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Jornal de Pediatria

Print version ISSN 0021-7557

J. Pediatr. (Rio J.) vol.81 no.2 Porto Alegre Mar./Apr. 2005

http://dx.doi.org/10.1590/S0021-75572005000300007 

ARTIGO ORIGINAL

 

Estudo clínico-epidemiológico da toxocaríase em população infantil

 

 

Silvana D. P. FigueiredoI; José A. A. C. TaddeiII; Joaquim J. C. MenezesIII; Neil F. NovoIV; Elizabete O. M. SilvaV; Helena L. G. CristóvãoVI; Maria C. F. S. CuryVII

IMestre em Saúde Materno Infantil. Professora adjunta de Pediatria, Universidade de Santo Amaro (UNISA), São Paulo, SP
IILivre-docente pela Escola Paulista de Medicina, Universidade Federal de São Paulo (UNIFESP). Professor titular de Saúde Pública, UNISA, São Paulo, SP
IIIMestre em Pediatria. Professor adjunto de Pediatria, UNISA, São Paulo, SP
IVDoutor em Ciências. Professor titular de Saúde Pública, UNISA, São Paulo, SP
VBiomédica, Instituto de Medicina Tropical, Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, SP
VIMestre em Saúde Materno Infantil. Professora adjunta de Pediatria, UNISA, São Paulo, SP
VIIDoutora em Pediatria. Diretora do Curso de Medicina, UNISA, São Paulo, SP

Endereço para correspondência

 

 


RESUMO

OBJETIVO: A diversidade de manifestações clínicas da toxocaríase e sua relação com asma motivaram este estudo, cujo objetivo foi estudar a soropositividade de T. canis nas crianças atendidas no serviço público de saúde e sua associação com variáveis clínicas, epidemiológicas e laboratoriais.
MÉTODOS: Este estudo é de corte transversal e controlado. Foram realizadas sorologias em 208 crianças de 1 a 14 anos de idade, atendidas nos ambulatórios de Pediatria, Imunologia e Pneumologia Pediátrica da Universidade de Santo Amaro, no período de janeiro de 2000 a janeiro de 2001. Os anticorpos foram detectados por ELISA usando-se antígeno de excreção e secreção do T. canis.. Foi utilizado teste qui-quadrado para associações da soropositividade para T. canis (título > 1:320) com cães filhotes domiciliares, contato com terra, geofagia, onicofagia, escolaridade materna, asma, tosse crônica, pneumonias de repetição, manifestações cutâneas, rinite, hepatomegalia, esplenomegalia, dor abdominal, anemia, eosinofilia, imunoglobulinas, parasitoses e desnutrição, e método de análise de variância por postos de Kruskal-Wallis para comparação média dos soropositivos e soronegativos, sendo significante p < 0,05.
RESULTADOS: A soroprevalência foi 54,8%, com média etária de 6,5 anos; nos soronegativos, 5,8 anos (não significante), também não houve diferença quanto ao sexo. A soropositividade foi significante com: cães filhotes domiciliares, contato com terra, hepatomegalia, asma, eosinofilia, IgE aumentada e desnutrição pregressa.
CONCLUSÃO: A soroprevalência encontrada foi alta. A infecção pelo T. canis deve ser investigada em crianças com fatores de risco como presença de cães filhotes domiciliares e contato com terra, em portadores de hepatomegalia e/ou asma, com eosinofilia ou aumento de IgE.

Palavras-chave: Toxocaríase, asma, criança.


 

Introdução

A toxocaríase é causada pela migração e persistência de larvas, principalmente do Toxocara canis1 em órgãos de hospedeiros intermediários (paratênicos) como o homem. Os principais agentes transmissores são os cães filhotes que completam o ciclo do parasita, eliminando os ovos dos vermes adultos pelas fezes desses animais no solo. As crianças são mais susceptíveis à infecção por manipularem o solo contaminado.

Há três formas clínicas descritas de toxocaríase: a larva Migrans visceral (LMV), a larva Migrans ocular (LMO) e a forma oculta ou covert (subclínica) da toxocaríase (CT).

