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Iheringia. Série Zoologia

Print version ISSN 0073-4721On-line version ISSN 1678-4766

Iheringia, Sér. Zool. vol.94 no.1 Porto Alegre Mar. 2004

http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212004000100005 

Morfologia externa dos estágios imaturos de heliconíneos neotropicais: IV. Dryas iulia alcionea (Lepidoptera, Nymphalidae, Heliconiinae)1

 

External morphology of the immature stages of neotropical heliconians: IV. Dryas iulia alcionea (Lepidoptera, Nymphalidae, Heliconiinae)

 

 

Antonio C. Paim; Lucas A. Kaminski; Gilson R. P. Moreira

Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, UFRGS, Av. Bento Gonçalves, 9500; 91501-970, Porto Alegre, RS, Brasil. (gilson.moreira@ufrgs.br)

 

 


ABSTRACT

The external features of egg, larva and pupa of Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779) are described and illustrated.

Keywords: Heliconiinae, immature stages, Lepidoptera, morphology, Nymphalidae.


 

 

INTRODUÇÃO

Dryas iulia (Fabricius, 1775) distribui-se do sul dos Estados Unidos ao norte do Uruguai e Argentina (EMSLEY, 1963; DE VRIES, 1987). Doze subespécies são reconhecidas por EMSLEY (1963), as quais diferem pela coloração de fundo nas asas, intensidade e extensão das manchas negras correspondentes e distribuição das androcônias nas asas anteriores dos machos. Segundo BROWN (1992) e BROWN & YEPEZ (1984), as populações continentais sul-americanas correspondem predominantemente a Dryas iulia alcionea (Cramer, 1779). Esta subespécie é encontrada nos mais variados hábitats, predominantemente naqueles perturbados. Embora suas larvas utilizem diversas passifloráceas como plantas hospedeiras, são encontradas preponderantemente sobre aquelas do subgênero Plectostemma Masters (BROWN & MIELKE, 1972; BENSON et al., 1976; PÉRICO & ARAÚJO, 1991; BROWN, 1992).

BEEBE et al. (1960) ilustraram o ovo, a larva e a pupa de D. iulia, entre outras espécies de heliconíneos. FLEMING (1960) caracterizou a larva de primeiro instar quanto à morfologia genérica e quetotaxia. Tais trabalhos foram realizados em Trinidad e referem-se a Dryas iulia iulia (Fabricius, 1775) (EMSLEY, 1963). A utilização de caracteres morfológicos ultra-estruturais tem grande significado na compreensão da filogenia deste grupo, principalmente quando unidos a estudos com base na biologia molecular (LEE et al., 1992; BROWER & EGAN, 1997; PENZ, 1999). No entanto, a morfologia ultra-estrutural da maioria das espécies de heliconíneos não foi ainda abordada. O objetivo é descrever e ilustrar a ultra-estrutura dos estágios imaturos de D. iulia alcionea, bem como a quetotaxia da larva e identificar morfometricamente os respectivos ínstares.

 

MATERIAL E MÉTODOS

Ovos e larvas de D. iulia alcionea foram coletados sobre Passiflora suberosa L. nos arredores de Porto Alegre, Rio Grande do Sul. Ramos com ovos foram transportados ao laboratório e inseridos em garrafas plásticas contendo água, para o desenvolvimento embrionário e obtenção de larvas e pupas. As análises tiveram como base 20 ovos, 96 larvas e 20 pupas, que foram fixados em solução de Dietrich, e conservados em etanol 70%. O material examinado encontra-se depositado sob os números 113 e 114, na coleção do Laboratório de Morfologia e Comportamento de Insetos (LMCI), Departamento de Zoologia, UFRGS, Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil.

As cápsulas cefálicas foram reidratadas e posteriormente clarificadas em KOH 10% e montadas sobre lâmina/lamínula, com gelatina glicerinada como meio de inclusão. As análises microscópicas, medidas e ilustrações para todos os ínstares foram realizadas para um número superior a 16 exemplares. O padrão de coloração da larva de quinto instar e da pupa foi representado utilizando-se a técnica de aquarela em papel Fibronati e da observação de espécimes vivos. Para a identificação dos ínstares, as medidas da maior largura da cápsula cefálica, em vista frontal, foram realizadas em larvas preservadas. Os valores relativos foram ajustados pelo método dos mínimos quadrados à função y = aebx (SNEDECOR & COCHRAN, 1980). Para a análise em microscopia eletrônica de varredura os espécimes foram desidratados em ponto crítico e montados em suporte de alumínio.

