Acessibilidade / Reportar erro

Mortalidade hospitalar por covid-19 em crianças e adolescentes no Brasil em 2020–2021

RESUMO

OBJETIVO

Descrever casos, óbitos e mortalidade hospitalar por covid-19 em crianças e adolescentes no Brasil, conforme faixa etária, durante as fases de evolução da pandemia em 2020 e 2021.

MÉTODOS

Censo de pacientes de até 19 anos internados com síndrome respiratória aguda grave, por covid-19 ou não especificada, notificados ao Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica da Gripe do Brasil, entre 1 de janeiro de 2020 e 31 de dezembro de 2021. Os dois anos foram divididos em seis fases, abrangendo a disseminação da doença − primeira, segunda e terceira onda −, bem como o impacto da vacinação. A população pediátrica foi categorizada em lactentes, pré-escolares, escolares e adolescentes. A mortalidade hospitalar foi avaliada por fase da pandemia e faixa etária.

RESULTADOS

Foram contabilizados 144.041 pacientes nos dois anos, sendo 18,2% casos de covid-19 confirmados. Menores de 5 anos (lactentes e pré-escolares) corresponderam a 62,8% dos hospitalizados. Evoluíram a óbito 4.471, representando cerca 6,1 óbitos por dia. Os lactentes foram os que mais evoluíram para unidade de terapia intensiva (24,7%) e apresentaram o maior número bruto de óbito (n = 2.012), porém a mortalidade foi maior entre os adolescentes (5,7%), chegando a 9,8% na fase 1. O primeiro pico de óbitos ocorreu na fase 1 (maio/2020), e outros dois picos ocorreram na fase 4 (março/2021 e maio/2021). Verificou-se avanço de casos e óbitos para as idades inferiores desde a fase 4. A mortalidade hospitalar na população pediátrica foi maior nas fases 1, 4 e 6, acompanhando os fenômenos de disseminação/interiorização do vírus no país, início da segunda onda e início da terceira onda, respectivamente.

CONCLUSÃO

O número absoluto de casos de covid-19 em crianças e adolescentes é expressivo. Embora a vacinação completa em ordem decrescente de idade tenha proporcionado um desvio natural de faixa etária, ocorreu um distanciamento maior entre a curva de novos casos hospitalizados e a curva de óbitos, indicando o impacto positivo da imunização.

COVID-19, epidemiologia; Síndrome Respiratória Aguda Grave; Criança; Mortalidade Hospitalar

ABSTRACT

OBJECTIVE

To describe cases, deaths, and hospital mortality from covid-19 in children and adolescents in Brazil, according to age group, during the evolving phases of the pandemic in 2020 and 2021.

METHODS

Census of patients aged up to 19 committed with severe acute respiratory syndrome, due to covid-19 or unspecified, notified to the Brazilian Influenza Epidemiological Surveillance Information System, from January 1, 2020, to December 31, 2021. The two years were divided into six phases, covering the spread of the disease—first, second and third wave—as well as the impact of vaccination. The pediatric population was categorized into infants, preschoolers, schoolchildren, and adolescents. Hospital mortality was assessed by pandemic phase and age group.

RESULTS

A total of 144,041 patients were recorded in the two years, 18.2% of whom had confirmed cases of covid-19. Children under 5 years old (infants and preschoolers) accounted for 62.8% of those hospitalized. A total of 4,471 patients died, representing about 6.1 deaths per day. Infants were the ones who most progressed to the intensive care unit (24.7%) and had the highest gross number of deaths (n = 2,012), but mortality was higher among adolescents (5.7%), reaching 9.8% in phase 1. The first peak of deaths occurred in phase 1 (May/2020), and two other peaks occurred in phase 4 (March/2021 and May/2021). There was an increase in cases and deaths for younger ages since phase 4. Hospital mortality in the pediatric population was higher in phases 1, 4, and 6, following the phenomena of dissemination/interiorization of the virus in the country, beginning of the second wave and beginning of the third wave, respectively.

CONCLUSION

The absolute number of cases of covid-19 in children and adolescents is significant. Although complete vaccination in descending order of age provided a natural deviation in age range, there was a greater gap between the curve of new hospitalized cases and the curve of deaths, indicating the positive impact of immunization.

COVID-19, epidemiology; Severe Acute Respiratory Syndrome; Child; Hospital Mortality

INTRODUÇÃO

A covid-19, doença infecciosa respiratória causada por um novo tipo de coronavírus que surgiu no final de 2019 na China, provocou a mais grave epidemia já vivida no mundo neste século11. Cruz FO. Boletim Observatório Covid-19: Balanço da pandemia em 2020, ed. especial, Rio de Janeiro, Fiocruz, 2021 [cited 2022 Oc 12]. Available from: https://portal.fiocruz.br/sites/portal.fiocruz.br/files/documentos/boletim_covid_edicao_especial_2021.pdf
https://portal.fiocruz.br/sites/portal.f...
. Com alto poder de transmissão, rapidamente se espalhou pelos países vizinhos e atravessou continentes, começando pela Ásia, Europa e Américas. Em março de 2020, a Organização Mundial da Saúde (OMS) declarou a nova doença como pandemia22. Word Health Organization . Coronavirus disease (covid-19). Geneva: Word Health Organization; 2019 [cited 2022 Oct 12 ]. Available from: https://www.who.int/emergencies/diseases/novel-coronavirus-2019
https://www.who.int/emergencies/diseases...
.

Desde o surgimento da doença até 17 de setembro de 2022, notificaram-se 611.621.334 casos e 6.525.419 vidas foram perdidas em todo o mundo. Ao longo de dois anos da pandemia, o Brasil chegou a ser considerado segundo lugar em total de casos acumulados em um período de 2020 e em outro de 2021. Em setembro de 2022, o país ocupava a quarta posição quanto ao número total de casos acumulados, sendo precedido por Estados Unidos (EUA), Índia e França. Em relação aos óbitos, encontra-se em segundo lugar desde maio de 2020 até outubro de 2022, com 685.334 óbitos por covid-19 no território brasileiro, sendo precedido apenas pelos EUA33. Ministério da Saúde (BR). Secretaria de Vigilância em Saúde. Doença pelo Coronavírus covid-19. Brasília, DF: Ministério da Saúde; 2022 [cited 2022 Oc 12] (Boletim epidemiológico especial, v. 131). Available from: https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-de-conteudo/publicacoes/boletins/epidemiologicos/covid-19/2022/boletimepidemiologico-no-131-boletim-coe-coronavirus/view
https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-...
.

