Competição biológica entre Biomphalaria glabrata (Say, 1818) e Biomphalaria tenagophila (d'Orbigny, 1835) em criadouros naturais no município de Ourinhos, SP (Brasil)

Biological competition between Biomphalaria glabrata (Say, 1818) and Biomphalaria tenagophila (d'Orbigny, 1835), observed in their natural breeding sites in Ourinhos, SP (Brazil)

Competição biológica entre Biomphalaria glabrata (Say, 1818) e Biomphalaria tenagophila (d'Orbigny, 1835) em criadouros naturais no município de Ourinhos, SP (Brasil)

Biological competition between Biomphalaria glabrata (Say, 1818) and Biomphalaria tenagophila (d'Orbigny, 1835), observed in their natural breeding sites in Ourinhos, SP (Brazil)

Urara Kawazoe^I; Luiz Augusto Magalhães^I;Luiz Koodi Hotta^II; Luiz Takaku^III

^IDo Departamento de Parasitologia do Instituto de Biologia da UNICAMP — Caixa Postal 1170 — 13100 — Campinas, SP — Brasil

^IIDo Departamento de Estatística do Instituto de Matemática, Estatística e Ciências de Computação da UNICAMP

^IIIDa Superintendência de Controle de Endemias da Secretaria da Saúde (SUCEN) — 13100 — Campinas, SP — Brasil

RESUMO

Foram feitas observações sobre a provável competição entre Biomphalaria tenagophila e Biomphalaria glabrata, em três criadouros do tipo vala, situados no Município de Ourinhos (SP), durante o período de 27-11-73 a 20-02-79. As coletas foram realizadas trimestralmente até dezembro de 1976 e de 1977 a 1979, semestralmente, num total de 17 capturas. Foram coletados 5.249 exemplares de B. tenagophila e 353 de B. glabrata no criadouro 1; no criadouro 2 o total de exemplares foi de 1.703 e 64 para B. tenagophila e B. glabrata, respectivamente e no criadouro 3, 1.249 e 4 exemplares de B. tenagophila e É. glabrata, respectivamente. Apenas os dados relativos ao primeiro criadouro forneceram informações relacionadas com o deslocamento de B. glabrata e B. tenagophila, sendo que a análise estatística sugeriu ter havido competição entre as duas espécies estudadas, com tendência a exclusão de B. glabrata. A substituição parece ter ocorrido num período de pelo menos cinco anos. Apesar de terem sido observadas evidências de deslocamento competitivo entre as duas espécies, não foi possível detectar o mecanismo do fenômeno.

Unitermos:Biomphalaria glabrata, biologia. Biomphalaria tenagophila, biologia.

ABSTRACT

Possible competition between Biomphalaria glabrata and Biomphalaria tenagophila were observed at three natural breeding sites in Ourinhos (SP) between November 27, 1973 and February 20, 1979. The snails were collected every three months until 1976; after this period they were every six months. A total of B. tenagophila 5,249 snails and 353 B. glabrata were collected at the first study site (irrigation ditch); at the second environment 1,703 B. tenagophila and 64 B. glabrata were collected, in the third environment 1,249 B. tenagophila and 4 B. glabrata were collected. Only the data from the first freshwater environment furnished information relating to the displacement of B. glabrata and B. tenaglophila. Statistical analysis suggested competition between the two species with a tendency for B. glabrata to be excluded. It seems that the displacement took place over a period of at least five years. Although the evidence for competitive displacement between B. glabrata and B. tenagophila is clear, we were not able to determine the exact mechanism for this phenomenon.

Uniterms:Biomphalaria glabrata, biology. Biomphalaria tenagophila, biology.

INTRODUÇÃO

Em 1918 Lutz⁹ assinalou Planorbis confusus (= Biomphalaria tenagophila) na colina de Manguinhos, Rio de Janeiro onde, no início do século, se instalara o Instituto de Manguinhos. Em 1917, Lutz ⁹ havia trazido de Aracaju alguns exeplares de Biomphalaria glabrata, depositando-os em um tanque, ao relente, construído especialmente para esta finalidade, junto ao prédio onde mantinha seu laboratório (Paraense ^18,19), 1949, 1961). Jansen ⁶, em 1944, assinalou pela primeira vez Australorbis oliváceas (= B. glabrata) em Manguinhos. A partir desta data outros autores referiram B. glabrata na área em questão (Paraense ¹⁹, 1949; Gonçalves e Soares⁵, 1955; Paraense e Deslandes ^22,23, 1956, 1959; Paraense¹⁷, 1961; Magalhães¹², 1964).

