Infecção natural de pequenos mamíferos por Schistosoma mansoni, na represa de Americana (São Paulo, Brasil)

Natural infection of small mammals with Schistosoma mansoni, at the Americana Reservoir (S. Paulo, Brazil)

ARTIGO ORIGINAL

Infecção natural de pequenos mamíferos por Schistosoma mansoni, na represa de Americana (São Paulo, Brasil)

Natural infection of small mammals with Schistosoma mansoni, at the Americana Reservoir (S. Paulo, Brazil)

Urara Kawazoe^I; Luiz Candido de Souza Dias^I; José de Toledo Piza^II

^IDo Departamento de Parasitologia, Instituto de Biologia da Universidade Estadual de Campinas. Caixa Postal 1170 – 13100 – Campinas, SP – Brasil

^IIDa Superintendência de Controle de Endemias da Secretaria da Saúde de São Paulo – SUCEN. Rua Tamandaré, 649 – 01525 – São Paulo, SP – Brasil

RESUMO

No período de janeiro de 1972 a agosto de 1975, nas margens da Represa de Americana (= Represa de Salto Grande), Brasil, em locais onde foi constatada a infecção por Schistosoma mansoni no homem e em Biomphalaria tenagophila, foram capturados 124 pequenos mamíferos: 44 exemplares de Cavia aperea aperea; 9 de Didelphis albiventris; 7 de Holochilus brasiliensis leucogaster; 39 de Lutreolina crassicaudata; 3 de Mus musculus brevirostris; 14 de Oryzomys nigripes eliurus; 1 de Oryzomys subflavus; 4 de Rattus rattus e 3 de Zygodontomys brachyurus. Verificou-se a infecção natural por S. mansoni em 2 exemplares de D. albiventris, em 3 de H. b. leucogaster e em 5 de L. crassicaudata. Estudou-se nestes animais a presença de elementos esquistossomóticos nas fezes e no intestino, bem como a distribuição e sexo de vermes adultos no sistema porta. Nas fezes de L. crassicuadata e de D. albiventris raramente foram observados ovos maduros do trematódeo. Em H. b. leucogaster era comum a presença destes elementos nas fezes. Devido a pequena abundância de H. b. leucogaster na área estudada, é provável que este roedor pouco contribua na disseminação de ovos de S. mansoni. Parece que a fauna de pequenos mamíferos estudada nesta região não desempenha papel relevante na manutenção do ciclo de S. mansoni.

Unitermos:Schistosoma mansoni. Mamíferos. Roedores. Hospedeiros.

ABSTRACT

124 small mammals around the Americana Reservoir (=Salto Grande Reservoir) were trapped during the period January, 1972 to August, 1975, in places where human and snail (Biomphalaria tenagophila) infections by S. mansoni have been recorded. The mammals included: 44 specimens of Cavia aperea aperea, 9 Didelphis albiventris, 7 Holochilus brasiliensis leucogaster, 39 Lutreolina crassicaudata, 3 Mus musculus brevirostris, 14 Oryzomys nigripes eliurus, 1 Oryzomys subflavus, 4 Rattus rattus and 3 Zygodontomys brachyurus. Two D. albiventris, 3 H. b. leucogaster and 5 L. crassicaudata were found naturally infected with S. mansoni. The presence of eggs was verified in feces and intestines and the worm burden was determined through recovery of schistosomes from mesenteric vessels and the hepatic portal system. The mature eggs of S. mansoni were rarely found in the feces of L. crassicaudata and D. albiventris although they were common in H. b. leucogaster. The low abundance of H. b. leucogaster in the study area probably indicates that this rodent contributes little to the dissemination of S. mansoni eggs. It does not appear that the small mammals in this region have an important role in maintaining the S. mansoni life cycle.

Uniterms:Schistosoma mansoni. Mammals. Rodents. Carrier state.

INTRODUÇÃO

As primeiras verificações da existência de pequenos mamíferos naturalmente parasitados por Schistosoma mansoni, no Brasil, devem-se a Amorim¹ (1953) e Barbosa e col.⁵ (1953). Posteriormente, entre nós, vários autores relataram a infecção natural pelo parasita, em mamíferos das ordens Rodentia e Marsupialia.

