Relação entre imagem adrenérgica cardíaca e teste ergométrico na insuficiência cardíaca

Resumos

BACKGROUND: The exercise treadmill test can be used in ventricular dysfunction patients for functional capacity or predicting prognosis. The cardiac image with 123I MIBG shows cardiac sympathetic activation. OBJECTIVE: To evaluate the relationship between exercise treadmill test variables and cardiac image changes in 123I MIBG. METHODS: 23 patients with LVEF < 45% performed scintigraphy cardiac with 123I MIBG and divided into two groups. G1: Washout rate < 27%; G2: > 27%. Systolic blood pressure (SBP), heart rate (HR) and functional capacity were evaluated. It was performed Student t test or Mann-Whitney U test, Spearman coefficient and linear regression. RESULTS: SBP at exercise peak (G1: 181.00 ± 28.01; G2: 153.27 ± 27.71 mmHg, p = 0.027), SBP variation [G1: 64(47.5-80.5); G2: 36(25-47) mmHg, p = 0.015], the HR at exercise peak (G1: 136.91 ± 19.66; G2: 118.45 ± 13.98 bpm, p = 0.018) and chronotropic response (G1: 70.42 ± 17.94; G2: 49.47 ± 14.89%, p = 0.006), and functional capacity [G1: 8.37(6.47-10.27); G2: 4.42(2.46-6.38) METs, p = 0.003] were smaller in G2 group. There was negative correlation between Washout rate and SBP at exercise peak (r = -0.505, p = 0.014), variation in SBP (r = -0.493, p = 0.017) and functional capacity (r = -0.646, p = 0.001). Nevertheless, SBP at exercise peak (r = -0.422, p = 0.016) and functional capacity (r = -0.804, p = 0.004) were the only variables associated with Washout rate, after linear regression. CONCLUSION: In heart failure patients, the SBP at exercise peak and functional capacity were the variables associated with Washout rate.

MIBG; exercise test; heart failure

FUNDAMENTOS: En la Insuficiencia Cardíaca, la Ergometría (Test Ergométrico - TE) evalúa la capacidad funcional, un determinante de pronóstico. El centellograma con I¹²³ MIBG muestra la activación simpática cardíaca. OBJETIVO: Evaluar la asociación entre las variables del TE y las alteraciones del centellograma con I¹²³ MIBG. MÉTODOS: Se sometieron 23 pacientes (FEVI < 45%) a centellograma con I¹²³ MIBG y se separaron en: G1) tasa de Washout < 27%; G2) > 27%. Estos pacientes realizaron TE, en el que se analizaron: presión arterial sistólica en el pico del esfuerzo (PAS P), frecuencia cardíaca en el pico del esfuerzo (FCP), variación de la presión arterial sistólica intraesfuerzo (Δ PAS), reserva cronotrópica y capacidad funcional en MET. Para el análisis estadístico se utilizaron el test t de Student o el test U de Mann-Whitney, el coeficiente de Spearman y el coeficiente de regresión lineal. RESULTADOS: La PAS P (G1: 181,00 ± 28,01; G2: 153,27 ± 27,71, p = 0,027), la Δ PAS [G1: 64 (47,5-80,5); G2: 36 (25-47) mmHg, p = 0,015], la FCP (G1: 136,91 ± 19,66; G2: 118,45 ± 13,98 lpm, p = 0,018), la reserva cronotrópica (G1: 70,42 ± 17,94; G2: 49,47 ± 14,89%, p = 0,006) y la capacidad funcional [G1: 8,37 (6,47-10,27); G2: 4,42 (2,46-6,38) MET, p=0,003] fueron menores menores en el G2. Hubo una correlación negativa entre la tasa de Washout con PASP (r = -0,505, p = 0,014), Δ PAS (r = -0,493, p = 0,017) y capacidad funcional (r = -0,646, p = 0,001). Después de la regresión lineal, PASP (r = -0,422, p = 0,016) y capacidad funcional (r = -0,804, p = 0,004) se asociaron con la tasa de Washout. CONCLUSIÓN: En pacientes con insuficiencia cardíaca, la PASP y la capacidad funcional fueron las variables más asociadas con la tasa de Washout. (Arq Bras Cardiol 2011;96(5):370-376)

MIBG; prueba de esfuerzo; insuficiencia cardíaca

ARTIGO ORIGINAL

Relação entre imagem adrenérgica cardíaca e teste ergométrico na insuficiência cardíaca