Durante este período outras pesquisas também assinalaram criadouros de B. tenagophila nessa região (Paraense e Deslandes²², 1956; Magalhães¹², 1964).

Em 1966, Magalhães¹¹ fazendo capturas sistemáticas estudou toda a região de Manguinhos, limitada nitidamente por barreiras geográficas, localizando o tanque onde Lutz havia depositado os molucos oriundos de Aracaju, descrevendo sua situação com relação aos criadouros limítrofes. O referido autor sugeriu então que B. glabrata tivesse deslocado, por competição biológica, B. tenagophila, após o costumeiro estravasamento do tanque provocado por chuvas.

Em 1970, Paraense ²⁰ referiu que uma população introduzida de B. tenagophila deslocou, em cerca de 5 anos, a população autóctone de B. glabrata numa lagoa do bairro da Baleia em Belo Horizonte, MG.

Há várias referências de criadouros isolados de B. glabrata em regiões onde a espécie autóctone é B. tenagophila.

Lima e col.⁸ (1959) relataram a dispersão de Taphius glabratus (= B. glabrata) no Vale do Rio Iguaçu, no Paraná. Em 1961, Artigas e col.² assinalaram Australorbis glabratus (= B. glabrata) nos terrenos da cidade universitária, em São Paulo, lembrando a possibilidade da dispersão da espécie através dos rios Pinheiros e Tietê.

Cerca de 15 anos mais tarde Piza e col.²⁴ encontraram B. glabrata em Cerquilho situado na bacia do Rio Tietê.

Estes fatos levaram Paraense²⁰, em 1970, a formular a hipótese da exclusão competitiva entre as espécies supracitadas, a ponto de poder influenciar a distribuição das populações.

Andrade ¹, em 1972, encontrou B. tenagophila no lago artificial da Pampulha, em Belo Horizonte, onde até então (das duas espécies) só havia sido referida B. glabrata.

Outra observação foi verificada por Barbosa ³ (1973) que acompanhou durante 3 anos o deslocamento de B. glabrata autóctone pela espécie B. straminea invasora, nas imediações de Recife (Pernambuco). O autor sugeriu a possibilidade da ocorrência de um deslocamento competitivo, contudo, sem uma explicação conhecida.

Todas estas ocorrências evidenciam a importância do estudo do fenômeno competitivo entre estas duas espécies crípticas. A relevância destes estudos aumenta quando se sabe que a valência epidemiológica dos dois vetores é distinta. Os índices de infecção apresentados pelas populações B. glabrata na natureza são, geralmente, muito mais elevados do que os apresentados por B. tenagophila. Há mesmo um conceito difundido entre os especialistas de que em regiões onde há B. glabrata, há esquistossomose. Por outro lado a doença produzida pelo Schistosoma mansoni oriundo de populações de B. tenagophila é mais atenuada (Magalhães e col.¹⁴, 1975; Magalhães¹⁰, 1976; Magalhães e Carvalho¹³, 1976). É pois provável que alterações na distribuição das duas espécies influenciarão o quadro epidemiológico da doença.

Chegando ao nosso conhecimento que na região de Ourinhos (SP), B. glabrata e B. tenagophila coabitavam em três criadouros naturais, passamos a investigar esta ocorrência a fim de comprovar se, realmente, estava em marcha um processo competitivo.

Nosso interesse foi alimentado pelos fatos acima relatados e mais ainda por ser Ourinhos zona limítrofe de distribuição de B. tenagophila e B. glabrata, constituindo-se na única região extensa de São Paulo habitada por populações de B. glabrata, onde existiram elevados índices de infecção por S. mansoni (Piza e col.²⁴).

MATERIAL E MÉTODOS

Este estudo realizado no município de Ourinhos, Estado de São Paulo, foi iniciado em novembro de 1973 e encerrado em fevereiro de 1979. Até 1976, as capturas foram realizadas trimestralmente e de 1977 a 1979, semestralmente, num total de 17 coletas.

Para efeito de estudo os criadouros foram divididos em zonas de capturas e as coletas dos planorbídeos realizados de modo a se obter uma estimativa da densidade populacional.

