SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.54Who was affected by the shortage of penicillin for syphilis in Rio de Janeiro, 2013–2017?AIDS in men in the city of São Paulo, 1980–2012: spatial and space-time analysis author indexsubject indexarticles search
Home Pagealphabetic serial listing  

Services on Demand

Journal

Article

Indicators

Related links

Share


Revista de Saúde Pública

Print version ISSN 0034-8910On-line version ISSN 1518-8787

Rev. Saúde Pública vol.54  São Paulo  2020  Epub Nov 02, 2020

http://dx.doi.org/10.11606/s1518-8787.2020054002108 

Artigo Original

Coinfecção TB-HIV: distribuição espacial e temporal na maior metrópole brasileira

Roberta Figueiredo CavalinI 
http://orcid.org/0000-0001-6929-9862

Alessandra Cristina Guedes PelliniII 
http://orcid.org/0000-0002-3799-9415

Regina Rocha Gomes de LemosIII 
http://orcid.org/0000-0003-3262-9631

Ana Paula Sayuri SatoIV 
http://orcid.org/0000-0001-8601-5884

I Universidade de São Paulo. Faculdade de Saúde Pública. Programa de Pós-Graduação em Saúde Pública. São Paulo, SP, Brasil

II Universidade Nove de Julho. Faculdade de Medicina. Diretoria de Ciências Médicas. São Paulo, SP, Brasil

III Secretaria Municipal da Saúde. Coordenação de Vigilância em Saúde de São Paulo. Programa Municipal de Controle da Tuberculose. São Paulo, SP, Brasil

IV Universidade de São Paulo. Faculdade de Saúde Pública. Departamento de Epidemiologia. São Paulo, SP, Brasil


RESUMO

OBJETIVO

Descrever a distribuição espacial e temporal da coinfecção TB-HIV, assim como o perfil das características da população coinfectada no município de São Paulo.

MÉTODOS

Estudo ecológico e de série temporal com dados do Sistema de Controle de Pacientes com Tuberculose (TBWeb), incluindo todos os casos novos de tuberculose coinfectados pelo HIV residentes no município no período de 2007 a 2015. Tendências temporais do agravo foram analisadas por regressão de Prais-Winsten. Os casos foram geocodificados pelo endereço de residência para a elaboração de mapas com as taxas de incidência suavizadas pelo método bayesiano empírico local. Os índices de Moran global e local avaliaram a autocorrelação espacial. O perfil dos indivíduos foi descrito e as características dos casos com e sem residência fixa foram comparadas pelos testes de qui-quadrado ou exato de Fisher.

RESULTADOS

Foram analisados 6.092 casos novos de coinfecção TB-HIV (5.609 com residência fixa e 483 sem residência fixa). A proporção de coinfecção TB-HIV variou de 10,5% a 13,7%, com queda de 3,0% ao ano (IC95% -3,4 – -2,6), e foi maior nos indivíduos sem residência fixa em todo o período. As taxas de incidência apresentaram diminuição de 3,6% ao ano (IC95% -4,4% – -2,7%), declinando de 7,0 para 5,3 por 100 mil habitantes/ano. A coinfecção apresentou autocorrelação espacial positiva e significativa, com padrão espacial heterogêneo e um aglomerado de alto risco na região central do município. A cura foi alcançada em 55,5% dos casos com residência fixa e em 32,7% daqueles sem residência.

CONCLUSÕES

Os dados indicam um importante avanço no controle da coinfecção TB-HIV no período analisado. Todavia, foram identificadas áreas e populações que se apresentaram desigualmente afetadas pelo agravo, e que devem ser priorizadas no aprimoramento das ações de prevenção e controle da coinfecção.

Palavras-Chave: Tuberculose, epidemiologia; Infecções por HIV, epidemiologia; Análise Espacial; Estudos de Séries Temporais

ABSTRACT

OBJECTIVE

To describe the spatial and temporal distribution of TB-HIV co-infection, as well as the profile of the characteristics of the co-infected population in the municipality of São Paulo.

METHODS

This is an ecological and time series study with data from the Tuberculosis Patient Control System (TBWeb), including all new cases of tuberculosis co-infected individuals with HIV living in the municipality from 2007 to 2015. Time trends of the disease were analyzed using Prais-Winsten regression. The cases were geocoded by the address of residence for the elaboration of maps with the incidence rates smoothed by the local empirical Bayesian method. The global and local Moran indexes evaluated spatial autocorrelation. Individuals’ profiles were described and the characteristics of the cases with and without fixed residence were compared by Pearson’s chi-square or Fisher’s exact tests.

RESULTS

We analyzed 6,092 new cases of TB-HIV co-infection (5,609 with fixed residence and 483 without fixed residence). The proportion of TB-HIV co-infection ranged from 10.5% to 13.7%, with a drop of 3.0% per year (95%CI -3.4 – -2.6) and was higher in individuals without fixed residence. Incidence rates decreased by 3.6% per year (95%CI -4.4% – -2.7%), declining from 7.0 to 5.3 per 100,000 inhabitants/year. Co-infection showed positive and significant spatial autocorrelation, with heterogeneous spatial pattern and a high-risk cluster in the central region of the municipality. Cure was achieved in 55.5% of cases with fixed residence and in 32.7% of those without a fixed residence.

CONCLUSIONS

The data indicate an important advance in the control of TB-HIV co-infection in the period analyzed. However, we identified areas and populations that were unequally affected by the disease and that should be prioritized in the improvement of actions to prevent and control co-infection.

Key words: Tuberculosis; HIV infections, epidemiology; Spatial analysis; Time series studies

INTRODUÇÃO

Embora seja uma das doenças infecciosas mais antigas da história da humanidade, a tuberculose (TB) ainda representa um grande desafio à saúde pública global, provocando o adoecimento de 10,0 milhões de pessoas e 1,4 milhões de mortes em 2018 1 . Seguida pela síndrome da imunodeficiência adquirida (aids), a TB é a mais importante causa de mortalidade por agente infeccioso no mundo 1 .

Com início na década de 1980, a epidemia de aids impactou fortemente o perfil epidemiológico e o controle da TB. O comprometimento imunológico causado pelo HIV/aids favorece a multiplicação do M. tuberculosis e o adoecimento por TB 2 , e a infecção pelo HIV é o fator de risco mais importante para a TB ativa, com risco 19 vezes maior na população infectada pelo vírus em comparação à população geral 1 . A sinergia entre os agravos também é observada na mortalidade associada ao HIV, sendo a TB a principal causa de morte entre as pessoas vivendo com HIV/aids 3 .