A forma clássica da toxocaríase (LMV) foi descrita por Beaver et al.2 em 1952, como doença relativamente benigna, caracterizada por eosinofilia, manifestações pulmonares e hepatomegalia, atingindo principalmente crianças de 1 a 5 anos de idade. A LMO, descrita por Nichols3 em 1956, resulta da migração das larvas para os olhos, podendo causar coriorretinite, uveíte, estrabismo e até cegueira4. Ocorre geralmente em crianças acima de 4 anos de idade e em adultos sem outros sinais clínicos, com baixos níveis de anticorpos, além da eosinofilia não ocorrer habitualmente.

Há 30 anos, em 19835, Bass & Mehta introduziram uma terceira forma de toxocaríase ao estudarem crianças assintomáticas com sorologia positiva para T. canis, com ou sem eosinofilia, denominada forma oculta da toxocaríase. Taylor et al., em 19876, relataram formas clínicas com sintomas inespecíficos da toxocaríase, níveis de eosinófilos mais baixos que a LMV e muito mais freqüentes.

Com o aprimoramento diagnóstico, várias pesquisas epidemiológicas têm sido realizadas, mostrando a alta prevalência em qualquer faixa etária, inclusive em adultos. Há também grande interesse por parte dos pesquisadores em estudar a associação de toxocaríase com as diversas formas clínicas, incluindo manifestações alérgicas, em especial a asma. Diante das controvérsias relatadas na literatura, surgiu nosso interesse na realização deste trabalho, cujos objetivos são estudar a soroprevalência de T. canis em nosso serviço, comparar a soropositividade do T. canis em pacientes asmáticos e não asmáticos, estudar as associações entre a soropositividade e as variáveis epidemiológicas, clínicas e laboratoriais.

 

Metodologia

No período de janeiro de 2000 a janeiro de 2001, foram realizados estudos sorológicos em 208 crianças de 1 a 14 anos de idade na região da Capela do Socorro, periferia da cidade de São Paulo, onde 50,6% da população recebe até três salários mínimos (SEADE). Dessas crianças, que foram atendidas pelo Sistema Único de Saúde nos ambulatórios de Pediatria, Imunologia e Pneumologia Pediátrica da Universidade de Santo Amaro (SP), 106 eram asmáticas e 102 não asmáticas.

Este estudo é de corte transversal com eixo de delineamento estático, contemporâneo, controlado, observacional e de seleção incompleta.

A entrevista com os pais ou responsáveis e o exame clínico foram realizados pela autora principal do trabalho, e todos os exames laboratoriais foram realizados no momento da admissão.

Os exames sorológicos foram realizados no Instituto de Medicina Tropical da Universidade de São Paulo, e os anticorpos anti-Toxocara canis foram detectados pelo teste de ELISA utilizando-se antígeno de excreção e secreção de Toxocara canis (TES). Todos os soros foram previamente absorvidos com antígenos de Ascaris suum7 foram considerados soropositivos aqueles que apresentavam títulos > 1:320. As variáveis epidemiológicas, clínicas e laboratoriais estudadas foram: idade (dividida em três grupos etários: 12 a 35 meses e 29 dias, 36 a 71 meses e 29 dias e acima de 72 meses), sexo, presença de cães filhotes em domicílio, contato com terra, geofagia, onicofagia, baixa escolaridade materna (até quarto ano de estudo), ausência de rede de esgoto, peso, estatura, presença de asma definida como três ou mais episódios de broncoespasmo reversível (II Consenso Brasileiro de Asma, 1998), tosse crônica (duração maior que 3 semanas), antecedentes de três ou mais episódios de pneumonias, dor abdominal, manifestações cutâneas constituídas por dermatite atópica (prurido, eritema, erupções maculopapulares, ptiríase alba, xerose) ou urticária, rinite alérgica, hepatomegalia e esplenomegalia (esses últimos foram avaliados pelo exame físico), levando-se em conta faixa etária, segundo Bricks et al.8, e confirmados pela ultra-sonografia. O hemograma foi realizado com contagem das células pelo microscópio, considerando-se anemia (Hb abaixo de 11 g/100 ml) e eosinofilia (acima de 400/mm³). A pesquisa das imunoglobulinas IgA, IgG e IgM foi realizada pelo método de turbidimetria, e os valores foram considerados como normais de acordo com a faixa etária, segundo a classificação de Naspitz et al.9. A dosagem de IgE foi realizada pela técnica de radioimunoensaio, considerando-se como aumentada para valores acima de 200 UI/dl. Para avaliação do estado nutricional, usaram-se como referência os dados do National Center of Health Statistics (NCHS), sendo o índice expresso em unidades de desvio padrão (escore z). O ponto de corte utilizado para definir desnutrição foi o escore z < -1,5. Foi utilizado o teste do qui-quadrado para estudo das associações entre as variáveis e a sorologia positiva para T. canis, utilizando-se o programa Epi-Info, versão 6. Quanto à diferença entre as médias etárias dos grupos soropositivos e soronegativos, foi utilizado o método de análise de variância por postos de Kruskal-Wallis. Os resultados considerados significantes foram aqueles com p < 0,05.

