Aspectos ecológicos da determinação sexual em tartarugas

Ecological aspects of turtle sex determination

ECOLOGIA

Aspectos ecológicos da determinação sexual em tartarugas

Ecological aspects of turtle sex determination

Paulo Dias Ferreira Júnior

Mestrado em Ecologia de Ecossistemas. Centro Universitário Vila Velha, Rua Comissário José Dantas de Melo, 21, Bairro Boa Vista, Vila Velha - ES (CEP: 29.102-770).Telefone: (27) 3421-2082, e-mail: [e-mail]

RESUMO

Os aspectos ecológicos relacionados à reprodução das tartarugas e de outros répteis que apresentam determinação sexual dependente da temperatura de incubação desempenham um papel crucial no equilíbrio das populações. Nestas espécies a razão sexual dos filhotes é controlada pela temperatura a que os ovos são submetidos durante a incubação. Entender como as características do local da desova afetam a temperatura da incubação é essencial para que se possa argüir sobre os fatores que controlam a ecologia, a reprodução e a distribuição geográfica das tartarugas. Este trabalho de revisão aborda o modo de reprodução das tartarugas e a maneira como a reprodução é afetada pelo meio físico.

Palavras-chave: quelônio, reprodução, nidificação, incubação, sedimento

ABSTRACT

The ecological aspects related to the reproduction of turtles and other reptiles, which present incubation temperature-dependent sex determination, play a crucial role in their population equilibrium. For such species, the sex ratio of hatchlings is controlled by the nest temperature during incubation. To understand how the nest site characteristics affect temperature is essential for considering the factors which control the ecology, reproduction and distribution of turtles. In this paper, we have made a review on the way turtles reproduce and how the physical environment affects reproduction.

Keywords: chelonian, nesting place, incubation duration, sediment

INTRODUÇÃO

Sob a denominação popular de tartaruga abrigam-se, atualmente, mais de 250 espécies divididas em 14 famílias da Ordem Testudinata (Pritchard & Trebbau, 1984; Ernst & Barbour, 1989; Iverson, 1992; Ewert et al., 2004). As tartarugas ocupam os mais diversos ambientes como rios, lagos, pântanos, mares, desertos e florestas, existindo espécies adaptadas a viverem exclusivamente em terra e outras nas águas dos rios, lagos e mares. Estudos originados na década de 1960 demonstraram que a vulnerabilidade de vários répteis antecede a eclosão e tem momentos críticos durante a incubação. A descoberta que a determinação sexual do lagarto Agama agama é controlada pela temperatura de incubação dos ovos abriu um novo campo de pesquisas (Charnier, 1966). Uma determinada faixa de temperatura produz apenas machos e outra, exclusivamente fêmeas, existindo ainda um intervalo de transição onde são gerados ambos os sexos. Esta descoberta descortinou um novo e fascinante cenário de pesquisas que busca determinar os elementos físicos que afetam e influenciam o sexo dos embriões. Hoje, é consenso que a temperatura é o elemento principal da determinação sexual de inúmeras espécies de tartarugas. A análise dos parâmetros que controlam a temperatura da incubação é uma tarefa árdua, pois no ambiente natural as condições físicas do local da desova e as características meteorológicas variam muito, sendo difícil separar a influência de cada fator, assim como quantificar a sua importância. Os locais de desova diferem entre as espécies ou até mesmo em uma mesma espécie. Os sítios de desova escolhidos pelas tartarugas, por exemplo, distribuem-se por praias e bancos arenosos lacustres, fluviais e marinhos, áreas vegetadas ou campos arenosos abertos, entre folhas e restos vegetais de matas densas e substrato lamoso. Os resultados obtidos nos ninhos naturais apresentam uma maior heterogeneidade, sugerindo que parâmetros diversos daqueles mensurados e monitorados nos experimentos em laboratórios estão interagindo e que, inequivocamente, os ninhos não podem ser considerados como sistemas fechados.

Este trabalho de revisão aborda o modo de reprodução dos quelônios e a maneira como a reprodução é afetada pelo meio físico. Os estudos dos elementos e das condições de contorno envolvidos na determinação sexual dos quelônios mostram um campo aberto a especulações, muitas vezes sem conclusões que possam ser estendidas ou generalizadas às outras espécies. As relações mais complexas dizem respeito à tentativa de se mostrar uma correlação entre a temperatura de incubação, a duração da incubação e a razão sexual dos filhotes. O foco principal das discussões centra-se nestes três parâmetros, mas freqüentemente outros elementos compõem o cenário das pesquisas, tais como, as características do substrato onde ocorre a incubação, a umidade dos ninhos, o período e a temperatura crítica da determinação sexual e o mecanismo envolvido na diferenciação das gônadas.

PRINCÍPIOS DA DETERMINAÇÃO SEXUAL DEPENDENTE DA TEMPERATURA DE INCUBAÇÃO (DST)

A descoberta da determinação sexual dependente da temperatura de incubação (DST) chamou a atenção para as condições em que ocorre a incubação. Em inglês são encontradas duas siglas: TSD (temperature-dependent sex determination: Bull, 1980) e EDS (environmental sex determination: Bull et al., 1985) para o termo "determinação sexual dependente da temperatura de incubação". Na DST uma determinada faixa de temperatura induz o desenvolvimento de machos e outra faixa de temperatura, o desenvolvimento de fêmeas. Separando essas faixas termais existe uma zona de transição onde são gerados machos e fêmeas. Neste caso, as condições físicas que regem a incubação terão um papel decisivo na proporção de indivíduos machos e fêmeas produzidos em cada ninho (razão sexual). Para espécies com DST a diferença na razão sexual é devida à influência da temperatura de incubação e não a taxas de mortalidade diferenciadas entre os sexos (Bull & Vogt, 1979).

