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Acta Amazonica

Print version ISSN 0044-5967

Acta Amaz. vol.41 no.2 Manaus  2011

http://dx.doi.org/10.1590/S0044-59672011000200008 

ECOLOGIA

 

Ciclo ovárico y jerarquía folicular de Peltocephalus dumerilianus (Testudines: Podocnemididae)

 

Ovarian cycle and follicular hierarchy of Peltocephalus dumerilianus (Testudines: Podocnemididae)

 

 

Jaime De La Ossa VelasquezI; Richard Carl VogtII

I Universidad de Sucre. jaimedelaossa@yahoo.com
II Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia. vogt@inpa.gov.br

 

 


RESUMÉN

Se analizaron cuarenta pares de ovarios de hembras adultas de Peltocephalus dumerilianus (Schweigger 1812), para establecer los cambios morfológicos mensuales producidos durante un año. Se llevaron a cabo exámenes macroscópicos de los oviductos y de los ovarios de especímenes que los habitantes ribereños del municipio de Barcelos, Amazonas, Brasil, utilizaron para su consumo, usando metodológicamente la medida del diámetro y conteo de los folículos ováricos y de los cuerpos lúteos. Los resultados muestran la presencia gradual de folículos acorde con la época reproductiva, resaltando que durante el último tercio del proceso, justo antes de la postura se hacen más evidentes; se analiza la relación existente entre el tamaño de la hembra y la masa ovárica, la cual es estadísticamente significativa (F (10,29)=3,655, p < 0,05). Se hace evidente la existencia de una jerarquía ovario folicular que demuestra que para esta especie solo es posible fisiológicamente una postura por año.

Palabras-Clave: Ovarios, folículos, ciclo reproductivo, Peltocephalus dumerilianus, Brasil.


ABSTRACT

Forty pairs of ovaries of mature female Peltocephalus dumerilianus (Schweigger 1812) were analyzed, to establish the morphologic monthly changes that take place during one year; we examined macroscopically the oviducts and the ovaries of specimens that the riverside inhabitants of the municipality of Barcelos, Amazons, Brazil, used for their consumption. We measured the diameter and recorded the number of enlarged ovarian follicles and corpora lutea. The results show the gradual enlargement of follicles in agreement with the reproductive period, observing that during the last third of the process; just before oviposition they become more evident. The positive relationship between the size of the female and the ovarian mass, is statistically significant (F (10.29)=3.655, p < 0.05). Follicullar sizes suggest that this species nests only once a year.

Keywords: Ovaries, follicles, reproductive cycle, Peltocephalus dumerilianus, Brazil.


 

 

INTRODUCCIÓN

De las especies de Podocnemididae existentes en la Amazonía brasileira se tiene información sobre biología reproductiva de Podocnemis expansa (Vanzolini 1977; Vanzolini y Gómes 1979; Valenzuela 2001), Podocnemis unifilis (Souza y Vogt 1994), Podocnemis sextuberculata (Pezzuti 1998; Bernhard 2001) y para Peltocephalus dumerilianus (Vogt et al. 1994; Vogt 2001; Felix-Silva 2004); pero no se registran estudios sobre ciclo ovárico para estas especies de quelonios.

De manera particular Girlin (2002) menciona que el oviducto de los reptiles es un órgano complejo con una variedad de funciones que incluyen: producción de albumina, producción de membranas del huevo, ovipostura y almacenamiento de esperma. Esas funciones están controladas por elaborados mecanismos fisiológicos que todavía no están totalmente entendidos.

Por su parte Etches y Petitte (1990) proponen la existencia de una jerarquía ovario-folicular como característica de aves y reptiles, que se manifiesta por la presencia ovárica de folículos en todos los estados de maduración. En los reptiles, la jerarquía ovario-folicular incluye los folículos no vitelogénicos y en algunas especies incluye los folículos destinados a ser atrésicos como estructuras de producción hormonal, las dos últimas características diferencian a los reptiles de las aves.

Clark et al. (2001) conceptúan que existe previa diferencia en el tamaño de los folículos que se producen y se liberan en el oviducto, lo cual se relacionaría con el tamaño de los huevos y el tamaño de la nidada. Igualmente se plantea que existe una relación directa entre el tamaño de la hembra y el tamaño de la nidada (Smith y Fretwell 1974; Congdon y Gibbons 1987), también se puede observar diferencialmente que los oviductos en algunas especies de quelonios llegan a contener diferentes tamaños de huevos (Tucker y Janzen 1998).