Leandro Rocha Messias^I; Maria Ângela M. de Queiroz Carreira^I; Sandra Marina Ribeiro de Miranda^I; Jader Cunha de Azevedo^I,II; Isabela Ambrósio Gava^I; Ronaldo Campos Rodrigues^I; Elizabeth Maróstica^I; Antônio Claudio Lucas da Nóbrega^I,II; Claudio Tinoco Mesquita^I,II

^IUniversidade Federal Fluminense, Niterói, RJ

^IIHospital Procardíaco, Rio de Janeiro, RJ - Brasil

^{Correspondência}

RESUMO

FUNDAMENTO: Na insuficiência cardíaca, o teste ergométrico (TE) avalia capacidade funcional, um determinante de prognóstico. A cintilografia com I¹²³ MIBG mostra a ativação simpática cardíaca.

OBJETIVO: Avaliar a associação entre as variáveis do TE e as alterações da cintilografia com I¹²³ MIBG.

MÉTODOS: Foram submetidos 23 pacientes (FEVE < 45%) à cintilografia com I¹²³ MIBG e separados em: G1) taxa de Washout < 27%; G2) > 27%. Esses pacientes realizaram TE, onde foram analisadas: pressão arterial sistólica no pico do esforço (PASP), frequência cardíaca no pico do esforço (FCP), variação da pressão arterial sistólica intraesforço (Δ PAS), reserva cronotrópica e capacidade funcional em METs. Utilizaram-se para a análise estatística, o teste t de Student ou o teste U de Mann-Whitney, o coeficiente de Spearman e o coeficiente de regressão linear.

RESULTADOS: A PASP (G1: 181,00 ± 28,01; G2: 153,27 ± 27,71, p = 0,027), a Δ PAS [G1: 64 (47,5-80,5); G2: 36 (25-47) mmHg, p = 0,015], a FCP (G1: 136,91 ± 19,66; G2: 118,45 ± 13,98 bpm, p = 0,018), a reserva cronotrópica (G1: 70,42 ± 17,94; G2: 49,47 ± 14,89%, p = 0,006) e a capacidade funcional [G1: 8,37 (6,47-10,27); G2: 4,42 (2,46-6,38) METs, p = 0,003] foram menores no G2. Houve correlação negativa entre taxa de Washout com PASP (r = -0,505, p = 0,014), Δ PAS (r = -0,493, p = 0,017) e capacidade funcional (r = -0,646, p = 0,001). Após regressão linear, PASP (r = -0,422, p = 0,016) e capacidade funcional (r = -0,804, p = 0,004) foram associadas com taxa de Washout.

CONCLUSÃO: Em pacientes com insuficiência cardíaca, PASP e capacidade funcional foram as varáveis mais associadas com a taxa de Washout.

Palavras-chave: MIBG, teste de esforço, insuficiência cardíaca.

Introdução

Na insuficiência cardíaca (IC), o teste ergométrico (TE) é indicado para avaliar capacidade funcional, presença de sintomas e a terapêutica¹. Alguns dos parâmetros empregados no TE são o comportamento da pressão arterial sistólica (PAS) intraesforço e a reserva cronotrópica, que são reconhecidos preditores de prognóstico^2-4. A hiperatividade adrenérgica, característica da IC, pode levar à incompetência cronotrópica, à queda da resposta contrátil cardíaca às catecolaminas e à diminuição da reserva simpática durante o exercício. Uma inadequada resposta da PAS e da frequência cardíaca (FC) tem sido associada a um risco duas vezes maior de mortalidade e eventos cardiovasculares adversos^2,5-7. Tanto para a população geral⁸, quanto na população com IC^2,9, a capacidade funcional é um importante preditor de prognóstico e não está relacionada com medidas da função ventricular em repouso e tampouco com a fração de ejeção ventricular esquerda¹⁰.

