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Iheringia. Série Zoologia

Print version ISSN 0073-4721On-line version ISSN 1678-4766

Iheringia, Sér. Zool. vol.93 no.3 Porto Alegre Sept. 2003

http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212003000300011 

Larvas de simulídeos (Diptera, Simuliidae) do centro oeste, sudeste e sul do Brasil, parasitadas por microsporídeos (Protozoa) e mermitídeos (Nematoda)

 

Simulids larvae (Diptera, Simuliidae) from middle western, southeastern and southern Brazil, with microsporids (Protozoa) and mermithids (Nematoda) parasites

 

 

Carmen Ambrós GinarteI; Carlos F. S. AndradeII; Jairo Campos GaonaIII

IPós-Graduação em Parasitologia, Departamento de Parasitologia, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP), Caixa Postal 6109, 13083-970, Campinas, SP, Brasil. (carmenma@obelix.unicamp.br)
IIDepartamento de Zoologia, Instituto de Biologia, (UNICAMP), Caixa Postal 6109, 13083-970, Campinas,SP, Brasil
IIIPós-Graduação em Biologia Celular, Instituto de Biologia (UNICAMP), Caixa Postal 6109, 13083-970, Campinas, SP, Brasil

 

 


ABSTRACT

A survey of simulid larval parasites was carried out in different localities of the states of Mato Grosso, Minas Gerais, São Paulo, Paraná, Santa Catarina and Rio Grande do Sul, Brazil, from February 1996 to May 1998. Prevalences for the microsporidian Polydispyrenia simulii Lutz & Splendore, 1908 were found in Morungaba and Leme, São Paulo, ranging from around 0.7 to 66.7%, depending mainly on the host simulid species. Microsporidiosis was registered in localities of São Paulo, Paraná, Santa Catarina and Rio Grande do Sul. Parasitism by Isomermis sp. (Nematoda, Mermithidae) was found in Simulium larvae from Serra do Japi, ranging from 0.8 to 45.8%, depending on the simulid species and the larval microhabitat in the stream, whether a cemented ramp in a lake outlet or the natural stream bed. Parasitism by mermithids was also found in ten localities. Mycoses caused by Coelomycidium sp. were for the first time recorded for larvae of Simulium (Chirostilbia) pertinax Kollar, 1832.

Keywords: Simulium, Mermithidae, Duboscquiidae, Polydispyrenia, Isomermis.


 

 

INTRODUÇÃO

Dípteros simulídeos ocorrem em água corrente para suas fases imaturas. A capacidade vetorial ou a acentuada zoofilia e antropofilia que algumas espécies apresentam, as colocam na categoria de insetos daninhos em várias regiões do planeta e inclusive no Brasil (CROSSKEY, 1990). Devido à desvantagem do caráter disperso dos adultos no ambiente e pela concentração das larvas nos cursos d'água, o controle com larvicidas tem sido a principal escolha. O desenvolvimento de resistência a produtos químicos e o risco de contaminação devido às freqüentes aplicações durante todo o ano, tem levado à avaliação de métodos alternativos ou complementares de controle, entre eles o controle biológico (RUAS NETO, 1984; RUAS NETO et al., 1985).

No controle natural de simulídeos, a importância dos nematódeos tem sido demonstrada experimentalmente por GAUGLER & MOLLOY (1981), que obtiveram no laboratório uma mortalidade de 50% em Simulium vittatum Zetterstedt, 1838, utilizando nematódeos do gênero Mesomermis Daday, 1911 na concentração de 34,5 mermitídeos/ml de água. Quando nematódeos Gastromermis Micoletzky, 1963 foram introduzidos em cursos d'água onde não ocorriam, uma importante redução do número de larvas de simulídeos foi registrada após dois anos (Likhovoz, 1978 apud MOLLOY, 1987). Na América do Sul têm sido registradas Mesomermis nortensis Camino, 1991, Mesomermis sp. e Gastromermis sp. parasitando naturalmente larvas de Simulium lachillei Paterson & Shannon, 1927 em cursos d'água da Argentina (CAMINO, 1991). Estudos de laboratório e de campo demonstraram que larvas de primeiro estádio de Culicoides variipennis sonorenis Wirth & Jones, 1957 (Diptera, Ceratopogonidae) foram mais parasitadas pelo mermitídeo Heleidomermis magnapapula Poinar & Mullens, 1987 que larvas de quarto estádio (MULLENS & LUBRING, 1998). KAISER & DEIXELBERGER (2001) estabeleceram o mermitídeo Utriculimermis microcaudata de riachos do sudeste da Áustria. JOHNSON & KLEVE (2000) descreveram Strelkovivermis amphidis emergido de larvas de quironomídeos de dois lagos em Minnesota (EUA).