En cuanto a la influencia que poseen los factores ambientales sobre la reproducción de los quelonios acuáticos continentales, se puede establecer que para la región amazónica, el ciclo reproductivo está condicionado de forma representativa por las variaciones que presentan los flujos de los ríos (Vanzolini 2003), lo cual es denominado elasticidad que es el cociente entre la superficie ocupada durante la fase de máximo anegamiento y/o inundación, y la que corresponde al momento de sequía extrema (Neiff et al. 1994), en la cual interactúan intercaladamente los denominados pulsos del río (Sioli 1975).

En el presente estudio por primera vez se analiza el ciclo ovárico de P. dumerilianus y se determina si existe una la relación entre tamaño de la hembra y masa ovárica. Como esta especies es capturado parar comer intensivamente en muchos lugares, esta estudio puede apoyar planes de manejo esta especies determinando su potencial reproductivo por año por tamaño de hembra. Diferente de los especies de Podocnemis, Peltocephalus populaciones son mas resistente de cazadores, por que ellas no hacer sus nidos juntos en playas, sus nidos son solitarios entra la selva, entre dos o tres m de igarapés. En esta manera no esta fácil para exterminar una populación de Peltocephalus y ellos puede sobrevivir con extracción limitado.

 

MATERIAL Y MÉTODOS

Amostras

Las muestras biológicas para el presente trabajo fueron colectadas en la comunidad de São Luís, municipio de Barcelos, Amazonas, Brasil (00º36´ S y 63º 21´ O). Para el reconocimiento del ciclo ovárico de la población en estudio se analizaron 40 tractos reproductivos de hembras adultos (ovarios y oviductos), entre dos y cinco tractos reproductivos por mes durante un año (2005-2006), este material era proveniente de las capturas de P. dumerilianus que los habitantes locales utilizaron como caza de subsistencia para su consumo; las capturas provenían del medio río Itú, caracterizado como un típico hábitat de igapó (Schõngart et al. 2005).

Procesamiento

La conservación del material fue realizada durante cuatro días en una solución de formol al 10%, tamponado con 4 g L-1 de H2NaPO4 H2O y 6,05 g L-1 de HNa2PO4 H2O, después se fijaron en alcohol al 75%; tres días antes de los análisis de laboratorio, fueron hidratadas con agua destilada.

Avaliación

Largo total carapax (LTC) fueron tomadas en un línea recto mediante un calibrador digital era medida en mm. Los exámenes macroscópicos de los oviductos y de los ovarios se condujeron para determinar madurez y estado de desarrollo ovárico, usándose el método de medida del diámetro y conteo de los folículos ováricos y de los cuerpos lúteos según la metodología de Ramo (1982), la cual establece las siguientes divisiones: clase I (menor 5 mm); clase II (5 a 15 mm); clase III (mayor a 15 mm) y clase IV (con cuerpos lúteos); las medidas fueron tomadas mediante un calibrador digital de 0 - 200 mm (Mitutoyo® IP 66 ± 0,01 mm) y las observaciones se realizaron con microscopio binocular (Leica® Zoom 10 x 4); los datos fueron correlacionados con los meses de año, según Avendaño et al. (2002).

Analicé estadística

Para la morfometria ovárica, presencia de cuerpos lúteos y clases de los ovocitos, respeto al tiempo, se aplicó ANOVA. El número de huevos oviductales por oviducto, así como el número de cuerpos lúteos fueron estadísticamente analizados mediante la prueba de X2 (Zar 1996). Ambientalmente se contó con la autorización IBAMA/RAN (0129/2005 y 059/2006).

 

RESULTADOS

Se analizaron 40 pares de ovarios y los oviductos correspondientes de hembras maduras (Tabla 1). Al comparar mediante ANOVA la morfometria de las gónadas por mes, todas las variables dependientes analizadas fueron estadísticamente significativas: peso de ovarios, diámetro de los ovocitos, diámetro del oviducto, cuerpos lúteos totales, diámetro del cuerpo lúteo y de los huevos oviductales (F (66, 128,5)=1,667, p < 0,05). Por otro lado, al aplicar ANOVA se halló valor significativo para la relación largo total del carapax en línea recta (LC) al compararlo con el peso de los ovarios (F (10,29)=3,655, p < 0,05).

