Riqueza da fauna de formigas (Hymenoptera: Formicidae) que habita as camadas superficiais do solo em Seara, Santa Catarina

Riqueza da fauna de formigas (Hymenoptera: Formicidae) que habita as camadas superficiais do solo em Seara, Santa Catarina

Rogério Rosa da Silva^I; Rogério Silvestre^II

^IMuseu de Zoologia da Universidade de São Paulo. Avenida Nazaré 481, São Paulo, SP, 04263-000. E-mail: [e-mail]

^IICentro Universitário Nossa Senhora do Patrocínio. Rua Madre Maria Basília 965, Itú, SP, 13300-000. E-mail: [e-mail]

RESUMO

Apresentamos, pela primeira vez, dados sobre a riqueza que compõem as comunidades de formigas subterrâneas no Sul do Brasil, comparando os resultados com dados sobre a fauna de formigas de serapilheira na mesma região, a partir de um estudo realizado em 9 sítios de Seara, oeste do Estado de Santa Catarina, no domínio da Floresta Tropical Atlântica. Coletamos nas amostras de solo e serapilheira 113 espécies de formigas em 37 gêneros, sendo menos ricas as amostras de solo (71 espécies em 24 gêneros), enquanto que na serapilheira coletamos 81 espécies em 36 gêneros. Esses habitats compartilham 39 espécies. O índice de similaridade de Morisita-Horn indicou baixa sobreposição na composição de espécies entre a fauna de solo e serapilheira. Os valores de similaridade entre os sítios podem ser considerados médios. Uma análise de ordenação (NMDS) indicou diferenças na estrutura de comunidades entre as faunas de solo e serapilheira e distribuição espacial agregada da fauna subterrânea. Nossos resultados indicam que existe uma forte complementariedade entre os dois segmentos de fauna. Concluímos que a fauna de formigas subterrâneas é um importante componente da riqueza de espécies de formigas que habita o solo e, que portanto protocolos para levantamentos quantitativos de formigas, devem incluir amostras de solo para uma melhor avaliação da sua diversidade em florestas tropicais.

Palavras-Chave: Formicidae, fauna subterrânea, riqueza de espécies, Floresta Atlântica, Santa Catarina, Brasil.

ABSTRACT

We present here, for the first time, data on species richness and abundance of subterranean ant assemblages in southern Brazil, based on a research on the subterranean ant fauna in 9 sites in Seara, West of Santa Catarina State, in the domain of Tropical Atlantic Forest, comparing our results with those of a leaf litter ant fauna survey conducted in the same region. We collected in both soil and litter samples 113 ant species belonging to 37 genera. Ants were much less species rich in soil samples (71 species in 24 genera), while in leaf litter we collected 81 ant species in 36 genera. These habitats share 39 ant species. Morisita-Horn similarity index indicated lower species overlap between soil and litter samples. The similarity values between sites can be considered medium. Overall, ordination analysis (nonmetric multidimensional scaling) indicated differences in community structure between ant litter and subterranean ant faunas, and showed that the spatial distribution of subterranean species is aggregated. Our results indicate that there is a strong complementarity between these two faunistics segments. We conclude that the subterranean ant fauna is an important component of ant species richness in the soil; therefore survey protocols should include soil samples for a better assessments of the ant diversity in tropical forests.

Keywords: Formicidae, subterranean fauna, species richness, Atlantic Rainforest, Santa Catarina, Brazil.

Introdução

O número conhecido de espécies de formigas é de aproximadamente 11.000 (http://research.amnh.org/entomology/social_insects), para uma fauna estimada em cerca de 20.000 espécies (Folgarait, 1998). A fauna de formigas que habita a serapilheira e o dossel das florestas tropicais vêm sendo considerada a próxima fronteira em nosso conhecimento sobre a biodiversidade. Para faunas de formigas locais em florestas tropicais até 50% pode estar associada à serapilheira (Delabie & Fowler, 1995); 63% de todas as espécies descritas no mundo (aproximadamente 6.300) habitam o solo e/ou a serapilheira (Wall & Moore, 1999).