Os microsporídeos estão entre os entomopatógenos mais comumente encontrados em simulídeos, sendo conhecidas atualmente cerca de 30 espécies distribuídas em sete famílias, parasitando mais de 60 espécies de simulídeos do mundo. Microsporídeos parecem ocorrer mais freqüentemente nas formas imaturas dos borrachudos (WEISER & PRASERTPHON, 1982; GARCIA et al.,1989; CROSSKEY, 1990) e com menor freqüência em adultos (UNDEEN, 1981). Nas populações larvais, a prevalência desses protozoários é geralmente abaixo de 1%, mas não são raros relatos de 30% ou 50% (WEISER & UNDEEN, 1981; MADDOX, 1987). Um terceiro grupo de patógenos encontrado em simulídeos é o dos fungos Phycomycetes, sendo Coelomycidium Debaiseux, 1926 um dos gêneros mais registrados no mundo (WEISER & PRASERTPHON, 1982; TORRES et al., 1991).

Objetiva-se determinar a ocorrência de parasitismo em populações larvais de simulídeos, dada a sua importância no controle natural das populações destes dípteros.

 

MATERIAL E MÉTODOS

Realizou-se levantamento em larvas de simulídeos durante o período de fevereiro de 1996 a maio de 1998, em localidades de São Paulo, Paraná, Rio Grande do Sul, Mato Grosso, Santa Catarina e Minas Gerais. Levantamentos realizados em São Paulo: no leito do riacho do rio Cristina, fazenda Cachoeiras, Barra do Una, São Sebastião; na rampa de cimento à jusante do lago da UNICAMP (I), Cidade Universitária 2, Campinas; na rampa de cimento à jusante do lago da UNICAMP (II), Universidade Estadual de Campinas; no leito do riacho e na rampa de cimento à jusante do lago do afluente do Rio Jaguari, fazenda Cachoeirinhas, Morungaba; na rampa de cimento à jusante do lago na lagoa do Parque Ecológico de Paulínia; no leito do riacho e na rampa de cimento à jusante do lago no rio Jundiaí, Serra do Japi, Jundiaí; no leito do riacho (riacho do lago), na República do Lago, Leme e no leito do riacho no rio Ribeirão de Ferro na Floresta Nacional de Ipanema, Sorocaba. No Paraná foram realizados levantamentos no leito do riacho Ribeirão de Baixo, fazenda da Ilha Iuerá, Tibagi e no leito do riacho do Córrego Coruja, no Pesque e Pague/Bandeirantes, Rolândia. No Rio Grande do Sul os levantamentos foram feitos no leito do riacho da Cachoeira Grande, Parque Municipal de São Francisco de Paula e no leito do riacho Arroio Barão, Barão. No Mato Grosso, as coletas foram realizadas no leito do riacho do rio Coxipó do Ouro, Salgadeira, Chapada dos Guimarães. Em Santa Catarina foram pesquisados os leitos dos riachos no rio Itajaí, Atalanta, no rio Quilombo, Bairro Quilombo, Florianópolis e no rio Perequê, em Itapema. Em Minas Gerais: no leito do riacho no rio da Vila, fazenda Portal, Monte Verde, Camanducaia. Avaliaram-se ainda coletas provenientes do leito do riacho do rio Castellanos, Canudos, Ilhabela, SP, que tinham sido obtidas em janeiro de 1994.