As capturas foram efetuadas da seguinte maneira, em três criadouros daquela localidade :

a — Criadouro 1: Chácara Mondecir situada no Km 378 da Rodovia Raposo Tavares. Tipo de criadouro: vala de irrigação.

O criadouro foi subdividido em doze zonas de aproximadamente 15 metros de comprimento cada (Fig. 1). A profundidade máxima da vala variou entre 10 a 62 cm e a mínima entre 1 a 10 cm, enquanto a largura máxima variou entre 50 a 220 cm e a mínima entre 25 a 75 cm, nas diversas zonas.

Em volta da vala havia uma horticultura predominando algumas leguminosas. Nas margens e dentro das valas estavam presentes alguns vegetais que enumeramos a seguir: Gramineae, Cotnpositae, Nastrityum (N.P. agrião), Cyperaceae, Azolla (Pterydophytae), Amaranthas (N. P. carurú), Jussiora, Sonchas, Portulolaceae, Belclroegra, Cyphea, Polygonum, Euphorbia, Umbelliferae, Commelinaceae, Chenopodium (N.P. erva de Santa Maria), Emilia sonchifolia (N. P. lingua de toca), Sonchus (N. P. serralha). Devido a constante limpeza da vala, havia uma variação de distribuição e freqüência dessa vegetação conforme as diferentes épocas do ano.

Em cada zona foram coletados caramujos, num espaço de tempo de 5 min., método este comumente utilizado por outros autores para determinar a densidade populacional dos moluscos. Esse tempo foi escolhido devido a grande quantidade de planorbídeos existentes no local.

b — Criadouro 2: Chácara de propriedade do Sr. Paulo Delonga, situada no Km 379 da Rodovia Raposo Tavares. Tipo de criadouro: vala originada de uma nascente.

O criadouro foi subdividido em três zonas de 10 m de comprimento cada. A vala desemboca num pequeno lago, que consideramos como zona 4 (Fig. 2). A variação da profundidade máxima foi de 10 a 30 cm e a mínima de 4 a 11 cm, enquanto a largura máxima variou entre 26,3 a 180 cm e a mínima entre 19,3 a 90 cm, nas 4 zonas. O tempo utilizado para a captura dos planorbídeos, em cada zona foi de 15 min., levando-se em consideração a baixa densidade populacional observada neste criadouro.

A vegetação encontrada nas margens e dentro das valas era constituída por tipos comuns de gramíneas e vegetais campestres que citamos a seguir: Compositae, P istia (Araceae), Cyperaceae, Polygonum Gramineae, Caryophyllaceae, Nastrityum (N. P. agrião), Cupheae.

c — Criadouro 3: Sítio de propriedade do Sr. Cláudio Prachedes de Carvalho, situado no Km 385 da Rodovia Raposo Tavares.

Tipo de criadouro: vala formada a partir de duas nascentes.

O criadouro foi subdividido em 7 zonas de aproximadamente 15 m de comprimento cada (Fig. 3). A profundidade máxima da vala variou entre 6 a 36 cm e a mínima entre 3 a 5 cm. A variação da largura máxima foi entre 70 a 130 cm e a mínima entre 30 a 70 cm, nas diversas zonas. O tempo utilizado para captura de moluscos em cada zona foi de 10 min.

A vegetação encontrada ao redor das valas é praticamente a mesma encontrada no criadouro 2.

Para os 3 criadores foram feitas, no local, medidas de temperatura do ar, da água e pH da água da seguinte maneira: as capturas foram realizadas sistematicamente seguindo a ordem numérica dos criadouros, sempre no período da manhã. Deste modo, tais medidas sempre precediam cada captura de maneira que no criadouro 1 as medidas foram feitas aproximadamente às 7 horas; no criadouro 2 às 9 horas e no criadouro 3 às 10,30 horas.

Os moluscos, após serem trazidos ao laboratório, eram expostos à luz artificial durante 30 a 60 min. para pesquisa de cercarías do Schistosoma mansoni e posteriormente classificados. Os planorbídeos que não podiam ser classificados através das conchas, eram dissecados e sua espécie determinada pela morfologia interna. Além disso, em todas as capturas foram escolhidas amostras de exemplares mais duvidosos para dissecção.

