Dimorfismo sexual en la proporción entre el segundo y cuarto digito (2D/4D) de Gonatodes albogularis (Gekkonidae) en Colombia

Dimorfismo sexual en la proporción entre el segundo y cuarto digito (2D/4D) de Gonatodes albogularis (Gekkonidae) en Colombia

Mauricio Peñuela

Grupo de Estudio y Trabajo en Genética (GETEG). Facultad de Ciencias. Universidad del Valle. A.A. 25360, Cali, Valle del Cauca, Colombia. Correo electrónico: [e-mail]

RESUMEN

La proporción entre el segundo y cuarto dígito (2D/4D) ha sido bien estudiada como un dimorfismo sexual que puede resultar de los efectos androgénicos prenatales sobre la expresión de los genes homeobox. Se ha encontrado que este dimorfismo exhibe patrones filogenéticos en el cual las hembras tienen mayor proporción entre dígitos en especies mamíferas y menor proporción entre dígitos en especies de aves y reptiles. Este estudio midió los dígitos segundo y cuarto de todos las extremidades, en 25 especímenes machos y 25 especímenes hembras adultos de Gonatodes albogularis. Se determinó que no existían diferencias significativas entre la proporción (2D/4D) en machos y hembras como dimorfismo sexual de la especie. Estos resultados indican que esta especie de lagartija arbórea se desvía de la proporción entre dígitos mostrada por especies diápsida. Posibles factores ambientales asociados son discutidos.

Palabras-Clave: Lagartija arbórea; Extremidades; Proporción de dedos; Dimorfismo sexual.

ABSTRACT

The second-to-fourth digit ratio (2D/4D) is a well-studied sexual dimorphism that likely arises as a result of prenatal androgenic effects on homeobox gene expression. This dimorphism has been found to exhibit interesting phylogenetic patterns in which females have larger ratios than males among most mammalian species and males have larger ratios than females in most avian and reptilian species. This study measured the second and fourth digits of all limbs from 25 adult males and 25 adult females of Gonatodes albogularis. There were no significant differences between the (2D/4D) for gender as sexual dimorphism of the species. These results indicate that this species of tree lizard deviates from the ratio shown by diapsid species. Possible associated environmental factors are discussed.

Key-Words: Tree skink; Limbs; Digit ratio; Sexual dimorphism.

INTRODUCCIÓN

Las hormonas esteroides como la testosterona juegan un importante rol en la regulación de la expresión génica durante el desarrollo (Kondo et al., 1997; Peichel et al., 1997). A través de los taxa, estas hormonas dirigen tanto la diferenciación sexual y el desarrollo codominante de dimorfismos sexuales (Bardin & Catterall, 1981). La proporción entre el segundo y cuarto dígito (2D/4D) es uno de los rasgos que ha recibido mucha atención en la última década (Chang, 2008). Este rasgo consistente muestra dimorfismo sexual en humanos (Manning, 2002) y se cree que se basa en la influencia de andrógenos maternos prenatales sobre los genes HoxA y HoxD (Brown et al., 2002). Estos genes homeobox controlan el crecimiento y los patrones de morfología sexual y dígitos, estando muy influenciados por la exposición a las hormonas esteroides en los primeros años de vida (Kondo et al., 1997; Peichel et al., 1997). Sin embargo, el estudio de 2D/4D es de importancia porque este es un potencial indicador del ambiente hormonal prenatal del individuo y las pasadas vías de desarrollo (Chang, 2008).

Dado que HoxA y HoxD son altamente conservados a lo largo del taxa animal, muchos investigadores han apoyado la hipótesis de que el dimorfismo del 2D/4D ocurre en un amplio rango de taxa (Chang, 2008). En mamíferos synapsidos, el patrón general es que las hembras presenten una mayor proporción 2D/4D que los machos. Este patrón es encontrado también en humanos (Manning, 2002), ratones de laboratorio (Brown et al., 2002), ratas (McMechan et al., 2004), y ratones de campo (Leoni et al., 2005). La única excepción aparece en babuinos de Guinea, en los cuales 2D/4D es mas grande en machos que en hembras (Roney et al., 2004). En aves diápsidas y reptiles, la proporción 2D/4D es generalmente mayor en machos que en hembras (Burley & Foster, 2004), lagartos de pared (Rubolini et al., 2006), y Lagartos Anolis verdes (Chang et al., 2008), siguen este patrón. Sin embargo, las lagartijas arbóreas como Mabuya planifrons no muestran dimorfismo sexual en 2D/4D (Rubolini et al., 2006). Los diápsidos, reptiles y aves, tienen típicamente la proporción 2D/4D en machos más grande que en la hembra, aunque algunas excepciones pueden existir (Chang, 2008). Divergencias sospechadas en el patrón 2D/4D entre especies diapsidas y sinapsidas han sido planteadas, como interés en el estado ancestral del rasgo (Chang, 2008).

