Fisiologia de espécies florestais da Amazônia: fotossíntese, respiração e relações hídricas

Physiology of Amazon tree species: photosynthesis, respiration and water relations

FISIOLOGIA E MORFOLOGIA VEGETAL PLANT PHYSIOLOGY AND MORPFOLOGY

Fisiologia de espécies florestais da Amazônia: fotossíntese, respiração e relações hídricas

Physiology of Amazon tree species: photosynthesis, respiration and water relations

Ricardo Antonio Marenco^I; Saul Alfredo Antezana-Vera^II; Paula Romenya dos Santos Gouvêa^III; Miguel Angelo Branco Camargo^IV; Marcilia Freitas de Oliveira^V; Joanne Kelly da Silva Santos^VI

^IEngenheiro-Agrônomo, Doutor. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Avenida André Araújo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, Brasil. [e-mail] (autor correspondente)

^IIBiólogo, Mestre. Programa de Pós-Graduação em Botânica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Avenida André Araújo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, Brasil. [e-mail]

^IIIBióloga. Programa de Pós-Graduação em Agricultura no Trópico Úmido, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Avenida André Araújo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, Brasil. [e-mail]

^IVBiólogo, Mestre. Programa de Pós-Graduação em Botânica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Avenida André Araújo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, Brasil. [e-mail]

^VBióloga. Programa de Pós-Graduação em Botânica, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Avenida André Araújo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, [e-mail]

^VIEstudante de Graduação. Escola Superior Batista do Amazonas, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), Avenida André Araújo, 2936, 69067-375, Manaus, Amazonas, Brasil. [e-mail]

RESUMO

A bacia amazônica tem mais de seis milhões de quilômetros quadrados e abriga a maior floresta tropical do mundo, sendo particularmente importante pela sua biodiversidade e pelo seu papel na ciclagem de água e carbono. Fotossíntese, condutância estomática e fluxo de seiva de espécies florestais da Amazônia apresentam variação ao longo do dia seguindo a variação diurna observada na irradiância, temperatura e o déficit de pressão de vapor. Em decorrência da fotorrespiração, cerca de 25% do carbono fixado é retornado para a atmosfera. Os aumentos na concentração de CO₂ na atmosfera previstos para as próximas décadas poderão apresentar efeito positivo na assimilação de carbono deste ecossistema florestal. Em comparação à época chuvosa, redução da umidade do solo e aumento no déficit de pressão de vapor (associado à baixa umidade do ar e alta temperatura) favorecem o fechamento dos estômatos em detrimento da fotossíntese. Desse modo, em comparação com a estação chuvosa, a fotossíntese líquida é menor no período seco. No geral, na Amazônia as árvores que atingem o dossel da floresta crescem a taxas maiores na época chuvosa. Exceto em anos de menor precipitação, o ecossistema florestal atua como sumidouro de carbono na época chuvosa. Mais estudos são necessários para determinar como e de que forma fatores específicos do ambiente físico influenciam a assimilação de carbono e o crescimento de árvores nos diversos grupos funcionais na Amazônia.

Palavras-chave: condutância estomática; potencial hídrico, fluxo de seiva, ecossistema florestal, fluxo noturno de seiva.

ABSTRACT

The Amazon basin comprises more than six million square kilometers and holds the largest tropical forest in the world. It is particularly important for its biodiversity and for its role in the cycling of water and carbon. Photosynthesis, stomatal conductance and sap flow of Amazon tree species show variation throughout the day following the diurnal variation of irradiance, temperature and vapor pressure deficit. Due to photorespiration, at least 25% of the fixed carbon is returned to the atmosphere. Thus, increases in atmospheric CO₂ concentration in the decades to come may have a positive effect on carbon assimilation of the forest ecosystem. Compared to the rainy season, low water availability in dry season and increased vapor pressure deficit (low humidity and high temperature) during the dry period induce stomata closure, which eventually leads to photosynthesis decline. Several studies have shown that Amazonian trees that reach the forest canopy grow at higher rates in the rainy season. Except in years with low rainfall, the forest ecosystem is a carbon sink in the rainy season. More studies are needed to determine how and in what extent specific factors of the physical environment influence carbon assimilation and growth of trees from different functional groups in the Amazon region.

Key words: stomatal conductance, water potential, sap flux, forest ecosystem, nocturnal sap flux.

INTRODUÇÃO

A floresta Amazônica é a maior floresta tropical do mundo, sendo particularmente importante devido ao seu papel na ciclagem de água e carbono (Saatchi et al., 2007) e na conservação da biodiversidade do planeta. Houghton et al. (2000) estimam que a maior parte da Amazônia tem em média 21,0 kg (C) m^-2 , variando entre 14 e 23 kg (C) m^-2. De forma geral estima-se que a Amazônia armazena 86 Pg de carbono (um petagrama equivale a um bilhão de toneladas) na biomassa total [i.e., parte aérea, raízes e árvores mortas (Saatchi et al., 2007)], sendo que que aproximadamente 20% da biomassa total corresponde à biomassa abaixo do solo (Houghton et al., 2000).