Todas as valas estudadas desembocam no Rio Pardo, que é afluente do Rio Paranapanema.

RESULTADOS

Os resultados globais das capturas realizadas durante os cinco anos de coleta estão agrupados na Tabela 1, onde estão registrados o número total de planorbídeos Biomphalaria glabrata, B. tenagophila, B. peregrina, Ampularidae, bem como os dados sobre a temperatura do ar, temperatura da água onde se registrou a máxima média de 25,4°C e a mínima média de 15,5°C durante o período da experiência, e as médias de pH da água.

O criadouro que apresentou maior densidade populacional foi o criadouro 1, no qual observou-se pH mais elevado.

Além dos moluscos apresentados na Tabela 1, faziam parte também da fauna dos criadouros, moluscos das famílias Ancillidae, Physidae e Lymnaeidae.

As Tabelas 2 a 6 representam a freqüência de planorbídeos capturados em cada zona, nas 17 capturas realizadas nos criadouros 1, 2 e 3, durante o período de 17 de novembro de 1973 a 20 de fevereiro de 1979. Deixamos de apresentar a tabela sobre distribuição de caramujos B. glabrata no criadouro 3, devido ao número reduzido desses exemplares.

Figura 4

Figura 5

Figura 6

A fim de facilitar o estudo da dinâmica populacional desses planorbídeos, as Tabelas 7, 8 e 9 apresentam a freqüência e o diâmetro máximo médio de B. tenagophila, B. glabrata e B. peregrina nos criadouros 1, 2 e 3, respectivamente, durante o período de observação. A representação da freqüência dos planorbídeos nos criadouros 1, 2 e 3 estão respectivamente nas Figs. 7, 8 e 9. Essas figuras mostram com exceção dos planorbídeos B. tenagophila do criadouro 2, uma diminuição na freqüência de caramujos com o tempo.

As Figs. 7, 8 e 9 mostram a distribuição de B. tenagophila em relação ao tamanho (diâmetro máximo) nos criadouros 1, 2 e 3, respectivamente, de acordo com o tempo. Os valores encontrados representam as quartis (1^o, 2^o e 3^o) do tamanho dos caramujos. Estes fornecem um quadro geral da distribuição quanto à dispersão e valor médio.

A pesquisa de cercárias de Schistosoma mansoni nos planorbídeos coletados mostrou-se totalmente negativa em todas as capturas, porém alguns exemplares de B. glabrata e B. tenagophila estavam parasitados por cercárias unicaudatas. Foram encontrados também, em alguns exemplares, oligoquetas do gênero Chetogaster sp.

Por outro lado, as conchas das duas espécies capturadas apresentavam-se, de um modo geral, íntegras, sem sinais de descalcificação.

Dos três criadouros em estudo, apenas o primeiro pode fornecer informações relacionadas com o deslocamento de B. glabrata e B. tenagophila, e possível competição entre essas duas espécies. Nos dois outros criadouros, não foi possível extrair nenhuma informação, devido à baixa freqüência de B. glabraia, e o fato de ter sido encontrada somente nas primeiras capturas. Mesmo assim, pode-se afirmar que nos dois criadouros o número de B. glabraia capturado caiu praticamente a zero. Porém, não se pode afirmar que B. glabrata tenha desaparecido, porque o método de captura utilizado não esgotava os planorbídeos do criadouro.

Desta forma, para o estudo da provável competição entre as duas espécies utilizaram-se apenas os dados relativos ao criadouro 1 da Tabela 2. A partir desta Tabela foi elaborada a Tabela 10, onde estão colocados em cada quadrado a direção da variação do número de B. glabrata e B. tenagophila, por zona, de um período ao outro. Estão preenchidos apenas os quadrados que possuíam uma variação considerável nas duas espécies. Admitiu-se como variação considerável a diferença no número de capturas maior ou igual a 2.

Na representação gráfica da Tabela 10, encontra-se a contagem do número de casos que caem em cada quadrante. Estes dados foram utilizados para se testar:

Ho: as variações são independentes

A: as variações são no sentido contrário, ou seja, quando um aumenta o outro diminui, e vice-versa.

Rejeitando-se a hipótese nula, quando o número de casos que caem no 2^o e 4^oquadrantes for maior que um certo valor, teríamos uma probabilidade de significância de 0,036, isto é,

Esta probabilidade foi calculada tomando-se:

P [Bg aumentar de um período para outro] = P [Bt diminuir de um período a outro] = 1/2.