Pieau (1971) foi o primeiro a trabalhar com quelônios descobrindo a DST em Testudo graeca e Emys orbicularis . Yntema (1976, 1979) mostrou que para Chelydra serpentina há uma relação inversa entre a temperatura e a duração da incubação, e uma diminuição de 2 °C na temperatura média aumenta em até 20 dias a duração da incubação. Yntema (1979) manipulou a temperatura de incubação ao longo de vários estágios do desenvolvimento embrionário de C. serpentina, definindo o período termo-sensitivo, ou seja, o momento em que a temperatura age irreversivelmente sobre a diferenciação das gônadas. O período termo-sensitivo em tartarugas de água doce (Graptemys, Chrysemys picta e C. serpentina) e em tartarugas marinhas (Caretta caretta) é o mesmo e localiza-se no segundo terço do desenvolvimento embrionário (Bull & Vogt, 1979, 1981; Yntema, 1979; Yntema & Mrosovsky, 1982; Vogt & Bull, 1982). Ao tomar como base os estágios do desenvolvimento (Yntema, 1968), e não a duração da incubação, Yntema (1979) criou uma metodologia que permite comparações entre diversas espécies de quelônios, independente da taxa do desenvolvimento embrionário.

A determinação sexual depende do efeito cumulativo da temperatura. No estágio inicial, no primeiro terço da incubação, a temperatura influencia a determinação sexual, mas a reversibilidade é possível. No segundo terço da incubação, a determinação sexual é irreversível (Bull & Vogt, 1981). Neste estágio, a temperatura atua na síntese de enzimas envolvidas na diferenciação das gônadas (Pieau, 1996).

A temperatura pivotal, também denominada temperatura crítica ou threshold, define a produção de 50% de machos e 50% de fêmeas (Bull, 1980). Quando a embriogênese se processa a temperaturas próximas à pivotal, pequenas diferenças de 1 °C a 2 °C são suficientes para alterar a razão sexual dos embriões (Yntema & Mrosovsky, 1982). A amplitude da zona de transição da temperatura, em que machos e fêmeas são gerados, é muito variável. Para as tartarugas marinhas Natator depressus e Dermochelys coriacea (Hewavisenthi & Parmenter, 2000) é de menos de 1 °C, já para Chelonia mydas fica em torno de 4 °C (Mrosovsky et al., 1984). O efeito das variações da temperatura durante a incubação na razão sexual dos filhotes dependerá da amplitude da zona de transição da temperatura.

Apesar de a temperatura da incubação ser reconhecidamente um fator que afeta a determinação sexual dos embriões, a taxa de estrógeno é um elemento ainda mais importante, pois embriões tratados com estrógeno geram fêmeas em temperaturas apropriadas ao desenvolvimento de machos e machos se desenvolvem quando a síntese de estrógeno é bloqueada em uma temperatura que tipicamente produz fêmeas (Wibbels et al., 1994; Pieau, 1996). Mas como é a temperatura de incubação que regula a produção de estrógeno, deduz-se que no ambiente natural a temperatura da incubação é o elemento básico da determinação sexual (Wibbels et al., 1994).

Os estudos sobre DST em quelônios envolvem dificuldades inerentes às características fisiológicas dos animais recém-eclodidos. O dimorfismo sexual, na maioria das espécies, somente é visível após alguns anos de vida, sendo que nos embriões e filhotes recém-eclodidos o meio mais seguro para se aferir o sexo são estudos histológicos. A análise histológica de C. serpentina realizada por Yntema (1976) serve de orientação para outras espécies. Trabalhos recentes mostraram que a partir da aplicação dos princípios da morfometria geométrica foi possível correlacionar o sexo dos filhotes recém-eclodidos das tartarugas de água doce Podocnemis expansa e Chrysemys picta com a forma da carapaça (Valenzuela et al., 2004).

Determinação sexual dependente da temperatura de incubação (DST) e determinação sexual genotípica (DSG)

A DST é o mecanismo mais freqüente entre os quelônios (Figura 1), mas em algumas espécies a determinação sexual independe da temperatura de incubação. A determinação sexual genotípica (DSG) é menos freqüente em quelônios, mas é comum em cobras e lagartos. Em inglês tem-se a sigla GDS (genotypic sex determination: Bull, 1980). Já foram testadas 80 espécies quanto ao modo de reprodução, destas, 64 apresentaram DST (Tabela 1) e 16 apresentaram DSG (Tabela 2). Além das 49 espécies apresentadas na tabela 1, Ewert et al. (1994, 2004) apontaram 15 espécies com DST sem informar a temperatura pivotal ou o local da coleta dos ovos. Dessas espécies sete pertencem à família Emydidae (Deirochelys reticulata, Emydoidea blandingii, Pseudemys concina, P. floridana, P. nelsoni, P. texana, Terrapene carolina) e cinco à família Geomydidae (Chinemys nigricans, C. reevesii, Mauremys annamansis, Rhinoclemmys areolata, R. pulcherrina). Essa amostragem abarca 12 das 14 famílias de quelônios e cerca de 70% das espécies conhecidas de tartarugas ainda não foram testadas quanto ao seu modo de reprodução. Cromossomos sexuais são reconhecidos em cobras e lagartos, mas são aparentemente raros em anfisbênias e quelônios e ausentes em crocodilianos e na tuatara (Sphenodon punctatus) (Bull, 1980; Janzen & Paukists, 1991a).

Uma questão filogenética, aparentemente simples, mas com profundas implicações evolutivas ainda permanece sem um veredicto conclusivo e diz respeito a quem surgiu primeiro, se a DST ou a DSG. Com base em estudos filogenéticos foi sugerido que DSG é o mecanismo ancestral dos vertebrados (Head et al., 1987; Wibbels et al., 1994; Janzen & Krenz, 2004). Para as tartarugas, a DST seria o mecanismo primitivo (Ewert & Nelson, 1991; Janzen & Paukstis, 1991b) e a DSG surgiu de forma independente pelo menos seis vezes dentro desse clado (Janzen & Krenz, 2004). Para lagartos a DST teria se originado, independentemente, pelo menos três vezes. Dessa forma, alterações no mecanismo da determinação sexual seriam relativamente freqüentes nos vertebrados (Valenzuela & Lance, 2004).