No ano de 2018, estima-se que cerca de 8,6% de todos os casos de TB no mundo eram HIV-positivos, totalizando 862 mil pessoas acometidas pela coinfecção 1 . A coinfecção TB-HIV aflige de forma contundente as pessoas que vivem em condições precárias de vida, que sofrem com a falta de recursos para a prevenção, o diagnóstico, o tratamento e o controle, tanto da TB quanto do HIV/aids 1 , 4 . Observa-se que a coinfecção afeta, sobretudo, regiões subdesenvolvidas e populosas, como algumas áreas do continente africano, em que ela representa mais de 50% dos casos 1 .

Em 2017, o Brasil apresentou 11,4% dos casos novos de TB coinfectados pelo vírus HIV, e o estado de São Paulo identificou 9,3% de coinfecção 5 . Considerando a classificação da Organização Mundial da Saúde 1 , que define os países com maiores cargas de TB, a atual situação epidemiológica do Brasil o enquadra nos contextos de alta carga de TB e do agravo associado ao HIV, sendo, portanto, um dos países prioritários para investimentos em ações de controle.

Apesar da relevância da coinfecção, são ainda escassas as publicações sobre a sua distribuição espacial e temporal no Brasil 6 . Os sistemas de informação geográfica (SIG) são valiosas ferramentas para a análise dos dados espaciais na área da saúde, e o seu uso pode contribuir para a vigilância epidemiológica de agravos transmissíveis como a TB e o HIV/aids, pois facilitam o conhecimento da distribuição dos casos no território e permitem investigar os fatores associados à transmissão e identificar áreas prioritárias para intervenções 10 . Na área da saúde, a medida de tempo também é muito útil para o entendimento do objeto de estudo. As séries temporais, que são formas de organizar as informações quantitativas no tempo 11 , podem ser utilizadas para caracterizar as tendências temporais de agravos que impactam a saúde das populações, assim como para avaliar a efetividade das políticas de controle.

Revelando intensas desigualdades sociais 12 , com uma complexa rede de assistência à saúde e a maior densidade demográfica do país 13 , o município de São Paulo (MSP) apresenta o maior número de casos de coinfecção TB-HIV no Brasil 5 e, portanto, demanda o conhecimento da dinâmica do agravo para promover o aprimoramento das ações de controle. Nesse sentido, o presente estudo propõe descrever a distribuição espacial e temporal da coinfecção TB-HIV, assim como o perfil das características da população coinfectada no MSP.

MÉTODOS

Desenho e Área do Estudo

Trata-se de um estudo ecológico com componente analítico e de séries temporais desenvolvido no MSP, localizado na região Sudeste do Brasil, que é o município mais populoso do país, com um total de 11.638.802 habitantes no ano de 2016 e a quase totalidade da população residindo na zona urbana (99,1%) 14 . A gestão das ações de controle da TB é realizada pelo Programa Municipal de Controle da Tuberculose (PMCT), de forma descentralizada 15 .

População e Período do Estudo

Foram incluídos todos os casos novos de TB coinfectados pelo vírus HIV residentes no MSP e com incidência no período de 2007 a 2015, exceto aqueles com mudanças de diagnóstico e pacientes privados de liberdade. Definiu-se como “caso com residência fixa” o indivíduo que forneceu um endereço de moradia fixa no momento da notificação da TB, e o caso “sem residência fixa” foi definido como o indivíduo sem endereço de moradia fixa constante na ficha de notificação de TB (FN-TB). Este trabalho analisou separadamente as populações com e sem residência fixa, considerando que as singulares vulnerabilidades que integram a vida dos indivíduos em situação de rua podem influenciar o processo saúde-doença, em especial na TB, doença socialmente determinada 16 .

Fontes de Dados

Os dados dos casos de coinfecção TB-HIV foram extraídos em 5 de junho de 2017 do Sistema de Controle de Pacientes com Tuberculose (TBWeb), da Secretaria de Estado da Saúde de São Paulo, que armazena as informações da FN-TB. A base digital de logradouros e o mapa digital dos distritos administrativos (DA) do MSP foram obtidos do Centro de Estudos da Metrópole (CEM) e da Coordenação de Epidemiologia e Informação da Secretaria Municipal de Saúde de São Paulo (CEInfo). Foram utilizados também os dados relativos à população residente do MSP da Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados (Seade).

Análises

A proporção da coinfecção TB-HIV entre os casos novos de TB foi calculada para cada ano do estudo, utilizando o número total de casos novos de TB e o número de casos com sorologia anti-HIV positiva, conforme as informações do TBWeb. Para o cálculo da taxa anual de incidência, considerou-se o número total de casos novos de coinfecção TB-HIV por ano, dividido pelo total da população residente estimada no meio do mesmo ano, multiplicado por 100.000, resultando em uma taxa de incidência por 100.000 habitantes/ano.

Para verificar a tendência temporal das proporções e das taxas de incidência de coinfecção TB-HIV no município, foram construídos modelos de regressão linear generalizados pelo método de Prais-Winsten 11 . Para estimar quantitativamente as tendências temporais da coinfecção no período analisado, foi utilizada a fórmula de variação percentual anual (do inglês annual percent change – APC), assim como o cálculo do intervalo de confiança de 95% (IC95%) 11 . Os modelos de regressão linear foram construídos no software Stata, versão 12.

Para caracterizar os padrões de distribuição espacial da coinfecção TB-HIV, os indivíduos foram georreferenciados a partir do endereço de residência. A unidade espacial de escolha foi o DA, que é a menor divisão administrativa do MSP. Para todas as análises espaciais deste estudo, os dados foram apresentados conforme os triênios de incidência do agravo (2007–2009, 2010–2012 e 2013–2015), incorporando, assim, a abordagem temporal para a verificação das modificações espaciais ocorridas ao longo do período do estudo e os padrões de difusão do agravo. A divisão das Coordenadorias Regionais de Saúde (CRS) do MSP foi apresentada nos mapas para facilitar a visualização das taxas.

Os casos geocodificados foram utilizados para o cálculo das taxas brutas de incidência de coinfecção TB-HIV por triênio e por DA de residência. Considerou-se o número médio de casos novos por triênio de incidência (número total de casos no triênio dividido por três), dividido pela população residente do ano central do triênio, multiplicado por 100.000, resultando em taxas de incidência por 100.000 habitantes/ano, que foram suavizadas pelo método bayesiano empírico local, com o objetivo de incorporar as taxas das áreas vizinhas na análise, gerando estimativas de risco e controlando flutuações aleatórias 17 .

Para a análise de dependência espacial das taxas brutas de incidência de coinfecção TB-HIV, foi calculado o índice de Moran global (I) para cada triênio. A análise da autocorrelação espacial local também foi realizada para identificar aglomerados espaciais com maior influência no I, a partir do cálculo dos índices de Moran locais, possibilitando a construção de três Moran Maps 18 , um para cada triênio. Os softwares TerraView, versão 4.2.2 e QGIS versão 2.16.1 foram utilizados nas análises espaciais, e os mapas para a representação das taxas de incidência suavizadas e os Moran Maps foram elaborados nesse último aplicativo.

