuado, quando comparado a déficit leve, moderado ou ausência de déficit. A intensidade do estimulo foi maior também quando foi utilizado o propofol contínuo durante a anestesia, comparando com o uso intermitente (Tabela 2).

A estimulação subcortical, com resposta motora, provocou a interrupção precoce da cirurgia, antes de concluída a ressecção programada, em cinco pacientes com tumor primario. Crises convulsivas durante a estimulação aconteceram em 10 (23,5%) pacientes.

A utilização do propofol, durante a anestesia, foi similar entre os grupos, sendo continua com variação nas doses durante a estimulação em 19 (45,2%), ou intermitente quando interrompida durante a estimulação em 23 (54,8%) pacientes. A associação entre as duas variáveis não foi significante (c² = 0,008 p = 0,9287).

A ressecção cirúrgica foi considerada total em 29 (69,1%) pacientes. A ressecção foi subtotal em oito (33,3%) pacientes com tumor primário e em um (5,6%) com tumor secundário. A ressecção foi parcial em quatro (16,7%) pacientes com tumor primário, não ocorrendo entre os secundários. O teste exato de Fisher não mostrou associação significante (p= 0,079).

As complicações cirúrgicas ocorreram em cinco (11,9%) pacientes do total, com infecção da ferida cirúrgica e do osso em um (2,4%); meningite bacteriana em um (2,4%) e coleção da ferida cirúrgica por fistula liquórica em tres (7,2%) pacientes. Todos foram tratados sem nova cirurgia, com medidas específicas durante o internamento. Outro problema foi o estado de mal epiléptico em cinco (11,9%) pacientes, todos com tumor primário e epilepsia refrataria na história clínica, sempre nas primeiras 48 horas de pós-operatório.

DISCUSSÃO

A menor intensidade do estímulo necessário para obtenção da resposta motora está entre 2 e 4 mA, como sugere Berger e Ojemann⁸.

A intensidade de estimulação de um tecido depende da quantidade ou intensidade da corrente circulante. Quando se produz uma estimulação pelo método de corrente constante, procura-se obter a mesma intensidade de estimulação independente da impedância do tecido. Quando se ajusta a corrente de estimulação para 1mA, ela será sempre a intensidade de estimulação para qualquer impedância encontrada. É a lei de ohm: V = R* I, ou seja, ao fixar a corrente (I), a variação na impedância (R) vai produzir uma mudança na voltagem (V), mantendo a corrente e, portanto, a estimulação, constante. Quando a estimulação é por voltagem constante, com a variação da amplitude em volts ou milivolts, a grandeza fixada será a voltagem e, portanto, uma variação na impedância produzirá uma alteração na corrente de estimulação, conseqüentemente na intensidade da estimulação⁹.

O estimulador produz onda quadrada que provoca aumento e queda rápida do estímulo, evitando a acomodação do potencial na célula nervosa, sem provocar lesão no tecido estimulado¹⁰. O limite maximo de 18 mA foi sempre obedecido¹¹.

Durante e após a estimulação, não foi percebido qualquer sinal de traumatismo cortical, como hiperemia, queimadura ou solução de continuidade na aracnóide. As técnicas de mapeamento cerebral parecem ser seguras e também precisas. Estudos em córtex de humanos e macacos mostraram que a corrente espalha-se por, no máximo, 2 a 3 mm do ponto estimulado, sem provocar qualquer alteração histológica permanente¹².

A área da mão foi identificada em 98,2% dos pacientes, entretanto em 11,75% a estimulação não foi no local embriologicamente determinado, o pli de passage moyen. O insulto ao lobo central pode provocar o recrutamento das áreas motora e sensitiva secundarias (área motora suplementar, área motora secundaria, área pré-motora e o opérculo do lobo frontal) para funcionar como primárias¹³.

A existência de representações múltiplas para uma mesma função motora no córtex primário, foi ilustrada em estudo com RM funcional¹⁴. Existiriam, pelo menos, dois pontos principais para a representação da motricidade de cada parte da mão, diferente do que foi apregoado por Penfield¹⁵. Entretanto, provavelmente a multiplicidade foi notada por Penfield, quando descreveu a 'instabilidade dos pontos motores', explicada, hoje, como artefato, devido ao eletrodo unipolar utilizado na época, que estimulava uma área cortical de até 1 cm², muito diferente dos 2 mm com estimulação bipolar utilizada atualmente¹⁶.

