Estruturas secretoras em cipó-d'alho (Mansoa standleyi (Steyerm.) A. H. Gentry, Bignoniaceae): ocorrência e morfologia

Secretory structures in cipó-d'alho (Mansoa standleyi (Steyerm.) A. H. Gentry, Bignoniaceae): occurrence and morphology

BOTÂNICA

Estruturas secretoras em cipó-d'alho (Mansoa standleyi (Steyerm.) A. H. Gentry, Bignoniaceae): ocorrência e morfologia

Secretory structures in cipó-d'alho (Mansoa standleyi (Steyerm.) A. H. Gentry, Bignoniaceae): occurrence and morphology

Raimunda Conceição Vilhena-Potiguara^I; Ana Cristina Andrade de Aguiar-Dias^II; Tatiani Yuriko Souza Kikuchi^III; Ana Carla Feio dos Santos^IV; Rolf Junior Ferreira Silva^V

^I Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Botânica, Av. Magalhães Barata, 376, 66040-170, São Braz, Belém, PA, Brasil, Caixa Postal 399.

^II Universidade Federal do Pará, Instituto de Ciências Biológicas, CEP: 66075-110, Belém, PA, Brasil. [e-mail]

^III Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Botânica, Av. Magalhães Barata, 376, 66040-170, São Braz, Belém, PA, Brasil, Caixa Postal 399. [e-mail]

^IV Museu Paraense Emílio Goeldi, Coordenação de Botânica, Av. Magalhães Barata, 376, 66040-170, São Braz, Belém, PA, Brasil, Caixa Postal 399. [e-mail]

^V Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Coordenação de Botânica, Av. André Araujo, 2936, 69060-001, Aleixo, Manaus, AM, Brasil. [e-mail]

RESUMO

Espécies de Mansoa são denominadas de "cipó-d'alho", por exalarem odor de alho das partes vegetativas e reprodutivas. Contudo, dados sobre morfologia e distribuição das estruturas secretoras presentes em Mansoa são escassos e ausentes para M. standleyi. O presente trabalho objetivou caracterizar a ocorrência e morfologia das estruturas secretoras do eixo vegetativo aéreo de M. standleyi. Para tanto, amostras da lâmina foliolar e de regiões nodais foram fixadas e submetidas às técnicas histológicas e de microscopia eletrônica de varredura. Testes histoquímicos, com os respectivos controles foram aplicados nas estruturas secretoras em fase secretora. Indivíduos de formigas e moscas, que visitavam a espécie foram amostrados, preservados e identificados por entomólogo. As estruturas secretoras do eixo vegetativo aéreo de M. standleyi estão representadas por tricomas glandulares dos tipos pateliformes e peltados. Todos com desenvolvimento assincrônico e presentes nas regiões nodais e lâmina foliolar, principalmente nas partes mais jovens. Nas regiões nodais, os tricomas formam um complexo secretor e, na lâmina foliolar, estão dispersos. As análises histoquímicas revelaram que os tricomas pateliformes são de fato nectários extraflorais e que os tricomas peltados, apresentam uma fração de alcaloides. Os visitantes das glândulas nodais correspondem a formigas Crematogaster (Formicidae) e Ectatomma brunea (Vespoidea, Formicidae) e moscas Oxysarcodexia (Sarcophagidae, subfamília Utitidae (Ulidiidae). Mansoa standleyi possui as estruturas secretoras do eixo vegetativo aéreo semelhantes às citadas pela literatura para Bignoniaceae, sendo esta a primeira vez, que um nectário extrafloral é descrito para a espécie.

Palavras-Chave: Tricomas glandulares, nectários extraflorais, interação inseto-planta.

ABSTRACT

Species of Mansoa are called "cipó-d'alho" because of the smell of garlic that wafts from their vegetative and reproductive parts. Since data on the morphology and occurrence of their secretory structures are scarce and even absent for M. standleyi, the present work characterizes the distribution and morphology of such structures in the vegetative aerial axis of the latter. To do so, samples of the leaf blade and of nodal regions were fixed and examined using histological and scanning electron microscope techniques. Histochemical tests with appropriate controls were carried out on the secretory structures during the secretory phase. Fly and ant individuals that visit the species were sampled, preserved and identified by an entomologist. The secretory structures of the vegetative aerial axis of M. standleyi are peltate and patelliform glandular trichomes. All develop asynchronously and are present in the nodal regions and leaf blade, mainly in their youngest parts. Trichomes form a secretory complex in the nodal regions while they are scattered in the leaf blade. Histochemical analyses revealed that the cupulate and patelliform trichomes are extrafloral nectaries and that the peltate ones present an alkaloid fraction. The visitors of the nodal glands are ants Crematogaster (Formicidae) and Ectatomma brunea (Vespoidea, Formicidae) and flies Oxysarcodexia (Sarcophagidae, subfamily Utitidae [Ulidiidae]). The secretory structures of the vegetative aerial axis of Mansoa standleyi are similar to those reported for Bignoniaceae. An extrafloral nectary is described for M. standleyi for the first time.