Para descrição do ovo, foi utilizada a nomenclatura proposta por BEEBE et al. (1960), HINTON (1981) e DOWNEY & ALLYN (1981). As áreas do corpo da larva foram nomeadas segundo PETERSON (1962). A nomenclatura para as larvas de primeiro instar foi a de HINTON (1946) e FLEMING (1960), modificada por STEHR (1987). Para os escolos seguiu-se BEEBE et al. (1960) e, para a terminologia das estruturas da pupa, MOSHER (1916) e BEEBE et al. (1960).

 

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Ovo (figs. 1- 6). Coloração amarela a laranja-opaca, com manchas marrons, próximo à eclosão. Subcilíndrico achatado na porção apical, a base pode ser mais afilada que o ápice (fig. 1). Dimensões (média ± erro padrão, n = 10): 1,190 ± 0,018 mm e 0,873 ± 0,012 mm para altura e diâmetro, respectivamente. Estes valores são similares aos encontrados por BEEBE et al. (1960) e BROWN (1981).

A distribuição das carenas na superfície do ovo (carenas horizontais, Hr; verticais, Vr) (fig. 1) delimita células que possuem os cantos internos arredondados. Células inferiores retangulares (fig. 3); no terço superior do ovo são pentagonais ou hexagonais (fig. 4) e reduzem numericamente em direção ao ápice. O número de Vr varia de 17 a 19 e as Hr, de 10 a 12 (n = 10); estes valores são similares aos obtidos por BEEBE et al. (1960) e BROWN (1981). Cório liso (figs. 3, 4), semelhantes aos de Agraulis vanillae maculosa (Stichel, 1907), Dione juno juno (Cramer, 1779), Dryadula phaetusa (L., 1758), Philaethria wernickei (Röber, 1906) e diferente de Heliconius erato phyllis (Fabricius, 1775), o qual se apresenta coberto por pequenas depressões (KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002). Região micropilar (fig. 2) levemente côncava, de formato irregular e subdividida em duas áreas, denominadas ânulo e roseta por DOWNEY & ALLYN (1981). Ânulo, porção mais externa da região micropilar, com células que variam em tamanho e forma. Roseta, localizada internamente ao ânulo, com células poligonais arranjadas em espiral que decrescem de tamanho em direção ao centro, onde se localizam as micrópilas (Mp, fig. 2). Aerópilas, como pequenas protuberâncias arredondadas (Ac, fig. 6), situadas nos vértices das carenas, aqui denominadas tampas das aerópilas (Ta, figs. 5, 6). Aerópilas, cobertas por tampas (fig. 5), decumbentes (fig. 6) ou ausentes (fig. 4), representadas nestes casos pelo peritrema e abertura correspondente. Nos gêneros de heliconíneos cuja ultraestrutura coriônica é conhecida (Agraulis Boisduval & Leconte, 1836, Dione Hübner, 1818, Dryadula Michener, 1942, Eueides Hübner, 1816, Heliconius Kluk, 1802 e Philaethria Billberg, 1820), a abertura da aerópila é desprovida de tampa (ANTUNES et al., 2002; KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002).

Larva (figs. 7-23). Dryas iulia apresenta um dos padrões de coloração mais complexos e variáveis dentre as larvas de primeiro instar em Heliconiinae (BEEBE et al., 1960). Cápsula cefálica marrom-amarelada, restante do corpo um pouco mais claro. Conteúdo intestinal, visível por transparência após a alimentação, gerando uma faixa marrom-esverdeada. Manchas brancas e faixas marrom-escuras distribuídas pelo tórax e abdome. Cerdas da cápsula cefálica marrom-escuras na base e ápice translúcido. Cerdas do tórax e abdome pretas, com a base marrom-escura e porção terminal hialina.

Ao contrário do que ocorre em Eueides isabella dianasa (Hübner, 1806) e D. juno juno (ANTUNES et al., 2002; TAVARES et al., 2002), o anteclípeo (sensu MILLER, 1991) não é aparente, sendo semelhante ao descrito para H. erato phyllis (KAMINSKI et al., 2002). Antena (fig. 11) constituída por três artículos: primeiro, curto e alargado; segundo, alongado com quatro sensilas, duas curtas e duas longas; terceiro, menor com quatro sensilas curtas. Antacória com protuberâncias semelhantes ao encontrado em D. juno juno (TAVARES et al., 2002).