Com o acompanhamento dos primeiros casos, destacou-se o fato de a população pediátrica, apesar de desenvolver a doença, apresentar quadros mais leves quando comparada aos adultos44. Hong H, Wang Y, Chung HT, Chen CJ. Clinical characteristics of novel coronavirus disease 2019 (covid-19) in newborns, infants and children. Pediatr Neonatol. 2020 Apr;61(2):131-2. https://doi.org/10.1016/j.pedneo.2020.03.001
https://doi.org/10.1016/j.pedneo.2020.03...
,55. Bernardino FB, Alencastro LC, Silva RA, Ribeiro AD, Castilho GR, Gaíva MA. Perfil epidemiológico de crianças e adolescentes com covid-19: uma revisão de escopo. Rev Bras Enferm. 2021;74(Suppl 1): e20200624. https://doi.org/10.1590/0034-7167-2020-0624
https://doi.org/10.1590/0034-7167-2020-0...
. Contudo, observou-se que crianças e adolescentes não estão isentos de apresentar formas graves e letais da doença, como a síndrome inflamatória multissistêmica pediátrica (SIM-P) e a síndrome respiratória aguda grave (SRAG)66. Martins MM, Prata-Barbosa A, Magalhães-Barbosa MC. Cunha AJLAD. Clinical and laboratory characteristics of sars-cov-2 infection in children and adolescents. Rev Paul Pediatr. 2020 Nov;39:e2020231. https://doi.org/10.1590/1984-0462/2021/39/2020231
https://doi.org/10.1590/1984-0462/2021/3...
.

A SRAG é o desenvolvimento de dois sintomas respiratórios ou mais que caracterizam síndrome gripal (SG), associados aos seguintes sinais/sintomas, que indicam gravidade: dispneia/desconforto respiratório ou pressão ou dor persistente no tórax ou saturação de O2 menor que 95% em ar ambiente ou coloração azulada (cianose) dos lábios ou rosto, conforme a definição da ficha de notificação de SRAG, atualizada a partir do Guia de Vigilância Epidemiológica da Síndrome Respiratória Aguda Grave (2021)77. Ministério da Saúde (BR). Guia de vigilância epidemiológica da covid 2021 [cited 2022 Sep 30]. Available from: https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-de-conteudo/publicacoes/guias-e-manuais/2021/guia-de-vigilancia-epidemiologica-covid-19-3.pdf/view
https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-...
. Trata-se de uma das principais causas de morbidade e mortalidade da população pediátrica, necessitando, muitas vezes, de internação na unidade de terapia intensiva pediátrica (UTIP), configurando, portanto, problema importante para a saúde pública mundial88. Becerra M, Fiestas V, Tantaleán J, Mallma G, Alvarado M, Gutiérrez V, et al. Etiología viral de las infecciones respiratorias agudas graves en una unidad de cuidados intensivos pediátricos. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2019;36(2):231-8. https://doi.org/10.17843/rpmesp.2019.362.4081
https://doi.org/10.17843/rpmesp.2019.362...
.

Em 2020, em comparação com 2019, houve aumento de 34,38% nos casos de SRAG na população pediátrica. Além disso, o número de admissões em UTI aumentou 25,98% e o de óbitos por SRAG cresceu 65,91%; 70% dos casos foram classificados como SRAG não especificada99. Rosa MP, Silva WN, Baccega TM, Castro IB, Oliveira SV. Síndrome respiratória aguda grave em pacientes pediátricos no contexto da pandemia: uma análise epidemiológica do Brasil. Rev Pediatria SOPERJ. 2021;21(2):62-7. https://doi.org/10.31365/issn.2595-1769.v21i2p62-67
https://doi.org/10.31365/issn.2595-1769....
. Essa definição é utilizada quando não há identificação de agente etiológico no exame laboratorial, não foi viável coletar/processar amostra clínica para diagnóstico laboratorial ou, ainda, se não foi possível confirmar o diagnóstico por critério clínico-epidemiológico ou clínico-imagético. Diante da alta do número de casos de SRAG não especificada em crianças e em indivíduos com até 19 anos, considerou-se que esses dados não deveriam ser desprezados, tendo em vista não haver outra justificativa para esse aumento expressivo, a não ser a própria pandemia de covid-19, ainda vigente.

Embora crianças e adolescentes sejam analisados como um grande grupo etário de indivíduos até 19 anos, sabe-se que existem diferenças significativas no padrão de adoecimento e óbito nas faixas etárias desse segmento. Para uma compreensão mais assertiva da situação epidemiológica de crianças e adolescentes no Brasil durante a pandemia de covid-19, adotou-se, neste estudo, a classificação utilizada pela Sociedade Brasileira de Pediatria1010. Sociedade Brasileira de Pediatria. Departamento Científico de Infectologia. Orientações a respeito da infecção pelo SARS-CoV-2 (conhecida como covid-19) em crianças. 2020 [cited 2022 Sep12]. Available from: https://www.sbp.com.br/fileadmin/user_upload/Covid-19-Pais-DC-Infecto-DS__Rosely_Alves_Sobral_-convertido.pdf
https://www.sbp.com.br/fileadmin/user_up...
, na qual a população pediátrica é categorizada em lactentes (menores de 2 anos), pré-escolares (2 a 4 anos), escolares (5 a 9 anos) e adolescentes (10 a 19 anos). Tendo em vista que a vacinação contra covid-19 ocorreu em um padrão decrescente de idade, não favorecendo os mais jovens, é extremamente importante avaliar a forma de acometimento na população menor de 19 anos, estratificando pelas faixas etárias. Segundo o Boletim Observatório da Fiocruz11. Cruz FO. Boletim Observatório Covid-19: Balanço da pandemia em 2020, ed. especial, Rio de Janeiro, Fiocruz, 2021 [cited 2022 Oc 12]. Available from: https://portal.fiocruz.br/sites/portal.fiocruz.br/files/documentos/boletim_covid_edicao_especial_2021.pdf
https://portal.fiocruz.br/sites/portal.f...
, houve um deslocamento proporcional da doença para as idades mais jovens, já que lactentes, pré-escolares e parte da população escolar não foram contemplados com a vacinação até o final de 2021.