A atividade e a inervação simpática cardíaca podem ser avaliadas pela cintilografia com metaiodobenzilguanidina marcada com iodo 123 (I¹²³ MIBG)^11-13. Estudos demonstraram^13-16 que a imagem precoce representa a integridade dos terminais nervosos pré-sinápticos e a densidade dos betarreceptores. A captação neuronal pré-sináptica contribui para a imagem tardia, combinando informações da função neural, incluindo captação, liberação e estocagem da noradrenalina nas vesículas pré-sinápticas. A taxa de Washout é um parâmetro que avalia o grau de atividade simpática. Pacientes com IC podem apresentar: (1) reduzida captação do traçador devido à perda de neurônios simpáticos e/ou distúrbios na captação primária de noradrenalina; e (2) aumento da taxa de Washout, refletindo o transbordamento de noradrenalina para a corrente sanguínea^11,14,17-19. Taxa de Washout menor que 27% é descritor de forte preditor de sobrevida²⁰.

Até o momento, não há evidências se a hiperativação adrenérgica em repouso se associa com alterações hemodinâmicas no exercício, ou se as variáveis do TE se associam com as variáveis da cintilografia. Portanto, o objetivo deste estudo é avaliar se as variáveis do TE convencional na IC podem detectar pacientes que apresentam disfunção simpática na cintilografia com I¹²³ MIBG. Esses achados poderiam permitir a avaliação do risco com uma técnica mais disponível no nosso meio, selecionando os pacientes com maior probabilidade de apresentarem alterações à cintilografia.

Métodos

Foram selecionados 23 pacientes consecutivos atendidos no ambulatório especializado em IC do Hospital Universitário Antônio Pedro, da Universidade Federal Fluminense. Os pacientes selecionados apresentavam IC e fração de ejeção ventricular esquerda menor ou igual a 45%, mensurada através da ecocardiografia, pela técnica de Simpson. Foram excluídos do estudo os pacientes que apresentavam: fibrilação atrial, diabéticos, portadores de dispositivo de estimulação ventricular, endocrinopatias, doença de Parkinson, mulheres grávidas ou em período de amamentação. Não foi suspensa nenhuma medicação para realização do estudo e todos se encontravam em tratamento com doses otimizadas dos medicamentos padrão para IC, incluindo o uso de betabloqueador (carvedilol). Os voluntários assinaram um termo de consentimento livre e esclarecido concordando em fazer parte do projeto. O projeto foi aprovado pelo comitê de ética em pesquisa do Hospital Universitário Antônio Pedro, sob o número 011/09.

Os pacientes realizaram TE sintoma-limitado (software ErgoPC 13 versão 2.2) em esteira, marca Imbramed, devidamente calibrada conforme orientações do fabricante, em protocolo de Rampa. Foram avaliados o comportamento da pressão arterial sistólica (PAS), da frequência cardíaca (FC) intraesforço e a capacidade funcional. A medida da pressão arterial foi realizada por método indireto com utilização de esfigmomanômetro com coluna de mercúrio, devidamente calibrado, aferida no braço esquerdo do pacientes em posição ortostática. A medida da frequência cardíaca foi feita através do intervalo RR do traçado do eletrocardiograma (ECG) através do próprio software. Avaliaram-se a PAS e a FC no pico do esforço, a variação da PAS no pico do esforço em relação ao repouso (Δ PAS), o índice de reserva cronotrópica, através da fórmula: ("{[FC no pico do esforço - FC de repouso / (220 - Idade) - FC de repouso] x 100}")⁴. A capacidade funcional foi estimada pelo software de acordo com a carga de trabalho alcançada.

Os pacientes realizaram a cintilografia miocárdica com I¹²³ MIBG, para avaliar a inervação adrenérgica cardíaca, através da captação do radiotraçador, com estudo da relação coração/mediastino (C/M) para as imagens precoces (30 minutos) e tardias (4 horas), além do cálculo da taxa de Washout {[(C/M precoce - C/M tardia) / (C/M precoce)] x 100}¹¹. Todos os exames cintilográficos foram realizados no Serviço de Medicina Nuclear do Hospital Pró-Cardíaco do Rio de Janeiro, em câmara de cintilação tipo Anger tomográfica digital (Single Photon Emission Computed Tomography) da marca Siemens, modelo E-Cam de detector duplo, com colimador de baixa energia e alta resolução.

Os pacientes foram divididos em dois grupos de acordo com a taxa de Washout (WO): Grupo 1 (G1), taxa de Washout < 27% (normal); Grupo 2 (G2), taxa de Washout > 27% (alterado)²¹. Para a análise estatística, foi utilizado o software SPSS versão 15. Para avaliação das variáveis qualitativas, foi utilizado o teste qui-quadrado. Para avaliação das variáveis quantitativas foi utilizado o teste t de Student ou teste U de Mann-Withney, conforme a distribuição dos dados. Foi utilizado o coeficiente de correlação de Spearman para avaliar a correlação das variáveis do exercício com a WO. Empregamos a regressão linear stepwise para identificar as variáveis associadas com hipertonia simpática avaliada pela taxa de Washout. Foi considerado com significância estatística o valor de p < 0,05.