Em média 50% da precipitação que ocorre na região amazônica é reciclada via transpiração (Salati, 1987; Fisher et al., 2009). Estima-se que na Amazônia, a produção primária líquida, P_PL (i.e. tecido novo formado por unidade de tempo: ganho de biomassa em tronco, raízes e galhos, produção de folhas, flores e frutos) oscile ente 0,1 e 0,5 kg(C) m^-2 ano^-1 (Malhi et al., 1998). A P_PL das florestas tropicais pode ser limitada por vários fatores, incluindo a disponibilidade de nutrientes (Vitousek et al., 2010), radiação solar (Graham et al., 2003) e teor de água do solo (Wagner et al., 2012).

De acordo com a classificação climática de Köppen a maior parte da região amazônica possui clima tropical do tipo A_f (tropical sem estação seca severa, 51% da região) ou tropical monsônico, A_w, tropical com inverno seco, 45% da região (Alvares et al., 2013). A precipitação anual varia de 2100 a 2960 mm, a temperatura média anual oscila entre 25,5 e 26,2°C e a radiação solar de 15,6 a 16,6 MJ m^-2 dia^-1 (Malhi & Wright, 2004). Na bacia amazônica em geral, os meses mais secos (déficit hídrico climatológico) ocorrem de julho a novembro (déficit de 80 a 120 mm por mês), sendo setembro o mês de maior déficit (Gatti et al., 2014).

A maior parte dos solos da Amazônia são altamente intemperizados e pobres em nutrientes (Sanchez, 1977; Quesada et al., 2012). Uma hipótese que tem prevalecido é que a disponibilidade de alguns elementos, particularmente fósforo, limita a produtividade da floresta na Amazônia (Townsend et al., 2007; Vitousek et al., 2010; Townsend et al., 2011). Alguns fatores que podem influenciar na produtividade primária bruta, A_B (somatório da respiração total e da P_PL) de florestas tropicais, como a Amazônia, incluem temperatura, precipitação, radiação solar incidente, ocorrência de eventos climáticos extremos (e.g. El Niño), concentração de CO₂ na atmosfera, disponibilidade de nutrientes (e.g., nitrogênio e fósforo) e mudanças no uso da terra (Lewis et al., 2009). Neste artigo maior ênfase é dada aos aspectos da fisiologia de árvores relacionados com a fotossíntese, respiração e relações hídricas do vegetal.

FOTOSSÍNTESE

A fotossíntese é o mecanismo pelo qual plantas e algumas bactérias sintetizam compostos orgânicos utilizando a luz como fonte de energia. A energia fixada via fotossíntese é armazenada em compostos orgânicos os quais são utilizados no metabolismo celular da planta. A exceção da energia fixada por microrganismos quimiossintetizadores, a energia fixada pelas plantas durante a fotossíntese constitui a base da cadeia alimentar do planeta. Fatores internos e externos têm influencia na capacidade fotossintética da planta. Os fatores externos incluem disponibilidade de água e nutrientes, temperatura, irradiância e concentração de CO₂. Já os fatores internos incluem fatores genéticos propriamente ditos, espessura da lâmina foliar, teor de clorofila, idade da folha e em algumas plantas ritmos endógenos associados ao funcionamento celular. Desta forma, folhas em fase inicial de crescimento ou em fase de senescência têm taxas menores de fotossíntese do que folhas maduras completamente expandidas.

Irradiância

Em nível de folha a fotossíntese aumenta com a irradiância até atingir o ponto de saturação, P_S (Figura 1A). A partir desse ponto, aumentos na irradiância não causam aumentos na fotossíntese. A irradiância de compensação (P_C) é atingida quando a quantidade de carbono fixado via fotossíntese é igual a quantidade de carbono perdido pela respiração (Figura 1B). Diversas equações têm sido sugeridas para descrever a fotossíntese da folha em função da irradiância (Lobo et al., 2013). Em plantas do tipo C₃ como as árvores da Amazônia, a resposta ao aumento da irradiância varia em função da concentração de CO₂, como ilustrado na Figura 1.

Um parâmetro importante na resposta da fotossíntese à irradiância é a "eficiência quântica da fotossíntese", normalmente representada pela letra grega Φ (phi). Esse parâmetro representa a quantidade molar de CO₂ fixado por mol de fóton absorvido. Em diversas espécies na base da luz incidente, Φ_I varia de 0,077 a 0,098, já na base da luz absorvida (Φ_A) o rendimento médio de plantas do tipo C₃ varia entre 0,090 e 0,11, isto porque na maioria das plantas a absorbância média da folha (α) é de 0,84 (Bjorkman & Demmig, 1987).

Os valores de Φ são determinados em baixas irradiância, geralmente entre 10 e 60 µmol m^-2 s^-1. O valor em irradiância zero normalmente é excluído por causa do efeito Kok (Villar et al., 1994). Devido às perdas de energia na forma de calor, Φ diminui expressivamente com a irradiância (Lobo et al., 2013).