Ao longo de 2020 e 2021, observaram-se modificações no padrão de adoecimento e mortalidade pela doença. Para compreender a evolução temporal da covid-19 no Brasil e sua repercussão na mortalidade em crianças e adolescentes, os dois primeiros anos da pandemia foram divididos em seis fases relacionadas aos seus principais marcos, abrangendo a fase de disseminação da doença − primeira, segunda e terceira onda −, bem como o impacto da vacinação iniciada em 2021, conforme sugerido pelo Boletim Observatório da Fiocruz.11. Cruz FO. Boletim Observatório Covid-19: Balanço da pandemia em 2020, ed. especial, Rio de Janeiro, Fiocruz, 2021 [cited 2022 Oc 12]. Available from: https://portal.fiocruz.br/sites/portal.fiocruz.br/files/documentos/boletim_covid_edicao_especial_2021.pdf
https://portal.fiocruz.br/sites/portal.f...

A divisão em fases é uma forma de considerar a especificidade de cada momento para compreensão adequada da evolução temporal da covid-19 no Brasil.

Em função da questão da gravidade da covid-19 em crianças e adolescentes ainda estar em aberto, este estudo tem como objetivo descrever os casos, óbitos e mortalidade hospitalar por covid-19 em crianças e adolescentes no Brasil, segundo faixas etárias, durante as fases da pandemia em 2020 e 2021.

MÉTODOS

Censo dos casos notificados de SRAG por covid-19 e SRAG não especificada, em indivíduos de até 19 anos, disponibilizados em banco de dados público do Sistema de Informação de Vigilância Epidemiológica da Gripe (Sivep-Gripe), no Brasil. O Sivep-Gripe constitui o sistema oficial de vigilância da SRAG e seus dados são provenientes das fichas de notificação compulsória de casos de SRAG hospitalizados ou óbitos por SRAG em todo o país, incluindo estabelecimentos públicos, privados e filantrópicos. Desde que o Ministério da Saúde anexou o SARS-CoV-2 entre os agentes etiológicos causadores de SRAG, em 2020, o Sivep-Gripe é o sistema oficial para relatar e monitorar internações e óbitos de casos graves de covid-19 77. Ministério da Saúde (BR). Guia de vigilância epidemiológica da covid 2021 [cited 2022 Sep 30]. Available from: https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-de-conteudo/publicacoes/guias-e-manuais/2021/guia-de-vigilancia-epidemiologica-covid-19-3.pdf/view
https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-...
.

Para a construção do banco de dados, baixaram-se os arquivos de 2020 e 2021 dos casos de SRAG notificados no Sivep-Gripe, disponibilizados pelo Departamento de Informática do Ministério da Saúde1111. Ministério da Saúde (BR). Datasus. SRAG 2021 e 2022: Banco de Dados de Síndrome Respiratória Aguda Grave: incluindo dados da covid-19. Available from: https://opendatasus.saude.gov.br/dataset/srag-2021-e-2022
https://opendatasus.saude.gov.br/dataset...
.

A seguir, selecionaram-se os casos de SRAG que receberam classificação final de SRAG por covid-19 e SRAG não especificada. A fim de atender a definição de caso de SRAG, incluíram-se todos os casos hospitalizados que apresentassem tosse ou dor de garganta, acompanhados de dispneia ou desconforto respiratório ou saturação menor que 95%, ou evoluíram a óbito direto por SRAG, independentemente de internação. Excluíram-se os casos que não atendiam a definição de SRAG, apesar de estarem presentes no Sivep-Gripe.

Posteriormente, selecionaram-se os casos com hospitalização ou óbito em 2020 e 2021 em indivíduos com idade menor ou igual a 19 anos, totalizando 144.041 crianças e adolescentes.

Adotaram-se como critérios de inclusão: crianças e adolescentes de 0 a 19 anos de idade hospitalizados e/ou óbitos por SRAG, cuja classificação final foi SRAG por covid-19 ou SRAG não especificada, notificados ao Sivep-Gripe no período de janeiro de 2020 a 31 de dezembro de 2021. Os critérios de exclusão foram: crianças e adolescentes de 0 a 19 anos, notificados no Sivep-Gripe como SRAG por covid-19 ou SRAG não especificada, cuja variável “Evolução” constasse “óbito por outras causas”, e a variável “hospitalização” apresentasse a resposta “não hospitalizado”, desde que o indivíduo não tivesse evoluído a óbito.

Os meses de 2020 e 2021 foram divididos em seis fases, nas quais são apresentados os principais marcos de cada período, conforme proposto no Boletim Observatório11. Cruz FO. Boletim Observatório Covid-19: Balanço da pandemia em 2020, ed. especial, Rio de Janeiro, Fiocruz, 2021 [cited 2022 Oc 12]. Available from: https://portal.fiocruz.br/sites/portal.fiocruz.br/files/documentos/boletim_covid_edicao_especial_2021.pdf
https://portal.fiocruz.br/sites/portal.f...
.

Fase 1: janeiro de 2020 a maio de 2020. Compreende o período de introdução do SARS-CoV-2 em território nacional e o movimento de expansão da covid-19 das capitais ao interior.

Fase 2: junho de 2020 a agosto de 2020. Período compreendido pela primeira onda da covid-19 e estabilização dos indicadores de transmissão, hospitalizações e óbitos em valores muito elevados.

Fase 3: setembro de 2020 a novembro de 2020. Intervalo entre a primeira e segunda ondas da covid-19. Ocorreram quedas nos indicadores de transmissão, hospitalização e óbito.

Fase 4: dezembro de 2020 a junho de 2021. Segunda onda da covid-19 e novo aumento dos indicadores de transmissão, hospitalização e óbito. Início da campanha de vacinação em janeiro de 2021, priorizando grupos de risco elencados pelo Plano Nacional de Operacionalização de Vacinação contra covid-19. Ao final de maio de 2021, iniciou-se a vacinação da população geral de 18 a 59 anos, realizada de forma decrescente por idade, não ocorrendo de modo homogêneo em território nacional.

Fase 5: julho de 2021 a novembro de 2021. Impactos positivos da campanha vacinal com redução dos indicadores de transmissão, hospitalização e óbito, com consequente alívio do sistema de saúde. Início da vacinação para os maiores de 12 anos em setembro.