Rodrigues e Ferreira² (1969) assinalaram pela primeira vez, no Estado de São Paulo (Brasil), a presença de hospedeiro definitivo não humano albergando, naturalmente, vermes de S. Mansoni. Dias e col.¹⁴ (1972); Dias¹² (1972); Santos²³ (1972); Bastos⁹ (1975) e Dias¹³ (1976), vêm, sucessivamente, relatando a infecção natural de roedores e marsupiais pelo helminto, neste Estado.

Magalhães e col.¹⁸ (1973) suspeitaram, em meados de 1970, da ocorrência de casos autóctones humanos da esquistossomose mansônica, na região da Represa de Americana, também chamada de Salto Grande (São Paulo). Na ocasião, não constataram a presença de Biomphalaria tenagophila eliminando cercárias de S. mansoni. Após um ano, verificaram os primeiros casos humanos da parasitose adquiridos em uma enseada da Represa. Nesse local, examinaram 328 exemplares de B. tenagophila, coletados em novembro de 1971, encontrando 44 (13,4%) planorbídeos eliminando cercárias de S. mansoni. Registraram, ainda, 82 casos humanos de esquistossomose mansônica adquiridos na Represa de Americana.

Segundo dados fornecidos pela Superintendência de Controle de Endemias (SUCEN), do Estado de São Paulo, foram registrados entre março de 1973 e agosto de 1975, mais 38 casos autóctones humanos, naquela região. Neste período, às margens da Represa e nos córregos que nela desaguam, foram capturados 17.980 exemplares de B. tenagophila, constatando-se 20 (0,11%) eliminando cercárias de S. mansoni.

Diante desses fatos, achamos interessante realizar capturas de animais nas margens da Represa, com objetivo de estudar a infecção natural dos pequenos mamíferos por S. mansoni, a fim de verificar o papel desses animais no ciclo biológico desse trematódeo.

MATERIAL E MÉTODOS

A Represa de Americana ou de Salto Grande é formada pelas águas do Rio Atibaia e abrange áreas dos municípios de Americana, Nova Odessa e Paulínia, no Estado de São Paulo. Ao lado da barragem situa-se a Usina Hidroelétrica Americana, da Companhia Paulista de Força e Luz. A Represa inunda área aproximada de 13,13 km², o perímetro mede 62 km e o volume total de água é de cerca de 106 milhões de m³.

As capturas realizaram-se no período de janeiro de 1972 a agosto de 1975. Geralmente, a linha de captura consistia de 40 armadilhas que foram dispostas nos seguintes locais: Fazenda Santa Lúcia, Fazenda Santo Ângelo, Fazenda São Luiz, Fazenda João Aranha, Fazenda Saltinho, Fazenda da Praia (Figura).

Os animais capturados incluem as espécies abaixo enumeradas:

Classe Mammalia

Ordem Marsupialia:

Família Didelphidae

Didelphis albiventris Lund, 1841 (= D. azarae – gambá

Lutreolina crassicaudata (Desmarest, 1804) – cuica-d'água

Ordem Rodentia:

Sub-ordem caviomorpha

Família Caviidae

Cavia aperea aperea Erxleben, 1777 – preá

Sub-ordem Myomorpha

Família Cricetidae

Holochilus brasiliensis lencogaster (Brandt, 1827) – rato-de-cana

Oryzomys nigripes eliurus (Wagner, 1845) – rato-de-arroz

O. subflavus (Wagner, 1842) – rato vermelho

Zygodontomys brachyurus (Wagner, 1845) – rato-de-campo

Família Muridae

Mus musculus brevirostris (Waterhouse, 1837) – camundongo

Rattus rattus (Linnaeus, 1758) – rato

Os animais silvestres foram capturados com armadilhas do tipo "maleta" ou "gaiola" de arame trefilado, com porta basculante, sem mola, com as seguintes medidas: 15x15x30 cm; 17x17x40 cm e 26x26x50 cm, com malhas de 1 cm². Utilizaram-se, como isca, espiga de milho e banana. As armadilhas eram dispostas ao longo das margens da Represa, ao redor das 17 horas. Na manhã seguinte, cerca das 7 horas, recolhiam-se as armadilhas. Os animais capturados eram mantidos em biotério, em gaiolas individuais e alimentados com ração balanceada para camundongos, capim-fino, frutas e camundongos. Estes últimos, apenas nos casos de marsupiais.