A coleta de larvas foi feita em vários pontos para cada curso d'água, sendo de 30 m aproximadamente a distância mínima entre cada ponto e cerca de três horas o tempo investido na coleta de material para cada curso d'água. As larvas foram coletadas com as folhas e raízes onde estavam aderidas ou quando sobre pedras, passando a mão ou um pano sobre o substrato. Foram transferidas com auxílio de pinças para sacolas de plástico e transportadas vivas ao laboratório em caixa de isopor com gelo. As larvas de simulídeos sadias foram fixadas em etanol 70%, e sua identificação baseada nas descrições de VULCANO (1959); MAIA-HERZOG et al. (1984), SHELLEY et al. (1984) e COSCARÓN (1987). Destaca-se que em algumas ocasiões não foi possível determinar a espécie de simulídeo, pois só foram encontradas larvas pequenas, sem histoblastos respiratórios.

As larvas parasitadas com nematódeos foram colocadas em placas de Petri com água destilada e mantidas em incubadora a 10°C até a emergência das formas pós-parasitas, as quais foram colocadas em areia úmida a uma temperatura de 17°C para a obtenção dos adultos. Tanto os pós-parasitas como os adultos foram mortos em água quente a 70°C, fixados em T.A.F. (2% trietanolamina, 7% formol, 40% água destilada) e clarificados em glicerina pelo método de evaporação simples (POINAR, 1975). Foram montados em lâminas com gelatina glicerinada (composta por 10 g de folha de gelatina branca, 70 ml de glicerina, 0,5 ml de fenol e 60 ml de água destilada). A identificação foi realizada segundo MULVEY & NICKLE (1978) e RUBTSOV (1981). Fêmeas fixadas em T.A.F. foram lavadas com água durante 24 horas, desidratadas em gradiente de etanol (60% a 100%) para posterior inclusão em paraplast. Foram realizados cortes seriados com 7 µm de espessura e corados com hematoxilina de Erlich e contrastados com eosina. Este mesmo processo foi realizado para a observação histológica de larvas de simulídeos parasitadas com microsporídeos e com mermitídeos, e em larvas sadias para comparação.

Os microsporídeos de larvas parasitadas foram obtidos de amostras de tecidos infectados realizando-se esfregaços, que foram deixados secar ao ar e posteriormente fixados durante 3 min em álcool metílico. Os esfregaços foram corados por 15 min com Giemsa a 10%. Outras colorações experimentadas foram pelo Gram-Cromótropo quando fixados a quente (MOURA et al., 1996); coloração pelo ácido tricrômio modificada (DIDIER et al., 1995); e coloração pelo AFT (IGNATIUS et al., 1997). A identificação dos microsporídeos foi baseada em WEISER (1982; 1991) e do fungo, em WEISER (1977). O material estudado foi depositado no Museu de História Natural, Instituto de Biologia, Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP).

 

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Ocorrência de parasitismos por microsporídeos (Protozoa) e/ou mermitídeos (Nematoda) foi observada em espécies de simulídeos registradas nas localidades pesquisadas (tab. I). Em Morungaba, SP, observou-se parasitismo por Polydispyrenia simulii Lutz & Splendore, 1908 (Microspora, Duboscquiidae). Na rampa de cimento (4 x 20 m) pouco inclinada, localizada na saída do lago desta localidade, foi observada a mais alta porcentagem de parasitismo por P. simulii (24,1%). No leito do riacho (afluente do rio Jaguari) que se seguia à rampa, o parasitismo foi bem menor (1,4%). Esta diferença parece estar associada à freqüência relativa de Simulium (Chirostilbia) serranum Coscarón, 1981 (48,9% na rampa e 11,9% no leito) nesses dois micro-habitats, caracterizados por diferentes tipos de substrato, respectivamente cimento e vegetação. Parasitismo por P. simulii encontrou-se também no leito do riacho do lago, República do Lago, Leme, SP (5,7%). Nesta localidade, a maior porcentagem de parasitismo foi observada em S. (Ch.) serranum (66,7%), correspondendo a duas larvas parasitadas de um total de três encontradas. Encontrou-se parasitismo nesta localidade em larvas de Simulium (Inaequalium) subnigrum Lutz, 1910 (11,2%) e em S. (Ectemnaspis) perflavum Roubaud, 1906 (4,2%).