Fase 6: dezembro de 2021. Início da terceira onda. A fase 6 percorre um período para além de dezembro de 2021, aqui não incluído.

Neste estudo, foram analisadas as variáveis evolução (óbito ou alta), idade, faixa etária, fase da pandemia, mês/ano de notificação, data de hospitalização, data de óbito, necessidade de UTI, data de entrada na UTI, classificação final do caso, mortalidade hospitalar.

As variáveis foram submetidas à análise estatística descritiva, sendo realizada a análise exploratória dos dados, cujos resultados estão expostos em gráficos e tabelas apresentando o indicador mortalidade hospitalar (razão dos óbitos que ocorreram entre os hospitalizados).

Os softwares utilizados foram: IBM SPSS, versão 24.0, para análise dos dados; R, versão 4.2.1, para construção dos gráficos; Microsoft Office Excel, versão 2016, para elaboração de tabelas.

RESULTADOS

A Tabela apresenta a distribuição de hospitalizações por SRAG, proporção de casos de covid-19 confirmados, hospitalizados em UTI, óbitos e mortalidade hospitalar, segundo as faixas etárias das crianças e adolescentes durante a pandemia de covid-19 no Brasil em 2020 e 2021. Os lactentes representaram 37% de hospitalizados em 2020 e 44,7% em 2021, seguidos por adolescentes. Os adolescentes hospitalizados foram os que mais receberam classificação final de SRAG por covid-19, chegando a 40% em 2021. Os lactentes e os adolescentes evoluíram mais para UTI, totalizando mais de 20% dos hospitalizados. Em 2020 e 2021, ocorreram 4.471 óbitos, que representam cerca de 6,1 óbitos/dia, referente aos hospitalizados. Em 2020, contabilizaram-se 7,7 óbitos/dia e, em 2021, 4,6 óbitos/dia. A mortalidade hospitalar foi maior em 2020 (3,9%) com destaque para os adolescentes, com 6%, seguidos por lactentes, com 4,8%.

Tabela
Distribuição de hospitalizações por SRAG, proporção de covid-19 confirmada, hospitalizados em UTI, óbitos e mortalidade hospitalar, de acordo com as faixas etárias das crianças e adolescentes, durante a pandemia de covid-19 no Brasil, 2020–2021.

A Figura 1 apresenta hospitalizações e óbitos por SRAG por covid-19 e SRAG não especificada em crianças e adolescentes, de 0 a 19 anos, no Brasil, por mês, em 2020 e 2021. Observou-se aumento exponencial de casos nas fases 1 e 2, com pico na fase 2 e cerca de 10 mil casos novos em julho de 2020. Ocorreu queda na fase 3, elevação na fase 4, com 2 picos e cerca de 8 mil casos novos em março e maio de 2021, seguida por queda na fase 5 e nova elevação na fase 6. Quanto ao número de óbitos, observou-se: aumento exponencial na fase 1 e pico, com cerca de 500 óbitos em maio de 2020; queda nas fases 2 e 3; elevação na fase 4, com 2 picos, ocorrendo cerca de 275 óbitos em março e 250 em maio de 2021; queda na fase 5; e nova elevação na fase 6. O número de óbitos e novas hospitalizações apresentou queda a partir de junho de 2021 até outubro de 2021.

Figura 1
Hospitalizações e óbitos por SRAG por covid-19 e não especificada em crianças e adolescentes (0 a 19 anos) no Brasil 2020 e 2021. Brasil, 2022.

A Figura 2 apresenta a distribuição proporcional de hospitalizações de SRAG por covid-19, internações em UTI e óbitos de crianças e adolescentes, conforme faixas etárias e fases da pandemia em 2020 e 2021 no Brasil. Verifica-se, em relação às hospitalizações, que os lactentes foram os mais atingidos em todas as 6 fases, chegando a 50,9% na fase 6. Os adolescentes saíram de 23,4%, na fase 1, para 11,5% na fase 6. Da fase 4 até a fase 6, os pré-escolares ocuparam a segunda posição, tendo aumentado 44,8% de janeiro de 2020 até dezembro de 2021, ou seja, da fase 1 para a fase 6.

Figura 2
Distribuição proporcional de hospitalizações de SRAG, internações em UTI e óbitos de crianças e adolescentes, de acordo com as faixas etárias e fases da pandemia. Brasil: 2020–2021

Os lactentes foram mais da metade dos internados em UTI nas fases 1, 4 e 6, correspondendo a 54,5% em dezembro de 2021. Em seguida, estavam os adolescentes até a fase 4, superados pelos pré-escolares nas últimas fases. Os adolescentes reduziram 26,1% da sua representação em internações na UTI durante os 2 anos estudados, enquanto os pré-escolares aumentaram 30,1%. Em relação aos óbitos, observa-se predominância da faixa etária de lactentes, seguidos por adolescentes em todas as fases. Na fase 6, os lactentes representaram 56,4% dos óbitos, com redução da participação de todas as outras faixas etárias, com 19,2% dos adolescentes, 14,1% dos pré-escolares e 10,3% dos escolares.

A Figura 3 apresenta a mortalidade hospitalar por SRAG decorrente da covid-19 de crianças e adolescentes no Brasil por faixas etárias, segundo as fases da pandemia em 2020–2021. Faixas etárias correspondentes a adolescentes e a lactentes apresentaram maior mortalidade hospitalar em todas essas fases. Entretanto, observa-se uma queda acentuada, principalmente nessas duas faixas a partir da fase 5, coincidindo com o início da vacinação em adolescentes no Brasil. A fase 1 apresentou o pior cenário de mortalidade hospitalar para crianças e adolescentes no Brasil.

Figura 3
Mortalidade hospitalar por SRAG por covid-19 por faixas etárias das crianças e adolescentes no Brasil, segundo as fases da pandemia em 2020–2021. Brasil, 2022.

DISCUSSÃO

Observou-se que os óbitos e a taxa de mortalidade hospitalar por covid-19 entre crianças e adolescentes brasileiros ocorreram de maneira diversa ao longo das seis fases da pandemia e entre as faixas etárias estudadas. Maiores taxas de mortalidade hospitalar foram encontradas entre os adolescentes, seguidos pelos lactentes, escolares e pré-escolares. Essa relação se manteve por todas as fases. Entretanto, a magnitude da taxa de mortalidade hospitalar foi bastante elevada na fase 1.