Na base da luz incidente, o teor de clorofila tem efeito em Φ_I. Isto por causa do efeito da clorofila na absorbância da folha. Por exemplo, um aumento no teor de clorofila de 174 para 697 mg m^-2 causa aumento de 28% na absorbância da folha (Bjorkman & Demmig, 1987). A absorbância da folha (α) pode ser calculada a partir dos teores de clorofila da folha: sendo α = Chl/Chl + 76); em que: Chl representa o conteúdo de clorofila em µmol m^-2 por unidade de área (Evans & Poorter, 2001).

Devido à fotorrespiração, a concentração de oxigênio no entorno da folha tem efeito marcante nos valores de Φ. Há efeito da temperatura na fotorrespiração (Marenco & Lopes, 2009), por isso em condições de CO₂ ambiente os valores de Φ diminuem com aumento da temperatura (Figura 2).

A eficiência quântica da fotossíntese (Φ) não deve ser confundida com a eficiência fotoquímica máxima do fotossistema II definida pela relação F_V/F_M. Em que, F_V denota a fluorescência variável e F_M a fluorescência máxima, F_V = (F_M-F₀)/F_M, sendo F₀ a fluorescência mínima da folha adaptada ao escuro.

A relação F_V/F_M reflete a proporção de energia luminosa absorvida pelas clorofilas (no fotossistema II) que é utilizada no transporte de elétrons. Em razão disso há estreita correlação (r = 0,98) entre os valores da relação F_V/F_M e os valores de Φ (Bjorkman & Demmig, 1987).

Em folhas de dossel de árvores da Amazônia os valores da relação F_V/F_M variam ao longo do dia, de valores próximos de 0,8 ao amanhecer até 0,7 nos horários do meio dia, observando-se recuperação ao final da tarde como pode ser observado na Figura 3. A pouca redução na relação F_V/F_M mostra que folhas de dossel estão adaptadas às condições de radiação solar intensa que prevalecem durante o dia. Porém, mudas e arvoretas (árvores na fase juvenil) submetidas à radiação solar intensa sofrem fotoinibição da fotossíntese (Azevedo & Marenco, 2012) e em casos de exposição prolongada foto-oxidação foliar (Magalhães et al., 2009). Em árvores e arvoretas da Amazônia, as taxas de fotossíntese variam ao longo do dia, observando-se os maiores valores na parte da manhã e os menores na parte da tarde (Malhi et al., 1998; Doughty et al., 2006; Nascimento & Marenco, 2013; Marenco et al., 2014).

Em Inga capitata a fotossíntese aumenta na parte da manhã até atingir um ponto máximo que ocorre pouco antes do meio dia, declinando de forma constante no período da tarde (Figura 4). Um padrão similar é observado em Coussapoa orthoneura e Protium opacum (Figura 5). Independente da espécie há estreita relação entre fotossíntese e condutância estomática (g_s), conforme ilustrado na Figura 6. Deve-se mencionar, entretanto, que embora a maioria das espécies siga esse padrão diurno, há diferença nos valores absolutos entre as espécies e árvores de uma mesma espécie em função de características foliares, tais como a massa foliar específica (Azevedo & Marenco, 2012).

No período diurno a condutância estomática responde às mudanças na diferença de pressão de vapor entre a folha e o ar (DPV). No geral os estômatos fecham à proporção que o DPV aumenta (Lloyd et al., 1995, Marenco & Lopes, 2009). A abertura dos estômatos depende da atividade de uma bomba de prótons e da condutância de canais proteicos localizados na membrana das células guarda (Shimazaki et al., 2007; Hozain et al., 2010). Assim, na ausência de restrição hídrica, a alta umidade do ar e o aumento da temperatura dentro de uma faixa moderada (23-28°C) levam a um aumento da condutância do mesofilo, atividade da Rubisco e do transporte de elétrons (Warren, 2008) e como resultado aumenta a condutância dos estômatos via efeito de retroalimentação da concentração de CO₂ intercelular na abertura dos estômatos. Por isso, dependendo das condições ambientais, nas primeiras horas da manhã quando o potencial hídrico da folha é maior, g_s pode aumentar independente do aumento do DPV. Porém, quando a temperatura e o DPV excedem um ponto máximo, observa-se a resposta clássica de diminuição de g_s com aumento no DPV. Conforme mostrado na Figura 7, quando o DPV é inferior a 1,6 kPa e a temperatura inferior a 32°C, g_s aumenta com temperatura.

Ao longo do dia, além da luminosidade, o potencial hídrico e a variação no DPV (Monteith, 1995; Singsaas et al., 2000; Iio et al., 2004) são fatores que mais influenciam nos valores da fotossíntese. Tanto em arvoretas como em árvores de dossel outro fator que pode influenciar a fotossíntese é de caráter endógeno, associado ao funcionamento de relógio biológico (Doughty et al., 2006). Mendes & Marenco (2014) observaram que no seu ambiente natural, folhas de arvoretas iluminadas artificialmente iniciam o processo de abertura de estômatos antes do amanhecer evidenciando a participação de um relógio biológico no funcionamento estomático.