Resultados

As características dos pacientes são mostradas na Tabela 1. Não houve diferenças significativas na idade, sexo, índice de massa corporal, etiologia da IC, fração de ejeção ventricular esquerda, uso de medicações e dose do carvedilol, entre os grupos.

Os grupos se mostraram semelhantes em repouso. No pico de esforço, houve diferença significativa entre o G1 e o G2, sendo que este último apresentou menores valores absolutos de PAS e da FC, menor variação da PAS intraesforço, menor índice de reserva cronotrópica e uma menor capacidade funcional. Os parâmetros do exercício são mostrados na Tabela 2, e a Figura 1 apresenta as diferenças no comportamento da PAS durante o esforço.

Apesar de divididos pela taxa de Washout, não houve diferença significativa na relação C/M precoce de I¹²³ MIBG (G1: 1,78 ± 0,25 vs G2: 1,74 ± 0,22; p = 0,710) e na relação C/M tardia (G1: 1,74 ± 0,20 vs G2: 1,60 ± 0,22; p = 0,129). A Figura 2 ilustra a imagem cardíaca com I¹²³ MIBG de um paciente com IC que apresenta parâmetros de exercício normais (capacidade funcional de 8,23 METs, variação da PAS intraesforço de 65 mmHg e índice de reserva cronotrópica de 68%). A captação do MIBG foi normal e a taxa de Washout foi de 21%.

Quando analisamos a correlação entre as variáveis do exercício e a taxa de Washout, observamos uma significativa correlação negativa entre a taxa de Washout e as seguintes variáveis: PAS no pico do esforço, variação da PAS intraesforço e a capacidade funcional (Tabela 3). Não foi observada significância estatística na correlação com a FC no pico do esforço e do índice de reserva cronotrópica com WO (Tabela 3).

Após regressão linear stepwise, as variáveis associadas com disautonomia pela taxa de Washout foram: a PAS no pico do esforço (r = -0,422; p = 0,016) e a capacidade funcional em METs (r = -0,804; p = 0,004).

Discussão

Em nosso estudo, observamos que em pacientes com IC a PAS no pico do esforço e a capacidade funcional, medida através do número de METs atingido, estão associadas a alterações na inervação adrenérgica cardíaca, conforme evidenciado pela taxa de Washout obtida através da cintilografia miocárdica com I¹²³ MIBG. Durante o TE, nos pacientes com taxa de Washout alterada (estado de hipertonia adrenérgica em repouso), verificamos que a PAS no pico do esforço e o número de METs apresentaram menores valores quando comparados com os dos pacientes com taxa de Washout normal. Não há, até o presente momento, descrição na literatura dessa associação entre tal comportamento anormal da PAS e alterações na inervação adrenérgica cardíaca pelo I¹²³ MIBG.

A variação da PAS durante o exercício associa-se diretamente com o débito cardíaco durante o esforço: uma menor elevação da PAS intraesforço pode ser resultado de déficit inotrópico durante o exercício, que é um fenômeno comum em pacientes com disfunção ventricular, sendo este achado associado com pior prognóstico². Fargard e cols.²², em uma amostra de pacientes candidatos a transplante cardíaco, demonstraram que uma variação inadequada da PAS em resposta ao exercício submáximo é preditora de eventos cardíacos.

Willians e cols.²³ avaliaram pacientes com IC de diferentes classes funcionais, demonstrando que simples parâmetros obtidos no teste, como a duração e a PAS no pico do esforço, são fortes preditores de prognóstico através de análise multivariada, superando a fração de ejeção ventricular esquerda e fração N terminal proBNP (NT-proBNP).

Nishiyama e cols.² avaliaram a resposta da PAS durante o exercício como preditor de prognóstico em pacientes com IC. Por análise univariada, PAS e FC no pico do esforço, além de suas variações durante o exercício (Δ PAS/Δ FC = pico do esforço - repouso) foram preditores de mortalidade. Nesse estudo, o grupo não sobrevivente apresentou menores valores de tais variáveis. Após análise multivariada, o Δ PAS e a capacidade funcional, obtida através do número de METs atingido, foram os melhores preditores de mortalidade, independente do uso de betabloqueador.