A intensidade do estímulo necessária para provocar a resposta motora foi mais difícil nos pacientes com idade acima de 45 anos, e significativa na presença de déficit motor acentuado e quando havia edema importante na RM, provocando deslocamento da linha média. Algumas vezes, a resposta foi conseguida somente depois de algumas correções, na craniotomia, edema cerebral e da temperatura corpórea do paciente. Mesmo assim, 7,1% dos pacientes não mostraram resposta motora. A existência de déficit motor acentuado, antes da cirurgia, ou a musculatura estriada com temperatura abaixo de 36ºC pode tornar a estimulação ineficaz¹⁷. Os esteróides permitiriam a diminuição do edema o suficiente para permitir a resposta ao estímulo durante a cirurgia¹⁸.

A hemiplegia ocorreu no exame pré-operatório em dois pacientes com resposta motora durante a cirurgia. Eles mostraram recuperação progressiva da motricidade, com déficit leve na avaliação final do ambulatório. A compressão da área motora primária pelo tumor poderia provocar a inibição do circuito motor pelo acometimento vascular temporário, sem destruição do córtex¹⁹.

Particularmente relevante é a estimulação subcortical da substância branca, permitindo a identificação das vias descendentes motoras durante a ressecção, mesmo em tecido infiltrado pelo tumor²⁰. O mapeamento interrompeu a ressecção em 12% dos pacientes, todos com tumor primário do giro frontal superior. O tumor primário tem seu crescimento, principalmente por infiltração, o que permite a manutenção funcional do cérebro mesmo com a aparência comprometida na RM³. A ressecção é barrada, permitindo a diferenciação entre a área com infiltração sem função e aquela onde a função ainda estiver mantida, evitando-se seqüelas motoras importantes²¹.

A estimulação também permite que a ressecção seja estendida, para além dos limites anatômicos do giro pré-central, quando o planejamento na RM mostra comprometimento do tumor. Para isso, a área motora encontrada fora do local embriologicamente determinado, caracterizando uma reorganização funcional, provocada pelo crescimento do tumor²².

O mapeamento direto necessita de complemento quando realizado em crianças, pois o córtex motor da criança pode ser relativamente não excitável. O potencial evocado somatosensorial será necessário para identificar o sulco central, baseado no fenômeno conhecido como reversão de fase²³. Alternativa é o implante de eletrodos no espaço subdural e mapeamento feito com o paciente acordado em sua cama. Durante a cirurgia de retirada da grade de eletrodos, são marcadas as áreas eloqüentes com as informações já colhidas e o tumor é ressecado²³.

As complicações relacionadas diretamente à cirurgia, como meningite, infecção da ferida cirurgia e fistula, aconteceram em 11,9% dos pacientes, tratados com antibioticos e procedimentos de drenagem liquorica temporária. Os índices de complicações para cirurgia de tumor com auxilio das técnicas de imagem e fisiologia transoperatória estão entre 5 e 45%²⁴. As crises epilépticas no pós-operatorio imediato estão relacionadas com um aumento de fístula liquórica e hematoma no leito cirúrgico²⁵.

A trombose venosa profunda ocorre entre 2 e 50% dos procedimentos neurocirúrgicos, com risco maior nos pacientes com tumor maligno, pois neles existe freqüentemente um estado alterado da coagulação sanguínea²⁶. Nas craniotomias para mapeamento existe uma situação diferenciada, pela própria necessidade de mobilização dos membros de um lado do corpo durante a cirurgia. Entretanto, não parece haver aumento do risco para trombose venosa profunda quando comparado aos outros tipos de neurocirurgia²⁷.

Em conclusão, a intensidade do estímulo no córtex necessária para obter resposta motora foi significativamente maior entre os pacientes que apresentaram edema grave na ressonância magnética e déficit motor acentuado no exame clínico, independente do grupo. O valor médio da intensidade do estímulo necessário para provocar resposta motora foi significativamente maior entre os que utilizaram anestesia com propofol de forma contínua, quando comparados com aqueles em que o propofol foi feito de forma intermitente.

Recebido 16 Abril 2004, recebido na forma final 6 Agosto 2004. Aceito 29 Setembro 2004.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  13 Abr 2005
• Data do Fascículo
  Mar 2005

Histórico

• Aceito
  29 Set 2004
• Recebido
  16 Abr 2004
• Revisado
  06 Ago 2004