O conhecimento sobre a diversidade da fauna de formigas de florestas tropicais obteve notáveis progressos recentemente, em especial após a adoção do uso de extratores de Winkler para o estudo da fauna de serapilheira em protocolos para levantamentos quantitativos e qualitativos (Olson, 1991, 1994; Belshaw & Bolton, 1994; Brühl et al., 1998; Fisher, 1999a, b; Longino et al., 2002), também no Brasil (Majer et al., 1997; Delabie et al., 2000; Vasconcelos & Delabie, 2000). Ao contrário, a coleta no dossel requer oportunidades ou logística especiais.

O solo é ainda um dos ambientes mais pobremente conhecidos em nosso planeta (Giller, 1996; Wolters, 2001; André et al., 2002); o segmento da fauna de formigas que o habita geralmente não é estudado de forma sistemática. Estudos recentes sugerem, entretanto, que este segmento de fauna pode ser mais abundante e diverso do que se acredita (Belshaw & Bolton, 1994; Longino & Colwell, 1997; Longino et al., 2002).

A fauna de solo pode ser caracterizada por envolver espécies que passam a maior parte do seu ciclo de vida em ninhos e cavidades no solo; apenas sexuados vêm à superfície uma ou poucas vezes ao ano, a fecundação é no ar, os machos morrem em seguida ao vôo nupcial, as fêmeas retornam à terra, perdem as asas, enterram-se, e todo o desenvolvimento colonial se dá abaixo da superfície, em geral nas camadas mais superficiais.

Coletar os sexuados durante o processo reprodutivo também requer técnicas especiais, com a desvantagem das operárias não serem coletadas, que são a base da taxonomia de formigas. A alternativa é extrair formigas subterrâneas de amostras de solo.

Trabalhos específicos e sistemáticos sobre a fauna subterrânea no Brasil são escassos. Delabie e Fowler (1995) registraram 113 espécies em solo de Floresta Atlântica no sul da Bahia. Mais recentemente, Vasconcelos e Delabie (2000) amostraram 106 espécies em um estudo sobre comunidades de solo na Amazônia. Outros trabalhos, em outros sítios neotropicais, têm avaliado este segmento da fauna de formigas de forma qualitativa (Armbrecht & Chácon-Ulloa, 1999; Silvestre, 2000).

Neste trabalho, descrevemos, pela primeira vez, a fauna de formigas que habita as camadas superficiais de solo em vários fragmentos florestais localizados em um município da região Sul do Brasil, no oeste de Santa Catarina e apresentamos uma comparação com os dados sobre a fauna de formigas que habita a serapilheira, resultado de coletas padronizadas em vários sítios deste mesmo município (Silva & Silvestre, 2000). Os objetivos deste estudo foram (1) descrever a riqueza, composição e freqüência relativa da fauna de formigas subterrânea e (2) quantificar as diferenças entre a fauna de serapilheira e solo.

Área de Estudo

As coletas foram realizadas no município de Seara (27°07'S e 52°18'W), oeste do Estado de Santa Catarina, entre julho e novembro de 1999. A área territorial do município é de 316 km². Selecionamos nove sítios para as coletas, representando fragmentos florestais entre 2 e 5 ha com vários formatos: Dom Pedro (DP), Linha Ariranhasinha (LA), Linha Forquilha (LF), Linha Ipiranga (LI), Linha Salete (LS), Linha Taquarimbó (LT), duas áreas em Rosina Nardi (chamadas RN1 e RN2) e Santa Lúcia (SL).

A cobertura original da vegetação no município é a Floresta de Araucária. Nesta tipologia florestal, a Araucaria angustifolia forma um estrato de árvores dominantes ou emergentes e imprime uma fitofisionomia muito peculiar. Devido à proximidade com a Bacia do Rio Uruguai, podem ocorrer áreas de contato com a Floresta Estacional Decidual, que caracteriza-se fitofisionomicamente pela presença de um grupo de espécies arbóreas emergentes e deciduais no inverno. As epífitas e lianas são de pouca expressão, sendo mais comuns ao longo das matas ciliares dos principais rios (Reis, 1993).

Uma caracterização mais detalhada da área estudada foi apresentada em Silva e Silvestre (2000).

MATERIAL E MÉTODOS

Fauna subterrânea

Para avaliar a comunidade de formigas que habita as camadas superficais do solo, submetemos 90 amostras de solo a extratores de Winkler. Dentro de cada sítio, 10 locais foram selecionados aleatoriamente e amostras de solo foram retiradas mantendo-se uma distância mínima de 10 metros cada uma delas. Para cada amostra, a camada de serapilheira foi descartada e o solo até 25 cm de profundidade, numa área de 15 cm² foi peneirado, em malha grossa de 1 cm e acondicionada em saco individual de tecido.