O perfil de características dos casos foi descrito utilizando frequências absolutas e relativas, e os indivíduos foram comparados segundo o tipo de endereço (casos com e sem residência fixa) utilizando os testes de qui-quadrado de Pearson e exato de Fisher. Para todas as análises do estudo, foi considerando o nível de significância de 5%.

Aspectos Éticos

Foram resguardados todos os procedimentos éticos, conforme a resolução n⁰ 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde, e o projeto foi aprovado pelos comitês de ética da Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo (protocolo n⁰ 1.609.833) e do MSP (protocolo n⁰ 1.619.747).

RESULTADOS

No período de 2007 a 2015, foram notificados 51.501 casos novos de TB residentes no MSP, segundo as informações do sistema TBWeb. Dentre esses, 6.092 casos apresentavam sorologia positiva para o HIV, o que corresponde a uma proporção de coinfecção TB-HIV de 11,8% no MSP no período analisado. Destaca-se que, dentre todos os casos novos de coinfecção TB-HIV incluídos no estudo (n = 6.092), 5.609 casos apresentavam endereço definido e fixo na FN-TB (92,1%) e 483 casos não tinham residência fixa (7,9%).

Foi identificada uma tendência de queda significativa na proporção total de coinfecção pelo HIV nos casos novos de TB no período analisado, variando de 13,7% em 2007 a 10,5% em 2015, com diminuição anual de 3,0% (IC95% -3,4 – -2,6). Houve decréscimo de 3,3% (IC95% -3,7 – -2,8) na proporção entre os indivíduos com residência fixa e de 4,3% (IC95% -6,8 – -1,7) na população sem residência. A análise de tendência temporal da taxa de incidência da coinfecção TB-HIV também revelou uma queda significante no município de São Paulo, com decréscimo de 3,6% ao ano (IC95% -4,4% – -2,7%), variando de 7,0 casos novos a cada 100 mil habitantes em 2007 para 5,3 em 2015 (Figura 1).

Fontes: Sistema de Controle de Pacientes com Tuberculose (TBWeb, 2017); Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados (Seade, 2017).

Figura 1 Série temporal da proporção de coinfecção TB-HIV segundo situação de residência e da taxa de incidência da coinfecção. Município de São Paulo, 2007–2015. 

Foi possível geolocalizar 5.595 (91,8%) dos casos de coinfecção TB-HIV, que foram classificados conforme o DA de residência e o triênio de incidência (2007–2009, 2010–2012, 2013–2015), possibilitando a construção de mapas das taxas suavizadas de incidência de coinfecção TB-HIV (Figura 2). Observa-se heterogeneidade da distribuição espacial, com concentração de casos, sobretudo, em DA das CRS Centro, Norte, Sudeste e Leste no primeiro triênio (2007–2009); CRS Centro, Norte e Leste no segundo triênio (2010–2012); e notável concentração, sobretudo, nas CRS Centro e Norte no terceiro e último triênio (2013–2015).

Fontes: Coordenação de Epidemiologia e Informação da Secretaria Municipal de Saúde de São Paulo (CEInfo, 2012); Centro de Estudos da Metrópole (CEM, 2016); Sistema de Controle de Pacientes com Tuberculose (TBWeb, 2017); Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados (Seade, 2017

Figura 2 Distribuição espacial das taxas de incidência de coinfecção TB-HIV suavizadas pelo método bayesiano empírico local, segundo distrito administrativo de residência. Município de São Paulo, 2007–2015. 

O índice de Moran global (I) foi positivo e estatisticamente significativo em todos os triênios (2007–2009: I = 0,505 e p = 0,001; 2010–2012: I = 0,403 e p = 0,001; 2013–2015: I = 0,431 e p = 0,001), o que indica um padrão espacial não aleatório do agravo no município. A incidência da coinfecção TB-HIV no MSP revelou autocorrelação positiva e significativa em todos os períodos analisados, indicando a presença de um aglomerado de alto risco na região central e um aglomerado de baixo risco predominante nas CRS Oeste e Sul (Figura 3).

Fontes: Coordenação de Epidemiologia e Informação da Secretaria Municipal de Saúde de São Paulo (CEInfo, 2012); Centro de Estudos da Metrópole (CEM, 2016); Sistema de Controle de Pacientes com Tuberculose (TBWeb, 2017); Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados (Seade, 2017).

Figura 3 Moran Maps das taxas de incidência de coinfecção TB-HIV, segundo distrito administrativo de residência e triênio, com seus respectivos índices de Moran globais (I). Município de São Paulo, 2007–2015. 

O perfil dos casos novos de coinfecção TB-HIV foi descrito segundo características sociodemográficas, clínicas e epidemiológicas. Os indivíduos com e sem residência fixa foram comparados, e foram identificadas diferenças significativas em relação ao sexo, raça/cor, escolaridade, forma de descoberta, forma clínica, alguns agravos associados (alcoolismo, tabagismo e drogadição) e encerramento de tratamento dos casos (Tabela 1).

Tabela 1 Características sociodemográficas, clínicas e epidemiológicas dos casos novos de coinfecção TB-HIV segundo a situação de residência. Município de São Paulo, 2007–2015. 