Caso isto não seja verdade, os dados mostram que elas deveriam ser substituídas por

o que iria diminuir ainda mais a probabilidade de significância calculada anteriormente, o que implica que esta probabilidade é um teto máximo.

Deste modo, rejeita-se a hipótese de independência em favor de que as variações são no sentido contrário, ao nível de 5%.

DISCUSSÃO E CONCLUSÕES

Examinando a carta planorbídica do Estado de São Paulo pode-se observar que, ao contrário das regiões limítrofes, a região de Ourinhos é habitada por B. glabrata, não tendo sido verificada até então a ocorrência de B. tenagophila. Por outro lado, as informações colhidas junto aos funcionários da Superintendência de Controle às Endemias (SUCEN) referem que as capturas efetuadas no criadouro 1, anteriores a outubro de 1971, só detectaram a presença de B. glabrata. Deste modo admitimos ser B. tenagophila a espécie invasora.

Inicialmente pareceu-nos que as duas espécies nos criadouros pesquisados apresentaram tendências a ocupar locais diferentes. Deste modo, nos locais habitados por B. glabrata eram menos freqüentes exemplares de B. tenagophila e vice-versa.

Barbosa e Oliveira⁴ (1958) já haviam verificado que "as 2 espécies B. glabrata e B. straminea estão adaptadas a situações ecológicas diferentes e elas quase nunca foram encontradas no mesmo corpo de água, embora ocorram na mesma área".

Analisando-se os resultados de nossas observações verificou-se uma tendência de diminuição da freqüência de uma das espécies quando aumentava a da outra.

Nas Tabelas 3 e 5 verificam-se que os exemplares B. glabrata colocavam-se à montante dos criadouros, enquanto que B. tenagophila distribuia-se de modo mais uniforme. Poder-se-ia admitir que B. tenagophila tivesse rechaçado a população de B. glabrata em direção a zona 1. Pensamos na hipótese de que B. tenagophila tivesse vindo carregada pelas águas do Rio Pardo, tendo alguns exemplares se fixado nos criadouros por nós examinados, restando às regiões a montante como últimos redutos de B. glabrata.

Fato curioso observado foi uma diminuição geral na freqüência dos caramujos capturados durante o experimento.

Analisando-se as Tabelas 7 e 8 verifica-se que os exemplares B. glabrata eram, em média, maiores que os B. tenagophila. Kawazoe⁷ (1975) havia observado em laboratório, que B. glabrata apresentava tamanho (diâmetro máximo) maior do que B. tenagophila, quando comparou exemplares de mesma idade. Este fato poderia constituir uma das explicações para o fenômeno observado. Por outro lado, a oscilação do diâmetro máximo dos moluscos variou de criadouro para criadouro.

As Figuras 7 e 9 mostram que existe uma indicação de que o diâmetro máximo das bionfalarias seja menor nos meses mais frios. Deste modo, no criadouro 1, com exceção da 16^a captura, todas as outras 9 capturas realizadas entre os meses de junho e novembro apresentaram moluscos com diâmetros máximos menores (Figura 7). No criadouro 3, todas as 5 capturas realizadas entre junho e setembro mostraram uma distribuição de planorbídeos com diâmetros máximos também menores (Figura 9). Essa afirmativa deve ser olhada com certa reserva pois o mesmo não ocorreu no criadouro 2 (Figura 8), e os períodos não são exatamente os mesmos nos criadouros 1 e 3.

Entretanto, é interessante observar que os resultados do criadouro 2 tem freqüentemente divergido dos outros dois criadouros.

Pela análise dos dados pareceu-nos que realmente houve uma competição entre as duas espécies estudadas, com tendência a exclusão de B. glabrata. Essa substituição parece ter ocorrido num período aproximado de pelo menos 5 anos pois a nossa última captura no criadouro 1, em que colhemos número razoável de B. glabrata, foi em dezembro de 1976. A partir desta data somente 2 exemplares de B. glabrata foram capturados neste criadouro.

Apesar de terem sido observadas evidências de deslocamento competitivo entre as duas espécies, não foi possível detectar o mecanismo do fenômeno.