A seleção natural favorece a DST quando um indivíduo é fortemente influenciado pelas condições ambientais e quando ele tem pequeno controle sobre as condições ambientais (Charnov & Bull, 1977). Experimentos conduzidos em laboratório por Conover et al. (1992) mostraram que uma razão sexual francamente favorável a um determinado sexo de Menidia menidia, um peixe marinho comum com DST, pode ser reequilibrada pelas gerações futuras. Variações adaptativas da DST seriam capazes de evoluir em resposta à seleção, como postulado pelo princípio de Charnov-Bull (Bull & Charnov, 1989; Mrosovsky, 1994).

PADRÕES DA DST E DIMORFISMO SEXUAL

Ewert & Nelson (1991) classificaram os padrões de determinação sexual dos répteis em três tipos:

Padrão Ia: baixas temperaturas de incubação produzem machos e altas temperaturas fêmeas; as fêmeas adultas são maiores que os machos. É exclusivo e o mais comum para tartarugas;

Padrão Ib: baixas temperaturas de incubação geram fêmeas e altas temperaturas machos; os machos são maiores que as fêmeas. É conhecido para lagartos e crocodilianos;

Padrão II: apresenta duas temperaturas pivotais, sendo que baixas e altas temperaturas de incubação geram fêmeas e temperaturas intermediárias machos (Figura 2); machos e fêmeas adultos têm, aproximadamente, o mesmo tamanho. Ocorre em todos os grupos de répteis.

O padrão II, segundo Head et al. (1987), ocorre em espécies cujos ovos experimentam grandes variações de temperatura de incubação ou que apresentam uma grande abrangência geográfica como é o caso de C. picta (Bull et al., 1982a), de C. serpentina (Bobyn & Brooks, 1994) e de Sternotherus minor (Ewert et al., 1994). Em Sternotherus odoratus e Kinosternon flavescens a presença de duas temperaturas pivotais, uma a 28 °C e a outra a 23 °C possibilita a manutenção de uma razão sexual equilibrada em regiões de altas latitudes. Na Flórida (EUA), estas espécies desovam ao longo de todo o ano e o padrão de DST do tipo II facilita o equilíbrio da razão sexual (Vogt et al., 1982).

A DST em répteis foi parcialmente justificada com base no dimorfismo entre os animais adultos (Head et al., 1987). A base deste raciocínio está na constatação que os filhotes gerados nas temperaturas de incubação mais elevadas nascem maiores, crescem mais rápido e tornam-se adultos de maior porte. Crocodilos (padrão Ib) machos são maiores que as fêmeas, refletindo a importância das competições pelo acasalamento. No geral, as tartarugas (padrão Ia) fêmeas adultas são maiores que os machos e as disputas territoriais não são intensas como nos crocodilos. Fêmeas maiores também apresentam maiores desovas. Algumas espécies de quelônios como C. serpentina apresentam duas temperaturas pivotais com machos sendo gerados em temperaturas intermediárias, mas o dimorfismo sexual premia os machos com um maior tamanho e uma maior agressividade, assim como os crocodilos.

CORRELAÇÃO ENTRE A RAZÃO SEXUAL E A TEMPERATURA DE INCUBAÇÃO

Desde o momento que se descobriu a DST (Charnier, 1966; Pieau, 1971, Yntema, 1976), tem-se buscado definir e quantificar o momento e os níveis de temperatura que afetam a diferenciação das gônadas sexuais. Yntema & Mrosovsky (1982) afirmaram que a temperatura média de toda a incubação não deve ser utilizada para explicar a razão sexual, pois o importante é a temperatura experimentada pelos embriões durante o período termo-sensitivo. A temperatura experimentada pelos ovos antes e depois do período termo-sensitivo pode afetar a taxa de desenvolvimento, mas não terá efeito sobre a definição do sexo dos embriões.

Em laboratório, sob temperaturas constantes, o período termo-sensitivo coincide com o segundo terço da incubação. Entretanto, para os ninhos incubados no ambiente natural essa correlação sem sempre é verificada, pois mudanças abruptas no clima ou chuvas intensas podem alterar a taxa de desenvolvimento embrionário deslocando o momento quando o sexo é definido (Georges et al., 2004). A taxa de desenvolvimento embrionário é maior nos períodos de alta temperatura que nos períodos de temperaturas mais baixas. Dessa forma vai ocorrer um maior desenvolvimento embrionário em altas temperaturas (Bull & Vogt, 1981; Pieau, 1982; Mrosovsky et al., 1984). Se um embrião for incubado em um ninho natural cuja temperatura média coincide com a pivotal, devido as variações diárias, ele passará 50% do tempo abaixo da temperatura média e 50% acima da temperatura média. Entretanto, a maior parte do desenvolvimento embrionário ocorrerá acima da temperatura média, pois a taxa de desenvolvimento correlaciona-se positivamente com a temperatura. Dessa forma, o sexo dos filhotes dependerá mais da proporção relativa do desenvolvimento embrionário que ocorreu acima ou abaixo da temperatura pivotal que do tempo a que os embriões foram expostos a temperaturas acima ou abaixo da temperatura pivotal (Georges, 1989; Georges et al., 2004).