Características dos casos de coinfecção TB-HIV Com residência fixa Sem residência fixa Total p
(n = 5.609) (n = 483) (n = 6.092)
n % n % n %
Sexo < 0,001
Feminino 1.601 28,5 83 17,2 1.684 27,6
Masculino 4.008 71,5 400 82,8 4.408 72,4
Raça/cor < 0,001
Branca 2.284 40,7 118 24,4 2.402 39,4
Preta ou parda 2.170 38,7 247 51,1 2.417 39,7
Outras 45 0,8 02 0,4 47 0,8
Informação ignorada 1.110 19,8 116 24,0 1.226 20,1
Faixa etária 0,087
0 a 19 anos 146 2,6 04 0,8 150 2,5
20 a 39 anos 2.856 50,9 253 52,4 3.109 51,0
40 a 59 anos 2.411 43,0 210 43,5 2.621 43,0
60 anos ou mais 190 3,4 13 2,7 203 3,3
Informação ignorada 06 0,1 03 0,6 09 0,1
Anos de estudo < 0,001
Nenhum 93 1,7 17 3,5 110 1,8
De 1 a 7 anos 1.729 30,8 159 32,9 1.888 31,0
8 anos ou mais 2.280 40,7 108 22,4 2.388 39,2
Informação ignorada 1.507 26,9 199 41,2 1.706 28,0
Forma/local de diagnóstico < 0,001
Pronto-socorro ou hospital 3.686 65,7 301 62,3 3.987 65,4
Serviços ambulatoriais 1.683 30,0 118 24,4 1.801 29,6
Descoberta após o óbito 140 2,5 26 5,4 166 2,7
Busca ativa ou investigação de contatos 58 1,0 35 7,2 93 1,5
Informação ignorada 42 0,7 03 0,6 45 0,7
Forma clínica a < 0,001
Pulmonar 3.202 57,1 362 75,1 3.564 58,5
Extrapulmonar 1.337 23,8 54 11,2 1.391 22,8
Pulmonar e extrapulmonar ou disseminada 1.070 19,1 66 13,7 1.136 18,7
Diabetes associada 107 1,9 12 2,5 119 2,0 0,379
Transtorno mental associado 58 1,0 09 1,9 67 1,1 0,094
Alcoolismo associado 539 9,6 142 29,4 681 11,2 < 0,001
Tabagismo associado 146 2,6 28 5,8 174 2,9 < 0,001
Drogadição associada 544 9,7 154 31,9 698 11,5 < 0,001
Encerramento do tratamento b < 0,001
Cura 3.018 55,5 145 32,7 3.163 53,8
Óbito 1.212 22,3 111 25,1 1.323 22,5
Abandono 1.043 19,2 173 39,1 1.216 20,7
Falência ou resistência 41 0,8 - 0,0 41 0,7
Transferência para outro estado/país 58 1,1 05 1,1 63 1,1
Tratamento não encerrado ou ignorado 65 1,2 09 2,0 74 1,3

Fontes: Sistema de Controle de Pacientes com Tuberculose (TBWeb, 2017); Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados (Seade, 2017).

a Um caso com informação ignorada sobre a forma clínica não foi incluído (n = 1).

b Casos sem informação sobre o início de tratamento não foram incluídos (n = 212).

DISCUSSÃO

A diminuição da incidência da coinfecção TB-HIV no período analisado evidencia um importante avanço no controle da TB e, sobretudo, do HIV, relacionado à introdução oportuna da terapia antirretroviral (TARV) e melhoria do acesso aos serviços de referência 5 , 19 , 20 . Contudo, aspectos relacionados ao diagnóstico da TB e ao encerramento do tratamento, com destaque para a grande parcela de diagnósticos realizados em serviços hospitalares e as altas taxas de abandono e óbito, refletem as dificuldades em se efetivar a busca ativa de casos, o diagnóstico precoce e o tratamento efetivo da coinfecção TB-HIV. A análise espacial permitiu identificar áreas com alta incidência, que devem ser prioritárias para intervenções de controle em nível individual e coletivo. Destaca-se que algumas populações são ainda mais afetadas pela coinfecção, como a população sem residência fixa, sendo fundamental a elaboração de estratégias de controle que considerem as singulares vulnerabilidades destes indivíduos, facilitando, assim, o seu acesso à assistência à saúde.

A compreensão sobre a dinâmica da coinfecção TB-HIV demanda a testagem oportuna para o HIV de todos os indivíduos com diagnóstico de TB, conforme é preconizado no Brasil 21 . A ampliação da testagem no MSP nos anos mais recentes indica uma melhor organização dos serviços de assistência à TB e ao HIV/aids e o aprimoramento das ações de controle da TB e do HIV/aids 5 , 15 , 19 .

O declínio significativo na proporção de casos de TB coinfectados pelo HIV e na taxa de incidência da coinfecção identificado no presente estudo é consistente com os dados de morbidade por TB e HIV/aids no MSP 15 . Nas últimas décadas, o Brasil, assim como as Américas e o mundo, apresentou tendência de queda nas taxas de incidência de TB e na mortalidade pelo agravo 22 , bem como também decorreu ligeira redução na incidência da TB no período de 2006 a 2013 no MSP 19 . Nessa perspectiva, as taxas de incidência de HIV/aids também exibiram decréscimo no MSP nos anos mais recentes 20 , 23 , associadas à ampliação do acesso ao diagnóstico precoce da infecção pelo HIV e à TARV 24 , 25 .

A presença da coinfecção pelo HIV, cerca de duas vezes maior nos casos de TB sem residência fixa do que na população com moradia fixa, pode ser reflexo do impacto da epidemia de HIV/aids nesse primeiro grupo, cuja prevalência da infecção pelo HIV é de 4,9%, enquanto a população brasileira apresenta uma taxa de 0,6% no mesmo período 26 . Somando-se tantas outras vulnerabilidades e condições de exclusão social, a população em situação de rua infectada pelo HIV apresenta um risco extremamente elevado de adoecimento por TB e um precário acesso ao cuidado em saúde 21 , 27 .

No sistema de informação TBWeb, principal fonte de dados deste estudo, a entrada do dado de endereço do paciente é padronizada, não sendo permitida a livre digitação, e há como referência uma base de logradouros, condicionando, assim, a entrada das informações e aumentando a precisão da geocodificação dos casos 28 . O uso de ferramentas de análise espacial possibilitou a descrição da dispersão do agravo no território e a identificação de aglomerados de casos, que podem ser observados nos mapas das figuras 2 e 3. A dependência espacial segue o princípio de que a maior parte das ocorrências apresentam uma relação que depende da distância entre si, ou seja, de sua distribuição no território 18 . O índice de Moran global estatisticamente significativo revelou a existência de autocorrelação espacial positiva na incidência da coinfecção TB-HIV, e o índice de Moran local possibilitou a delimitação dos aglomerados espaciais.

Ao formular medidas de prevenção e controle para a coinfecção TB-HIV, há que se considerar os aspectos determinantes da transmissão e do controle do HIV nos grandes centros urbanos. Alguns estudos descreveram os padrões de distribuição espacial do HIV/aids no MSP 20 , 23 , que se assemelham ao observado na coinfecção TB-HIV no presente trabalho. É fundamental que os programas de controle da TB e do HIV/aids configurem ações colaborativas, tanto na ampliação do acesso ao diagnóstico da infecção pelo HIV e introdução oportuna da TARV, quanto na prevenção da TB por meio da investigação e do tratamento da infecção latente, além do enfoque nos grupos mais vulneráveis à infecção e ao adoecimento 1 , 5 , 21 .

O padrão geoespacial da TB em São Paulo, que revela áreas fortemente afetadas, como o centro da cidade e áreas periféricas das regiões Norte e Leste 15 , 19 , também se aproxima à distribuição espacial das taxas de incidência de coinfecção TB-HIV observadas no presente estudo. Um fator de risco imprescindível à infecção pela TB é o contato com pessoas com a doença ativa, ou seja, indivíduos que moram ou trabalham em ambientes com altas cargas da doença estão sob maior risco de exposição ao bacilo 16 . Nesse sentido, conhecer as áreas com alta incidência de TB pode contribuir para a busca ativa dos casos e a quebra da cadeia de transmissão; no caso das populações com maior risco, como os indivíduos que vivem com HIV/aids, isso se torna ainda mais necessário 7 .