Barbosa³ (1973) em trabalho sobre o deslocamento competitivo entre B. glabrata e B. straminea, pesquisa efetuada num período de 3 anos, não referiu uma explicação para o fenômeno, porém sugeriu duas possibilidades para a queda da estabilidade da população de B. glabrata: "B. straminea ser menos suscetível à infecção por S. mansoni, sendo que este trematódeo é prevalente na área e possui efeito letal sobre os caramujos infectados; B. straminea ser mais resistente à dessecação que B. glabrata, sendo que a área apresenta uma estação cíclica de seca".

As duas sugestões acima não poderiam ser extrapoladas para a região de Ouri-nhos pelo fato de não ter sido encontrado nenhum exemplar de B. glabrata infectado com cercárias de S. mansoni e também porque a região não apresenta estação seca.

Por outro lado, Magalhães e col.¹⁵ (1973), estudando experimentalmente o fenômeno da cópula interespecífica entre B. glabrata e B. tenagophila verificaram que havia diminuição na viabilidade dos ovos, quando ocorria aquela modalidade de cópula e deste modo formularam a hipótese de que este seria um dos fotores que poderia interferir na competição biológica entre as duas espécies.

Milward-de-Andrade e Carvalho¹⁶ (1979), em experimento realizado em Baldim, MG, onde colocaram exemplares de Pomacea haustrum num criadouro que era tradicional foco endémico de esquistossomose mansoni, conseguiram verificar, após 10 anos, a substituição de populações de B. gtabrata originais de vários biótopos, pela espécie introduzida, e em outros locais a dominancia das pomáceas sobre a espécie autóctone.

Apesar de, em nosso trabalho, ter sido encontrado exemplares de ampularideos coabitando com as bionfalárias, não nos foi possível verificar sua influência sobre os planorbídeos.

Como foi dito anteriormente, a área de Ourinhos constitui-se numa "ilha" da distribuição de B. glabrata dentro de uma vasta região habitada por B. tenagophila. Com efeito, a partir do Espírito Santo, Rio de Janeiro e sul de Minas Gerais são observadas populações de B. tenagophila, alcançando sua distribuição até a Argentina. Pode-se desta forma aventar a hipótese de que B. tenagophila, na região de Ourinhos, esteja reocupando uma área anteriormente habitada por esta espécie.

Os fenômenos observados demonstram a possibilidade de que nas regiões limítrofes de distribuição de B. glabrata e B. tenagophila possam haver avanços e recuos das duas espécies ou mesmo o surgimento de novas "ilhas" na distribuição desses moluscos, com relevantes conseqüências na epidemiologia da esquistossomose.

AGRADECIMENTOS

A Mônica Aparecida Marcondes pela colaboração na análise estatística dos dados ao Ivo Gonçalves Pereira pelo constante auxílio nas coletas dos planorbídeos e ao Prof. João Semir pela classificação das plantas.