Quetotaxia da cápsula cefálica (fig. 7) com pouca variação, semelhante à obtida em outras espécies de heliconíneos (FLEMING, 1960; ANTUNES et al., 2002; KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002). Em cada epicrânio, presentes as cerdas: P1, P2, L1, A1, A2, A3, AF1, AF2, S1, S2, SS2. As cerdas S3, SS1 e SS3 não são visíveis em vista frontal. Frontoclípeo com os pares de cerdas C1, C2 e F1. Cerdas menores no labro, maxila e mandíbula (STEHR, 1987; MILLER & OTERO, 1994). Poros Aa, AFa, La, MDa, Pa, Pb e Sb presentes, sendo que MGa, Sa e SSa não são visíveis em vista frontal. Microcerdas MD1, MD2 e MD3 posteriores à cerda P2, com o poro MDa situado entre as microcerdas MD1 e MD2. A posição relativa desse poro difere do padrão geral para Lepidoptera (STEHR, 1987), conforme já descrito para outros Heliconiinae e Acraeinae (PALUCH et al., 2001; KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002). O grupo estematal é representado pelas cerdas S1, S2, e S3. A cerda S1 localiza-se internamente ao semicírculo formado pelos estemas e próxima ao estema 6; S2 situada fora do semicírculo, próxima ao estema 1 e dorsalmente a S1; S3 lateralmente ao estema 6. Poro Sb, associado aos estemas, entre os estemas 3 e 4. Cerdas subestematais (SS1, SS2, SS3) na área genal, abaixo dos estemas, são relativamente menores que as demais cerdas cefálicas.

Placa protorácica (fig. 8), com as cerdas D1, D2 e XD2. Segundo FLEMING (1960), nela está o par de poros XDc. Foi observado outro par de poros situado ventralmente em relação à seta XD2, denominado XDb por ANTUNES et al. (2002). Além das cerdas da placa protorácica, encontram-se ainda: L1, L2, SD1, SD2, SV1 e SV2 (fig. 9). Mesotórax e metatórax semelhantes quanto à distribuição das cerdas. O grupo dorsal (fig. 9) é constituído pelas cerdas D1 e D2 em pináculas separadas, sendo a D1 maior e situada dorsalmente à cerda D2. Cerdas subdorsais localizadas sobre uma mesma pinácula. Grupo lateral representado pela cerda L1 e o grupo subventral, constituído pela cerda SV1, localizada dorsalmente à inserção da coxa.

Nas pernas, várias cerdas, destacando-se as tibiais e tarsais. Apesar da nomenclatura para as cerdas das pernas não ser de uso comum, as tarsais, presentes em todos os lepidópteros, possuem homologia bem determinada (MILLER, 1991). Quatro cerdas tarsais: Ts1, Ts2, Ts3 e Ts4. Cerda Ts4, longa e curvada, semelhante a uma garra (Ga, fig. 12), excedendo a esta em tamanho.

Abdome com cerdas do grupo dorsal, subdorsal, lateral, subventral e ventral: o dorsal, cerdas D1 e D2 em todos os segmentos; o subdorsal, cerda SD1 do primeiro ao nono segmento abdominal, mais SD2 no décimo; o lateral, L1 e L2, ventralmente ao espiráculo. Cerdas laterais em pináculas independentes, sendo que L2 situada ântero-dorsalmente em relação à L1. O nono segmento não apresenta a cerda L2. Grupo subventral, cerda SV1 do primeiro ao nono segmento abdominal; do terceiro ao sexto, SV1 e SV2, inseridas na seção cilíndrica do larvópodo (SNODGRASS, 1935), que é incompleta, como em H. erato phyllis e D. juno juno (PENZ, 1999; KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002). Grupo ventral constituído por cerdas curtas e finas (FLEMING, 1960); cerda V1 do primeiro ao nono segmento abdominal e a V2 no segundo e décimo.

Paraprocto com cerdas paraproctal (PP, fig. 9) e subparaproctal (sensu KITCHING, 1984; STEHR, 1987). Seção cilíndrica do larvópodo do décimo segmento abdominal, com cerdas PL1, PL2, PL3 e PL4. Distribuição e quantidade de cerdas para o décimo segmento abdominal, semelhantes ao descrito para Danainae (KITCHING, 1984). As cerdas possuem a porção terminal dilatada, semelhante a uma clava (figs. 9, 13, 14), com exceção das cerdas menores, como as subventrais, ventrais e paraproctais. Cerdas dilatadas são encontradas em H. erato phyllis e Dione moneta moneta Hübner, 1825 (KAMINSKI et al., 2002). Em outros heliconíneos, a porção terminal das cerdas pode ser somente afilada, como em E. isabella dianasa, ou partida com três a quatro pontas, em D. juno juno (ANTUNES et al., 2002; TAVARES et al., 2002).