 

 

Um parasitismo geral alto (12,3%) por outros microsporídeos não identificados encontrou-se em São Francisco de Paula/RS, estando parasitadas duas das três espécies de simulídeos registradas: Simulium (Hemicnetha) rubrithorax Lutz, 1909 (50,0%) e S. (Chirostilbia) laneportoi Vargas, 1941 (19,3%). Microsporídeos foram achados também em larvas de S. (Ch.) pertinax Kollar, 1832 em Itapema, SC (3,6%) e em Atalanta, SC (0,2%), estando parasitada só uma das três espécies, S. (Psaraniocompsa) sp. (3,4%). Na localidade de Barão, RS encontrou-se parasitismo alto para três espécies: S. (Psaraniocompsa) auripellitum Enderlein, 1933 (22,7%), S. (Ch.) pertinax (12,8%), S. (H.) rubrithorax (9,1%) e baixo em S. (Psaraniocompsa) incrustatum (0,2%). Em Barra do Una, SP, só uma das três espécies encontradas estava parasitada: S. (Ch.) pertinax (2,3%). Em Paulínia, SP encontrou-se parasitismo (0,1%) na única espécie presente: Simulium (Hemicnetha) brachycladum Lutz & Pinto, 1931. Na Serra do Japi, SP o parasitismo em larvas de S. (P.) auripellitum foi de 0,7% e em S. (Ch.) pertinax de 4,5% no leito do riacho e para Simulium (Inaequalium) subclavibranchium Lutz, 1910 foi de 6,7% na rampa de cimento. Nas duas localidades pesquisadas no Paraná o parasitismo foi: em Tibagi nas larvas de S. (Ch.) serranum (0,6%) e em Rolândia nas larvas de Simulium sp. (50,0%). Nestas localidades não foi possível determinar a espécie de Microspora devido ao baixo número de exemplares parasitados por causa da imaturidade da maioria dos esporos.

As larvas de simulídeos coletadas que se encontravam parasitadas por microsporídeos se caracterizaram por apresentar massas globulares brancas no abdômen. Essas estruturas, denominadas cistos ou xenomas, correspondem a lóbulos de tecido adiposo invadidos pelo parasita.

SWEENEY & BECNEL (1991) sustentam que é grande o potencial dos microsporídeos para o controle de dípteros aquáticos, especialmente a médio e longo prazo. A dificuldade reside na produção em larga escala a custos que permitam colocar um produto de forma competitiva no mercado mundial. Estudos similares realizados por vários autores mostram que P. simulii foi registrada na Região Neotropical parasitando várias espécies de simulídeos (MARINO et al., 1980; TAKAOKA, 1980; TORRES et al., 1991). No Brasil, os primeiros registros de microsporídeos em simulídeos foram feitos por LUTZ & SPLENDORE (1908). Mais recentemente têm sido registradas P. simulii e Thelohania sp. parasitando larvas de simulídeos na região Sudeste do Brasil (CORDEIRO & CASTELLO BRANCO, 1988; CASTELLO BRANCO & ANDRADE, 1993). HAMADA et al. (1997) registraram Amblyospora bracteata (Strickland, 1913) na região central da Amazônia. CASTELLO BRANCO (1999) avaliou o efeito de P. simulii nas gônadas de S. pertinax, não observando diferenças entre o desenvolvimento oogênico e dimensões dos folículos ovarianos de fêmeas sadias quando comparadas com fêmeas provenientes de larvas infectadas; na mesma ocasião foram encontradas diferenças na fecundidade entre fêmeas sadias e infectadas e houve uma redução na motilidade dos espermatozóides dos machos provenientes de larvas infectadas com o microsporídeo.