Empregou-se o método de Hoffman, Pons e Janer ¹⁵ (1934), para a pesquisa de elementos esquistossomóticos nas fezes recentemente eliminadas pelos animais em cativeiro. As fezes sedimentadas foram examinadas à fresco, uma vez por semana, desde o primeiro dia de cativeiro até a morte do animal.

Os animais, sacrificados por fratura da coluna cervical, eram imediatamente necropsiados e perfundidos (Pellegrino e Siqueira ¹⁹, 1956). Sempre que possível, realizou-se perfusão nesses animais, após 45 dias de cativeiro, tempo suficiente para o completo desenvolvimento de S. mansoni. Nos animais mortos espontaneamente, procedia-se apenas a necrópsia. Nestes últimos a contagem dos vermes ou esquistossomulos não foi considerada na apresentação dos dados, pois a autólise não permitia uma avaliação correta.

O oograma, realizado nos animais infectados, foi realizado segundo técnica de Pellegrino e col.²⁰ (1962). Foram examinados fragmentos do intestino delgado, na sua parte média, e do intestino grosso, na sua parte distal. No oograma de cada animal, procurou-se, sempre que possível, contar 300 elementos esquistossomóticos, em cada porção do intestino, já citadas.

Após a necrópsia, os animais eram taxidermizados e enviados para classificação.

RESULTADOS

Na Figura foram utilizados dados de Magalhães e col.¹⁸ (1973), da SUCEN referentes aos casos humanos autóctones e a presença de Biomphalaria tenagophila infectadas ou não por S. mansoni, e do presente trabalho em relação aos animais silvestres parasitados ou não. Assim, esta Figura representa a situação epidemiológica na Represa de Americana, durante meados de 1970 a agosto de 1975.

Foram capturados 124 mamíferos, sendo 76 roedores e 48 marsupiais, havendo 10 animais naturalmente infectados por S. mansoni (Tabela 1).

Nos exames de fezes de três Holochilus b. leucogaster, constatou-se sempre a presença de ovos maduros, entre raros imaturos, mortos e cascas. Na pesquisa de ovos, em fezes, realizada em 2 Didelphis albiventris e 5 Lutreolina crassicaudata, verificou-se inconstância quanto à eliminação de ovos. Eventualmente, o exame semanal foi negativo; entretanto, nas semanas subseqüentes foi observado grande número de ovos, principalmente imaturos, mortos e cascas degeneradas e alguns ovos maduros.

Em três H. b. leucogaster e três L. crassicaudata, foi possível proceder à perfusão, para recuperação e contagem de vermes adultos, bem como sua localização (Tabela 2). Nesta tabela constam os dias de cativeiro dos animais, desde a data de captura até a necrópsia.

Os resultados de quatro L. crassicaudata e duas H. b. leucogaster, nos quais se processou a contagem de ovos na mucosa intestinal pelo método de oogama, encontram-se na Tabela 3. A pesquisa de elementos esquistossomóticos realizada em uma D. albiventris resultou negativa para ovos, na porção do intestino delgado, observando-se apenas um ovo inviável na região do intestino grosso.

COMENTÁRIOS E CONCLUSÕES

Quanto à abundância relativa de exemplares das várias espécies capturadas, o resultados deve ser considerado com reserva, devido aos seguintes fatos: a linha de captura foi instalada, nos vários locais da Represa, em diferentes épocas do ano; em cada local, o tempo de permanência das armadilhas não foi o mesmo. Porém, sendo o período de observação bastante longo (janeiro de 1972 a agosto de 1975), parece-nos válido afirmar que as espécies mais abundantes foram cavia a. aperea (35,5%) e Lutreolina crassicaudata (31,5%) Tabela 1).