A correlação entre a temperatura média da incubação durante o período termo-sensitivo e a razão sexual foi constatada nas tartarugas marinhas C. caretta (Yntema & Mrosovsky, 1982; Maxwell et al., 1988; Kaska et al., 1998), C. mydas (Kaska et al.; 1998, Godley et al., 2002; Reece et al. 2002a), D. coriacea (Rimblot et al., 1985), nas tartarugas de água doce Graptemys (Bull & Vogt, 1979), C. picta (Gutzke & Paukstis, 1984), Emys orbicularis (Pieau & Dorizzi, 1981), S. odoratus e K. flavescens (Vogt et al., 1982) e nas tartarugas terrestres Testudo graeca (Pieau, 1971), Testudo hermanni (Eendebak, 1995), Gopherus agassizi (Lewis-Winokur & Winokur, 1995) e Gopherus polyphemus (Burke et al., 1996). Estes resultados são válidos principalmente para os experimentos conduzidos com temperaturas controladas. Em ninhos naturais, onde a temperatura é variável, a temperatura média diária da incubação não é uma boa ferramenta preditiva da razão sexual dos filhotes (Weisrock & Janzen, 2000). Vários autores relatam ausência de correlação entre a temperatura média do período termo-sensitivo e a razão sexual de Emys orbicularis (Pieau, 1982), da tartaruga-da-amazônia Podocnemis expansa (Valenzuela et al., 1997; Malvasio et al., 2002) e do tracajá Podocnemis unifilis (Souza & Vogt, 1994). Pequenas variações em torno da temperatura pivotal podem afetar a diferenciação das gônadas. Como exemplo, Mrosovsky et al. (1992) cita a incubação de Eretmochelys imbricata onde curtos intervalos com temperatura acima da temperatura pivotal foram suficientes para gerar uma razão sexual favorável a fêmeas de ovos submetidos a temperaturas abaixo da temperatura pivotal a maior parte do tempo.

Em ninhos naturais, a razão sexual de C. picta foi explicada pelo número de horas gastas acima e abaixo da temperatura pivotal (Schwarzkopf & Brooks, 1985). A razão sexual de P. unifilis foi explicada com base no número de horas acima da temperatura pivotal durante o período termo-sensitivo (Souza & Vogt, 1994), enquanto que para P. expansa, a razão sexual foi ao "número de horas acima de 31 °C entre os dias 29 e 30 da incubação" (Valenzuela et al., 1997). Cada um desses exemplos acima é uma adequação a uma situação específica. Buscando uma generalização Georges et al. (1994) propuseram, com base em um modelo matemático, que a razão sexual dos filhotes de C. caretta depende da proporção diária do desenvolvimento acima da temperatura pivotal. Este modelo, contudo, necessita ser testado em outras espécies, mas é incontestável que a taxa de desenvolvimento embrionário nas espécies com DST é uma função direta da temperatura de incubação.

DST E A DISTRIBUIÇÃO GEOGRÁFICA DAS ESPÉCIES DE TARTARUGA

Tartarugas marinhas apresentam uma ampla distribuição geográfica. Entretanto a temperatura pivotal das espécies apresenta valores muito próximos (Tabela 1), variando de 28 °C a 30 °C (Mrosovsky, 1994; Wibbels et al., 1998; Godley et al., 2002; Reece et al., 2002b). Variações latitudinais e, consequentemente, das condições climáticas não alteram a temperatura pivotal (Mrosovsky, 1988), devido ao fluxo de genes entre as populações (Binckley et al. 1998). Para tartarugas marinhas, tanto as variações intra-espécies (até 1,5 °C para C. mydas) quanto as variações interespécies (até 2,5 °C entre C. mydas e Lepidochelys olivacea) da temperatura pivotal são consideradas baixas.

Para tartarugas de água doce, a variação da temperatura pivotal intra-espécie e interespécie é grande (Ewert et al., 1994, 2004). Ao longo das espécies com DST do padrão Ia, a temperatura pivotal varia de 27,5 °C para C. picta (Schwarzkopf & Brooks, 1985) a 32,5-34 °C para P. expansa (Alho et al., 1985; Lance et al., 1992). No padrão II a temperatura varia de 25,6 °C em Kinosternon leucostomum a aproximadamente 32,1 °C em Pelomedusa subrufa (Ewert et al., 1994). As variações intra-espécie da temperatura pivotal são influenciadas pela distribuição geográfica como exemplificado para C. picta (Schwarzkopf & Brooks, 1985) e Graptemys (Bull et al., 1982b). A variação da temperatura pivotal em espécies com grande abrangência geográfica e baixo fluxo de genes parece ser um artifício que evita uma razão sexual tendendo para um determinado sexo (Bull et al., 1982b).

A faixa de temperatura na qual a incubação dos ovos é viável funciona como um componente que limita a distribuição geográfica de Emys orbicularis (Servan et al., 1989) e Emydoidea blandingii (Standing et al., 1999, 2000a). Próximo ao limite inferior da temperatura a mortalidade dos embriões é muito alta e os filhotes freqüentemente morrem após a eclosão (Yntema, 1978; Ewert & Nelson, 1991; Bobyn & Brooks, 1994). Segundo Standing et al. (2000a) a população de E. blandingii na Nova Escócia, Canadá, no limite norte da distribuição da espécie, apresenta um baixo sucesso de eclosão e os filhotes são de "baixa qualidade". O crescimento e a sobrevivência dos filhotes incubados a temperaturas muito baixas também é menor no primeiro ano de vida (McKnight & Gutzke 1993; Bobyn & Brooks, 1994). Baixas temperaturas de incubação induzem problemas em tartarugas, tais como, deformações morfológicas ou problemas neurológicos (Ewert & Nelson, 1991; Bobyn & Brooks, 1994; Standing et al., 1999).

INFLUÊNCIA DAS CARACTERÍSTICAS DOS NINHOS NO DESENVOLVIMENTO EMBRIONÁRIO

Modelos teóricos mostram que nas espécies com DST a razão sexual é governada por dois fatores (Bull, 1980; Janzen & Morjan, 2001): a) sensitividade termal do embrião e b) escolha maternal das qualidades termais do local de desova. As características do habitat e o microambiente dos ninhos estão ligados e têm conseqüências no desenvolvimento dos embriões e filhotes (Weisrock & Janzen, 2000). O local da nidificação terá influência decisiva no ambiente hídrico e termal dos ninhos, afetando ainda as trocas gasosas entre a câmara de ovos e o meio (Ackerman, 1980). O local de desova poderá afetar a taxa de predação (Ferreira Júnior et al., 2003a) e a razão sexual das espécies com DST.