Conforme a vacinação foi evoluindo, contemplando as idades de forma decrescente, aumentou a representação proporcional dos lactentes em relação ao total de hospitalizações, aos internados em UTI e entre os óbitos, principalmente a partir da fase 6. A introdução da vacinação, ao final de maio de 2021, para os adolescentes acima de 18 anos e, em setembro, para a faixa de 12 a 17 anos, implicou um distanciamento maior entre a curva de novos casos hospitalizados e a curva de óbitos, indicando o impacto positivo da vacinação.

A vacinação completa dos adultos acarretou um desvio natural de faixa etária, aumentando proporcionalmente os casos de covid-19 na população pediátrica1212. Lima EJ, Faria SM, Kfouri RA. Reflexões sobre o uso de vacina de covid-19 em crianças e adolescentes. Epidemiol Serv Saúde. 2021;30(4):e2021957. https://doi.org/10.1590/S1679-49742021000400028
https://doi.org/10.1590/S1679-4974202100...
. Dados da Agência de Notícias da Fiocruz apontam que, a partir de julho de 2022, a cada cinco hospitalizados por covid-19, no Brasil, dois correspondem a menores de 5 anos1313. Fundação Oswaldo Cruz. Notícias: crianças menores de 5 anos são quase metade dos hospitalizados no Brasil. Rio de Janeiro: Fiocruz, 2022 [cited 2022 Sep 28]. Available from: https://portal.fiocruz.br/noticia/covid-19-criancas-menores-de-5-anos-sao-quase-metade-dos-hospitalizados-no-brasil
https://portal.fiocruz.br/noticia/covid-...
.

No Brasil, identificou-se taxa de mortalidade hospitalar bem elevada desde o início da pandemia, chegando a alcançar 9,8% para os adolescentes na fase 1. Com esses dados, é difícil explicar as razões para essa taxa tão elevada. Algumas possibilidades devem ser consideradas:

  1. A presença de comorbidades nesse grupo de pacientes: estudo recente descreve que a presença de comorbidades aumentou em 5,5 vezes a chance de doença mais grave, representada pela necessidade de ventilação mecânica;1414. Barbosa AP, Cunha AJ, Carvalho ER, Portella AF, Andrade MP, Barbosa MC. Terapia intensiva neonatal e pediátrica no Rio de Janeiro: distribuição de leitos e análise de equidade. Rev Assoc Med Bras. 2002;48(4):303-11. https://doi.org/10.1590/S0104-42302002000400035
    https://doi.org/10.1590/S0104-4230200200...

  2. No início da pandemia, a grande mídia e a OMS orientavam a pessoas a manter quarentena domiciliar em casos assintomáticos22. Word Health Organization . Coronavirus disease (covid-19). Geneva: Word Health Organization; 2019 [cited 2022 Oct 12 ]. Available from: https://www.who.int/emergencies/diseases/novel-coronavirus-2019
    https://www.who.int/emergencies/diseases...
    , ocasionando a reserva do atendimento hospitalar para casos com sintomas mais graves da doença;

  3. O baixo conhecimento inicial da doença e da melhor forma de tratamento, especialmente relacionado ao suporte ventilatório, em que muitas rotinas, na ocasião, desaconselhavam o uso de ventilação não invasiva pelo risco de geração de aerossóis, aumentando a possibilidade de disseminação do vírus, caso não fosse possível o isolamento total do paciente22. Word Health Organization . Coronavirus disease (covid-19). Geneva: Word Health Organization; 2019 [cited 2022 Oct 12 ]. Available from: https://www.who.int/emergencies/diseases/novel-coronavirus-2019
    https://www.who.int/emergencies/diseases...
    .

Essa mortalidade foi decrescendo ao longo do tempo em todas as faixas etárias, após a mudança de orientação do Ministério da Saúde sobre a procura por atendimento médico precoce, especialmente na presença de fatores de risco, e maior conhecimento sobre a doença e a forma de atuação em casos graves.

Estudos realizados em outros países com a população pediátrica apresentaram taxa de mortalidade menor que a encontrada no Brasil. No Reino Unido, por exemplo apenas 1% das crianças e adolescentes com covid-19 hospitalizados evoluíram para óbito1717. Swann OV, Holden KA, Turtle L, Pollock L, Fairfield CJ, Drake TM, et al. Clinical characteristics of children and young people admitted to hospital with covid-19 in United Kingdom: prospective multicentre observational cohort study. BMJ. 2020 Aug;370:m3249. https://doi.org/10.1136/bmj.m3249
https://doi.org/10.1136/bmj.m3249...
.

Estudo transversal utilizando dados de crianças e adolescentes hospitalizados em UTI nos EUA e no Canadá, no período de março a abril de 2020, mostrou taxa de mortalidade de 2% no grupo cuja mediana de idade foi 13 anos, e a amplitude foi 4–16 anos1818. Shekerdemian LS, Mahmood NR, Wolfe KK, Riggs BJ, Ross CE, McKiernan CA, et al. Characteristics and outcomes of children with coronavirus disease 2019 (covid-19) infection admitted to US and Canadian pediatric intensive care units. JAMA Pediatr. 2020 Sep;174(9):868-73. https://doi.org/10.1001/jamapediatrics.2020.1948
https://doi.org/10.1001/jamapediatrics.2...
. A alta taxa de mortalidade em população de crianças e adolescentes no Brasil foi relatada em estudo de revisão sistemática que apontou a pior taxa de mortalidade pediátrica entre 138 países estudados1919. Kitano T, Kitano M, Krueger C, Jamal H, Al Rawahi H, Lee-Krueger R, et al. The differential impact of pediatric covid-19 between high-income countries and low- and middle-income countries: a systematic review of fatality and ICU admission in children worldwide. PLoS One. 2021 Jan;16(1):e0246326. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0246326. eCollection 2021
https://doi.org/10.1371/journal.pone.024...
.

Estudo realizado no Brasil, com dados de notificação de crianças e adolescentes com covid-19 até janeiro de 2021, encontrou taxa de 7,3% para menores de 20 anos hospitalizados2020. Oliveira EA, Colosimo EA, Simões E Silva AC, Mak RH, Martelli DB, Silva LR, et al. Clinical characteristics and risk factors for death among hospitalised children and adolescents with covid-19 in Brazil: an analysis of a nationwide database. Lancet Child Adolesc Health. 2021 Aug;5(8):559-68. https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (21)00134-6
https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (21)0...
.