A fotossíntese responde rapidamente à variação na irradiância até atingir o ponto de saturação (P_S), o qual normalmente ocorre em irradiâncias de 500 µmol m^-2 s^-1 (Figura 1, folha de sombra) a 1000 µmol m^-2 s^-1 em folhas de sol (Marenco et al., 2001). O P_S do ecossistema florestal está acima de 1200 µmol m^-2 s^-1 (Malhi et al., 1998). Esse aumento (com relação à folha individual) ocorre pela redução de radiação devido ao auto sombreamento da folhagem no dossel das árvores. O ecossistema também apresenta ponto de compensação (P_C) bem maior do que aquele observado em nível de folha, 170 µmol m^-2 s^-1 (irradiância incidente no topo da floresta) para o ecossistema (Malhi et al., 1998) contra 20 a 50 µmol m^-2 s^-1 observado em folha individual (Marenco et al., 2001). De fato, valores de P_C inferiores a 20 µmol m^-2 s^-1 podem ser encontrados em plantas que crescem no sub-bosque da floresta (Mendes & Marenco, 2014). Embora aumentos artificiais na irradiância disponível no dossel possam favorecer a fotossíntese (Graham et al., 2003), Malhi et al. (1998) não observaram aumentos na fotossíntese em decorrência da maior irradiância que ocorre na época seca na Amazônia central. Tanto em nível de folha (Marenco et al., 2014) como em nível de ecossistema, a fixação de CO₂ segue um padrão diurno (Malhi et al., 1998). Em condição de alta irradiância a fixação de CO₂ do ecossistema varia entre 16 e 25 µmol m^-2 s^-1 (Malhi et al., 1998; Goulden et al., 2004). Além da irradiância, outros fatores que influenciam no padrão diurno da fotossíntese e condutância dos estômatos incluem variações diurnas no potencial hídrico (Ψ) da folha (Costa & Marenco, 2007; Camargo & Marenco, 2012), temperatura (Tribuzy, 2005) e DPV (Figura 7).

Fotorrespiração

As plantas do tipo C₃ (e.g. árvores da Amazônia) apresentam o fenômeno da fotorrespiração, processo que ocorre devido a Rubisco (enzima de carboxilação) também ter a capacidade de utilizar oxigênio como substrato. Desta forma a intensidade da fotorrespiração está relacionada à disponibilidade de oxigênio nos cloroplastos.

O aumento da temperatura eleva a relação O₂/CO₂ dissolvido no cloroplasto, com isso aumenta a fotorrespiração. Por outro lado, a temperatura também influencia o fator de especificidade da Rubisco, τ (tau). A especificidade da Rubisco está definida pela equação (Brooks & Farquhar, 1985):

τ = V_cK_o/K_cV_o,

Em que, V representa o V_max para carboxilação (V_c) e oxigenação (V_o) e K denota o K_m para carboxilação (K_c) e oxigenação (K_o). A afinidade da Rubisco pelo CO₂ é muito maior (K_m de 10 a 20 µM) do que a sua afinidade pelo O₂ (K_m de 400 a 600 µM; Jensen, 1990), mas como a concentração de oxigênio [O₂] na atmosfera é muito superior à concentração de CO₂ (i.e. 21,8% versus 0,04%), a fixação de O₂ nas plantas C₃ é expressiva. Estima-se que a redução na relação CO₂/O₂ nos cloroplastos seja responsável por um terço do aumento na fotorrespiração em altas temperaturas. Isto é, 66% das perdas de CO₂ associadas à fotorrespiração derivam da redução no fator de especificidade da Rubisco (Von Caemmerer & Quick, 2000). Em Minquartia guianensis , o rendimento quântico aparente (Φ_I) determinado à temperatura de 26°C é 25% menor em ar ambiente do que em atmosfera com 1% de O₂, diminuindo em ar ambiente os valores de Φ_I conforme a temperatura aumenta (Figura 2). Em comparação com mensurações feitas em CO₂ ambiente, a fotossíntese pode duplicar quando efetuada em atmosfera enriquecida com CO₂ (Figura 1). De forma geral, estima-se que em temperaturas amenas (~25°C) aproximadamente 25% do carbono fixado pela fotossíntese é perdido via fotorrespiração (Marenco & Lopes, 2009).

A taxa máxima de transporte de elétrons (J_max) e V_cmax (valores padronizados a 25°C) variam consideravelmente entre espécies. V_cmax varia na faixa de 10 a 75 µmol m^-2 s^-1 (Domingues et al., 2014; Magalhães et al., 2014) e J_max varia entre e 40 e 112 µmol m^-2 s^-1 (Domingues et al., 2007; Magalhães et al., 2014), estando ambos parâmetros altamente correlacionados. A relação J_max /V_cmax varia de 1 a 1,67 (Medlyn et al., 2002).