Vários são os elementos atribuídos como potenciais indicadores seletivos das áreas de desova das tartarugas marinhas, tais como, a salinidade (Johannes & Rimmer, 1984 apud Garmestani et al. 2000), a temperatura (Stoneburner & Richardson, 1981), o conteúdo de bioclastos, o pH, a umidade, o conteúdo de matéria orgânica (Stancyk & Ross, 1978; Mortimer, 1990), a cobertura vegetal (Hays & Speakman, 1993; Wang & Cheng, 1999), a largura da praia (Kikukawa et al., 1999; Garmestani et al., 2000), o albedo (Hays et al., 2001), as variações na temperatura do solo (Stoneburner & Richardson, 1981) e a proximidade com a foz dos rios (Baptistotte et al. 2003). Estes elementos, além de influenciarem a escolha dos locais de desova, podem afetar o sucesso da eclosão (Hays & Speakman, 1993; Horrocks & Scott, 1991; Ferreira Júnior et al., 2003b) e a razão sexual dos filhotes (Vogt & Bull, 1984; Mrosovsky & Provancha, 1989).

Praias com diferentes taxas de eclosão apresentam maior concentração de ninhos nos pontos onde o sucesso da eclosão é maior (Horrochs & Scott, 1991; Hays & Speakman, 1993). Por outro lado, P. expansa e P. unifilis privilegiam locais onde a temperatura de incubação é maior apesar de estes locais propiciarem um menor sucesso da eclosão (Ferreira Júnior & Castro, 2003, 2005). Segundo Godley et al. (2001), o sucesso da eclosão correlaciona-se à temperatura da incubação, sendo menor a altas temperaturas. Entender como esses elementos interagem é fundamental à compreensão dos fatores que regem a embriogênese e a determinação sexual dos quelônios.

Ninhos de C. mydas situados em áreas vegetadas têm menor temperatura de incubação (Standora & Spotila, 1985), apresentando 7,4% de fêmeas, ao passo que de ninhos situados em locais ensolarados emergem 83,5% de fêmeas (Spotila et al., 1987). O mesmo ocorre com C. caretta (Foley et al., 2000). Chelonia mydas e E. imbricata desovam com freqüência nas partes mais altas da praia sob arbustos e árvores onde a temperatura das camadas superficiais do solo é mais baixa (Wang & Cheng, 1999). Dermochelys coriacea utiliza, normalmente, a zona aberta da praia desprovida de vegetação onde a temperatura dos ninhos, em relação ao local de desova, é praticamente a mesma ao longo de toda a temporada reprodutiva (Godfrey et al., 1996). Mrosovsky et al. (1984) não encontraram diferenças significativas da temperatura a 60 cm de profundidade, indicando que a temperatura de incubação é praticamente a mesma nos ninhos ensolarados e sombreados.

O tamanho e a coloração dos sedimentos afetam a temperatura dos ninhos de Caretta caretta (Naro-Maciel et al., 1999). Ninhos localizados em sedimentos mais grossos de coloração amarela apresentam temperaturas mais elevadas que ninhos situados em sedimentos finos e brancos. O albedo seria o responsável por essas diferenças de temperatura e durante o dia os ninhos de C. mydas situados em áreas com sedimentos escuros são submetidos a maiores temperaturas que aqueles localizados em areias mais claras (Hays et al., 2001). As temperaturas mais baixas encontradas nas areias mais escuras raramente são inferiores às temperaturas mais altas das areias claras. Desta forma, a cor do sedimento e, conseqüentemente o albedo, pode influenciar a determinação sexual dos filhotes de tartaruga marinha. Esta afirmação, apesar de ter sido acolhida sem ressalvas, deve ser analisada com certo cuidado, pois o tamanho do sedimento pode estar atuando em conjunto com o albedo na determinação da temperatura junto aos ninhos e a cor do sedimento pode variar com o seu tamanho e composição mineralógica (Ferreira Júnior, 2003; Ferreira Júnior et al. 2003b). Areias de praias fluviais e marinhas retrabalhadas pelo vento são mais claras, mais finas e com melhor seleção granulométrica que aqueles sedimentos que não foram transportados pelo vento e que são mais grossos, mal selecionados e escuros.

A vegetação de supralitoral não influencia a escolha das áreas de nidificação de C. caretta (Garmestani et al., 2000), mas a presença de pequenas raízes e umidade aumenta a coesão da areia, facilitando a abertura dos ninhos por C. mydas (Bustard & Greenham, 1968).

Para algumas espécies de tartarugas terrestres e de água doce, a escolha dos locais de desova parece ser mais evidente que para tartarugas marinhas (Bodie et al., 2000) e a cobertura vegetal terá uma importância decisiva na escolha dos sítios de nidificação e na razão sexual dos filhotes. Para espécies com DST como Graptemys ouachitensis e Graptemys pseudogeographica (Vogt & Bull, 1984), Chrysemys picta belli (Janzen, 1994) e P. expansa (Alho et al., 1984), ninhos localizados em áreas vegetadas e sombreadas geram mais machos. O sucesso da eclosão de P. unifilis (Escalona & Fa, 1998), K. baurii (Wilson, 1998) e E. blandingii (Congdon et al., 2000) também é afetado pelo grau de sombreamento dos ninhos. Weisrock & Janzen (2000) não encontraram relação entre a cobertura vegetal e a razão sexual de C. picta.