El gecko de cabeza amarilla, Gonatodes albogularis (Duméril & Bibron, 1836), es nativo de las tierras bajas de Chiapas, México sobre la vertiente Pacifica y Guatemala sobre la vertiente Atlántica, hacia el sur se distribuye por el Noroccidente de Colombia, el oriente de Venezuela (Savage, 2002), las Antillas y ha sido introducido a la Florida EE. UU. (Krysko, 2005).

Este estudio pretende comparar la proporción entre el segundo dígito 2D y cuarto dígito 4D en todas las extremidades de la lagartija arbórea Gonatodes albogularis y determinar si poblacionalmente existen diferencias significativas entre la proporción de los dígitos de cada una de las extremidades y el sexo de los individuos. De esta forma establecer si esta especie sigue el patrón diápsido ancestral reptiliano o presenta alguna desviación del modelo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se realizó la colecta de individuos silvestres de G. albogularis en la Microestación biológica de la Universidad del Valle sede Meléndez, durante visitas esporádicas en los meses de octubre y noviembre de 2010. Otros especímenes provinieron de la Colección de Herpetología de la Universidad del Valle (UV-C). El sexo de los individuos fue determinado por el patrón de coloración cuerpo negro cabeza amarilla de individuos machos, y patrón de coloración cuerpo grisáceo con pequeñas manchas negras de las hembras. Los individuos con longitud rostro cloacal (LRC) inferior a 30 mm fueron catalogados como juveniles (N =4) y no entraron en los análisis estadísticos, tampoco fueron incluidos los individuos colectados (N = 5) y de la colección UV-C (N = 2) con segundo y cuarto digito ausentes o deformes en algunas de las extremidades.

Se siguió el protocolo propuesto por Chang (2008) para la evaluación de la proporción de los dígitos 2D y 4D con algunas modificaciones, teniendo en cuenta que G. albogularis es una especie pentadáctila. Todas las medidas fueron tomadas por un solo investigador a través de un calibrador pie de rey DISC VER, Ref. 51000 de 0.1 mm de precisión. El orden de los dígitos fue considerado de medial a lateral, en el cual el más medial fue el primer dígito. Para el presente estudio 10 especímenes fueron medidos en dos ocasiones para determinar la repetitividad de las medidas.

Una MANOVA fue utilizada para determinar el efecto del sexo sobre la proporción 2D/4D de todos los cuatro miembros. Múltiples ANOVAs separadas fueron utilizadas para determinar el efecto del sexo sobre la interacción en la proporción 2D/4D de cada extremidad. Para determinar la repetitividad de las medidas se siguió el procedimiento expuesto por Senar (1999). Todos los análisis estadísticos fueron procesados en el programa STATISTICA 7.0^©.

RESULTADOS

Un total de 50 especímenes G. albogularis, 25 machos y 25 hembras fueron medidos, de los cuales 15 machos y 8 hembras fueron especímenes de la colección UV-C. Los promedios de la proporción 2D/4D en los miembros traseros de machos y hembras, muestran que la proporción 2D/4D es mayor en hembras que en machos. Sin embargo la varianza en la proporción 2D/4D en todos los miembros en conjunto no es explicada por el sexo (MANOVA: F_4,45 = 0.60, P = 0.66), como tampoco lo son las varianzas de las proporciones de cada miembro evaluadas individualmente (Tabla 1; Fig. 1). Los cálculos de repetibilidad indican que los datos de medidas registradas dos veces por cada individuo, son altamente repetibles (r = 0.93).