Houve perda de informações na obtenção das variáveis nos pacientes por motivos diversos, como extravio de exames e não retorno dos pacientes. Por isso, o número de crianças com dados sobre as variáveis não é o mesmo das crianças avaliadas. Assim foram computadas 196 informações sobre presença de cães filhotes, 200 sobre contato com terra, 199 sobre geofagia, 198 sobre onicofagia, 195 sobre escolaridade materna, 208 sobre asma, 202 sobre tosse, 205 sobre pneumonias de repetição, 192 sobre manifestações cutâneas, 161 sobre rinite, 204 sobre hepatomegalia, 200 sobre esplenomegalia, 197 sobre dor abdominal, 198 sobre anemia, 197 sobre eosinofilia, 157 sobre aumento de IgE, 156 sobre aumento de IgA, 157 sobre aumento de IgM, 156 sobre aumento de IgG, 208 sobre presença de outras parasitoses. Também foram realizadas avaliações nutricionais em 208 pacientes para peso/idade, 177 para estatura/idade e 155 para peso/estatura.

Todos os pacientes com sorologia positiva para T. canis foram encaminhados para avaliação oftalmológica e tratados com tiabendazol na dose de 50 mg/kg/dia por 7 dias.

A pesquisa foi submetida ao Comitê de Ética Médica da Universidade de Santo Amaro e por ele aprovada. A mãe ou responsável recebia informações detalhadas dos procedimentos, finalidade da pesquisa, da importância diagnóstica e do tratamento adequado para os soropositivos.

 

Resultados

Dos 208 pacientes estudados, 114 apresentavam títulos > 1:320, soroprevalência de 54,8%. Houve distribuição eqüitativa em ambos os sexos: 57 dos soropositivos (50%) eram do sexo feminino, e 48 dos soronegativos (51,1%) eram do sexo masculino (X2 = 0,02 e p = 0,87).

A média etária encontrada foi de 6,5 anos (DP±3,4) para os pacientes soropositivos e 5,8 anos (DP±3,2) para os soronegativos. A diferença dessas médias etárias não foi estatisticamente significante, segundo o método de análise de variância por postos de Kruskal-Wallis (p = 0,19).

A Figura 1 mostra a distribuição do resultado sorológico segundo as diversas faixas etárias. As associações com variáveis epidemiológicas, clínicas e laboratoriais são apresentadas nas Tabelas 1, 2, 3 e 4.

 

 

 

 

Houve associação positiva entre soropositividade e presença de cães filhotes em domicílio (p = 0,006), contato com terra (p = 0,00002), asma (p = 0,05), especialmente em crianças maiores de 3 anos de idade (p = 0,01), hepatomegalia (p = 0,003), eosinofilia (p = 0,01), aumento de IgE (p = 0,0007) e desnutrição com relação à estatura para idade (p = 0,03).

As avaliações oftalmológicas dos pacientes soropositivos foram normais.