As estratégias reprodutivas e os locais de desova variam ao longo das espécies e as características do canal fluvial são importantes na distribuição das espécies (Donner Wright et al. 1999). Para diversas espécies de tartaruga de água doce com DST a escolha dos locais de desova recai, normalmente, sobre praias abertas e arenosas e elas podem procurar habitats alternativos como ombreiras (levees) quando seus locais históricos não estão disponíveis (Bodie, 2001). Chrysemys picta é apontada como uma exceção, pois prefere solos argilosos para desovar (Legler, 1954), mas a distribuição dos ninhos é proporcional à área ocupada por cada tipo de solo e não há um critério seletivo nesta informação (Christens & Bider, 1987). Podocnemis unifilis é uma das espécies menos seletivas, desovando em praias arenosas, em solos areno-argilosos das margens de lagos e no meio da vegetação (Ferreira Júnior, 2003). De acordo com Standing et al. (2000b), E. blandingii desova nas praias abertas e arenosas onde o sucesso da eclosão é maior.

As tartarugas de água doce Phrynops raniceps, Phrynops geoffroanus e Chelus fimbriatus desovam em terra firme, entrando até 200 m no meio da floresta (Vogt, 1992). Estas espécies que compartilham os rios com P. expansa e P. unifilis apresentam uma maior duração de incubação. A diferença entre o local de desova destas espécies pode estar associada ao tipo da determinação sexual. Phrynops geoffroanus, que desova em locais sombreados e frios, possui DSG (Vogt, 1992), ao passo que P. expansa e P. unifilis que desovam em locais abertos e ensolarados (Ferreira Júnior & Castro, 2003, 2005) são DST. Outras espécies neotropicais com larga duração da incubação, semelhante a P. geoffroanus como Staurotypus triporcatus, Claudius angustatus e Peltocephalus dumerilianus também apresentam DSG e, aparentemente, não são seletivas na escolha das áreas de desova (Vogt et al., 1994; Vogt & Flores-Villela, 1992).

O tamanho do quelônio também deverá influenciar a escolha do local de nidificação, pois indivíduos maiores escavam ninhos mais profundos onde as variações da temperatura são menores (Burger, 1976b; Packard & Packard, 1988; Thompson, 1988b). Espécies de médio e grande porte como C. serpentina (Petokas & Alexandre, 1980), Podocnemis sextuberculata (Pezzuti & Vogt, 1999), P. expansa (Alho et al., 1985; Ferreira Júnior & Castro 2003) e Apalone mutica (Plummer et al., 1994) preferem desovar em áreas abertas e arenosas, mas apresentam ninhos mais profundos. Espécies pequenas como K. baurii (Wilson, 1998), que desovam em ninhos rasos, evitam áreas abertas ou escolhem locais com uma maior umidade. O sombreamento ou a maior umidade podem impedir temperaturas muito elevadas que seriam fatais aos embriões (Wilson, 1998; Ferreira Júnior, 2003). Congdon et al. (2000) mostraram que nos locais sombreados a temperatura dos ninhos de E. blandingii é 6,3 °C mais baixa que nas áreas ensolaradas.

Existe uma forte relação entre a razão sexual e a profundidade dos ninhos de C. picta (Schwarzkopf & Brooks, 1987). De acordo com Wilhoft et al. (1983) ocorre uma estratificação da razão sexual de C. serpentina em um mesmo ninho devido ao posicionamento dos ovos. Na parte superior do ninho, exposta a temperaturas mais elevadas, são geradas fêmeas. Com o aumento da profundidade e diminuição da temperatura, mais machos são produzidos.

Krause et al. (1982) assinalaram que as camadas inferiores e superiores dos ninhos de Trachemys dorbigni, geralmente, são compostas por ovos inviáveis possivelmente por causa de grandes variações do ambiente hídrico e termal. Para C. caretta, a profundidade do ninho poderá afetar o sucesso da eclosão. Os ovos da parte superior são naturalmente expostos a maiores temperaturas o que pode ocasionar uma maior mortalidade dos embriões (Ferreira Júnior et al., 2003b). Segundo Ackerman (1991 apud Packard, 1999), a umidade do solo varia intensamente em profundidade e os ovos do topo, do meio e da base dos ninhos estarão sujeitos a diferentes regimes de umidade.

Burger (1976a) observou que a temperatura dos ninhos de Malaclemys terrapin terrapin varia diariamente e a posição do ninho em uma duna pode ocasionar uma diferença significativa em termos de radiação solar recebida e, por conseguinte, da temperatura final experimentada pelos ovos. Espécies de tartaruga de água doce, G. barbouri, S. minor e T. scripta de regiões mais quentes, escolhem áreas sombreadas para desovarem, enquanto que Macroclemys temminckii, de regiões mais frias, procuram pontos abertos e ensolarados, o que pode ser uma maneira de atingir uma razão sexual equilibrada em regiões com características climatológicas distintas (Ewert et al., 1994). Chrysemys picta utiliza o mesmo microambiente em sucessivas desovas, o que confirmaria a teoria que as fêmeas podem "controlar" a razão sexual dos filhotes através da escolha do ambiente termal dos ninhos e esse controle deve ser hereditário (Janzen & Morjan, 2001).

Moll (1994) relatou que Trachemys scripta venusta, uma tartaruga de água doce, entra no mar e desova nas praias oceânicas do Mar do Caribe. A fase marinha da nidificação foi interpretada como uma adaptação à forte pressão seletiva para minimizar os riscos de predação dos animais adultos e de seus ovos. A diversidade e o número de predadores na floresta e nas margens dos rios e dos lagos são maiores que nas praias oceânicas. O local escolhido para a desova por T. s. venusta é o mais alto da praia e coberto por uma vegetação rasteira (berma) que fornece abrigo e condições adequadas de temperatura para a incubação. A praia aberta e a zona com vegetação alta e densa são evitadas pela espécie, pois nestes locais as temperaturas são impróprias ao desenvolvimento embrionário.