DISCUSIÓN

En vertebrados, la ontogenia del dimorfismo sexual depende de la expresión de modificadores del desarrollo específicos para edad y sexo, programación compartida por ambos géneros (ver revisión en Badyaev, 2002). De hecho, los patrones de crecimiento sexo-especificos son logrados por una alta especificidad sexual en la secreción y sensibilidad de la hormona de crecimiento (HC) (Badyaev, 2002). En este contexto, los esteroides gonadales juegan un mayor rol, porque la liberación de HC y los factores de inhibición por parte del hipotálamo, los cuales regulan el incremento y la síntesis de HC, están bajo el control de esteroides gonadales (Rubolini et al., 2006). Tanto andrógenos como estrógenos pueden estimular la secreción de la HC, pero su importancia puede variar entre especies (Badyaev, 2002). Sin embargo, se especula que la diferencia de patrones sexo-específicos de la secreción de hormonas ocurre durante el desarrollo embriológico (Rubolini et al., 2006), lo cual es observado cerca de los días 7 y 8 de la incubación, en embriones de especies de aves (Galli & Wassermann, 1973; Schumacher et al., 1988; Ottinger et al.,

2001). Los patrones de crecimiento sexo-específicos pueden concomintantemente afectar la expresión del desarrollo de un miembro (incluyendo la proporción de dígitos) y después las diferentes vías de expresión del patrón secretor de HC en distintas especies, puede resultar en la variación de la expresión de dimorfismo sexual en el tamaño y proporción de dígitos (Rubolini et al., 2006). Esta variación en la expresión del patrón secretor de HC podría explicar la desviación en la proporción de 2D/4D de G. albogularis del patrón observado en especies diápsidas.

El dimorfismo fenotípico sexual entre los dígitos 2 y 4 puede funcionar como un indicador de los procesos del desarrollo que lideran la divergencia en ambas estrategias fisiológicas y reproductivas (Chang, 2008). Aunque la proporción 2D/4D es uno de los dimorfismos sexuales que son usualmente conservados entre los taxa de vertebrados, en esta investigación se demuestra que al contrario de otros diápsidos como los pinzones zebra, lagartos de pared y el lagarto Anolis verde (Burley & Foster, 2004; Chang et al., 2008; Rubolini et al., 2006), la lagartija arbórea G. albogularis no presenta este dimorfismo sexual en 2D/4D, siendo su desviación en el patrón similar al de M. planifrons, otra lagartija arbórea (Rubolini et al., 2006). Manning (2002) propuso que el control genético de la formación del sistema urogenital y de las extremidades (dedos, pies y penes), es una asociación primitiva que pudo haberse originado con la transición de un estilo de vida acuático a uno terrestre. Importante para la predicción de que muchos tetrápodos terrestres con miembros pentadáctilos mostraran diferente dimorfismo sexual en la proporción de dígitos (Rubolini et al., 2006). La observación de las diferencias sexuales en la proporción de dígitos entre los reptiles, que representan los primeros tetrápodos terrestres verdaderos, es por tanto compatible con esta hipótesis evolutiva (Rubolini et al., 2006).

Desde el punto de vista adaptativo, la proporción de los dígitos debe verse influenciada por el tipo de uso y exposiciones que presenten cada uno de los miembros, como por ejemplo la maniobrabilidad y el tipo de hábitat con el cual cada organismo cuenta y se desarrolla. En el caso particular de G. albogularis, este dimorfismo sexual en la proporción de dígitos es ausente quizá por una baja influencia especifica de la HC, lo cual probablemente haya repercutido en la disponibilidad de unos dígitos más simétricos tanto en machos como hembras. ¿Podria esto tener implicaciones en su tipo de hábitat arbóreo? ¿La pérdida de este dimorfismo, podría permitirle a la especie adherirse con mayor firmeza a las cortezas de árboles? o son otras las razones que puedan explicar la desviación a este patrón diápsido de (2D/4D).

AGRADECIMIENTOS

Agradezco a Miguel Jurado, Adriana Sarmiento y Daniela Moraga por la ayuda en la captura de los especímenes, a Fernando Castro la colaboración prestada en la revisión del material de colección y a Fernando Díaz por su colaboración en el análisis estadístico.

Recebido em: 04.01.2011

Aceito em: 30.06.2011

Impresso em: 30.09.2011

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Fechas de Publicación

• Publicación en esta colección
  23 Set 2011
• Fecha del número
  2011

Histórico

• Recibido
  04 Ene 2011
• Acepto
  30 Jun 2011