No laboratório, o solo peneirado de cada amostra foi colocado em um saco de filó, por sua vez acondicionado em extrator do tipo mini-Winkler por um período de 72 horas. Durante esse tempo, as formigas foram triadas inicialmente a cada 3 horas e depois mais espaçadamente, sendo armazenadas em frascos contendo álcool a 70%. Para uma descrição da técnica de coleta e do mini-Winkler veja Fisher (1999) e Bestelmeyer et al. (2000).

O material foi identificado inicialmente em morfoespécies dentro de gêneros e, para a atribuição de nomes, comparado com a coleção de formigas do Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo (MZUSP) e com a literatura pertinente. Todo material foi depositado no MZUSP. Os códigos das morfoespécies seguem os números adotados para a fauna coletada no oeste de Santa Catarina (veja Silva & Silvestre, 2000).

Fauna de Serapilheira

Para analisar comparativamente a fauna obtida nas amostras de solo com a fauna que habita a serapilheira, selecionamos 90 amostras de 1 m² de serapilheira coletadas utilizando a mesma metodologia em cinco sítios localizados na mesma região, assim distribuídas: Linha Taquarimbó (10 amostras), Rio Irani (10), Santa Lúcia (10), Nova Teutônia (25) e Rosina Nardi (35) (veja Silva & Silvestre, 2000).

ANÁLISE DOS DADOS

Foram elaboradas matrizes de presença ou ausência e o número de registros em 90 amostras das espécies coletadas. Os dados de abundância (no caso, número de registros em cada sítio) foram transformados [raiz quadrada] para diminuir a influência das espécies dominantes nas análises subseqüentes (Krebs, 1999).

Para uma avaliação da similaridade da fauna de formigas subterrâneas entre os sítios de coleta utilizamos o índice de similaridade de Morisita-Horn. Este índice tem sido recomendado porque praticamente independe do tamanho da amostra e da diversidade de espécies, exceto para universos amostrais muito pequenos (Magurran, 1988).

Para avaliarmos a similaridade entre a fauna subterrânea e a fauna de formigas que habita a serapilheira, submetemos os dados de presença ou ausência em cada sítio de todas as espécies a uma análise de ordenação. Utilizamos como método de ordenação o escalonamento multidimensional não métrico (NMDS: nonmetric multidimensional scaling). Nossa medida de dissimilaridade foi o índice de Bray-Curtis (Legendre & Legendre, 1998).

NMDS é um dos métodos de ordenação mais robustos a situações não lineares e freqüentemente resume mais informação em menos eixos do que outras técnicas indiretas de ordenação. A distorção da resolução em duas dimensões da ordenação é expressa pelo valor S (chamado stress). Quanto mais próximo de zero, melhor o ajuste entre a distância original dos objetos e a configuração obtida (Legendre & Legendre, 1998).

As comparações entre as amostras de solo com 25 cm de profundidade e área de 15 cm² com amostras de 1 m² de serapilheira devem ser interpretadas com precaução. Amostras maiores de solo excedem a capacidade de processamento dos extratores do tipo mini-Winkler. Entretanto, acreditamos que os resultados obtidos são comparáveis porque o mesmo volume de solo e serapilheira foi submetido ao processo de extração.

RESULTADOS

Riqueza de espécies

Foram coletadas no total, considerando-se as amostras de serapilheira e de solo, 113 espécies de formigas em 37 gêneros, representando 1.449 registros (^{Apêndice 2}). Myrmicinae foi a subfamília mais rica em espécies (63), seguida por Ponerinae (26) e Formicinae (17); Cerapachyinae, Dolichoderinae e Ecitoninae estão representadas por duas espécies cada e Pseudomyrmecinae por uma espécie.

Fauna de serapilheira

Nas amostras de serapilheira foram coletadas 81 espécies pertencentes a 36 gêneros de formigas em 90 amostras (1.010 registros de espécies) coletadas em 5 sítios (^{Apêndice 2}). Uma análise sobre a riqueza e similaridade da fauna de serapilheira nas áreas estudadas foi apresentada em Silva e Silvestre (2000).