O consumo de oxigênio (VO₂) máximo é um parâmetro utilizado para avaliar, em pacientes com IC, candidatos ao transplante cardíaco²⁴, sendo também um poderoso preditor de prognóstico^24-26. Willens e cols.²⁷, estudando 40 pacientes com IC, classe funcional II e III da New York Heart Association (NYHA), demonstraram que o VO₂ máximo, tanto por medida indireta (de acordo com o tempo do exercício), quanto por medida direta, através do Teste Cardiopulmonar do Exercício, é um importante preditor de sobrevida, promovendo informações úteis para o acompanhamento dos pacientes. Outra forma de avaliar o VO₂ máximo por medida indireta é através do número de METs atingido no TE².

Em um estudo envolvendo indivíduos saudáveis, Snader e cols.⁸ demonstraram que a capacidade funcional foi um poderoso preditor de mortalidade cardiovascular. Nesse trabalho, a taxa de mortalidade cardiovascular foi maior no grupo que não conseguiu alcançar 06 METs no TE, e sua associação com defeitos diagnosticados na perfusão pela cintilografia miocárdica com tálio, colocou esses pacientes em um patamar de risco ainda maior para eventos adversos.

Jeng e cols.²⁸ avaliaram a influência da tolerância ao exercício sobre a qualidade de vida em pacientes com IC. Os pacientes que obtiveram uma capacidade funcional maior ou igual a 05 METs, ou um tempo de TE maior ou igual 180 segundos, apresentavam uma melhor qualidade de vida, mostrando que o TE é seguro, disponível e efetivo para avaliar a tolerância ao exercício nesta população. Rubim e cols.²⁹ demonstraram que o número de METs atingido no TE correlaciona-se significativamente com a mortalidade.

Myers e cols.³⁰, avaliando escores de qualidade de vida, teste da caminhada dos 06 minutos e números de METs atingido no TE em pacientes com IC, e correlacionando essas variáveis com VO₂ máximo obtido através do Teste Cardiopulmonar do Exercício, concluíram que ambos refletem, à sua maneira, o estado clínico do paciente e têm sua importância nesse contexto clínico, sem, no entanto, um substituir o outro. Quando comparado com a distância percorrida no teste da caminhada dos 06 minutos, a capacidade funcional determinada pelo número de METs no TE correlacionou-se significativamente melhor com o VO₂ máximo obtido por medida direta.

Chandrashekhar e cols.³¹ analisaram a capacidade das variáveis comumente empregadas no TE em predizer o VO₂ máximo. Após análise de regressão stepwise, o melhor preditor do VO₂ máximo foi o número de METs alcançado. Apesar dos autores afirmarem que o número de METs não tenha uma precisão elevada, mesmo assim ainda é melhor preditor clínico que as outras variáveis obtidas, como por exemplo, o comportamento da FC durante o esforço.

Uma das mais significativas modificações no tratamento da insuficiência cardíaca foi à introdução dos betabloqueadores. Parikh e cols.³², em pacientes com IC, classe funcional do NYHA III e IV, avaliaram o efeito do betabloqueador metoprolol sobre o número de METs atingido no TE, concluindo que a otimização do betabloqueador melhora o desempenho no exercício, avaliado tanto pelo tempo de exercício, quanto pelo número de METs.

Alguns estudos sugerem que a melhora, que não é universalmente observada, pode ser, em parte, decorrente da melhora da função endotelial, devido ao uso dos betabloqueadores associado com inibidor da enzima conversora de angiotensina³³.

Outra vertente de marcadores de risco na IC é através da imagem neuronal. A cintilografia com I¹²³ MIBG tem sido validada como uma marcadora de prognóstico, conforme metanálise com 1.755 pacientes, publicada por Verbene e cols.¹⁹, que demonstrou que uma redução da relação C/M na imagem tardia ou aumento da taxa de Washout na cintilografia miocárdica com I¹²³ MIBG associa-se a pior prognóstico quando comparado com pacientes que apresentam normalidade destes parâmetros. Em recente publicação, Jacobson e cols.³⁴, em um estudo multicêntrico com pacientes com classe funcional II e III do NYHA e fração de ejeção ventricular esquerda menor que 35%, demonstraram que a avaliação adrenérgica direta do coração, através da cintilografia miocárdica com I¹²³ MIBG, foi preditora de maior mortalidade cardíaca e de eventos arrítmicos, de modo independente de fatores prognósticos conhecidos como a fração de ejeção ventricular esquerda, peptídeo natriurético cerebral e da classe funcional do NYHA.