Keywords: Glandular trichomes, extrafloral nectaries, insect-plant interaction, Bignoniaceae.

INTRODUÇÃO

Bignoniaceae Juss. é representada por cerca de 82 gêneros e 875 espécies, que estão distribuídas predominantemente nos neotrópicos, onde a maioria são lianas (Lohmann e Ulloa 2007; Olmstead et al. 2009), tendo o Brasil como principal centro de diversidade (Gentry 1980; 1990).

Com base no hábito e na deiscência dos frutos, a família foi segregada em oito tribos (Gentry 1980), contudo, estudos morfológicos e moleculares reconhecem apenas sete, sendo estas: Bignonieae, Coleeae, Crescentieae, Eccremocarpeae, Oroxyleae, Tecomeae e Tourrettieae (Spangler e Olmstead 1999; Olmstead et al. 2009).

No Brasil ocorrem quatro tribos, compreendendo cerca de 51 gêneros e 450 espécies (Gentry 1973). O grupo é constituído por plantas lenhosas, com folhas opostas e compostas, flores hermafroditas, zigomorfas, gamopétalas, oligostêmones, estames didínamos, epipétalos, com estaminódios presentes, gineceu sincárpico, ovário súpero, estilete bífido e fruto do tipo cápsula (Souza e Lorenzi 2008; Judd et al. 2009). Algumas espécies são utilizadas como ornamentais e madeireiras, possuindo, também, potencial aromático e medicinal (Berg 1993).

Dentre as principais características para a adaptação e o sucesso reprodutivo destacam-se as defesas antiherbivoria, exemplificadas pelas estruturas secretoras (nectários e tricomas glandulares), peculiares às espécies de Bignoniaceae (Lohmann 2008), que foram relatadas tanto para órgãos vegetativos (Martins et al. 2008), quanto reprodutivos (Rivera 2000a; Rivera 2000b). Para Metcalfe e Chalk (1979) e Rivera (2000a), as diferenças anatômicas de distribuição e desenvolvimento das estruturas secretoras podem constituir caracteres de importância taxonômica. A análise química do óleo essencial das folhas de Mansoa standleyi (Steyerm.) A.H. Gentry indicou que os compostos ativos são substâncias triterpênicas, flavonoides, naftoquinonas, aminoácidos e sulfetos (Trindade et al. 2008), entretanto, ainda é desconhecido o sítio de liberação e/ou armazenamento destes exsudatos.

Na Amazônia brasileira, espécies de Mansoa DC. são conhecidas como "cipó-d'alho" devido ao forte odor de alho exalado do caule, folhas, flores e frutos. A semelhança morfológica entre as espécies deste gênero provoca confusão na identificação e até mesmo falsificação na comercialização do produto medicinal (Jorge Oliveira com. pess.).

Mansoa standleyi possui atributos semelhantes aos do alho (Allium sativum L.), como o aroma e o sabor, além de substâncias químicas que apresentam propriedades anticancerígena, antilipídica, antihistamínica e antitrombótica (Moraes 2008). No nordeste paraense a espécie é cultivada em quintais de populações tradicionais, onde é utilizada como condimento e para fins medicinais.

As estruturas secretoras em espécies de Mansoa são objetos de estudos diversos, abordando aspectos estruturais (Elias e Gelband 1976; Galetto 1995; Andrade 2008) e ecológicos (Subramanian e Inamdar 1989, Thomas e Dave 1992; Belmonte et al. 1994), porém, são escassas as informações sobre anatomia (Andrade 2008), taxonomia (Seibert 1948), ontogenia, ultraestrutura, processo de secreção e química (Zoghbi et al. 2007). Outrossim, considerando que as propriedades químicas estão relacionadas com as estruturas secretoras presentes nos caules e nas folhas, um estudo criterioso faz-se necessário, principalmente para M. standleyi que não apresenta registros na literatura quanto a estes dados. A abordagem da natureza química do material secretado, juntamente com a morfologia, contribui para a compreensão do exato papel destas estruturas, bem como a função do produto secretado pela planta.