 

Discussão

A soropositividade para Toxocara canis em nosso estudo foi alta, com títulos maiores ou iguais a 1:320 em 54,8% dos casos, como em outros países em desenvolvimento. Em estudo realizado com crianças de 6 meses a 6 anos de idade em Santa Lúcia10 (Caribe), que usava o mesmo método sorológico do nosso trabalho, a soroprevalência encontrada foi de 86%.

No Brasil, em estudo populacional realizado em cinco municípios do estado de São Paulo envolvendo adultos e crianças, a soroprevalência encontrada foi de 3,6%, sendo a diluição usada de 1:16011.Em nosso estudo, a soroprevalência foi bem mais alta e a diluição utilizada foi maior, mas a nossa casuística não corresponde à população geral, e sim às crianças que procuravam serviço médico, a maioria com problemas de saúde; somados ao baixo nível socioeconômico e educacional da nossa região. Em Resistência, Argentina12, a soroprevalência encontrada em 206 crianças de 1 a 14 anos foi 37,95%, usando diluição de 1:100. Esse estudo apresentou certas características semelhantes ao nosso, quanto ao tamanho da amostra, à faixa etária estudada, ao fato de a cidade também ser de desenvolvimento precário e de clima subtropical.

Quanto à idade, não houve diferença significante entre os diversos grupos etários em nosso estudo, como se observou em Resistência. A média etária encontrada foi de 6,5 anos, semelhante à encontrada em hospital de Vitória (ES), em crianças da mesma faixa etária13.

Notamos a grande porcentagem de infecção por T. canis na faixa etária escolar, com 40,6% dos soropositivos. Alderete, ao estudar a soroprevalência em escolares da região do Butantã, São Paulo14, encontrou soropositividade de 38,8% dos casos, mas o título de corte usado foi de 1:160, mais baixo que o deste estudo (1:320). Esse resultado pode ser explicado pela diferença das regiões quanto ao nível socioeconômico da população (SEADE). Em regiões pobres, como Trinidad15, a soroprevalência em escolares foi ainda mais alta, 62,3%, com título de corte 1:100.

Encontramos associação significante entre a soropositividade e presença de cães filhotes em todos os trabalhos revisados12,16,17, o que também verificamos em nosso estudo. Marmor et al.18, relatam que a presença de cães em domicílio é o principal fator de risco para toxocaríase.

A associação entre contato com terra ou areia e a presença de sorologia positiva foi altamente significante em nosso trabalho. O mesmo não ocorreu com relação à geofagia e onicofagia. Esse fato pode ser atribuído a nossa inabilidade em abordar a questão, de forma a obter informação correta das mães, dificuldade também presumida por Glickman et al.19. Sabemos, porém, que as crianças têm o hábito de levar as mãos à boca, o que poderia facultar a contaminação por ovos de T. canis. Contudo, há estudos que demonstram a associação da soropositividade com pica, em especial a geofagia17,18 e a onicofagia14, de forma significante.

Em nossa amostra, não houve associação entre nível de escolaridade da mãe e soropositividade, provavelmente por essa população viver no mesmo ambiente sujeito às mesmas infecções. Outro fator que também interferiu nesse resultado, foi que estratificamos a escolaridade em apenas dois grupos (abaixo e acima de 4 anos de estudo), com pouca heterogeidade. Tais fatos poderiam mascarar o efeito da escolaridade materna. Worley et al.17, porém, encontraram títulos mais altos de anticorpos em crianças cujos pais apresentavam baixo nível educacional.

Alguns trabalhos mostraram maior soroprevalência em meninos do que em meninas15,20. Em nosso estudo, não observamos essa diferença, provavelmente por ambos os sexos apresentarem os mesmos fatores de risco, como também demonstrado por outros autores12,21,22.

Em nosso estudo, notamos associação estatisticamente significante entre soropositividade e asma, especialmente em crianças com idade superior a 3 anos, quando o diagnóstico de asma se torna mais definido. Antes dessa idade, a asma é freqüentemente causada por infecções virais23. No entanto, encontramos casos de soropositividade em lactentes sibilantes, como relatados por alguns autores24.