Outros parasitas de larvas de simulídeos encontrados nas localidades pesquisadas foram os nematódeos da família Mermithidae. Estes parasitas enrolam-se internamente na região posterior do abdome das larvas ou esticam-se ocupando toda a hemocele ao longo do hospedeiro. Na Serra do Japi, SP, encontrou-se parasitismo por Isomermis sp., de maio de 1996 a maio de 1998, a maior porcentagem de parasitismo foi registrada na rampa de cimento da saída do lago (6,7%). Observou-se alto nível de parasitismo em S. (Ch.) pertinax (45,8%) e níveis relativamente mais baixos em outras três das cinco espécies presentes: S. (I.) subnigrum (9,9%), S. (P.) auripellitum (5,3%) e S. (Grenierella) nigrimanum Macquart, 1838 (5,0%). No riacho desta mesma localidade observou-se um parasitismo geral relativamente elevado por Isomermis sp. (4,5%), estando parasitadas todas as espécies presentes: S. (Ch.) pertinax (11,4%), S. (I.) subnigrum (9,5%), S. (P.) auripellitum (2,1%), S. (G.) nigrimanum (1,5%), S. (I.) subclavibranchium (0,8%). Na coleta realizada no leito do riacho na Serra do Japi foi encontrado um mermitídeo de outro gênero parasitando S. (I.) subnigrum.

Parasitismo por mermitídeos foi constatado em outras localidades de São Paulo. Em Barra do Una observou-se baixo parasitismo em larvas de S. (Ch.) pertinax (0,3%); em Morungaba, leito do riacho, também se observou em S. (Ch.) pertinax (3,7%); e na rampa de cimento S. (H.) brachycladum (0,2%). Em Leme foi verificado em S. (I.) subnigrum (1,7%) e em S. (E.) perflavum (0,2%). Nos estados do Paraná, Santa Catarina, Rio Grande do Sul e Minas Gerais foi registrado parasitismo por mermitídeos em simulídeos. Em São Francisco de Paula, RS, observou-se em S. (Ch.) laneportoi (6,5%); em Barão, RS, foi constatado parasitismo em três das quatro espécies: S. (P.) auripellitum (27,3%), S. (Psaraniocompsa) incrustatum Lutz, 1910 (2,4%) e S. (Ch.) pertinax (1,8%). Na localidade de Tibagi, PR, achou-se parasitismo somente em larvas de S. (Ch.) pertinax (1,9%). Em Atalanta, SC, encontraram-se parasitadas todas as espécies presentes: S. (Psaraniocompsa) sp. (17,2%), S. (Psilopelmia) sp. (2,3%) e S. (Ch.) pertinax (2,2%). Em Monte Verde, MG, registrou-se também parasitismo em larvas de S. (Psaraniocompsa) sp. (3,1%) a uma altitude de 1650 metros.

Para as localidades anteriormente mencionadas não foi possível determinar o gênero e a espécie de mermitídeo, pois não se obtiveram exemplares adultos, que são os que aportam a maior quantidade de caracteres diagnósticos; pode-se sugerir que os mermitídeos de Tibagi, PR, e o encontrado na Serra do Japi, SP, provavelmente correspondam ao gênero Gastromermis Micoletzky, 1925, devido à cor esverdeada que apresentam os pós-parasitas vivos e ao apêndice caudal reto e longo, segundo RUBTSOV (1981) característico deste gênero.

Ocorrência em baixa freqüência por mermitídeos em simulídeos foi registrada por vários autores. Ao examinar 3144 larvas de cinco espécies de simulídeos na Península do Labrador, Canadá, EZENWA (1973) encontrou uma prevalência geral de 11,2%. TAKAOKA (1980), ao examinar 23 mil larvas de simulídeos da Guatemala, indicou uma prevalência geral de 2,4%. WALSH et al. (1981), sugerem a possibilidade de se suspender a aplicação de larvicidas químicos no rio Volta (área de oncocercoses na África ocidental) durante os meses de outubro e novembro, devido à alta incidência de mermitídeos nesse período.