Em estudo recente realizado em Uganda 29 , foram identificados aglomerados espaciais de cada agravo (TB e HIV/aids) e da coinfecção TB-HIV, e concluiu-se que as taxas de TB eram positivamente influenciadas no território pelas taxas de HIV e vice-versa, ou seja, seria necessária a abordagem simultânea de ambos os agravos para seu manejo efetivo. Outra análise realizada no Quênia 30 também identificou concentração heterogênea de casos de coinfecção TB-HIV no país e ressaltou a importância de intervenções mais focadas nessas regiões para uma melhor alocação de recursos.

São Paulo é a cidade mais populosa do Brasil 13 e possui alta densidade demográfica, com destaque para as áreas mais centrais, que apresentam importante aglomeração urbana, seja de moradores, trabalhadores, unidades de saúde e usuários do transporte público, o que acarreta intenso fluxo e encontro de pessoas, além de maior possibilidade de transmissão de doenças como a TB 6 , 31 . Todos os DA que compõem o aglomerado de alto risco para a coinfecção TB-HIV no presente estudo apresentam altas densidades demográficas 32 , aspecto que tem sido relacionado às altas taxas de TB no Brasil 33 .

Destaca-se ainda que, ao estudar um agravo de saúde com forte e reconhecida determinação social como a TB, a análise espacial pode contribuir para o entendimento da situação de saúde dos indivíduos, visto que o território ultrapassa o significado de um espaço puramente geográfico, refletindo também a sua inserção na sociedade e os seus potenciais de enfrentamento no processo saúde-doença 9 , 18 . Entretanto, em estudos brasileiros 34 , 35 foram identificadas altas taxas de coinfecção TB-HIV também em regiões com bons indicadores socioeconômicos, o que difere do panorama tradicional encontrado na TB, que impacta, sobretudo, as populações com forte exclusão social. Um indicador comumente utilizado para avaliar o nível de desenvolvimento de países ou regiões é o índice de desenvolvimento humano. Esse índice, que varia entre 0 e 1, quando utilizado em escala municipal é denominado índice de desenvolvimento humano municipal (IDHM), composto por três dimensões: longevidade, educação e renda 36 . Ao analisar as regiões do aglomerado espacial de alto risco para a coinfecção TB-HIV, nota-se que apresentam alto desenvolvimento humano, e inclusive desenvolvimento muito alto quando avaliadas somente as dimensões de renda e longevidade 36 . Isto pode indicar um contexto social diferenciado nas regiões mais impactadas pela coinfecção TB-HIV, padrão destoante daquele encontrado na literatura em relação à TB 33 . Compreender os aspectos que determinam a concentração dos casos de coinfecção TB-HIV no MSP pode contribuir para o controle da TB nas regiões com maior risco e facilitar a formulação de políticas de saúde para uma organização mais efetiva dos serviços de assistência à TB e ao HIV/aids.

O perfil sociodemográfico da população coinfectada evidencia a prevalência do sexo masculino e da faixa etária economicamente ativa 7 , 37 . No presente estudo, a população sem residência fixa apresentou proporção de pretos ou pardos duas vezes maior que a de brancos, corroborando com outros estudos sobre TB e HIV/aids em indivíduos em situação de rua 19 , 26 , 38 . Entende-se que as desigualdades raciais são determinantes da iniquidade em saúde, pois impactam de forma contundente nas relações sociais, na autoestima e no acesso ao cuidado e à assistência. A baixa escolaridade da população em situação de rua e de parcela importante dos indivíduos com moradia fixa já foi descrita em estudos sobre a coinfecção TB-HIV e pode repercutir no entendimento dos aspectos relacionados à doença e ao tratamento 7 , 38 .

O diagnóstico realizado em serviços de urgência e emergência na maioria dos casos pode refletir estágios avançados da doença, quando, por fim, o diagnóstico é feito e o tratamento é iniciado. De forma frequente, a infecção pelo HIV é diagnosticada concomitantemente à TB, implicando um enorme impacto na vida desses indivíduos, que, além de lidar com dois agravos infecciosos debilitantes, cada um com a sua complexidade e tratamento específicos, já apresentam menores chances de cura do que os indivíduos não infectados pelo HIV 39 . A parcela diagnosticada após o óbito, em especial entre os indivíduos sem residência fixa, evidencia a grande dificuldade de acesso e vínculo ao serviço de saúde vivenciada por essa população 26 , 27 , que morre sem o diagnóstico e a oportunidade de tratar a doença.

Observa-se que a predominância da forma pulmonar, presente em quase 90% da população coinfectada sem residência fixa, relaciona-se ao maior risco de transmissão, que é ampliado por aspectos como a exposição ambiental, condições precárias de acomodação e alimentação e situações de aglomeração 27 . Apesar disso, a forma extrapulmonar também apresentou relevante magnitude. De fato, em indivíduos com comprometimento imunológico importante e aids avançada, as formas extrapulmonares da TB são mais comuns 7 , 37 , 40 . Todavia, o uso da TARV de forma adequada possibilita a manutenção da imunocompetência e está associada à diminuição da incidência de TB 40 .

No Brasil, o cuidado com as pessoas que vivem com HIV/aids possui caráter descentralizado, sendo idealmente conduzido na atenção básica e nos serviços de assistência especializada (SAE), desde o diagnóstico da infecção, introdução e monitoramento da TARV até a prevenção e o tratamento dos agravos associados 5 , 21 . Nesse sentido, a investigação da TB em todos os atendimentos ao indivíduo com HIV/aids é uma ação primordial para o diagnóstico oportuno dos doentes com TB ativa, sendo útil também na prevenção do adoecimento por TB, pois possibilita o diagnóstico e o tratamento da infecção latente 41 .

O alcoolismo e a drogadição foram observados em parcela importante da população, sobretudo entre os indivíduos em situação de rua. Um estudo realizado em Lima, no Peru 37 , apontou maior frequência de uso destas substâncias nos indivíduos coinfectados do que nos casos de TB HIV-negativos. A literatura também sugere que o uso de substâncias psicoativas está relacionado ao desenvolvimento e à transmissão da TB, ao passo que diminui a defesa imunológica dos indivíduos que fazem uso delas 16 . Além disso, é notável a associação entre o uso nocivo de álcool e outras drogas e os desfechos desfavoráveis de tratamento, como o abandono 16 , 27 , 38 . Destaca-se a importância da investigação desses agravos no diagnóstico e durante o tratamento, como forma de identificar as dificuldades para a adesão e fortalecer o vínculo com a equipe de saúde.