A relação entre asma e toxocaríase foi descrita em alguns estudos. Taylor et al.25, encontraram títulos de anticorpos em crianças asmáticas mais elevados que no grupo controle, o que não foi observado por outros autores17. Desowitz et al.26 demonstraram que crianças com asma apresentavam anticorpo IgE específico para T. canis em 28,8% dos casos comparados a 6,4% das não asmáticas. Os autores atribuem essa discordância de resultados a fatores genéticos.

Há estudos que evidenciam essa associação em escolares e pré-escolares. Estudo realizado por Buijs et al.27 em crianças de 4 a 6 anos de idade, mostrou associação entre soropositividade de T. canis com asma e bronquite recorrente e hospitalização por esses motivos. Chan et al.28, ao estudarem crianças com idade superior a 5 anos, das quais 66 apresentavam diagnóstico de asma moderada e grave, e 58 eram do grupo não asmáticas, observaram que as crianças com asma apresentavam maior soropositividade para T. canis quando comparadas às não asmáticas.

Alguns autores consideram que a toxocaríase pode ser causa de tosse6 e pneumonias de repetição21. Em nosso trabalho, não houve associação entre sorologia positiva e tosse e antecedência de três ou mais episódios de pneumonias. Esse fato provavelmente se deve à maioria desses pacientes pertencer a ambulatórios especializados em alergia e pneumologia, e doenças encontradas nesses serviços (asma, sinusopatias, seqüelas de pneumonias prévias) podem acarretar os mesmos agravos.

Buijs et al.29, ao estudarem crianças com toxocaríase, observaram associação significante com manifestações alérgicas, como a asma, e também com IgE específico a alérgenos inalados. Relatam que a infecção por parasitas, entre eles o Toxocara, resulta em estimulação não específica de manifestações alérgicas dormentes em crianças atópicas. Os antígenos larvários estimulam as células tipo Th0 a desenvolver as células tipo Th2 a produzir as citocinas IL-4 (que estimula a produção de IgE pelos linfócitos B) e IL-5 (que estimula a produção e a maturação de eosinófilos). A habilidade da larva do Toxocara em sobreviver em seus hospedeiros por muitos meses estimula as células Th2 e a conseqüente produção de IgE por longo período. Os autores em questão sugerem que somente as crianças com predisposição atópica demonstram uma associação entre infecção por Toxocara canis e manifestações alérgicas. Essa seria a explicação de encontrarmos em nossa amostra a associação positiva entre asma e sorologia positiva para T. canis.

Minvielle et al.30, ao compararem indivíduos de 15 a 65 anos de idade, encontraram maior soropositividade (IgG e IgE específicas anti-Toxocara) em pacientes asmáticos em relação a outros sintomas alérgicos, como rinite, rinussinusite e dermatite. Também demonstraram associação entre hipersensibilidade cutânea ao antígeno de excreção-secreção de T. canis (TES) e asma. Admite-se que a migração larvária provoque uma sensibilização do hospedeiro aos antígenos de excreção-secreção do T. canis com aumento de IgE específica. Esta se une à membrana dos mastócitos bronquiolares e alveolares liberando mediadores que induzem à inflamação da mucosa brônquica e à síndrome asmatiforme.

Em nosso estudo, não encontramos associação entre toxocaríase e dermatite atópica como observado por alguns estudos6,29; enquanto que em outros, a associação foi demonstrada27. No entanto, em nossa casuística, havia dois casos de urticária crônica em pacientes com toxocaríase, acompanhados de hepatomegalia, eosinofilia, IgE aumentada, e um desses também com esplenomegalia, correspondendo ao quadro clássico da toxocaríase (LMV) que melhoraram após tratamento com tiabendazol. Outros estudos controlados poderiam ser realizados para comprovar tal associação.

A não associação de toxocaríase com rinite alérgica em nossa pesquisa também ocorreu em estudo controlado de Taylor et al.6, mas o mesmo autor, em outro estudo posterior25, encontrou predomínio de obstrução nasal em indivíduos com títulos mais altos de anticorpos, sugerindo que essa relação estaria na dependência do nível sorológico, assim como a hepatomegalia.