Em outros grupos de répteis com DST também se observa uma escolha maternal por determinados sítios de desova. A razão sexual em crocodilianos varia em função da localização do ninho. Em Alligator mississippiensis são gerados mais machos nos ninhos situadas nas ombreiras dos rios (mais quentes) e fêmeas nos pântanos (Ferguson & Joanen, 1989). Em Crocodylus palustris, os primeiros ninhos da temporada reprodutiva situam-se em locais quentes e ensolarados e as últimas desovas são realizadas na sombra (Lang et al., 1989). Esta observação sugere que as fêmeas escolhem um local com características termais próprias e este comportamento muda sazonalmente, aumentando o sucesso da eclosão. Os lagartos com DST Eublepharis macularius e Hemitheconyx caudicinctus desovam em locais com temperaturas intermediárias, e o lagarto Coleonyx mitratus que possui DSG não tem nenhum sítio de nidificação preferencial (Bull et al. 1988; Bragg et al., 2000). Condições hídricas e termais adequadas à incubação são responsáveis pela distribuição geográfica do iguana do deserto Dipsosaurus dorsalis (Muth, 1980).

Assim como a temperatura, a umidade do solo varia com a profundidade e é apontada como um importante critério de seleção das áreas de desova (Ferreira Júnior et al., 2007). Fowler (1979) sugere que os locais escolhidos pelas tartarugas marinhas visam evitar a erosão dos ninhos ou a sua inundação pelas marés altas e pelo lençol freático. A desova de C. caretta (Kraemer & Bell, 1980) e C. mydas (Mortimer, 1990) ocorre preferencialmente no alto das dunas o que pode evitar o alagamento dos ninhos durante grandes chuvas. Dunas constituídas de areia quartzosa fina com alto conteúdo de sal inibem a penetração da água da chuva (Kraemer & Bell, 1980). O alagamento dos ninhos pode causar a morte dos embriões pelo sufocamento (Kraemer & Bell, 1980; Plummer, 1976) ou à exposição a altas salinidades (Bustard & Greenham, 1968). Nas praias do sul do Espírito Santo, onde o alagamento dos ninhos é insignificante, a desova de C. caretta ocorre de maneira indistinta tanto na praia aberta quanto na berma situada acima da linha de maré alta (Ferreira Júnior et al., 2003b).

Apesar de nidificarem em uma mesma praia, D. coriacea e C. mydas escolhem ambientes distintos. Dermochelys coriacea desova em uma área mais aberta, arenosa, sem vegetação, próxima do mar, abaixo da linha de alta maré (Mrosovsky, 1983), ao passo que C. mydas, geralmente, escolhe pontos mais altos, afastados da linha de costa, com vegetação esparsa, acima da linha de maré alta (Whitmore & Dutton, 1985). Bjorndal & Bolten (1992), entretanto, não verificaram este padrão de distribuição dos ninhos. Possivelmente devido as suas grandes dimensões e dificuldades de locomoção em terra, D. coriacea não escolhe um ponto em particular em relação à distância da linha de costa para desovar (Eckert, 1987). Por outro lado, as áreas de desova situam-se próximas de um litoral com acesso mais profundo, sem a presença de bioconstruções ou barreiras rochosas ou arenosas nas suas imediações o que, aparentemente, facilita a livre circulação destas grandes tartarugas marinhas. A granulometria mais fina dos sedimentos, em associação com a umidade e presença de pequenas raízes é apontada como um critério de seleção das áreas de desova, pois facilita a abertura dos ninhos de C. mydas (Mortimer & Carr, 1987; Mortimer, 1990) e D. coriacea (Whitmore & Dutton, 1985).

As tartarugas marinhas C. caretta (LeBuff & Beatty, 1971), C. mydas (Carr & Carr, 1972; Carr, 1975; Bjorndal & Bolten, 1992) e D. coriacea (Godfrey et al., 1996) nem sempre retornam ao mesmo local das desovas anteriores, o que dificulta o estabelecimento de um possível padrão de distribuição dos ninhos. As tartarugas que retornam à mesma praia de desova, nem sempre escolhem um local com características fisiográficas ou um ambiente hídrico e termal similar (Carr & Carr, 1972). Processos sedimentares, ao longo de 10 anos, deslocaram a praia de Matapica, no Suriname em cerca de 20 km e as tartarugas marinhas D. coriacea e C. mydas continuaram desovando na "mesma" praia (Godfrey et al., 1996).

Milton et al. (1997) mostraram a influência da composição mineralógica na temperatura dos ninhos de C. caretta nas praias da Florida (EUA). A temperatura dos ninhos situados em sedimentos quartzosos foi de 3,4 °C mais alto que nos ninhos localizados em sedimentos carbonáticos. A diferença de temperatura entre os ninhos de composição mineralógica distinta é significante no topo, no meio e na base da câmara de ovos. A duração da incubação também foi afetada pela composição mineralógica dos sedimentos. Ninhos situados em sedimentos quartzosos apresentaram uma duração de incubação menor que aqueles localizados em sedimentos de composição carbonática. Milton et al. (1997) concluíram que os projetos que envolvam a transferência de ninhos devem considerar a composição mineralógica das praias e dos berçários.

Alguns autores discordam da influência das características físicas das praias na escolha dos locais de desova de tartarugas marinhas (Stancyk & Ross, 1978) e de tartarugas de água doce (Petokas & Alexander, 1980; Pezzuti & Vogt, 1999) ou no sucesso da eclosão ou na razão sexual dos filhotes (Maxwell et al., 1988). Porém mesmo que a temperatura de incubação dos ninhos de tartaruga marinha varie pouco nos ambientes tropicais (Spotila et al., 1987; Mrosovsky et al., 1984), já que a profundidade e os locais escolhidos pelas fêmeas minimizam os efeitos do ambiente (Binckley et al., 1998), é inegável a influência que o local de desova terá no sucesso da eclosão (Ferreira Júnior et al., 2003b; Ferreira Júnior & Castro, 2005) e na razão sexual dos filhotes (Hays et al., 2001).