De forma general y de acuerdo con el incremento morfométrico ovárico y oviductal en función del tiempo, se determinaron cuatro estadios: durante los cinco primeros meses del año cuando el sistema reproductivo está en reposo (aquiescente); después, durante los meses junio a julio, comienza un crecimiento paulatino y activo que en los tres meses siguientes alcanza su mayor expresión, coincidiendo con la época reproductiva; y finaliza con una fase de recuperación en los dos últimos meses del año. Al aplicar ANOVA se obtiene valor significativo para el aumento periódico de los folículos (F(11,28) = 2,649, p < 0,05).

Los cuatro estadios de desarrollo gonadal están asociados a cuatro clases de diámetro folicular: clase I (menor 5 mm); clase II (5 a 15 mm); clase III (mayor a 15 mm) y clase IV (presencia de cuerpo lúteo), que se manifiestan significativamente durante el ciclo anual: ANOVA (F(11,82) = 2,779, p < 0,05). Igualmente se determina gráficamente la existencia de una jerarquía gonadal conforme a la frecuencia de ocurrencia de las tres clases de folículos, que se hace evidente desde julio hasta noviembre (Figura 1). No existe diferencia significativa entre el número de huevos presentes en cada uno de los dos oviductos (X2 = 1,804, GL 8, p = 0,986); tampoco existe diferencia significativa entre el número de cuerpos lúteos y huevos oviductales (X2 = 7,8759, GL 8, p = 0,445).

 

 

DISCUSIÓN

Existe la presencia de folículos de todos los tamaños, pertenecientes a las clases I a III, durante el período comprendido entre el séptimo y décimo primer mes del año, presentándose como la época de mayor complejidad ovárica, abarcando desde el inicio del período de maduración ovárica hasta el momento de la postura, pudiendo inclusive, durante ese lapso existir la presencia de huevos oviductales y cuerpos lúteos consecuentemente, queda claro que se establece una jerarquía ovario-folicular que, como lo registran Etches y Petitte (1990), lo cual es una característica de aves y reptiles, que está presente en esta especie de quelonio. Igualmente, por los resultados analizados, teniendo como base el desarrollo folicular, se puede afirmar que P. dumerilianus posee solamente una postura anual, ligada a los ciclos hidrológicos de su hábitat o los denominados pulsos del Río y específicamente en la época de sequía (Sioli 1975; Neiff et al. 1994; Vanzolini 2003).

Coincidiendo con Mitchell (1985), Moll y Legler (1971), se determinan para P. dumerilianus en este estudio cuatro clases de tamaños de ovocitos que se relacionan con la época del año y con la actividad ovárica; igualmente Mahmoud y Kicka (1979) establecen cuatro clases de tamaño, en las cuales la característica tenida en cuenta es el grado de crecimiento folicular: crecimiento mínimo, crecimiento máximo, crecimiento medio y ausencia de crecimiento, las cuales se ajustan a lo observado en el presente trabajo; por los resultados, se acoge lo establecido por Ramo (1982) para Podocnemis vogli, en cuanto a los intervalos de medidas y clases establecidas: menores de cinco mm, entre cinco e 15 mm, mayores de 15 mm, y con cuerpo lúteo, ya que se logra adecuada semejanza en el desarrollo de los ovocitos para ambas especies de Podocnemididae.

La jerarquía ovario-folicular se manifiesta por la presencia ovárica de folículos en todos los estados de maduración, incluyendo en está jerarquía los folículos no vitelogénicos, que es una característica propia de los reptiles (Etches y Petitte 1990). Se puede asumir la jerarquía como una estrategia reproductiva que permite mantener disponibles el mayor número posible de folículos, reduciendo las probables perdidas por excesiva y efectiva ovulación, posibilitando la rápida recuperación ovárica, lo que garantizaría una reproducción máxima de las hembras en cada estación con menor inversión energética. Tales características pueden incrementarse en función del tamaño de la hembra, como sucede en quelonios, ya que existe relación significativa entre el tamaño de la hembra y el tamaño de la nidada como lo señalan: Daza y Paez (2007) para Trachemys callirostris callirostris, Iverson y Smith (1993) para Chrysemys picta, Medem (1983) para P. dumerilianus, Nieuwolt-Dacanay (1997) para Terrapene ornata luteola, Rowe (1994) para Chrysemys picta bellii, y Zuffi et al. (1999) para Emys orbicularis.