Fauna subterrânea

Em 90 amostras de solo e 439 registros de espécies coletamos um total de 71 espécies em 24 gêneros e 6 subfamílias nos nove sítios coletados (^{Apêndice 1}). A riqueza observada nas 10 amostras de cada localidade variou de 15 a 29 espécies. Myrmicinae apresentou maior riqueza de espécies (35 espécies em 12 gêneros), seguida por Ponerinae (22 em 7), Formicinae (11 em 2); Cerapachyinae, Dolichoderinae e Ecitoninae estão representadas por 1 espécie cada.

Nas amostras de solo Solenopsis (Myrmicinae) foi o gênero mais rico em espécies (10 espécies), seguido por Hypoponera (Ponerinae) com 9, Brachymyrmex (Formicinae) e Pheidole (Myrmicinae) com 8 espécies e Oxyepoecus com 5 espécies (^{Apêndice 1}).

Solenopsis sp.3 foi a espécie dominante com 81 registros; seguida por Hypoponera sp.6 (30), Strumigenys louisianae (27), Hypoponera sp.4 (21), Cyphomyrmex sp.3 (16), Pheidole sp.4 (15), Oxyepoecus reticulatus (13), Oxyepoecus sp.2 e Gnamptogenys reichenspergeri com 12 registros cada.

Os valores de similaridade (Morisita-Horn) entre os nove sítios onde amostramos a fauna de solo são apresentados na Tabela 1. De modo geral, os sítios apresentaram valores médios de similaridade. Somente duas espécies foram registradas em todos os sítios (Solenopsis sp.3 e Strumigenys louisianae) e 22 espécies (32% das espécies) estão representadas por um único registro.

Comparação entre a fauna subterrânea e de serapilheira

Os dois segmentos de fauna apresentaram 39 espécies em comum e uma similaridade relativa baixa (Morisita-Horn = 0,42). Um total de 32 espécies foi coletado exclusivamente nas amostras de solo, enquanto 42 espécies foram exclusivas das amostras de serapilheira. Muitas espécies estão representadas por único registro, sendo 19 espécies nas amostras de serapilheira e 22 nas amostras de solo (^{Apêndice 1}).

A fauna subterrânea difere da de serapilheira especialmente por apresentar espécies dos gêneros Acropyga, Brachymyrmex, Oxyepoecus, Solenopsis, Gnamptogenys, Hypoponera, Pachycondyla e Typhlomyrmex.

Na Tabela 2 apresentamos de uma forma comparativa, classes de freqüência de registros e número de espécies entre a fauna de formigas coletada nas amostras de solo e serapilheira.

A análise de ordenação (NMDS, Figura 1) indica uma clara separação da fauna de formigas que habita a serapilheira e o solo. Adicionalmente, as 5 comunidades de serapilheira estão mais próximas entre si na análise de ordenação quando comparadas às comunidades subterrâneas, o que traduz uma maior similaridade na estrutura da fauna que habita a serapilheira. A ordenação indica que de modo geral, as comunidades de formigas subterrâneas apresentam maiores diferenças em composição da fauna, possivelmente como resultado de uma distribuição mais agregada, com algumas espécies apresentando comparativamente maiores valores de abundância relativa em determinados sítios (^{Apêndice 1}).

DISCUSSÃO

Riqueza de espécies e complementariedade das amostras

Os dois métodos de amostragens revelaram 113 espécies e foram bastante complementares para uma avaliação da fauna que habita o solo. Somente 39 espécies foram coletadas nos dois substratos estudados, ou seja, apenas 34,5% da fauna registrada. A similaridade expressa através do índice de Morisita-Horn também indica valores de similaridade relativamente baixos quando se comparam as duas faunas (Moristia-Horn = 0,42). Delabie e Fowler (1995) encontraram valores semelhantes, indicando aproximadamente 47% de similaridade entre faunas de solo e serapilheira no sul da Bahia.

A análise de ordenação sugere uma separação consistente da fauna que habita as camadas superficiais do solo e de serapilheira, embora exista sobreposição na atividade de forrageamento e/ou nidificação de algumas espécies entre os dois estratos. Adicionalmente, indica que as comunidades subterrâneas dos fragmentos estudados apresentam maiores diferenças entre si do que entre as comunidades que habitam a serapilheira. Essas diferenças também foram verificadas nas análises de similaridade: a fauna de serapilheira apresenta valores de similaridade relativos médios a altos (Silva & Silvestre, 2000), enquanto a fauna subterrânea apresentou valores comparativamente em geral, médios a baixos. Portanto, nossos dados sugerem que a fauna que habita as camadas superficiais apresenta uma distribuição espacial mais agregada em relação à fauna de serapilheira em fragmentos florestais no sul do Brasil.