Concentração de CO₂

A enzima Rubisco pode atuar em duas modalidades: oxigenase (fixando O₂ e induzindo a produção de CO₂ fotorrespiratório) e carboxilase (fixando CO₂ na fotossíntese). Em experimentos de curto prazo, aumento na concentração de CO₂ causa aumento na temperatura ótima da fotossíntese (Figura 8). Isso ocorre porque em baixa concentração de CO₂ a função oxigenase da Rubisco predomina em relação à função carboxilase e nessa condição (papel oxigenase) à proporção que a temperatura aumenta a produção de CO₂ fotorrespiratório aumenta mais rapidamente do que a carboxilação. Já em alta concentração de CO₂, a função carboxilase predomina e aumenta com a temperatura até o ponto em que a carboxilação é limitada pela taxa máxima de transporte de elétrons, J_max (Farquhar et al., 1980).

Em experimento de longo prazo, entretanto, a exposição continuada à atmosfera enriquecida com CO₂ pode levar a aclimatação da fotossíntese (Marenco & Lopes, 2009). Como resultado, quando a fotossíntese é mensurada em alta concentração de CO₂ (e.g. 700 ppm), plantas mantidas em atmosfera enriquecida apresentam taxas menores de fotossíntese do que aquelas mantidas em concentração ambiente de CO₂ (e.g. 380- 400 ppm).

Nowak et al. (2004) analisaram os resultados de 16 experimentos de longo prazo, representativos de vários tipos de vegetação no que se refere à resposta ao enriquecimento com CO₂. Eles relatam que na atmosfera enriquecida com CO₂ a fotossíntese foi 26% maior do que no controle (i.e. plantas em CO₂ ambiente). Porém, eles também notaram que a resposta positiva da fotossíntese ao enriquecimento de CO₂ estava associada ao aumento do teor de nitrogênio da folha. Isto mostra a necessidade de se conduzir mais pesquisas para poder se estimar com precisão qual o efeito real do enriquecimento com CO₂ na assimilação de carbono de árvores da Amazônia.

Desconsiderando eventual aclimatação da fotossíntese à atmosfera enriquecida com CO₂, estimativas feitas utilizando técnicas de modelagem preveem que à proporção que a concentração de CO₂ do ar aumenta ocorrerá também um aumento nas taxas de fotossíntese, pelo menos até 2050 (Lloyd & Farquhar, 2008).

Para ecossistemas terrestres no seu conjunto, o modelo HadCM3LC (que leva em conta efeitos conjuntos da atmosfera, biosfera e oceanos nas previsões, i.e. modelo acoplado) prognostica ganhos de carbono nos ecossistemas terrestres até o ano 2030, a partir daí poderá ocorrer declínio constante até valores negativos (6 gigatoneladas, Gt de carbono por ano) em 2100; outros modelos (e.g. LLNL) prognosticam ganhos constantes até um valor de 10 Gt (Carbono) ano^-1, em 2100 (Friedlingstein et al., 2006).

No que se refere especificamente a florestas úmidas tropicais, modelos matemáticos têm mostrado que nesses ecossistemas a produtividade primária bruta (A_B) aumentou de 1,94 kg(C) m^-2 ano^-1 em 1730 (Lloyd & Farquhar, 1996) para 2,49 kg(C) m^-2 ano^-1 no ano 2000 e estima-se que aumente para 3,25 kg(C) m^-2 ano^-1 em 2040 (Lloyd & Farquhar, 2008), assumindo 39,7°C e 550 ppm de CO₂ em 2040.

Malhi et al. (1998) estimaram que na Amazônia central, a produtividade primária bruta A_B [o somatório da respiração (2,45) e das trocas líquidas do ecossistema (0,59)] foi de 3,04 kg(C) m^-2 ano^-1, um pouco acima dos valores estimados por Lloyd & Farquhar (2008) para florestas úmidas tropicais.

Lewis et al. (2009) concluíram que na Amazônia houve ganhos na biomassa de árvores entre 1975 e 2005 e atribuíram esses ganhos de carbono ao aumento na concentração de CO₂ e em segundo lugar ao aumento da radiação solar. Embora os prognósticos estimem que a fotossíntese aumente com aumento na concentração de CO₂, a relação C_i/C_a (CO₂ nos espaços intercelulares/CO₂ no ar) deve permanecer constante, devido ao aumento na taxa de fotossíntese ocorrer sem alteração na condutância estomática (Bonal et al., 2011). Prognósticos de modelagem (e.g. Friedlingstein et al., 2006) são consistentes com observações feitas em parcelas experimentais da Amazônia nas quais tem sido observado que a biomassa da parte aérea (árvores acima de 10 cm de diâmetro) tem aumentado entre 100 e 122 g m^-2 ano^-1 (Baker et al., 2004).