O objetivo do presente trabalho foi caracterizar a morfologia e distribuição das estruturas secretoras do eixo vegetativo aéreo de Mansoa standleyi, visando diminuir a lacuna existente no grupo, além de levantar caracteres que auxiliem na correta identificação do táxon.

MATERIAL E MÉTODOS

O material botânico foi coletado de indivíduos de Mansoa standleyi, no Campus de Pesquisa do Museu Paraense Emílio Goeldi (MPEG), Coordenação de Botânica, Belém, PA (1º27'5,69''S e 48º26'40,38'O) com exsicata depositada no acervo do herbário MG, sob o registro MG 188.715.

Para verificar a ocorrência de glicose na secreção, utilizou-se glicofita Plus, no habitat natural da espécie. Três indivíduos foram testados do primeiro ao quinto nó visível.

Para verificar os possíveis visitantes foram marcados cinco ramos jovens, observados ao longo de quatro dias seguidos durante o período de luminosidade (8:00-18:00h), nos meses de maio, junho e julho de 2010. As formigas e moscas observadas visitando as glândulas e coletando o exsudato foram preservadas em etanol 70% para posterior identificação.

Para o estudo anatômico das estruturas secretoras, amostras foram retiradas de lâminas foliolares nos estágios jovem (4,5 cm de comprimento x 1,2 cm de largura) e adulto (19,3 cm de comprimento x 8 cm largura), bem como da região nodal (1º, 3º e 5º nós visíveis), fixadas em FAA₇₀ (Formaldeído + Ácido acético + Álcool etílico 70%), por 24 horas e em FNT (Formalina Neutra Tamponada) (Lillie 1965), por 48 horas, mantidas em vácuo e, posteriormente, desidratadas em série butílica (Johansen 1940) e incluídas em Paraplast®. Secções seriadas transversais e longitudinais foram feitas em micrótomo rotativo de avanço automático (modelo Leica® RM 2245), com 12-15μm de espessura, coradas com safranina e azul de astra (Gerlach 1969) e montadas entre lâmina e lamínula em resina sintética Permount®.

Para a análise da superfície das estruturas secretoras, as amostras fixadas em FAA₇₀ (Johansen 1940) foram desidratadas em série etílica crescente, secas pelo método de ponto crítico de CO₂, montadas em suportes metálicos e metalizadas com ouro em camada de 20 nm de espessura, por 150 segundos em corrente de 25 mA.

Testes histoquímicos foram aplicados nas estruturas secretoras para a localização in situ das principais classes de compostos químicos que constituem a secreção: reação de PAS para carboidratos (McManus 1948), vermelho de rutênio para mucilagens ácidas (Johansen 1940), preto de Sudão B para lipídios totais (Pearse 1985), cloreto férrico para compostos fenólicos totais (Johansen 1940) e reagente de Dragendorff para alcaloides (Yoder e Mahlberg 1976), sendo realizado controle em todos os testes. Algumas secções também foram montadas e observadas sem tratamento para a verificação do aspecto natural da secreção (branco).

As fotomicrografias foram realizadas com auxílio de câmera fotográfica digital Canon PowerShot A660IS, acoplada ao microscópio Zeiss Axiostar plus. As eletromicrografias de varredura, foram obtidas por captura em microscópio Leo (modelo 1450 VP), que opera com Software Leo, utilizando-se detectores de elétrons secundários (ES) e aceleração eletrônica de 12.50 kV, e as demais ilustrações obtidas em câmera digital Sony Cyber-Shot 6.0. As mensurações das glândulas foram efetuadas em 12 estruturas em fase de liberação do conteúdo pela escala de medida da eletromicrografia de varredura.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Mansoa standleyi possui dois tipos de tricomas glandulares no eixo vegetativo aéreo - tricomas do tipo pateliforme (Figura 1A) e peltado (Figura 1B). Estes se distribuem em maior quantidade nas regiões mais jovens (Figura 1C). Na região nodal é possível observar um complexo de glândulas que ocupam a região interpeciolar dos primeiros nós visíveis (Figuras 1D, 1F).

 

Estes tricomas apresentam desenvolvimento assincrônico e estão localizados na região interpeciolar (Figuras 2A-2B) e na lâmina foliolar (Figura 2C), possuindo origem protodérmica (Figura 2B).

Andrade (2008), ao inventariar o eixo vegetativo da mesma espécie, registrou a presença do tricoma glandular do tipo peltado apenas para a lâmina foliolar. Não sendo registrada a ocorrência do tipo pateliforme, tanto para a lâmina, quanto para a região interpeciolar. O registro deste tipo de tricoma confere um dado inédito para a espécie.