Comparativamente, a riqueza de espécies registrada nas amostras de solo se aproxima em valores absolutos ao da fauna de serapilheira (81 x 71). Esses dados confirmam que o solo pode apresentar alta riqueza de espécies, como sugerido por trabalhos recentes em outras florestas tropicais (Belshaw & Bolton, 1994; Longino & Colwell, 1997; Vasconcelos & Delabie, 2000; Longino et al., 2002).

Em especial, as amostragens no solo têm revelado novos registros de espécies para o levantamento da fauna de formigas do oeste de Santa Catarina dos gêneros Brachymyrmex (5 espécies), Hypoponera (5), Gnamptogenys (3), Oxyepoecus (2), Pachycondyla (2), Pheidole (3) e Solenopsis (6). Além disso, alguns gêneros só foram coletados nas amostras em solo, como Acropyga e Typhlomyrmex. Algumas espécies foram relativamente comuns nas amostras de solo e ausentes nas amostras de serapilheira. Esse é o caso por exemplo, de poneríneos como Gnamptogenys sp.1, Hypoponera sp.6, (espécie que apresenta um padrão de coloração muito característico), H. sp.8 e Typhlomyrmex sp.1, e duas espécies de Solenopsis.

Esses dados indicam que espécies verdadeiramente subterrâneas nidificam e forrageiam exclusivamente dentro do solo. Algumas síndromes morfológicas podem ser sugeridas a partir da observação das espécies associadas ao modo de vida subterrâneo: olhos ausentes ou muito reduzidos, tegumento despigmentado e tamanho relativo pequeno. Em Coleoptera fossoriais (como Carabinae: Scaritini) é possível observar modificações estruturais na parte posterior do corpo e do protórax, adaptadas ao modo de vida subterrâneo (Forsythe, 1987).

É importante destacar que o conhecimento taxonômico sobre a fauna que habita exclusivamente o solo é ainda mais incipiente que o relativo à fauna de serapilheira. Os poucos estudos tem revelado novidades taxonômicas importantes (exemplo, Brandão et al., 1999 a,b; 2000).

Diferenças de riqueza de espécies dos principais gêneros (em número de espécies) também são bastante claras: Pheidole apresentou maior riqueza na serapilheira, enquanto Solenopsis, Hypoponera e Gnamptogenys foram mais ricos nas amostras de solo.

Caracteristicamente nos levantamentos neotropicais, o gênero Pheidole apresenta maior riqueza de espécies (Ward, 2000). Diferentemente, na fauna subterrânea, Solenopsis é o gênero com maior riqueza de espécies. A fauna de formigas que habita as camadas superficiais do solo parece ser também caracterizada pela dominância do gênero Solenopsis em termos de riqueza de espécies e número de registros.

Brachymyrmex é um gênero especialmente rico em espécies no oeste de Santa Catarina em comparação a levantamentos realizados em outras regiões daquele Estado (Silva e Silvestre, 2000). Mesmo se incluirmos outros estudos no Brasil (Delabie & Fowler, 1995; Delabie et al., 1998; Majer & Delabie, 1999; Majer et al., 1999), este gênero parece ser um componente importante da fauna de formigas do oeste de Santa Catarina. Brachymyrmex é caracterizado, em termos de dieta alimentar, como verdadeiramente onívoro (Delabie et al., 2000), sendo que algumas espécies estão associadas a homópteros crípticos que habitam as raízes superficiais, abaixo da serapilheira. Brachymyrmex depilis, uma espécie dominante em amostras de solo de florestas temperadas, por exemplo, depende de homópteros para sua alimentação (Lynch et al., 1988).