No presente estudo, um total de 97,7% dos casos possuía o desfecho de tratamento registrado na FN-TB e, nesse grupo, foram identificadas taxas de cura muito abaixo do preconizado (≥ 85%) e inferiores às dos indivíduos não infectados pelo HIV no mesmo contexto social 19 . Na associação entre a TB e o HIV, o risco de morte durante o tratamento é 3 a 19 vezes maior do que em indivíduos não infectados pelo HIV 39 . As menores proporções de cura nos coinfectados também são corroboradas por outros estudos 37 , 38 , 40 , 42 , e nessa perspectiva são necessárias políticas de saúde mais arrojadas, com foco na população que vive com HIV e sofre com TB, com estratégias integradas e que contribuam para o diagnóstico precoce, o manejo adequado dos agravos e a adesão ao tratamento.

Nos indivíduos coinfectados pelo HIV, o tratamento diretamente observado (TDO) tem se mostrado ainda mais necessário, em razão da complexidade dos agravos e da possibilidade de interações medicamentosas com a TARV 2 , 21 , e deve ser oferecido a todos os pacientes com TB 21 . Em 2017, entretanto, dentre os casos coinfectados que faziam uso de TARV, somente 22,1% estavam em TDO e, no grupo que não utilizava TARV, a proporção que tratava a TB de forma supervisionada era ainda menor (13,9%) 5 . A vigilância epidemiológica possui um papel fundamental na articulação com a rede assistencial e no monitoramento dos casos, podendo contribuir para intervenções oportunas da equipe de saúde e para a expansão do TDO, fortalecendo o controle da doença no território 5 .

Na população sem residência fixa, notam-se desfechos de tratamento ainda mais desfavoráveis, com quase o dobro da taxa de abandono da população com moradia fixa e a cura atingida por somente um terço dos indivíduos em tratamento, achados corroborados por outros trabalhos 27 , 38 . Considerando as inúmeras vulnerabilidades sociais, individuais e programáticas vivenciadas por esses indivíduos, podem-se destacar algumas, como a precária alimentação diária, o abuso de álcool e outras substâncias psicoativas, as dificuldades de acesso e vínculo ao serviço de saúde e o estigma e preconceito perante a sociedade 26 , 27 , 38 , que podem dificultar o acesso ao cuidado em saúde e contribuir para a baixa adesão ao tratamento.

Nesse sentido, estratégias diferenciadas são essenciais para lidar com o desafio da adesão pela população em situação de rua. A articulação intersetorial, com parcerias com a assistência social, organizações sociais e o apoio da própria sociedade civil, é determinante para o sucesso das ações 15 . Destaca-se a relevância do TDO para potencializar a adesão por meio da aproximação com a equipe de saúde e do oferecimento de incentivos sociais, tão importantes para esses indivíduos que vivenciam um contexto social singular e desafiador para o tratamento e controle da doença 27 , 38 , 43 . A população em situação de rua deve ser considerada na formulação de políticas específicas de controle da coinfecção TB-HIV, sendo também imprescindível que os profissionais e os serviços de saúde estejam preparados para atender às suas demandas, não somente atentando para os aspectos clínicos, mas também integrando a abordagem social e o fortalecimento da cidadania.

É fundamental ressaltar que os estudos ecológicos apresentam algumas limitações, pois com a análise dos dados de forma agregada não é possível afirmar que as conclusões ocorrem de forma semelhante no nível individual 44 . O DA como unidade espacial de análise apresenta grande extensão territorial e com heterogeneidade de características; todavia, por ser uma divisão administrativa, o seu uso pode facilitar a tomada de decisões durante o planejamento e a organização das ações de controle com enfoque nas áreas prioritárias.

Além disso, os dados utilizados são secundários, provenientes de um sistema de informação de vigilância epidemiológica alimentado pelas notificações dos casos, e podem conter falhas de preenchimento, dados desatualizados e falta de informações; portanto, as análises devem ser interpretadas com cautela. A precariedade da completude das informações pode dificultar o real entendimento de quem está adoecendo e, assim, interferir no planejamento das ações de controle 45 , o que pode ser modificado e aprimorado por meio da educação, seja durante a formação acadêmica ou na capacitação continuada dos profissionais, e também pela qualificação das informações por meio de relacionamentos probabilísticos entre as bases de dados utilizadas na vigilância epidemiológica 5 .

Ressalta-se que o conhecimento do uso ou não da TARV poderia proporcionar mais elementos para o entendimento da evolução clínica desses indivíduos, porém essa variável somente foi incluída na FN-TB em 2016, impossibilitando a análise nos indivíduos incluídos neste estudo; entretanto, ela poderá agregar aspectos importantes em análises futuras sobre o agravo 5 . Por fim, acredita-se que os resultados deste estudo podem auxiliar na organização dos serviços de assistência à saúde e no aperfeiçoamento das atividades colaborativas pelos programas de controle de TB e de HIV/aids, fortalecendo as ações de prevenção, diagnóstico e tratamento da coinfecção TB-HIV.

REFERENCES

1. World Health Organization. Global tuberculosis report 2019. Geneva: WHO; 2019 [cited 2020 Mar 9]. Available from: https://apps.who.int/iris/bitstream/handle/10665/329368/9789241565714-eng.pdf?ua=1Links ]

2. Reid A, Scano F, Getahun H, Williams B, Dye C, Nunn P, et al. Towards universal access to HIV prevention, treatment, care, and support: the role of tuberculosis/HIV collaboration. Lancet Infect Dis. 2006;6(8):483-95. htps://doi.org/10.1016/S1473-3099(06)70549-7 [ Links ]

3. Raviglione M, Sulis G. Tuberculosis 2015: burden, challenges and strategy for control and elimination. Infect Dis Rep. 2016;8(2):6570. https://doi.org/10.4081/idr.2016.6570Links ]

4. Friedland G, Churchyard GJ, Nardell E. Tuberculosis and HIV coinfection: current state of knowledge and research priorities. J Infect Dis. 2007;196 Suppl 1:S1-3. https://doi.org/10.1086/518667Links ]

5. Ministério da Saúde (BR). Panorama epidemiológico da coinfecção TB-HIV no Brasil 2019. Brasília, DF; 2019 [cited 2020 Mar 9]. Available from: https://portalarquivos2.saude.gov.br/images/pdf/2019/outubro/01/Boletim-tuberculose-2019.pdfLinks ]

6. Rodrigues-Jr AL, Ruffino-Netto A, Castilho EA. Distribuição espacial da co-infecção M. tuberculosis/HIV no Estado de São Paulo, 1991-2001. Rev Saude Publica. 2006;40(2):265-70. https://doi.org/10.1590/S0034-89102006000200012Links ]