Indivíduos de formigas - Crematogaster e Ectatomma brunea (Vespoidea) pertencentes à família Formicidae e subfamília Formicinae - e moscas - Oxysarcodexia (Sarcophagidae) da subfamília Utitidae (Ulidiidae) - foram observados visitando as glândulas em dois períodos ao longo do dia (8:00-10:00 h e das 15:00-18:00 h) (Figuras 1G-1H). Estes indivíduos visitaram todos os seis primeiros nós da planta, não permitindo o acesso de outros animais. A interação inseto-planta é facilmente observada entre os insetos registrados nos indivíduos de M. standleyi analisados, que coletam o exsudato. A presença de estruturas secretoras que liberam exsudatos como recompensa aos insetos, como nectários e compostos lipídicos possibilita a relação mutualística entre plantas e determinados insetos, especialmente formigas. Estas desempenham uma importante função na proteção contra a herbivoria (Bentley 1977; Keeler 1980; Elias 1983).

Na região interpeciolar, os tricomas pateliformes formam um complexo secretor (Figura 2A). Na região apical destes tricomas forma-se uma concavidade sem orifício (Figuras 2B-2F). Hifas de fungo podem ser encontradas por toda superfície epidérmica (Figura 1E). Já na lâmina foliolar, os tricomas patelifomes estão presentes, porém não apresentam a mesma organização, ocorrendo de forma isolada e dispersa em ambas as faces.

Na região apical destes tricomas, observa-se as células em paliçada; as paredes periclinais e anticlinais das células epidérmicas são recobertas por cutícula (Figura 2E, 3F). Nas regiões laterais, a cutícula é observada apenas na parede periclinal externa das células epidérmicas (Figura 2C).

A epiderme secretora é uniestratificada, apresentando formato colunar com paredes delgadas e núcleo proeminente, com altura variando de 30-50 μm (Figura 2B). Abaixo da cabeça secretora é observada uma única célula basal formando o pedúnculo com protoplasto e núcleo evidente (Figura 2C). Abaixo deste tipo de tricoma é verificado um grupo de células subepidérmicas reduzidas (Figura 2B). Acredita-se que as células secretoras liberam seu exsudato na região subcuticular, atravessando a parede e a cutícula, sem sua ruptura para em seguida ocorrer à liberação do exsudato para o meio extracelular.

Elias e Prance (1978) utilizaram o formato dos nectários para separar espécies de gêneros distintos dentro da Tribo Bignonieae, tais como: Adenocalymma Mart. ex Meisn., Amphilophium Kunth, Amphitecna Miers, Anemopaegma Mart. ex Meisn., Arrabidaea DC., Crescentia L., Distictella Kuntze, Haplophragma Dop, Incarvillea Juss., Jacaranda Juss, Melloa Bureau, Memora Miers, Pachyptera DC. ex Meisn., Pithecoctenium Mart. ex Meisn., Spathodea P. Beauv., Tabebuia Gomes ex DC. e Tanaecium Sw. Em que foi descrito o tricoma pateliforme como o tipo que possuía apenas uma célula basal e o cupuliforme como o tipo que possuía mais de uma célula basal de formato cúbico. No entanto, Rivera (2000a), ao estudar o cálice de espécies argentinas de Bignoniaceae, constatou que o mesmo indivíduo pode apresentar os dois formatos, propondo que este caráter fosse utilizado apenas para caracterizar morfologicamente as glândulas. Como em M. standleyi foi constatada apenas a presença do tipo pateliforme, não foi possível verificar o valor taxonômico que tais caracteres para nível específico.

Os tricomas glandulares de M. standleyi seguem o mesmo padrão daqueles descritos no eixo reprodutivo de Arrabidaea coralina (Jacq.) Sandwith, Arrabidaea selloi (Spreng.) Sandwith, Dolichandra cynanchoides Cham., Macfadyena unguis-cati (L.) A.H. Gentry e Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth (Rivera 2000a). Entretanto, difere de T. stans que apresenta uma série de células cuboides na base. Ao contrário dos tricomas pateliformes, os tricomas peltados observados em M. standleyi distribuem-se ao longo dos seis primeiros nós visíveis e ocorrem em grande quantidade nos primeiros nós, decrescendo à medida que o eixo vegetativo aéreo se desenvolve e ocorre a instalação do crescimento secundário, havendo a substituição da epiderme pela periderme. Nos folíolos, distribuem-se de forma mais espaçada, semelhante aos tricomas pateliformes. Possuem desenvolvimento assincrônico, tanto no caule quanto nos folíolos, podendo estar invaginados (Figura 3A) ou no mesmo nível das células epidérmicas (Figura 3B). A porção secretora é multicelular, cujo número de células varia de oito a 16, e o pedúnculo é unicelular (Figuras 3A-3D).