Abundância relativa das espécies

Uma das diferenças marcantes entre a fauna de serapilheira e a fauna subterrânea é a distribuição das abundâncias das espécies. Na serapilheira, foram registradas 1.010 ocorrências de espécies, enquanto em solo quase metade disso, apenas 439. Quando os dados de abundância das espécies são analisados em relação a classes de abundância, observa-se que esta diferença parece estar relacionada à capacidade da serapilheira manter maior número de espécies comuns/freqüentes (20 a 40 registros) e abundantes (> 40 registros). As amostras de solo apresentam apenas 2 espécies com freqüência entre 20 e 40 (em comparação com 16 da fauna de serapilheira) e apenas 1 espécie com um número maior do que 40 registros (neste caso, 5 espécies na serapilheira). Em relação às outras classes (raras e moderadamente freqüentes) os resultados foram similares.

Uma possível explicação para as diferenças nos valores de abundância relativa das espécies (expresso como o número de registros nas amostras) é que a serapilheira de florestas tropicais é considerada um ambiente que apresenta uma rica fauna de invertebrados (presas potenciais), uma maior diversificação de sítios para nidificação e no número de micro habitats que podem manter populações relativamente maiores de formigas. Por exemplo, alguns grupos de invertebrados como Collembola são encontrados em grande número no folhiço e podem constituir um recurso abundante para espécies especialistas, como Strumigenys e Pyramica (Brühl et al., 1998). Observações quantitativas sugerem que nas amostras de solo, outros grupos de invertebrados também foram menos abundantes em comparação com as amostras de serapilheira (observação pessoal, veja também Berghoff et al., 2003).

A serapilheira é o ambiente onde a matéria orgânica é mineralizada e onde existe uma fauna rica e característica, sendo considerado um ambiente de hiperdiversidade (Levings, 1983). Em regiões tropicais, os principais grupos de artrópodos encontrados na serapilheira são Insecta, Acari, Amphipoda, Isopoda e Myriapoda. Esta abundância de presas em potencial possivelmente está relacionada com a alta abundância de formicídeos predadores generalistas e especialistas na serapilheira (Delabie & Fowler, 1995). Em florestas tropicais, a riqueza e densidade de espécies de formigas/m² na serapilheira é comparativamente muito alta (Kaspari, 1996; Ward, 2000).

Portanto, a baixa abundância relativa das espécies subterrâneas pode estar relacionada com a redução nos recursos alimentares nas camadas superficiais do solo. A limitação de recursos, principalmente alimento, é um fator determinante da estrutura de comunidades de formigas (Kaspari, 1996).

Dados do presente estudo indicam diferenças na composição e estrutura da fauna de formigas que habita a serapilheira e as camadas superficiais do solo e alta complementariedade entre os dois segmentos. Inventários da fauna de formigas que almejam listar adequadamente a riqueza local de formigas devem considerar o ambiente subterrâneo, pois as dimensões espaciais não podem ser ignoradas para esse fim (Herbers, 1989; Lynch, 1981; Levings, 1983).

Recentemente, estudos sobre comunidades de formigas vêm embasando programas de avaliação e conservação de ecossistemas, como indicadores da biodiversidade de outros invertebrados, colaborando para melhorar as estimativas de riqueza de espécies dos grupos chamados de "hiperdiversos" (Silva & Brandão, 1999).

Especialmente para a fauna de formigas de serapilheira foram desenvolvidos protocolos quantitativos de amostragens para avaliação em estudos de biodiversidade ou para seu uso como bioindicadores de algum aspecto do habitat (Agosti et al., 2000; Agosti & Alonso, 2001).

Nossos dados apontam para uma riqueza relativa alta de espécies de formigas no estrato subterrâneo. Ignorar esta fauna, significa que propostas de avaliação da biodiversidade de formigas em florestas tropicais serão incompletas. Juntamente com a fauna de dossel e serapilheira, o ambiente subterrâneo pode também ser considerado uma fronteira em nosso conhecimento biológico (Giller, 1996; Wall & Moore, 1999; André et al., 2002).

AGRADECIMENTOS

Ao Museu Entomológico Fritz Plaumann (Prefeitura Municipal de Seara) e Universidade do Contestado (Concórdia, SC) pelo apoio ao desenvolvimento do trabalho. À FAPESP (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo), processo 98/050830 ("Riqueza de Hymenoptera e Isoptera ao longo de um gradiente latitudinal de Mata Atlântica: a floresta pluvial do leste do Brasil"). Agradecemos a Christiane Yamamoto e Antônio Tavares pela revisão de uma versão anterior deste trabalho. C.R.F. Brandão pelas críticas e discussões à versão final do manuscrito. C.R.F. Brandão identificou as espécies de Megalomyrmex (Myrmicinae), Nícolas L. Albuquerque Hylomyrma e Oxyepoecus (Myrmicinae) e Bodo H. Dietz os Basicerotini (Myrmicinae).