7. Brunello MEF, Chiaravalloti Neto F, Arcêncio RA, Andrade RLP, Magnabosco GT, Villa TCS. Áreas de vulnerabilidade para co-infecção HIV-aids/TB em Ribeirão Preto, SP. Rev Saude Publica. 2011;45(3):556-63. https://doi.org/10.1590/S0034-89102011005000018Links ]

8. Vendramini SHF, Santos NSGM, Santos MLSG, Chiaravalloti-Neto F, Ponce MAZ, Gazetta CE, et al. Análise espacial da co-infecção tuberculose/HIV: relação com níveis socioeconômicos em município do sudeste do Brasil. Rev Soc Bras Med Trop. 2010;43(5):536-41. https://doi.org/10.1590/S0037-86822010000500013Links ]

9. Rodrigues-Júnior AL, Ruffino-Netto A, Castilho EA. Spatial distribution of the human development index, HIV infection and AIDS-tuberculosis comorbidity: Brazil, 1982 - 2007. Rev Bras Epidemiol. 2014;17 Supl 2:204-15. https://doi.org/10.1590/1809-4503201400060017Links ]

10. Chan-yeung M, Yeh AGO, Tam CM, Kam KM, Leung CC, Yew WW, et al. Socio-demographic and geographic indicators and distribution of tuberculosis in Hong Kong: a spatial analysis. Int J Tuberc Lung Dis. 2005;9(12):1320-6. [ Links ]

11. Antunes JLF, Cardoso MRA. Uso da análise de séries temporais em estudos epidemiológicos. Epidemiol Serv Saude. 2015;24(3):565-76. https://doi.org/10.5123/S1679-49742015000300024Links ]

12. Villaça F. São Paulo: segregação urbana e desigualdade. Estud Av. 2011;25(71):37-58. https://doi.org/10.1590/S0103-40142011000100004Links ]

13. Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística. Censo Demográfico: microdados. Rio de Janeiro: IBGE; 2010 [cited 2020 Mar 9]. Available from: https://www.ibge.gov.br/estatisticas/sociais/populacao/9662-censo-demografico-2010.html?edicao=9748&t=resultadosLinks ]

14. Fundação Sistema Estadual de Análise de Dados. Sistema SEADE de projeções populacionais. São Paulo: SEADE; 2017 [cited 2020 Mar 9]. Available from: https://produtos.seade.gov.br/produtos/projpop/Links ]

15. Secretaria Municipal de Saúde de São Paulo, Coordenação de Vigilância em Saúde, Centro de Controle de Doenças. Programa Municipal de Controle da Tuberculose. Bol TB Cidade de São Paulo. 2016 [cited 2020 Mar 9]. Available from: https://www.prefeitura.sp.gov.br/cidade/secretarias/upload/saude/vigilancia_em_saude/arquivos/boletimTb_2016_menor.pdfLinks ]

16. Lönnroth K, Jaramillo E, Williams BG, Dye C, Raviglione M. Drivers of tuberculosis epidemics: the role of risk factors and social determinants. Soc Sci Med. 2009;68(12):2240-6. https://doi.org/10.1016/j.socscimed.2009.03.041Links ]

17. Yamamura M, Freitas IM, Santos Neto M, Chiaravalloti Neto F, Popolin MAP, Arroyo LH, et al. Análise espacial das internações evitáveis por tuberculose em Ribeirão Preto, SP (2006-2012). Rev Saude Publica. 2016;50:20. https://doi.org/10.1590/S1518-8787.2016050006049Links ]

18. Druck S, Carvalho MS, Câmara G, Monteiro AMV, editores. Análise espacial de dados geográficos. Planaltina, DF: Embrapa; 2004 [cited 2020 Mar 9]. Available from: http://www.dpi.inpe.br/gilberto/livro/analise/Links ]

19. Pinto PFPS, Silveira C, Rujula MJP, Chiaravalloti Neto F, Ribeiro MCSA. Epidemiological profile of tuberculosis in São Paulo municipality from 2006 to 2013. Rev Bras Epidemiol. 2017;20(3):549-57. https://doi.org/10.1590/1980-5497201700030016Links ]

20. Pellini ACG. Evolução da epidemia de Aids no município de São Paulo - 1980 a 2012: uma análise espacial com múltiplas abordagens [tese]. São Paulo: Faculdade de Saúde Pública da USP; 2016 [cited 2020 Mar 9]. Available from: http://www.teses.usp.br/teses/disponiveis/6/6132/tde-09122016-144047/pt-br.phpLinks ]

21. Ministério da Saúde (BR). Recomendações para o manejo da coinfecção TB-HIV em serviços de atenção especializada a pessoas vivendo com HIV/AIDS. Brasília, DF; 2013 [cited 2020 Mar 9]. Available from: http://bvsms.saude.gov.br/bvs/publicacoes/recomendacoes_manejo_coinfeccao_tb_hiv.pdfLinks ]

22. Guimarães RM, Lobo ADP, Siqueira EA, Borges TFF, Melo SCC. Tuberculose, HIV e pobreza: tendência temporal no Brasil, Américas e mundo. J Bras Pneumol. 2012;38(4):511-7. https://doi.org/10.1590/S1806-37132012000400014Links ]

23. Aguiar BS. Análise espacial e espaço temporal da Aids no município de São Paulo entre 2001 e 2010 [dissertação]. São Paulo: Faculdade de Saúde Pública da USP; 2013 [cited 2020 Mar 9]. Available from: http://www.teses.usp.br/teses/disponiveis/6/6132/tde-11112013-135905/pt-br.phpLinks ]

24. Tancredi MV, Waldman EA. Survival of AIDS patients in Sao Paulo-Brazil in the pre- and post-HAART eras: a cohort study. BMC Infect Dis. 2014;14:599. https://doi.org/10.1186/s12879-014-0599-8Links ]

25. Dourado I, Veras MASM, Barreira D, Brito AM. Tendências da epidemia de Aids no Brasil após a terapia anti-retroviral. Rev Saude Publica. 2006;40 Supl:9-17. https://doi.org/10.1590/S0034-89102006000800003Links ]

26. Grangeiro A, Holcman MM, Onaga ET, Alencar HDR, Placco ALN, Teixeira PR. Prevalência e vulnerabilidade à infecção pelo HIV de moradores de rua em São Paulo, SP. Rev Saude Publica. 2012;46(4):674-84. http://dx.doi.org/10.1590/S0034-89102012005000037Links ]

27. Oliveira AAV, Oliveira RCC, Barbosa KKS, Mendonça AVM, Sousa MF, Sá LD. The access of the homeless persons with tuberculosis to the health care: an integrative review. Int Arch Med. 2017;10. https://doi.org/10.3823/2384Links ]