Analisando as informações funcionais obtidas pela imagem neuronal com as do Teste Cardiopulmonar do Exercício, Cohen-Solal e cols.¹⁴ correlacionaram o VO₂ máximo com a captação de I¹²³ MIBG e diversas outras variáveis (fração de ejeção ventricular esquerda, parâmetros hemodinâmicos, como índice cardíaco e pressão capilar pulmonar). Observaram uma significativa correlação entre os achados cintilográficos adrenérgicos no I¹²³ MIBG e o VO₂ máximo no exercício. Analisando seus desfechos (morte cardiovascular e transplante cardíaco), o maior determinante do prognóstico foi o VO₂ máximo. O VO₂ máximo se correlacionou melhor com a relação C/M para imagem tardia do que com a relação C/M para imagem precoce e com a taxa de Washout. Em contrapartida, o nosso estudo encontrou uma maior correlação da taxa de Washout com o número de METs atingido, e não com a relação C/M tardia, como no estudo de Cohen-Solal e cols.¹⁴.

Entretanto, existem significativas diferenças entre os estudos: na nossa casuística, avaliamos o VO₂ máximo por medida indireta através do número de METs atingidos, enquanto Cohen-Solal e cols¹⁴ utilizaram medida direta do VO₂. No estudo de Cohen-Solal e cols¹⁴, apenas 13% dos pacientes estavam em uso de betabloqueadores, enquanto no nosso todos os pacientes estavam em uso desta medicação. Os betabloqueadores têm como uma das suas ações a ressensibilização dos betarreceptores, o que pode influir na relação C/M, fato que explicaria as divergências dos achados^5,35.

Limitações do estudo

A principal limitação do estudo foi o número reduzido de pacientes. Porém, através de um estudo-piloto com 16 pacientes, foi realizado um cálculo amostral e o número de 23 pacientes tem um poder estatístico de 90% para identificar 50% de diferença na capacidade funcional e um poder estatístico de 80% para identificar 50% de diferença na PAS no pico do esforço.

Outra significativa limitação foi termos empregado da capacidade funcional pelo número de METs atingido, e não o VO₂ máximo calculado diretamente através do Teste Cardiopulmonar do Exercício, pois não dispúnhamos do equipamento necessário em nossa instituição, à época da realização deste estudo. Entretanto, como o TE é uma ferramenta simples e amplamente presente no nosso meio, acreditamos que as informações derivadas deste exame possam ser úteis para os cardiologistas envolvidos com a prática clínica de pacientes com IC, uma vez que se correlacionaram com a sofisticada análise da inervação cardíaca. Outra importante variável observada como significativa no nosso estudo, que foi a PAS no pico do esforço, também é derivada do TE e não requer complexas metodologias para análise.

Conclusão

Os pacientes com IC e taxa de Washout alterada na cintilografia miocárdica com I¹²³ MIBG apresentaram menor resposta inotrópica, cronotrópica e uma menor capacidade funcional. A PAS no pico do esforço e o número de METs atingidos foram as variáveis do TE que mais se associaram com esta hipertonia adrenérgica avaliada pela cintilografia. O TE convencional, através da avaliação dessas duas variáveis, pode ser utilizado como uma forma de prever a presença de hiperatividade adrenérgica cardíaca em pacientes com IC.

Agradecimento

Agradecimento à FAPERJ e ao CNPq pelo apoio dado aos projetos de pesquisa da Universidade Federal Fluminense.

Potencial Conflito de Interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

Fontes de Financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação Acadêmica

Este artigo é parte de dissertação de Mestrado de Leandro Rocha Messias pela Universidade Federal Fluminense.

Artigo recebido em 22/08/10; revisado recebido em 09/11/10; aceito em 20/12/10

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  15 Abr 2011
• Data do Fascículo
  Maio 2011

Histórico

• Revisado
  09 Nov 2010
• Recebido
  22 Ago 2010
• Aceito
  20 Dez 2010