Em metanálise realizada a partir de artigos publicados de janeiro a outubro de 2020, verificou-se taxa de letalidade de 0,28% para população pediátrica2121. Wang JG, Zhong ZJ, Mo YF, Wang LC, Chen R. Epidemiological features of coronavirus disease 2019 in children: a meta-analysis. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2021 Jan;25(2):1146-1157. https://doi.org/10.26355/eurrev_202101_24685
https://doi.org/10.26355/eurrev_202101_2...
. No Reino Unido, outro estudo, ao pesquisar a prevalência comunitária de covid-19, encontrou taxa de letalidade menor que 0,5% no grupo de crianças e adolescentes no período entre o início da pandemia e o final da primeira onda2222. Ladhani SN, Amin-Chowdhury Z, Davies HG, Aiano F, Hayden I, Lacy J, et al. covid-19 in children: analysis of the first pandemic peak in England. Arch Dis Child. 2020 Dec;105(12):1180-5. https://doi.org/10.1136/archdischild-2020-320042
https://doi.org/10.1136/archdischild-202...
.

Neste estudo, optou-se por utilizar o indicador de mortalidade hospitalar, tendo em vista que a baixa testagem inviabiliza o cálculo da letalidade, que trata da proporção de óbitos entre todos os doentes. Estudo sobre a capacidade de testagem no Brasil constatou que esta foi baixa em comparação a outros países e considerada insuficiente2323. Figueiredo AM. Da ponte AC, Figueiredo DCMM, Gil Garcia E, Kalache A. Letalidad de la covid-19: ausencia de patrón epidemiológico. Gac Sanit. 2021 Jul-Aug;35(4):355-57. https://doi.org/10.1016/j.gaceta.2020.04.001
https://doi.org/10.1016/j.gaceta.2020.04...
. Destacaram-se os lactentes e adolescentes, sendo a mortalidade maior entre os menores de 2 anos e os maiores de 12 anos2020. Oliveira EA, Colosimo EA, Simões E Silva AC, Mak RH, Martelli DB, Silva LR, et al. Clinical characteristics and risk factors for death among hospitalised children and adolescents with covid-19 in Brazil: an analysis of a nationwide database. Lancet Child Adolesc Health. 2021 Aug;5(8):559-68. https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (21)00134-6
https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (21)0...
.

Na Europa, outro estudo constatou porcentagem maior da forma grave da covid-19 entre os hospitalizados menores de 2 anos e maiores de 10 anos2424. Götzinger F, Santiago-García B, Noguera-Julián A, Lanaspa M, Lancella L, Calò Carducci FI, et al. covid-19 in children and adolescents in Europe: a multinational, multicentre cohort study. Lancet Child Adolesc Health. 2020 Sep;4(9):653-61. https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (20)30177-2
https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (20)3...
. Nos EUA, estudo com indivíduos menores de 21 anos com SRAG por covid-19, hospitalizados de fevereiro a julho de 2020, encontrou taxa de mortalidade maior entre os adolescentes2525. McCormick DW, Richardson LC, Young PR, Viens LJ, Gould CV, Kimball A, et al. Deaths in children and adolescents associated with covid-19 and MIS-C in the United States. Pediatrics. 2021 Nov;148(5):e2021052273. https://doi.org/10.1542/peds.2021-052273
https://doi.org/10.1542/peds.2021-052273...
. Metanálise e revisão sistemática realizadas no período de janeiro a outubro de 2020, tendo como sujeitos crianças hospitalizadas que necessitaram de suporte ventilatório ou UTI, também apontou lactentes e adolescentes como grupos com maior mortalidade hospitalar na pediatria2626. Tsankov BK, Allaire JM, Irvine MA, Lopez AA, Sauvé LJ, Vallance BA, et al. Severe covid-19 infection and pediatric comorbidities: a systematic review and meta-analysis. Int J Infect Dis. 2021 Feb;103:246-56. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2020.11.163
https://doi.org/10.1016/j.ijid.2020.11.1...
.

Estudo realizado em UTI no Brasil, no período de março a maio de 2020, revelou mortalidade de 3% nos sujeitos com idade entre 1 mês e 19 anos, mediana de idade de 4 anos, sendo 25% dos pacientes lactentes, e 44% crianças em idade escolar, adolescentes e adultos jovens1414. Barbosa AP, Cunha AJ, Carvalho ER, Portella AF, Andrade MP, Barbosa MC. Terapia intensiva neonatal e pediátrica no Rio de Janeiro: distribuição de leitos e análise de equidade. Rev Assoc Med Bras. 2002;48(4):303-11. https://doi.org/10.1590/S0104-42302002000400035
https://doi.org/10.1590/S0104-4230200200...
.

Destaca-se, como ponto forte desta pesquisa, o uso dos dados clínicos e demográficos disponíveis no Sivep-Gripe por meio da notificação compulsória de casos de SRAG, permitindo a realização do censo da população pediátrica hospitalizada.

Como limitações desta pesquisa, têm-se a possibilidade de subnotificação de casos, atrasos na notificação ao Sivep-Gripe e o ataque hacker ao banco do Sivep-Gripe em dezembro de 2021, que podem resultar em viés de informação. É provável que os números sejam ainda maiores que os já expressivos dados apresentados neste estudo.

Conclui-se que o número absoluto de casos de covid-19 em crianças e adolescentes é expressivo e constituiu um grave problema de saúde ao país, nos anos de 2020 e 2021, devido à alta taxa de hospitalização e mortalidade hospitalar desse período. Foram a óbito 7,7 indivíduos do grupo de crianças e adolescentes por dia em 2020, havendo queda para 4,6 indivíduos em 2021, o que corresponde a 6,1 óbitos por dia, entre os indivíduos de até 19 anos hospitalizados com SRAG em 2020 e 2021.

A maior taxa de mortalidade hospitalar esteve associada a lactentes e a adolescentes, com avanço de casos e óbitos para as idades inferiores desde a fase 4. A vacinação contra covid-19 iniciou-se na fase 4 para maiores de 18 anos e, na fase 5, para maiores de 12 anos, mostrando forte impacto na redução da hospitalização e óbitos da população pediátrica.