28. Magalhães MAFM, Matos VP, Medronho RA. Avaliação do dado sobre endereço no Sistema de Informação de Agravos de Notificação, utilizando georreferenciamento em nível local de casos de tuberculose, por dois métodos no município do Rio de Janeiro. Cad Saude Coletiva. 2014;22(2):192-9. https://doi.org/10.1590/1414-462X201400020013Links ]

29. Aturinde A, Farnaghi M, Pilesjö P, Mansourian A. Spatial analysis of HIV-TB co-clustering in Uganda. BMC Infect Dis. 2019;19(1):612. https://doi.org/10.1186/s12879-019-4246-2Links ]

30. Otiende V, Achia T, Mwambi H. Bayesian modeling of spatiotemporal patterns of TB-HIV co-infection risk in Kenya. BMC Infect Dis. 2019;19(1):902. https://doi.org/10.1186/s12879-019-4540-zLinks ]

31. Touray K, Adetifa IM, Jallow A, Rigby J, Jeffries D, Cheung YB, et al. Spatial analysis of tuberculosis in an urban west African setting: is there evidence of clustering? Trop Med Int Health. 2010;15(6):664-72. https://doi.org/10.1111/j.1365-3156.2010.02533.xLinks ]

32. Secretaria Municipal de Desenvolvimento Urbano de São Paulo. Demografia: tabelas: população recenseada, taxas de crescimento populacional e densidade demográfica - Município de São Paulo, Subprefeituras e Distritos Municipais, 1980, 1991, 2000 e 2010. São Paulo: Infocidade; 2010 [cited 2020 Mar 9]. Available from: https://www.prefeitura.sp.gov.br/cidade/secretarias/urbanismo/dados_estatisticos/info_cidade/demografia/index.php?p=260265Links ]

33. Harling G, Castro MC. A spatial analysis of social and economic determinants of tuberculosis in Brazil. Health Place. 2014;25:56-67. https://doi.org/10.1016/j.healthplace.2013.10.008Links ]

34. Peruhype RC, Acosta LMW, Ruffino Neto A, Oliveira MMC, Palha PF. Distribuição da tuberculose em Porto Alegre: análise da magnitude e coinfecção tuberculose-HIV. Rev Esc Enferm USP. 2014;48(6):1035-43. https://doi.org/10.1590/S0080-623420140000700011Links ]

35. Souza AG, Fukushima M, Pereira TB, Picanço MRA, Tatsch JFS, Miranda Junior UJP. Contextualização de aspectos sociais da coinfecção TB/HIV no Distrito Federal. Rev Eletr Gestao Saude. 2013 [cited 2020 Mar 9];4(1):1516-29. Available from: https://periodicos.unb.br/index.php/rgs/article/view/178Links ]

36. Gonçalves AF, Maeda MT. IDH e a dinâmica intraurbana na cidade de São Paulo. In: Marguti BO, Costa MA, Favarão CB, organizadores. Territórios em números: insumos para políticas públicas a partir da análise do IDHM e do IVS de UDHs e regiões metropolitanas brasileiras. Brasília, DF: Instituto de Pesquisa Econômica Aplicada; 2017. p.171-91. [ Links ]

37. Velásquez GE, Cegielski JP, Murray MB, Yagui MJA, Asencios LL, Bayona JN, et al. Impact of HIV on mortality among patients treated for tuberculosis in Lima, Peru: a prospective cohort study. BMC Infect Dis. 2016;16:45. https://doi.org/10.1186/s12879-016-1375-8Links ]

38. Ranzani OT, Carvalho CRR, Waldman EA, Rodrigues LC. The impact of being homeless on the unsuccessful outcome of treatment of pulmonary TB in São Paulo State, Brazil. BMC Med. 2016;14:41. https://doi.org/10.1186/s12916-016-0584-8Links ]

39. Marks SM, Magee E, Robison V. Patients diagnosed with tuberculosis at death or who died during therapy: association with the human immunodeficiency virus. Int J Tuberc Lung Dis. 2011;15(4):465-70. https://doi.org/10.5588/ijtld.10.0259Links ]

40. Kwan CK, Ernst JD. HIV and tuberculosis: a deadly human syndemic. Clin Microbiol Rev. 2011;24(2):351-76. https://doi.org/10.1128/CMR.00042-10Links ]

41. Golub JE, Cohn S, Saraceni V, Cavalcante SC, Pacheco AG, Moulton LH, et al. Long-term protection from isoniazid preventive therapy for tuberculosis in HIV-infected patients in a medium-burden tuberculosis setting: the TB/HIV in Rio (THRio) study. Clin Infect Dis. 2015;60(4):639-45. https://doi.org/10.1093/cid/ciu849Links ]

42. Prado TN, Miranda AE, Souza FM, Dias ES, Sousa LKF, Arakaki-Sanchez D, et al. Factors associated with tuberculosis by HIV status in the Brazilian National Surveillance System: a cross sectional study. BMC Infect Dis. 2014;14:415. https://doi.org/10.1186/1471-2334-14-415Links ]

43. Alecrim TFA, Mitano F, Reis AA, Roos CM, Palha PF, Protti-Zanatta ST. Experiência dos profissionais de saúde no cuidado da pessoa com tuberculose em situação de rua. Rev Esc Enferm USP. 2016;50(5):808-15. https://doi.org/10.1590/s0080-623420160000600014Links ]

44. Morgenstern H. Ecologic studies in epidemiology: concepts, principles, and methods. Annu Rev Public Health. 1995;16:61-81. https://doi.rg/10.1146/annurev.pu.16.050195.000425Links ]

45. Moreira CMM, Maciel ELN. Completude dos dados do Programa de Controle da Tuberculose no Sistema de Informação de Agravos de Notificação no Estado do Espírito Santo, Brasil: uma análise do período de 2001 a 2005. J Bras Pneumol. 2008;34(4):225-9. https://doi.org/10.1590/S1806-37132008000400007Links ]

Recebido: 26 de Setembro de 2019; Aceito: 3 de Maio de 2020

Correspondência: Roberta Figueiredo Cavalin Instituto de Infectologia Emílio Ribas - Serviço de Epidemiologia Avenida Doutor Arnaldo, 165 01246-900 Pacaembu, São Paulo, SP

Contribuição dos Autores: Concepção e planejamento do estudo: RFC, RRGL, APSS. Coleta, análise e interpretação dos dados: RFC, ACGP, RRGL, APSS. Elaboração ou revisão do manuscrito: RFC, ACGP, RRGL, APSS. Aprovação da versão final: RFC, ACGP, RRGL, APSS. Responsabilidade pública pelo conteúdo do artigo: RFC, ACGP, RRGL, APSS.

Conflito de Interesses: Os autores declaram não haver conflito de interesses.

Creative Commons License This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.