Temperatura

Estima-se que nas últimas décadas as florestas tropicais tiveram incrementos aumentos na temperatura de 0,026°C por ano e aumento anual de 1,66 ppm na concentração de CO₂ (Lewis et al., 2009). A temperatura afeta a atividade de enzimas da fotossíntese e a cadeia do transporte de elétrons (Sage & Kubien, 2007). Aumentos na temperatura aumentam tanto a fotorrespiração como a diferença de pressão vapor (DPV). A fotorrespiração tem efeito direto e o DPV efeito indireto na fotossíntese via o seu efeito no fechamento dos estômatos (Doughty & Goulden, 2008; Marenco & Lopes, 2009). Por outro lado, aumento na temperatura causa aumento na atividade da Rubisco em torno de 45°C, que é muito maior do que a temperatura máxima para o transporte de elétrons, em torno de 35-37°C (Cen & Sage, 2005; Lloyd & Farquhar, 2008). Devido ao efeito da temperatura na fotorrespiração, o ótimo da temperatura aumenta em plantas expostas à atmosfera enriquecida com CO₂ (Figura 8).

Plantas de diversas espécies tem mostrado capacidade de aclimatação à temperatura observada durante o crescimento (Berry & Bjorkman, 1980). A aclimatação à baixa temperatura envolve mecanismos diferentes daqueles requeridos para aclimatação à altas temperaturas. A aclimatação à baixa temperatura envolve (1) aumento no conteúdo de enzimas da fotossíntese. Por exemplo, aumento no conteúdo de Rubisco (por unidade de área) e de componentes do transporte de elétrons; (2) síntese de formas da Rubisco tolerantes ao frio e (3) síntese de componentes de membrana que permitam a manutenção de fluidez em baixas temperaturas.

A aclimatação a altas temperaturas envolve (1) mecanismos que aumentam a capacidade do transporte de elétrons; (2) a síntese de formas da Rubisco ativase (enzima necessária para a ativação da Rubisco) tolerantes ao calor e (3) a diminuição na respiração (Yamori et al., 2014). Um dos principais efeitos de altas temperaturas é o vazamento de prótons através da membrana, o que desacopla a síntese de ATP do transporte de elétrons. Por isso, o aumento da estabilidade da membrana é condição essencial para a aclimatação à alta temperatura. No geral, a ativação da Rubisco diminui em altas temperaturas. A síntese de isoformas da Rubisco ativase com maior estabilidade térmica contribui para a aclimatação da Rubisco a altas temperaturas (35-40°C). Além disso, síntese de proteínas estabilizadoras de baixo peso molecular (chaperonas) também contribuem para aclimatação a altas temperatura (Yamori et al., 2014).

RELAÇÕES HÍDRICAS

A disponibilidade de água é um dos fatores que mais influencia a fotossíntese e o crescimento das plantas. O estresse hídrico prolongado acelera a taxa de degradação da clorofila (Mafakheri et al., 2010) e eventualmente estimula a senescência precoce de folhas. Porém, o efeito imediato do estresse hídrico é causar o fechamento dos estômatos (Loreto et al., 2003) e redução na condutância do mesofilo (Flexas et al., 2012). O fechamento dos estômatos leva a redução na fotossíntese. Em função disso há relação estreita entre condutância estomática e fotossíntese (Figura 6). Evidentemente, à proporção que o estresse hídrico aumenta a limitação da fotossíntese causada por fatores não estomáticos associados ao metabolismo fotossintético torna-se mais evidente (Martin & Ruiz-Torres, 1992). Em condições de estresse hídrico tem-se observado tanto redução na atividade da Rubisco (Parry et al., 2002) como redução na atividade da redutase do nitrato. O papel preponderante da limitação estomática associada ao estresse hídrico na fotossíntese tem sido demonstrado ao se eliminar a barreira imposta pelos estômatos. Por exemplo, ao se retirar a epiderme da folha de forma que o CO₂ possa penetrar livremente nas cavidades subestomáticas (Schwab et al., 1989). Outra abordagem utilizada pressupõe que o aumento da concentração de CO₂ no entorno da folha pode compensar a redução na abertura dos estômatos (Kaiser, 1987; Tourneux & Peltier, 1995).

Em extensas áreas da Amazônia ao longo do ano ocorrem variações nos teores de umidade do solo, as quais são mais pronunciadas nas partes da bacia amazônica com estação seca definida. A diminuição da umidade do solo causa redução nas taxas de fotossíntese do ecossistema florestal na época seca (Malhi et al., 1998). Em comparação com a época chuvosa, os estômatos tendem a permanecer menos tempo aberto na época seca, como resultado, a fotossíntese diária total é menor na época seca do que na chuvosa. Quando experimentalmente a concentração de CO₂ é aumentada no entorno da folha, a restrição na fotossíntese imposta pela redução em g_s pode ser superada, conforme mostrado na Figura 5, o que indica que a redução observada na fotossíntese na época seca (Malhi et al., 1998) provavelmente deve-se a redução em g_s. Dependendo do ano, na Amazônia central a umidade pode variar de 48% (v/v, época seca) a 56% (v/v) no período chuvoso (Marenco et al., 2014). Quando as variações na umidade do solo são de pouca magnitude as taxas de fotossíntese e a condutância estomática de arvoretas (crescendo no sub-bosque) não mostram diferenças entre as épocas seca e chuvosa (Mendes & Marenco, 2010; Magalhães et al., 2014). Valores de fotossíntese saturada por luz (em nível de folha) podem oscilar entre 2 e 15 µmol m^-2 s^-1 e a condutância estomática (em luz saturante ) de 0,03 a 0,3 mol m^-2 s^-1 (Mendes & Marenco 2010; Domingues et al., 2014). Estudo mais recente também confirma que em ano mais seco as variações nos teores de umidade do solo entre as épocas secas e chuvosa causam diferenças nas taxas de assimilação de carbono (Gatti et al., 2014).