Os resultados de uma dada população não devem ser extrapolados para toda a espécie, pois as características reprodutivas variam com a posição geográfica e o tempo (Tinkle et al., 1981; Etchberger & Ehrhart, 1987; Iverson et al. 1993). A desova de Clemmys guttata, E. blandingi, S. odoratus, G. geographica e C. serpentina em Ontário no Canadá ocorre sobre afloramentos rochosos. A escolha deste local, que é o mais quente da área, deve-se ao fato do afloramento rochoso receber insolação direta, aquecendo-se mais rapidamente e mantendo as temperaturas elevadas (Litzgus & Brooks, 2000). A desova em áreas sombreadas não garantiria temperaturas suficientes ao desenvolvimento embrionário (Bobyn & Brooks, 1994). Para populações destas mesmas espécies que ocupam áreas em menores latitudes, a desova ocorre em outras áreas e em ambientes distintos (Ernst, 1970). Este fato sugere que algumas espécies alteram o local de desova ao longo da sua área de ocorrência objetivando garantir a incubação dos ovos e um maior sucesso da eclosão.

CONHECIMENTO BRASILEIRO DOS MECANISMOS DA DETERMINAÇÃO SEXUAL

Para as tartarugas brasileiras são identificadas duas situações distintas no que diz respeito ao conhecimento do mecanismo responsável pela determinação sexual. No primeiro grupo, situam-se as cinco espécies de tartarugas marinhas que desovam no litoral brasileiro e para as quais a temperatura pivotal já foi determinada. Destaque para os trabalhos com populações brasileiras de Caretta caretta (Marcovaldi et al., 1997; Mrosovsky et al., 1999) e Eretmochelys imbricata (Godfrey et al., 1999) que apresentam a duração pivotal da incubação que permite estimar a razão sexual com base no número de dias de incubação. Para as outras espécies (Lepidochelys olivacea, Chelonia mydas e Dermochelys coriacea) já foram calculadas as temperaturas pivotais em outras partes do mundo. Como a temperatura pivotal das tartarugas marinhas apresenta valores muito próximos ao longo de suas diversas áreas de desova (Mrosovsky et al., 1984; Marcovaldi et al., 1997; Binckley et al., 1998, Chevalier et al., 1999; Godley et al., 2002) a falta dessa informação, para o litoral brasileiro, aparentemente, não trás grandes problemas para as iniciativas de preservação das espécies.

No segundo grupo, enquadram-se as espécies terrestres e de água doce (SBH, 2007). Para os jabutis Geochelone carbonaria e Geochelone denticulata ainda não existem informações seguras acerca do modo de determinação do sexo ou da temperatura pivotal. Apenas G. carbonaria foi testado com indicações de que a determinação sexual é dependente da temperatura de incubação (Franco, 1994). Devido à ampla distribuição geográfica dessas espécies que ocupam diferentes biomas é importante que se estabeleça o modo da reprodução e possíveis variações da temperatura pivotal, pois essas informações podem auxiliar o estabelecimento de áreas prioritárias de conservação e estratégias de manejo. Para as 29 espécies de tartaruga de água doce, oito já foram testadas, sendo que quatro apresentam determinação sexual dependente da temperatura de incubação (Podocenmis sextuberculata, P. unifilis e P. expansa, pertencentes à família Podocnemididae e Kinosternon scorpioides da família Kinosternidae) e nas outras quatro a definição do sexo independe da temperatura da incubação (Phrynops geoffroanus, Mesoclemmys gibba, P. hilarii da família Chelidae e Peltocephalus dumeriliana da família Podocnemididae). Para Kinosternon scorpioides os dados são ambíguos (Ewert et al., 2004) e estudos complementares são necessários para se determinar a temperatura pivotal. Faltam estudos com 17 outras espécies da família Chelidae, com Rhinoclemmys punctularia (Geoemydidae), Trachemys adiutrix e T. dorbigni (Emydidae) e Podocnemis erythrocephala (Podocnemididae). A família Podocnemididae é a melhor estudada e P. expansa apresenta a maior temperatura pivotal entre todos os répteis, superior a 34 °C para a população do rio Trombetas (Alho et al., 1994).

A determinação do modo da reprodução deve ser realizada para todas as espécies, pois dentro de uma mesma família (e.g. Podocnemididae, Emydidae e Kinosternidae) podem conviver os dois modos de determinação sexual (Janzen & Krenz, 2004; Ewert et al., 2004). O trabalho inicial mais apropriado para esse tipo de estudo é em laboratório onde as condições de temperatura são controladas. A extensão para ninhos naturais também é essencial para que se conheça a influência que o local da desova exerce na temperatura pivotal.

Para as espécies com grande distribuição geográfica a temperatura pivotal deve ser analisada em mais de uma região, pois podem ocorrer variações buscando manter o equilíbrio das populações (Ewert et al., 1994, 2004). Essas informações são valiosas na elaboração de planos e estratégia de conservação e utilização racional dos quelônios brasileiros. O estabelecimento do modo de determinação sexual e da temperatura pivotal também possibilita uma avaliação mais segura da efetividade de algumas práticas de manejo, principalmente aquelas que envolvem a transferência de ninhos (Naro-Maciel et al., 1999). Sempre que possível é desejável que a transferência de ninhos se dê para locais que possuam características fisiográficas semelhantes ao local de origem para que a razão sexual seja mantida.

AGRADECIMENTO

Este artigo foi elaborado com base na tese de doutorado do autor, realizada no Departamento de Geologia da Universidade Federal de Ouro Preto e contou com bolsa de estudos da CAPES. Agradecimentos especiais a P.T.A. Castro pela orientação durante as pesquisas e a R.C. Vogt pelo incentivo à publicação.

BIBLIOGRAFIA CITADA

Recebido em 06/02/2006

Aceito em 03/02/2009

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  27 Maio 2009
• Data do Fascículo
  Mar 2009

Histórico

• Recebido
  06 Fev 2006
• Aceito
  03 Fev 2009