En el presente estudio la relación entre el tamaño de la hembra y el peso ovárico fue significativa, indicando un mayor crecimiento gonadal, que representa una mayor masa folicular desarrollada y sustenta la relación del tamaño de la nidada y el tamaño de la hembra positivamente, conforme lo exponen para diversas especies de quelonios Brooks et al. (1992); Congdon y Gibbons (1985); Gibbons et al. (1982). Claramente se observa en este estudio que el potencial reproductivo está en relación directa con la masa corporal de la hembra. Se acepta que la masa corporal de la hembra, en ese caso, se relaciona con la calidad y cantidad de hábitat disponible y aprovechable, así como con factores genéticos individuales y calidad de la dieta (Gibbons y Tinkle 1969; Wallis et al. 1999), que aunque no fueron variables medidas en este trabajo, si se pueden asumir como parámetros biológicos relacionados.

Para Macroclemys temmnicki (Dobie 1971), Pseudemys scripta (Moll y Legler, 1971), y Kinosternon subrubrum (Iverson 1979), los folículos de mayor tamaño fueron observados en hembras postovulatórias, hecho que no se observa en los meses siguientes, ocurre que son reabsorbidos ya que no son retenidos para futuras posturas. P. dumerilianus posee una sola reproducción anual según los registros de este estudio, en donde se evidencia que hay reabsorción absoluta de los folículos presentes en los ovarios cuando la hembra posee huevos oviductales, coincidiendo con lo señalado por Dobie (1971), Moll y Legler (1971). De esta forma y teniendo en cuenta que en los dos meses siguientes a la postura los ovocitos predominantes son menores a seis mm de diámetro y se considera, según Iverson y Moll (1997) que son inactivos, entonces la reabsorción de ellos puede entenderse como un proceso rápido que se desarrolla casi al mismo tiempo con la reabsorción de los cuerpos lúteos, no dejando opción fisiológica para un segundo y sucesivo evento reproductivo durante el ciclo anual.

Según Gemmell (1995) el papel principal del cuerpo lúteo es el mantenimiento de la gravidez o de los huevos oviductales en desarrollo para las especies de fertilización interna; Guillette et al. (1995), conceptúan que la estructura del cuerpo lúteo en quelonios es similar a la que exhiben algunos mamíferos, caracterizada por la secreción de grandes cantidades de progesterona y mínimas cantidades de esteroides sexuales, como testosterona y estradiol; Altland (1951) indica que la mayor actividad hallada para el cuerpo lúteo en Terrapene carolina coincide con la formación de membranas externas en el oviducto, sugiriendo su influencia en el proceso, lo que puede entonces reafirmar el rápido desaparecimiento del cuerpo lúteo una vez que ocurre la postura como se observó en P. dumerilianus. Al respecto no se coincide con la planteado por Moll y Legler (1971) referente a P. scripta, en donde la permanencia del cuerpo lúteo glandularmente activo se mantiene mientras existen huevos oviductal.

Por su parte Miller (1959) plantea que generalmente el cuerpo lúteo en reptiles ovíparos regresa poco tiempo después de la postura, coincidiendo con lo hallado por Legler (1960) para Terrapene ornata y con este estudio, y contrario a lo establecido por Webb (1961) quien asume una regresión completa a los tres meses siguientes a la postura.

La cantidad de huevos oviductales encontrados no muestra diferencia significativa entre los dos oviductos, hecho que coincide con lo registrado para Stenotherus odoratus por Dobie (1971), quien también halló igual número de huevos por oviducto, pero difiere con lo estimado por Legler (1960) para T. ornata que probablemente alterna los oviductos de acuerdo con el tamaño de los huevos por año, mostrando diferencia en el numero de huevos por oviducto.

En el presente estudio por primera vez se analiza el ciclo ovárico de P. dumerilianus y se evidencia por los resultados que existe una jerarquía ovárico folicular marcada, que determina la existencia de una sola postura por año, la cual ocurre sincrónicamente en el área de estudio durante la época de sequía o pulso bajo del río, igualmente se determina que la relación entre tamaño de la hembra y masa ovárica es significativa.

 

AGRADECIMINTOS

Los autores agradecen a FAPEAM por la financiación del Proyecto, al INPA por la disposición de equipos, materiales y apoyo, a la Fundación Rio Negro Lodge por su apoyo logístico durante las faenas de campo, a IBAMA por las autorizaciones concedidas.

 

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Recebido em 06/01/2010
Aceito em 20/01/2010

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