Acredita-se que exista uma relação entre os tricomas patelifomes e os tricomas peltados em Bignoniaceae. Alguns autores sugerem que os pateliformes originaram-se dos peltados (Elias e Newcombe 1979). Tal semelhança é verificada em M. standleyi, porém, para corroborar a relação filogenética entre estas estruturas faz-se necessário a realização de mais estudos anatômicos que abordem um número maior de espécies da família.

As estruturas secretoras observadas em M. standleyi por se tratarem de tricomas glandulares não são vascularizadas e os feixes mais próximos a estas estruturas pertencem ao cilindro vascular caulinar (Figura 2A). Na maioria das espécies de Bignoniaceae que possuem estruturas secretoras semelhantes às descritas para M. standleyi, as glândulas são caracterizadas como não vascularizadas (Elias 1983). No entanto, Tecoma stans é descrita como sendo vascularizada por Subramanian e Inamdar (1989).

A análise histoquímica dos exsudatos das estruturas secretoras descritas revelou que as mesmas exsudam compostos distintos (Tabela 1). Nos tricomas glandulares pateliformes foi observada uma secreção heterogênea com a presença de mucilagens ácidas e carboidratos (Figura 2D), não havendo o registro de substâncias lipofílicas (Figuras 2E, 3F). A presença de glicose na secreção destes tricomas foi evidenciada pelo uso da glicofita. Com a constatação da presença deste composto na secreção destes tricomas e o registro de formigas coletando este néctar, tais estruturas foram identificadas como nectários extranupciais (Figura 2F).

A existência de nectários em Bignoniaceae é um caráter relevante para a taxonomia do grupo. Em Tecomaria campensis Thunb tais estruturas foram registradas apresentando uma importante defesa contra a herbivoria, com a ocorrência de nectários vascularizados e não vascularizados (Subramanian e Inamdar 1989).

Já nos tricomas peltados, apenas uma fração de alcaloides foi detectada (Figura 3E). A presença de compostos bioativos, como os alcaloides, está relacionada à estratégias de defesa, envolvidos nas respostas contra herbívoros e patógenos (Brown 1981). O fato da planta exalar o odor de alho pode está relacionado com a presença deste composto bioativo, já que o alcaloide em contato com o ar pode exalar odores fortes que auxiliam na proteção contra a herbivoria (DeLuca e Cutler 1987). Em ambas as estruturas, a secreção foi registrada apenas no meio intracelular (Figuras 2D-3E).

A existência de tricomas glandulares é uma estratégia de defesa que a planta desenvolve à medida que a seleção natural favorece a diminuição de danos no vegetal, em especial nas folhas. Mais especificamente, a seleção age diretamente sobre as características de defesa, proporcionando vantagens ao vegetal. Tricomas são constituíntes da epiderme, distribuídos em diferentes partes da planta que ocupam regiões estratégicas para defesa contra herbívoros. Na maioria dos trabalhos realizados para a família, os tricomas glandulares que apresentam o mesmo formato que os observados em M. standleyi são definidos como nectários, mesmo sem a realização de testes que elucidem esta questão. Diante das análises realizadas, foi possível concluir que os tricomas pateliformes são de fato, nectários extraflorais. A presença de NEFs possibilita a relação mutualística entre plantas e determinados insetos, especialmente formigas. Estas desempenham uma importante função na proteção contra a herbivoria, além de deterem outros organismos que reduzem a capacidade reprodutiva das plantas (Bentley 1977; Keeler 1980; Elias 1983).

CONCLUSÕES

Mansoa standleyi apresenta semelhança entre os tricomas glandulares observados no eixo vegetativo aéreo com os descritos na literatura para Bignoniaceae, evidenciando assim, a importância destes caracteres para o conhecimento e delimitação do grupo. Dentre os dois tipos de tricomas descritos, o tipo pateliforme é descrito anatomicamente pela primeira vez para a espécie, sendo caracterizado como nectário extrafloral.

AGRADECIMENTOS

Ao doutorando Fernando Carvalho Filho do Laboratório de Entomologia - Coordenação de Zoologia do MPEG, pela identificação dos insetos e ao Laboratório de Aracnologia do MPEG, pelo empréstimo do microscópio para a captura das imagens estruturais.

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Recebido em: 12/04/2011

Aceito em: 04/10/2011

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Jun 2012
• Data do Fascículo
  Set 2012

Histórico

• Recebido
  12 Abr 2011
• Aceito
  04 Out 2011