Nas larvas de simulídeos parasitadas por nematódeos, geralmente observou-se um mermitídeo por larva. Os pós-parasitas obtidos ao emergirem das larvas hospedeiras foram fêmeas, com exceção das coletas realizadas na Serra do Japi, SP, em outubro de 1996, julho a setembro de 1997 e nas localidades de São Francisco de Paula e Barão, no Rio Grande do Sul, onde foram encontrados mais de um mermitídeo por larva de simulídeo, obtendo-se nematódeos Isomermis sp. fêmeas e machos. Isto concorda com observações feitas pelo primeiro autor em Cuba, onde larvas de Culex quinquefasciatus Say, 1823 (Diptera, Culicidae), infectadas com apenas um indivíduo de Romanomermis culicivorax Ross & Smith, 1976, apresentaram geralmente pós-parasitas fêmeas, enquanto que das larvas superparasitadas emergiram ambos os sexos e em maior quantidade pós-parasitas machos. PAINE & MULLENS (1994) observaram também esse fenômeno para o mermitídeo Heleidomermis magnapapula, parasitando as larvas de Culicoides variipennis (Coquillett, 1901), Ceratopogonidae.

Em Leme, SP, registrou-se uma rara infecção simultânea em uma larva de Simulium sp. pelo protozoário P. simulii e por um mermitídeo. MAURAND & LOUBÉS (1978) e TORRES et al. (1991) assinalaram que geralmente só um patógeno ocorre na cavidade celômica das larvas, já que microsporídeos, mermitídeos e fungos do gênero Coelomycidium Debaisieux, 1926 competem pelo mesmo substrato nutricional, o tecido adiposo. MAURAND & LOUBÉS (1978) registraram infecção por microsporídeos e pelo fungo C. simulii em uma larva de Tetisimulium bezzi Corti, 1914.

Após a análise de 411 larvas de S. (Ch.) pertinax em Ilhabela, SP, não se encontrou parasitismo por microsporídeos nem mermitídeos, embora tenha sido registrada pela primeira vez nesta localidade a ocorrência de uma micose (0,5%), causada por Coelomycidium sp. As larvas de S. (Ch.) pertinax infectadas pelo fungo apresentaram pequenas esferas brancas ao longo do corpo, sendo visíveis através da cutícula. Essas estruturas correspondem aos esporângios do patógeno que ocupam toda a cavidade do corpo. Esta localidade foi submetida durante vários anos ao controle químico e na atualidade se emprega o controle biológico com Bacillus thuringiensis var. israelensis Goldberg & Margalit, 1977, sorotipo H-14.

Segundo NOLAN (1981), C. simulii está entre os microorganismos que apresentam maiores perspectivas para utilização no controle biológico de simulídeos. Este fungo tem sido cultivado in vitro em vários meios de cultura de tecidos, no entanto sem a produção de zoósporos. Fungos do gênero Coelomycidium têm sido registrados em algumas regiões da Pennsylvania (USA) ou na Nigéria, infectando diferentes espécies de simulídeos (ADLER & KIM, 1986; WEISER & PRASERTPHON, 1982). Quanto à prevalência, JAMNBACK (1973) assinalou que em Nova York a incidência de C. simulii não ultrapassa 1%, enquanto que WEISER & UNDEEN (1981) registraram um máximo de 40% durante o inverno na Europa central.

Nenhuma parasitose foi encontrada nas localidades pesquisadas de ambiente urbano, seja no município de Campinas, SP, onde a maioria das larvas de simulídeos pertenceram a S. (H.) brachycladum, ou em Florianópolis, SC, nas 231 larvas de S. (Ch.) pertinax coletadas sobre pedras e lixo submerso no leito do riacho. A ausência de parasitismo foi também registrada em área natural na Chapada dos Guimarães, Mato Grosso, após a análise de 368 larvas de S. (Ch.) laneportoi.

Agradecimentos. À Fundação M. Brown e CAPES pelas bolsas de mestrado e ao Dr. Sixto Coscarón (Museo de Historia Natural, Universidad de La Plata) pela confirmação das espécies de simulídeos.

 

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Recebido em 28.05.2002
aceito em 01.07.2003

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