O potencial hídrico da folha não permanece constante ao longo do dia (Costa & Marenco, 2007) como poder ser ilustrado na Figura 9. Isso ocorre porque a taxa de transpiração da folha é maior do que a capacidade de absorção (raízes) ou maior do que a capacidade de transporte ao longo do tronco e galhos da árvore. O fluxo de seiva aumenta ao amanhecer seguindo o efeito da irradiância na abertura dos estômatos (Figura 10). Após atingir um máximo ao meio dia, o fluxo de seiva diminui em paralelo com a diminuição do déficit de pressão de vapor do ar, DPV_ar (Figura 11, a partir do meio dia). Observe nessa figura que dias com maior radiação (Figura 10, dias 118-119) tiveram os maiores valores de fluxo noturno (400 a 750 mL hr^-1). Já no dia nublado observou-se fluxo decrescente durante o dia todo até estabilizar em 150 mL h^-1 após a meia noite do dia seguinte (Figura 11). Os picos de fluxos máximos relatados para Ceiba pentandra são menores do que aqueles observados em outras espécies tropicais de diâmetros similares (Goldstein et al., 1998), mas a transpiração total (~ 40 litros de água por dia registrado em C. pentandra) está dentro da faixa de valores observados por Cienciala et al. (2000) em plantações de Acacia mangium. De fato, a variabilidade do fluxo mostra o efeito de condições ambientais, sobretudo no que se refere ao DPV_ar. Fluxo noturno ascendente pode indicar duas coisas: (1) transpiração noturna ou (2) fluxo de seiva para recarga da água dos tecidos e estruturas de armazenamento de água, principalmente no tronco e galhos grossos da árvore. A transpiração noturna tem sido relatada em várias espécies (Dawson et al., 2007; Kavanagh et al., 2007; Marks & Lechowicz, 2007; Forster, 2014) e está principalmente relacionada ao déficit de pressão de vapor, DPV_ar (Zeppel et al., 2010; Fisher et al., 2007). Por isso, se os estômatos não estão perdendo água, como normalmente ocorre quando o DPV_ar é nulo (assumindo que a folha e o ar tem a mesma temperatura), o fluxo de seiva noturno está essencialmente direcionado para a recarga das estruturas de armazenamento (recarga da capacitância), assumindo participação nula do fenômeno de gutação em árvores. Conquanto, tanto a recarga da capacitância como a transpiração atuam como forças motrizes do fluxo noturno quando a atmosfera está insaturada com vapor de água (umidade do ar < 100%).

Gatti et al. (2014) estudaram o balanço de carbono em um ano seco (2010) e outro chuvoso (2011) para a bacia amazônica (6,77x10⁶ km²). Estes autores concluíram que no ano seco a Amazônia mostra balanço neutro (sem perda nem ganho), devido à redução da fotossíntese por causa da falta de água. Já no ano chuvoso (2011) houve acúmulo de carbono [0.25 Pg(C) ano^-1], o que é consistente com estimativas de longo prazo, que indicam que a Amazônia atuará como sumidouro de carbono. Por outro lado, quando as perdas de CO₂ devido ao efeito das queimadas foram levadas em consideração, no ano seco houve balanço negativo e no ano chuvoso, os ganhos de carbono da fotossíntese apenas compensaram as perdas de carbono devido às queimadas (Gatti et al., 2014).

Na Amazônia central a fotossíntese do ecossistema mostra variação diurna com picos de fotossíntese do ecossistema ocorrendo entre 10:00 e 12:00 e variando de 10 µmol m^-2 s^-1 na época seca para 20-25 µmol m^-2 s^-1 na época chuvosa (Malhi et al., 1998). Estes autores atribuíram as diferenças sazonais à variação na umidade do solo e as diurnas à variação na irradiância e no DPV_ar.

RESPIRAÇÃO

A respiração é um processo essencial para a manutenção dos processos celulares e crescimento do vegetal (Marenco & Lopes, 2009). Devido aos efeitos da fotossíntese na respiração, a respiração da folha que ocorre durante o dia (R_d) é menor do que a respiração noturna, R_N (Brook & Farquhar, 1985). O valor de R_N da folha é obtido como o valor absoluto da fotossíntese de folha no escuro. Já o valor de R_d é obtido como o valor absoluto da fotossíntese de uma folha exposta a luz e em concentração de CO₂ nos espaços intercelulares (C_i) igual a Γ*. Em que, Γ* é definido como o "ponto de compensação por CO₂" na ausência de R_d (Brook & Farquhar, 1985). Tanto R_d como Γ* variam com a temperatura, conforme mostrado na Figura 12.