Recebido em: 09.10.2000

Aceito em: 06.02.2004

^{APÊNDICE 1}

^{APÊNDICE 2}

• Agosti, D.; Majer, J.D.; Alonso, L.E. & Schultz, T.R. 2000. Ants: standard methods for measuring and monitoring biodiversity. Smithsonian Institution Press, Washington.
• Agosti, D. & Alonso, L.E. 2001. The ALL Protocol: a standard protocol for the collection of ground-dwelling ants. Anet Newsletter, 3:811.
• André, H.M.; Ducarme, X. & Lebrun, P. 2002. Soil biodiversity: mith, reality or conning? Oikos, 96:324.
• Armbrecht, I. & Ulloa-Chacón, P. 1999. Rareza y diversidad de hormigas en fragmentos de bosque seco colombianos y sus matrices. Biotropica, 31:646653.
• Belshaw, R. & Bolton, B. 1994. A survey of the leaf litter ant fauna in Ghana, west Africa (Hymenoptera: Formicidae). Journal of Hymenoptera Research, 3:516.
• Berghoff, S.M.; Maschwitiz, U. & Linsenmair, K.E. 2003. Influence of the hypogaeic army ant Dorylus (Dichthadia) laevigatus on tropical arthropod communities. Oecologia, 135:149157.
• Bestelmeyer, B.T.; Agosti, D.; Alonso, L.E.; Brandão, C.R.F.; Brown Jr.; W.L.; Delabie, J.H.C. & Silvestre, R. 2000. Field techniques for the study of ground-dwelling ants. In: Agosti, D.; Majer, J.D.; Tennant de Alonso, L. & Schultz, T. (Eds.), Measuring and monitoring biological diversity: standard methods for ground living ants Smithsonian Institution Press, Washington, p.122144.
• Brandão, C.R.F.; Diniz, J.L.M.; Agosti, D. & Delabie, J.H. 1999a. Revision of the Neotropical ant subfamily Leptanilloidinae. Systematic Entomology, 24:1736.
• Brandão, C.R.F.; Silva, R.R.; Diniz, J.L.M.; Yamamoto, C.I. & Castro-Mello, C. 1999b. Biologia de Leptanilloidinae. Naturalia, 24:4547. Número especial.
• Brandão, C.R.F.; Verhaagh, M. & Diniz, L.M. 2002. A new ant subfamily from Central Amazon soil samples. In: XIV International Congress of IUSSI. The Golden Jubilee Proceedings Hokkaido University, Sapporo, p.159.
• Brühl, C.A.; Gunsalam, G. & Linsenmair, K.E. 1998. Stratification of ants (Hymenoptera: Formicidae) in a primary rain forest in Sabah, Borneo. Journal of Tropical Ecology, 14:285297.
• Delabie, J.H.C. & Fowler, H.G. 1995. Soil and litter cryptic ant assemblages of Bahian cocoa plantations. Pedobiologia, 39:42333.
• Delabie, J.H.C.; Mariano, C.S.F. & Nascimento, I.C. 1998. As formigas do município de Ilhéus (Insecta: Hymenoptera: Formicidae). Especiaria, 1:133152.
• Delabie, J.H.C.; Agosti, D. & Nascimento, I.C. 2000. Litter ant communities of the Brazilian Atlantic rain forest region. In: Agosti, D.; Majer, J.D.; Alonso, L. & Schultz, T. (Eds.), Sampling ground-dwelling ants: case studies from de world's rain forests Bulletin 18. Curtin University School of Environmental Biology, Perth, Australia, p.117.
• Fisher, B.L. 1999a. Ant diversity patterns along an elevational gradient in the Réserve Naturelle d'Andohahela, Madagascar. Fieldiana Zoology, 94:129147.
• Fisher, B.L. 1999b. Improving inventory efficiency: a case study of leaf-litter ant diversity in Madagascar. Ecological Applications, 9:714731.
• Folgarait, P.J. 1998. Ant biodiversity and its relationship to ecosystem functioning: a review. Biodiversity and Conservation, 7:12211244.
• Forsythe, T.G. 1987. The relationship between body form and habit in some Carabidae (Coleoptera). Journal of Zoology, 211:643666.
• Giller, P.S. 1996. The diversity of soil communities, the `poor man's tropical rainforest'. Biodiversity and Conservation, 5:135168.
• Herbers, J.M. 1989. Community structure in north temperate ants: temporal and spacial variation. Oecologia, 81:201211.