C. a. aperea tem sido encontrada naturalmente parasitada por S. mansoni em outras regiões do Brasil, mas não constitui fonte importante de infecção, pois raramente elimina ovos maduros do verme nas fezes (Barbosa e col.⁴, 1958; Barretto⁶, 1963; Barretto e col.⁸, 1964; Andrade², 1964; Barretto⁷, 1964; Piva e Barros²¹, 1966; Luz e col.¹⁷, 1966, 1967; Barbosa³ 1972; Dias¹³, 1976).

Apesar de terem sido estudados poucos exemplares infectados de L. crassicaudata, pareceu-nos que este marsupial não representa importante fonte de infecção, devido à escassez de ovos maduros nas fezes. Os dados dos oogramas levaram-nos a admitir que a maturação dos ovos ocorre progressivamente em Lutreolina, embora sejam verificadas diferenças individuais. Entretanto, para a correta interpretação do oograma, seria necessário conhecer o tempo de evolução da esquistossomose e também a idade do hospedeiro definitivo.

Demonstrou-se, também, a dificuldade dos ovos em atingir a luz intestinal nos marsupiais do gênero Didelphis, nos quais a submucosa bloqueia a chegada daqueles ao exterior (Coelho e Coutinho¹¹, 1955; Torrealba e col.²⁴, 1958; Lichtenberg e col.¹⁶, 1962; Borda e Pellegrino ¹⁰, 1971).

O exposto impõe a necessidade de estudo detalhado da suscetibilidade de L. crassicaudata ao S. mansoni.

Os resultados da infecção natural em Didelphis albiventris indicam-nos que este marsupial é um mau eliminador de ovos maduros de S. mansoni. Experimentalmente, este fato foi demonstrado por Borda e Pellegrino¹⁰ (1971).

Holochilus b. leucogaster foi a única espécie estudada que elimina, constantemente, ovos maduros nas fezes. A análise do oograma (Tabela 3) de dois espécimens demonstrou a alta freqüência de ovos mortos e cascas. Este fato, provavelmente, está relacionado com a idade da infecção, como sugeriu Dias¹³ (1976), em estudo realizado neste cricetídeo. A ausência de ovos viáveis no intestino grosso poderia ser devida a um bloqueio na postura dos parasitas ali localizados, ou à presença de pequeno número de fêmeas situadas preferentemente nas vênulas do intetino delgado (Tabela 2).

O parasitismo natural em H. b. leucogaster é altamente positivo; não obstante, considerando o baixo número de exemplares capturados, indicativo da baixa freqüência da espécie, torna restrita a sua importância como disseminadora de ovos de S. mansoni, na região ora trabalhada.

Do ponto de vista epidemiológico, até o presente, não foi demonstrado, em condição natural, esquistossomose mansônica, exclusivamente em roedores e marsupiais, isto é, infecção silvestre restrita ao ciclo roedor e marsupial-caramujo-roedor e marsupial. Dias¹³ (1976) demonstrou que, no Vale do Rio Paraíba (São Paulo) a contribuição de H. b. leucogaster, na cadeia epidemiológica de S. mansoni, estava na dependência da densidade populacional do cricetídeo.

Considerando-se que as capturas foram realizadas geralmente em focos de esquistossomose onde homem e caramujos foram encontrados infectados por S. mansoni, a fauna de pequenos mamíferos parece não desempenhar papel relevante na manutenção do ciclo de S. mansoni.

AGRADECIMENTO

Ao Prof. Dr. Fernando Dias de Ávila-Pires pela identificação dos mamíferos estudados.

Recebido para publicação em 27/09/1977

Aprovado para publicação em 25/10/1977

Trabalho realizado com o auxílio da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  20 Abr 2006
• Data do Fascículo
  Jun 1978

Histórico

• Aceito
  25 Out 1977
• Recebido
  27 Set 1977