Recebido para publicação em 08/10/1979

Aprovado para publicação em 30/10/1979

• 1. ANDRADE, R. M. Primeiro encontro de Biomphalaria tenagophila (d'Orbigny, 1835) no lago da Pampulha, Belo Horizonte. Cienc. Cult., 24(supl.) :375, 1972. [Apresentado a 24^O Reuniăo Anual da Sociedade Brasileira para o Progresso da Cięncia, Săo Paulo, 1972].
• 2. ARTIGAS, P. T. & CAMARGO, L. S. V. Presença de Australorbis glabratus no Vale do Rio Pinheiros, no Campo da da Cidade Universitária. Săo Paulo, 1961. [datilografado]^*
• 3. BARBOSA, F. S. Possible competitive displacement and evidence of hybridization between two Brazilian species of planorbid snails. Malacologia, 14: 401-8, 1973.
• 4. BARBOSA, F. S. & OLIVER, L. Studies on the snail vectors of bilharziasis mansoni in North-eastern Brazil. Bull. Wld Hlth Org., 18:895-908, 1958.
• 5. GONÇALVES, N. B. & SOARES, R. R. L. Atividade moluscodida do rícinoleato de cobre. Rev. bras. Malar., 7:445-53, 1956.
• 6. JANSEN, G. Sobre a validade de Australorbis centimetralis (Lutz, 1918). Mem. Inst. Oswaldo Crus, 40:201-8, 1944.
• 7. KAWAZOE, U. Algum aspectos da biologia de Biomphalaria glabrata (Say, 1818) e Biomphalaria tenagophila (d'Orbigny, 1835) (Pulmonata, Planor-bidae). Belo Horizonte, 1975. [Dissertaçăo de Mestrado Universidade Federal de Minas Gerais].
• 8. LIMA, E. C. et al. Taphius glabratus Say, 1818 (Mollusca, Planorbidae) na cidade de Curitiba, Paraná. An. Fac. Med. Univ. Paraná, 2:6-20, 1959.
• 9. LUTZ, A. Caramujos de água doce do gęnero Planorbis observados no Brasil. Mem. Inst. Oswaldo Crus, 10:65-82, 1918.
• 10. MAGALHĂES, L. A. Algumas consideraçőes sobre linhagens do Schistosoma mansoni e a patogenia da esquistossomose. J. bras. Med., 31:32-4, 1976.
• 11. MAGALHĂES, L. A. Estudo de uma populaçăo de Biomphalaria glabrata (Say, 1818) recentemente introduzida no Estado da Guanabara. Folia clin. biol., 35:102-20, 1966.
• 12. MAGALHĂES, L. A. Moluscos planorbídeos do Estado da Guanabara.Rev. bras. Biol., 24:277-88, 1964.
• 13. MAGALHĂES, L. A. & CARVALHO, J. F. Sobre o comportamento de duas linhagens de Schistosoma mansoni Sambon, 1907. Proposiçăo para método de estudo quantitativo. Rev. Soc. bras. Med. trop., 10:169-94, 1976.
• 14. MAGALHĂES, L. A. et al. Alguns dados referentes ao estudo parasitológico e anatomopatológico de duas linhagens de Schistosoma mansoni Sambon, 1907. Rev. Saúde públ., S. Paulo, 9:1-5, 1975.
• 15. MAGALHĂES, L. A. et al. Estudo sobre a cópula ínter-específica entre moluscos planorbídeos Biomphalaria glabrata e B. tenagophila. Rev. Saúde públ., S. Paulo, 7:299-301, 1973.
• 16. MILWARD-DE-ANDRADE, R. & CARVALHO, O. S. Colonizaçăo de Pomacea haustrum (Reeve, 1856) em localidade com esquistossomose mansoni: Baldim, MG (Brasil) (Prosobranchia, Pilidae). Rev. Saúde públ., S. Paulo, 13:92-107, 1979.
• 17. PARAENSE, W. L. The nomenclature of Brazilian planorbids. I Australorbis glabratus (Say, 1818). Rev. bras. Biol., 21:287-96, 1961.
• 18. PARAENSE, W. L. The nomenclature of Brazilian planorbids. II Australorbis tenagophilus (d'Orbigny, 1835). Rev. bras. Biol., 21:343-9, 1961.
• 19. PARAENSE, W. L. Observaçőes adicionais sobre o sexo do Schistosoma mansoni nas infecçőes por cercárias de um único molusco. Mem. Inst. Oswaldo Crus, 47:535-46, 1949.
• 20. PARAENSE, W. L. Planorbideos hospedeiros intermediários do Schistosoma mansoni. In: Cunha, A. S. da Esquistossomose mansoni. Săo Paulo, Ed. USP, 1970. p. 13-30.
• 21. PARAENSE, W. L. & DESLANDES, N. Isolamento reprodutivo entre Australorbis glabratus e A. nigricans. Mem. Inst. Oswaldo Cruz, 53:321-7, 1955.
• 22. PARAENSE, W. L. & DESLANDES, N. A nova sistemática aplicada aos planorbídeos brasileiros. Rev. Serv. Saúde públ., 8:490-510, 1956.
• 23. PARAENSE, W. L. & DESLANDES, N. The snail ridge as a reliable character for separating Taphius glabratus from Taphius tenagophilus. Amer. J. trop. Med. Hyg., 8:456-72, 1959.
• 24. PIZA, J. T. et al. Carta planorbídica do Estado de Săo Paulo. Săo Paulo, Secretaria da Saúde do Estado de Săo Paulo, s.d.

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Disponível com os autores deste trabalho, no Instituto de Biologia da Univ. de Campinas.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  13 Fev 2006
• Data do Fascículo
  Mar 1980

Histórico

• Aceito
  30 Out 1979
• Recebido
  08 Out 1979