• Kaspari, M. 1996. Testing resource-based models of patchiness in four Neotropical litter ant assemblages. Oikos, 76:443454.
• Krebs, C.J. 1989. Ecological methodology Harper Colliins Public, New York.
• Legendre, P. & Legendre, L. 1998. Numerical Ecology 2. ed. Elsevier, Amsterdam.
• Levings, S.C. 1983. Seasonal, annual, and among-site variation in the ground ant community of a deciduous tropical forest: some causes of patchy species distributions. Ecological Monographs, 53:435455.
• Longino, J.T. & Colwell, R.K. 1997. Biodiversity assessment using structured inventory: capturing the ant fauna of a tropical rain forest. Ecological Applications, 7:12631277.
• Longino, J.T.; Coddington, J. & Colwell, R.K. 2002. The ant fauna of a tropical rain forest: estimating species richness in three different ways. Ecology, 83:689702.
• Lynch, J.F. & Johnson, A.K. 1988. Spatial and temporal variation in the abundance and diversity of ants (Hymenoptera: Formicidae) in the soil and litter layers of a Maryland forest. The American Midland Naturalist, 119:3144.
• Magurran, A.E. 1988. Ecological diversity and its measurement Princeton University Press, Princeton, N.J.
• Majer, J.D.; Delabie, J.H.C. & McKenzie, N.L. 1997. Ant litter fauna of forest, forest edges and adjacent grassland in the Atlantic rain forest region of Bahia, Brazil. Insectes Sociaux, 44:25566.
• Majer, J.D. & Delabie, J.H.C. 1999. Impact of tree isolation on arboreal and ground ant communities in cleared pasture in the Atlantic rain forest region of Bahia, Brazil. Insectes Sociaux, 46:281290.
• Olson, D.M. 1991. A comparison of the efficacy of litter sifting and pitfall traps for sampling leaf litter ants (Hymenoptera: Formicidae) in a tropical wet forest, Costa Rica. Biotropica, 23:166172.
• Olson, D.M. 1994. The distribution of leaf litter invertebrates along a Neotropical altitudinal gradient. Journal of Tropical Ecology, 10:129150.
• Reis, A. 1993. Manejo e conservação das florestas catarinenses Tese (Professor Titular), Universidade Federal de Santa Catarina, Florianópolis.
• Silva, R.R. & Brandão, C.R.F. 1999. Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como indicadores da qualidade ambiental e da biodiversidade de outros invertebrados terrestres. Biotemas, 12:5573.
• Silva, R.R. & Silvestre, R.R. 2000. Diversidade de formigas (Hymenoptera: Formicidae) em Seara, Oeste de Santa Catarina. Biotemas, 13:85105.
• Silvestre, R. 2000. Estrutura de comunidades de formigas do cerrado Tese (Doutorado), Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras, Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto,SP.
• Vasconcelos, H. & Delabie, J.H.C. 2000. Ground ant communities from central Amazonia forest fragments. In: Agosti, D.; Majer, J.D.; Alonso, L. & Schultz, T. (Eds.), Sampling ground-dwelling ants: case studies from de world's rain forests. Bulletin 18. Curtin University School of Environmental Biology, Perth, Australia, p.5970.
• Wall, D.H. & Moore, J.C. 1999. Interactions underground. BioScience, 49:109117.
• Ward, P.S. 2000. Broad-scale patterns of diversity in leaf litter ant communities. In: Agosti, D.; Majer, J.D.; Tennant de Alonso, L. & Schultz, T. (Eds.), Measuring and monitoring biological diversity: standard methods for ground living ants Smithsonian Institution Press, Washington, p.99121.
• Wolters, V. 2001. Biodiversity of soil animals and its function. European Journal of Soil Biology, 37:221227.

Apêndice 2

Apêndice 1

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  18 Ago 2004
• Data do Fascículo
  2004

Histórico

• Aceito
  06 Fev 2004
• Recebido
  09 Out 2000