A hepatomegalia e, em menor proporção, a esplenomegalia, são sinais característicos da síndrome clássica da toxocaríase. É importante ressaltar que, em todos esses casos, a eosinofilia é intensa, sendo usada como critério para investigação da toxocaríase. Nas formas subclínicas de toxocaríase, com eosinofilia menos intensa, a proporção de hepatomegalia e esplenomegalia diminui em relação às formas clássicas. Foi o que observamos em nosso estudo. Dos 112 pacientes com sorologia positiva, 15 (13,4%) apresentavam hepatomegalia (foram afastadas outras causas), e em um deles havia também esplenomegalia, correspondendo às formas clássicas de toxocaríase (LMV). O restante (86,6%) constitui as formas subclínicas ou CT de toxocaríase.

Taylor et al.6 demonstraram alta significância na associação da toxocaríase com hepatomegalia. Em outros trabalhos, porém, esse resultado não foi encontrado17,19. Em nosso estudo, não houve associação entre a soropositividade e esplenomegalia, provavelmente devido ao pequeno número de casos.

Observamos associações altamente significantes entre sorologia positiva para T. canis com aumento de IgE (acima de 200 UI/dl) e eosinofilia (acima de 400 células/mm³). Tais pontos de corte são os mesmos usados por Glickman et al.16. Esses autores observaram que pacientes com eosinófilos e IgE em sangue periférico acima desses valores apresentavam 82% de probabilidade de apresentarem toxocaríase. Outros estudos também demonstraram essas associações12,18, o que sugere a natureza alérgica da infecção por T. canis. Quanto à anemia e aumento das imunoglobulinas (IgA, IgG e IgM), embora houvesse maior número de casos entre os soropositivos, a associação não foi estatisticamente significante, porém a associação foi demonstrada por alguns autores19,25.

No que se refere ao aspecto nutricional, houve associação entre estatura abaixo do normal para a idade (E/I) e a soropositividade; o que não ocorreu com as variáveis relacionadas com peso para idade (P/I) e peso para a estatura (P/E). Esse resultado sugere o caráter de cronicidade da infecção pelo T. canis, que provavelmente se associa com outras morbidades (como asma e pneumopatias crônicas), que também levam à desaceleração do crescimento longitudinal. No entanto, estudo controlado por Worley et al.17 não demonstrou diferença significante entre crianças soropositivas e grupo controle em relação a medidas antropométricas.

Quanto à relação entre a presença de outras parasitoses em pacientes sorologicamente positivos, não houve associação, denotando a alta especificidade do método sorológico empregado.

Em nossa amostra, não encontramos associação entre sorologia positiva e dor abdominal, provavelmente porque grande porcentagem das crianças apresentava outras parasitoses (42,3% dos casos estudados). Na literatura, os resultados são discordantes. Worley et al.17, ao estudar pré-escolares, não encontraram associação entre dor abdominal e soropositividade para T. canis. No entanto, Taylor et al.6 encontraram maior prevalência de dor abdominal em crianças soropositivas, principalmente naquelas com títulos mais altos de anticorpos.

O nosso trabalho demonstrou que a toxocaríase é muito comum nas crianças do nosso meio. Acomete igualmente ambos os sexos e qualquer faixa etária, tendo como principais fatores de risco a presença de cães filhotes em domicílio e contato com terra ou areia. Deve ser incluída como causa hepatomegalia e asma (principalmente em crianças com idade superior a 3 anos) quando houver eosinofilia acima de 400 células/mm³ ou IgE acima de 200 UI/dl em pacientes com epidemiologia positiva para T. canis.

É importante a conscientização dos profissionais da saúde, dos poderes públicos e dos educadores de que a toxocaríase é um problema de saúde pública e medidas de prevenção, incluindo controle da população canina. Diagnóstico e tratamento são necessários.

 

Referências

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Endereço para correspondência
Silvana Delli Paoli de Figueiredo
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Artigo submetido em 09.08.04, aceito em 08.12.04