A taxa de mortalidade hospitalar na população pediátrica no Brasil foi maior nas fases 1, 2 e 3, acompanhando, assim, os fenômenos de disseminação/interiorização do vírus no país, início da segunda onda e início da terceira onda, respectivamente.

Ressalta-se a importância de os indivíduos pré-escolares e lactentes serem vacinados, tendo em vista a aprovação e liberação, pela Anvisa, da vacinação de crianças maiores de 6 meses, em 16 de setembro de 2022, a fim de minimizar os efeitos da pandemia no grupo etário de crianças e adolescentes e realizar a proteção indireta dos lactentes menores de 6 meses ainda não contemplados com a vacina.

REFERENCES

  • 1
    Cruz FO. Boletim Observatório Covid-19: Balanço da pandemia em 2020, ed. especial, Rio de Janeiro, Fiocruz, 2021 [cited 2022 Oc 12]. Available from: https://portal.fiocruz.br/sites/portal.fiocruz.br/files/documentos/boletim_covid_edicao_especial_2021.pdf
    » https://portal.fiocruz.br/sites/portal.fiocruz.br/files/documentos/boletim_covid_edicao_especial_2021.pdf
  • 2
    Word Health Organization . Coronavirus disease (covid-19). Geneva: Word Health Organization; 2019 [cited 2022 Oct 12 ]. Available from: https://www.who.int/emergencies/diseases/novel-coronavirus-2019
    » https://www.who.int/emergencies/diseases/novel-coronavirus-2019
  • 3
    Ministério da Saúde (BR). Secretaria de Vigilância em Saúde. Doença pelo Coronavírus covid-19. Brasília, DF: Ministério da Saúde; 2022 [cited 2022 Oc 12] (Boletim epidemiológico especial, v. 131). Available from: https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-de-conteudo/publicacoes/boletins/epidemiologicos/covid-19/2022/boletimepidemiologico-no-131-boletim-coe-coronavirus/view
    » https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-de-conteudo/publicacoes/boletins/epidemiologicos/covid-19/2022/boletimepidemiologico-no-131-boletim-coe-coronavirus/view
  • 4
    Hong H, Wang Y, Chung HT, Chen CJ. Clinical characteristics of novel coronavirus disease 2019 (covid-19) in newborns, infants and children. Pediatr Neonatol. 2020 Apr;61(2):131-2. https://doi.org/10.1016/j.pedneo.2020.03.001
    » https://doi.org/10.1016/j.pedneo.2020.03.001
  • 5
    Bernardino FB, Alencastro LC, Silva RA, Ribeiro AD, Castilho GR, Gaíva MA. Perfil epidemiológico de crianças e adolescentes com covid-19: uma revisão de escopo. Rev Bras Enferm. 2021;74(Suppl 1): e20200624. https://doi.org/10.1590/0034-7167-2020-0624
    » https://doi.org/10.1590/0034-7167-2020-0624
  • 6
    Martins MM, Prata-Barbosa A, Magalhães-Barbosa MC. Cunha AJLAD. Clinical and laboratory characteristics of sars-cov-2 infection in children and adolescents. Rev Paul Pediatr. 2020 Nov;39:e2020231. https://doi.org/10.1590/1984-0462/2021/39/2020231
    » https://doi.org/10.1590/1984-0462/2021/39/2020231
  • 7
    Ministério da Saúde (BR). Guia de vigilância epidemiológica da covid 2021 [cited 2022 Sep 30]. Available from: https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-de-conteudo/publicacoes/guias-e-manuais/2021/guia-de-vigilancia-epidemiologica-covid-19-3.pdf/view
    » https://www.gov.br/saude/pt-br/centrais-de-conteudo/publicacoes/guias-e-manuais/2021/guia-de-vigilancia-epidemiologica-covid-19-3.pdf/view
  • 8
    Becerra M, Fiestas V, Tantaleán J, Mallma G, Alvarado M, Gutiérrez V, et al. Etiología viral de las infecciones respiratorias agudas graves en una unidad de cuidados intensivos pediátricos. Rev Peru Med Exp Salud Publica. 2019;36(2):231-8. https://doi.org/10.17843/rpmesp.2019.362.4081
    » https://doi.org/10.17843/rpmesp.2019.362.4081
  • 9
    Rosa MP, Silva WN, Baccega TM, Castro IB, Oliveira SV. Síndrome respiratória aguda grave em pacientes pediátricos no contexto da pandemia: uma análise epidemiológica do Brasil. Rev Pediatria SOPERJ. 2021;21(2):62-7. https://doi.org/10.31365/issn.2595-1769.v21i2p62-67
    » https://doi.org/10.31365/issn.2595-1769.v21i2p62-67
  • 10
    Sociedade Brasileira de Pediatria. Departamento Científico de Infectologia. Orientações a respeito da infecção pelo SARS-CoV-2 (conhecida como covid-19) em crianças. 2020 [cited 2022 Sep12]. Available from: https://www.sbp.com.br/fileadmin/user_upload/Covid-19-Pais-DC-Infecto-DS__Rosely_Alves_Sobral_-convertido.pdf
    » https://www.sbp.com.br/fileadmin/user_upload/Covid-19-Pais-DC-Infecto-DS__Rosely_Alves_Sobral_-convertido.pdf
  • 11
    Ministério da Saúde (BR). Datasus. SRAG 2021 e 2022: Banco de Dados de Síndrome Respiratória Aguda Grave: incluindo dados da covid-19. Available from: https://opendatasus.saude.gov.br/dataset/srag-2021-e-2022
    » https://opendatasus.saude.gov.br/dataset/srag-2021-e-2022
  • 12
    Lima EJ, Faria SM, Kfouri RA. Reflexões sobre o uso de vacina de covid-19 em crianças e adolescentes. Epidemiol Serv Saúde. 2021;30(4):e2021957. https://doi.org/10.1590/S1679-49742021000400028
    » https://doi.org/10.1590/S1679-49742021000400028
  • 13
    Fundação Oswaldo Cruz. Notícias: crianças menores de 5 anos são quase metade dos hospitalizados no Brasil. Rio de Janeiro: Fiocruz, 2022 [cited 2022 Sep 28]. Available from: https://portal.fiocruz.br/noticia/covid-19-criancas-menores-de-5-anos-sao-quase-metade-dos-hospitalizados-no-brasil
    » https://portal.fiocruz.br/noticia/covid-19-criancas-menores-de-5-anos-sao-quase-metade-dos-hospitalizados-no-brasil