A resposta da respiração à mudança da temperatura é diferente da observada para a fotossíntese. Enquanto a temperatura ótima da fotossíntese ocorre em geral entre 20 e 30°C, a temperatura ótima da respiração ocorre a temperaturas relativamente altas (Figura 12), logo abaixo da temperatura de inativação pelo calor. Assim, quando a temperatura ultrapassa o ótimo para a fotossíntese, a fotossíntese declina, mas a respiração continua a aumentar. Por isso o processo de aclimatação a alta temperatura também envolve a aclimatação da respiração. Para uma determinada temperatura (e.g. 30°C), folhas aclimatadas a altas temperaturas apresentam taxas menores de respiração do que folhas de ambientes mais frios (Atkin et al., 2005).

Em nível de ecossistema a produtividade primária liquida, P_PL (crescimento novo) reflete o balanço entre fotossíntese bruta (A_B) e respiração total. Isto é:

P_PL = A_B (1-R),

Em que R representa a proporção de carbono assimilado perdido via respiração total. A respiração (R) inclui as perdas de carbono devido à respiração noturna do vegetal (folhas, raízes, etc.) e aquelas derivadas da emissão de compostos orgânicos voláteis, exsudação de compostos orgânicos e carboidratos liberados pela raiz (Lloyd & Farquhar, 2008). No geral, estima-se que em florestas tropicais do total de carbono assimilado (A_B) entre 60 e 85% seja utilizado na respiração (Lloyd & Faquhar, 2008). Para a Amazônia central a respiração total pode representar 80% de A_B (Malhi et al., 1998).

CRESCIMENTO DE ÁRVORES

Dependo da região, as árvores da Amazônia podem apresentar maior aumento em diâmetro do tronco na época chuvosa do que na época seca. Tem-se registrado maior crescimento na época chuvosa na Amazônia central (da Silva et al., 2002) e no sul da Amazônia (Grogan & Schulze, 2012). Porém, para outras localidades (e.g. centro leste) ainda não tem sido observada tendência definida (Wagner et al., 2014). Entretanto, contrário ao que tem sido observado em árvores adultas, para árvores na fase juvenil da Amazônia central não tem sido observado efeito da sazonalidade das chuvas no crescimento (Magalhães et al., 2014), provavelmente devido à menor perda de água em decorrência da proteção recebida do dossel da floresta. Também não se sabe se árvores adultas podem atuar como transportadores de água para as camadas mais superficiais do solo, o que favoreceria mudas e arvoretas do sub-bosque. Tem-se observado que árvores na fase juvenil (mudas e arvoretas) crescem mais rápido em ambientes menos sombreados (Mendes et al., 2013), com correlação positiva entre a taxa de crescimento das plantas e a fotossíntese (Magalhães et al., 2014).

CONCLUSÕES

Na época seca observa-se aumento da irradiância o que pode eventualmente favorecer a fotossíntese. Entretanto, a limitação imposta pela restrição hídrica na época seca leva a redução da fotossíntese sobretudo em árvores de dossel. Árvores em fase juvenil estão menos expostas às variações na umidade do ar o que permite que as taxas de fotossíntese oscilem menos ao longo do ano quando o período de seca é de curta duração. Em árvores da Amazônia a variação diurna da fotossíntese está relacionada à variação na irradiância, temperatura e déficit de pressão de vapor. Associado ao aumento da irradiância há também aumento da temperatura o que aumenta o déficit de pressão de vapor, isso favorece o fechamento dos estômatos nos horários da tarde. Em algumas espécies, a assimilação de carbono varia ao longo do dia em folhas mantidas em iluminação constante o que sugere o envolvimento de um relógio biológico, o qual pode ser diariamente ajustado de forma a acompanhar as variações diárias das variáveis do ambiente, principalmente as variações na irradiância. Diversos estudos mostram que na maior parte da Amazônia árvores com diâmetro (a 1,3 m do solo) acima de 10 cm crescem a taxas maiores na época chuvosa, sugerindo que o ecossistema florestal atua como sumidouro de carbono. Pela expressiva extensão territorial da Amazônia e diversidade de espécies da região, mais estudos ainda são necessários para determinar como fatores específicos do ambiente físico influenciam a assimilação de carbono e o crescimento de árvores nos diversos grupos funcionais.

AGRADECIMENTOS

Ao MCTI-INPA, à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas (FAPEAM) pelo apoio à realização da pesquisa (UA 062.03164/2012), à FAPEAM, e ao CNPq, pela concessão de bolsas aos participantes envolvidos na pesquisa.

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Recebido para publicação em 21/08/2014

Aprovado em 16/10/2014

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  09 Jan 2015
• Data do Fascículo
  Dez 2014

Histórico

• Aceito
  16 Out 2014
• Recebido
  21 Ago 2014