  • 14
    Barbosa AP, Cunha AJ, Carvalho ER, Portella AF, Andrade MP, Barbosa MC. Terapia intensiva neonatal e pediátrica no Rio de Janeiro: distribuição de leitos e análise de equidade. Rev Assoc Med Bras. 2002;48(4):303-11. https://doi.org/10.1590/S0104-42302002000400035
    » https://doi.org/10.1590/S0104-42302002000400035
  • 15
    Carvalho WB, Rodriguez IS, Motta EH, Delgado AF. Ventilatory support recommendations in children with Sars-CoV-2. Rev Assoc Med Bras. 2020 Apr;66(4):528-33. https://doi.org/10.1590/1806-9282.66.4.528
    » https://doi.org/10.1590/1806-9282.66.4.528
  • 16
    Ministério da Saúde (BR). Agência Nacional de Vigilância Sanitária. Nota técnica GVIMS/GGTES/ANVISA Nº 04/2020. Orientações para serviços de saúde: medidas de prevenção e controle que devem ser adotadas durante a assistência aos casos suspeitos ou confirmados de infecção pelo novo coronavírus (SARS-CoV-2). Brasília, DF: Ministério da Saúde; 2020 [cited 2022 Oct 1]. Available from: https://www.gov.br/anvisa/pt-br/centraisdeconteudo/publicacoes/servicosdesaude/notas-tecnicas/2020/nota-tecnica-gvims_ggtes_anvisa-04_2020-25-02-para-o-site.pdf/view
    » https://www.gov.br/anvisa/pt-br/centraisdeconteudo/publicacoes/servicosdesaude/notas-tecnicas/2020/nota-tecnica-gvims_ggtes_anvisa-04_2020-25-02-para-o-site.pdf/view
  • 17
    Swann OV, Holden KA, Turtle L, Pollock L, Fairfield CJ, Drake TM, et al. Clinical characteristics of children and young people admitted to hospital with covid-19 in United Kingdom: prospective multicentre observational cohort study. BMJ. 2020 Aug;370:m3249. https://doi.org/10.1136/bmj.m3249
    » https://doi.org/10.1136/bmj.m3249
  • 18
    Shekerdemian LS, Mahmood NR, Wolfe KK, Riggs BJ, Ross CE, McKiernan CA, et al. Characteristics and outcomes of children with coronavirus disease 2019 (covid-19) infection admitted to US and Canadian pediatric intensive care units. JAMA Pediatr. 2020 Sep;174(9):868-73. https://doi.org/10.1001/jamapediatrics.2020.1948
    » https://doi.org/10.1001/jamapediatrics.2020.1948
  • 19
    Kitano T, Kitano M, Krueger C, Jamal H, Al Rawahi H, Lee-Krueger R, et al. The differential impact of pediatric covid-19 between high-income countries and low- and middle-income countries: a systematic review of fatality and ICU admission in children worldwide. PLoS One. 2021 Jan;16(1):e0246326. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0246326 eCollection 2021
    » https://doi.org/10.1371/journal.pone.0246326
  • 20
    Oliveira EA, Colosimo EA, Simões E Silva AC, Mak RH, Martelli DB, Silva LR, et al. Clinical characteristics and risk factors for death among hospitalised children and adolescents with covid-19 in Brazil: an analysis of a nationwide database. Lancet Child Adolesc Health. 2021 Aug;5(8):559-68. https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (21)00134-6
    » https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (21)00134-6
  • 21
    Wang JG, Zhong ZJ, Mo YF, Wang LC, Chen R. Epidemiological features of coronavirus disease 2019 in children: a meta-analysis. Eur Rev Med Pharmacol Sci. 2021 Jan;25(2):1146-1157. https://doi.org/10.26355/eurrev_202101_24685
    » https://doi.org/10.26355/eurrev_202101_24685
  • 22
    Ladhani SN, Amin-Chowdhury Z, Davies HG, Aiano F, Hayden I, Lacy J, et al. covid-19 in children: analysis of the first pandemic peak in England. Arch Dis Child. 2020 Dec;105(12):1180-5. https://doi.org/10.1136/archdischild-2020-320042
    » https://doi.org/10.1136/archdischild-2020-320042
  • 23
    Figueiredo AM. Da ponte AC, Figueiredo DCMM, Gil Garcia E, Kalache A. Letalidad de la covid-19: ausencia de patrón epidemiológico. Gac Sanit. 2021 Jul-Aug;35(4):355-57. https://doi.org/10.1016/j.gaceta.2020.04.001
    » https://doi.org/10.1016/j.gaceta.2020.04.001
  • 24
    Götzinger F, Santiago-García B, Noguera-Julián A, Lanaspa M, Lancella L, Calò Carducci FI, et al. covid-19 in children and adolescents in Europe: a multinational, multicentre cohort study. Lancet Child Adolesc Health. 2020 Sep;4(9):653-61. https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (20)30177-2
    » https://doi.org/10.1016/S2352-4642 (20)30177-2
  • 25
    McCormick DW, Richardson LC, Young PR, Viens LJ, Gould CV, Kimball A, et al. Deaths in children and adolescents associated with covid-19 and MIS-C in the United States. Pediatrics. 2021 Nov;148(5):e2021052273. https://doi.org/10.1542/peds.2021-052273
    » https://doi.org/10.1542/peds.2021-052273
  • 26
    Tsankov BK, Allaire JM, Irvine MA, Lopez AA, Sauvé LJ, Vallance BA, et al. Severe covid-19 infection and pediatric comorbidities: a systematic review and meta-analysis. Int J Infect Dis. 2021 Feb;103:246-56. https://doi.org/10.1016/j.ijid.2020.11.163
    » https://doi.org/10.1016/j.ijid.2020.11.163
  • Financiamento: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior - Brasil (Capes) - Código de Financiamento 001

Datas de Publicação

  • Publicação nesta coleção
    20 Out 2023
  • Data do Fascículo
    2023

Histórico

  • Recebido
    8 Nov 2022
  • Aceito
    25 Nov 2022
Faculdade de Saúde Pública da Universidade de São Paulo Avenida Dr. Arnaldo, 715, 01246-904 São Paulo SP Brazil, Tel./Fax: +55 11 3061-7985 - São Paulo - SP - Brazil
E-mail: revsp@usp.br