Tegumento coberto por microtríquias, concentradas na porção ventral e próximas aos larvópodos. Microtríquias cônicas e sem estrias, semelhantes àquelas encontradas em H. erato phyllis e D. juno juno (KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002). Espiráculos (fig. 15) com peritrema elevado e circular, o torácico e primeiro abdominal levemente maiores. Ganchos do larvópodo unisseriais e uniordinais, dispostos de forma circular na planta de cada larvópodo (fig. 16).

A partir do segundo instar surgem os escolos (figs. 10, 17), cuja posição relativa permanece constante até o quinto instar. Apresentam projeções cuticulares com cerdas afiladas e quebradiças. Porção distal do escolo afilada, uma característica compartilhada entre os heliconíneos neotropicais estudados por PENZ (1999). Porção distal do escolo (fig. 18) na forma de uma cerda, semelhante à encontrada em H. erato phyllis (KAMINSKI et al., 2002), porém com a região de inserção bem delimitada.

Cápsula cefálica com um par de escolos desenvolvidos (Sc, fig. 10). O segmento protorácico é o mais conservado em relação às cerdas primárias. Mesotórax e metatórax com dois pares de escolos, um supraespiracular e um dorsal. Cerdas primárias substituídas por pináculas e escolos. Cerdas laterais, subventrais, e uma ventral em cada segmento. No primeiro ao oitavo segmentos abdominais, um par de escolos subespiraculares. Nono e décimo segmentos abdominais, com apenas um par de escolos dorsais, denominado de escolos anais (Sn) no último.

Escolos dorsais e supraespiraculares (figs. 10, 23) dos segmentos mesotorácico, metatorácico e primeiro abdominal, levemente maiores que os demais, cerca de um terço, convergentes entre si e inclinados anteriormente. O mesmo padrão é observado entre os escolos dorsais do sétimo ao nono segmentos abdominais, porém inclinados posteriormente. O tamanho relativo dos escolos somado à leve curvatura da região torácica proporciona um aspecto geral típico para o gênero Dryas Hübner, 1807. Esta característica é mais evidente quando a larva encontra-se em posição de repouso (ALEXANDER, 1961).

Padrão geral de coloração da larva de quinto instar (fig. 23) complexo e variável (BEEBE et al., 1960). A cápsula cefálica possui coloração de fundo branco com o frontoclípeo preto, uma faixa preta que se estende do escolo cefálico até a inserção da antena e região occipital bordô-escura. Área ventral do corpo preta. Área subespiracular branca, com estreitas faixas diagonais bordô-escuras. Áreas supraespiracular e dorsal com fundo cinza-amarronzado intercalado por faixas transversais brancas e pretas. O padrão descrito forma uma série de quatro faixas diagonais brancas (fig. 23).

No quinto instar, tegumento coberto por microtríquias (fig. 21) cônicas com estrias. Na região ventral do abdome, microtríquias com ápice afilado (PENZ, 1999); em outras regiões pode ser rombudo (fig. 21).

Ganchos dos larvópodos (figs. 19, 20) unisseriais e triordinais. Espiráculos (fig. 22) elípticos, com peritrema pouco elevado em relação aos espiráculos do primeiro instar larval.

Identificação dos ínstares. Dryas iulia alcionea não apresenta variações conspícuas nas estruturas e no padrão de coloração, que possibilitem a identificação com precisão dos ínstares intermediários. A partir das medidas da largura da cápsula cefálica para as larvas criadas em laboratório (tab. I), obteve-se a seguinte equação de crescimento: lny= 0,41x 0,921; n = 105; r= 0,996; p= 0,0001. A razão média de crescimento da cápsula cefálica dentre os ínstares equivale a 1,50. Este valor é similar ao obtido para outros heliconíneos estudados (ANTUNES et al., 2002; KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002). Os intervalos de variação obtidos demonstraram que não há sobreposição da largura dentre os ínstares. Os dados ajustaram-se a uma equação exponencial, sugerindo crescimento segundo progressão geométrica. O padrão de crescimento da cápsula cefálica de D. iulia alcionea segue a regra de Brooks-Dyar, o que possibilita a identificação dos ínstares com precisão, conforme DALY (1985) observou para diversas espécies de lepidópteros.

 

 

Pupa (figs. 24-44). Dryas iulia alcionea segue o padrão geral proposto por MOSHER (1916) para os Nymphalidae, no qual falta a sutura epicranial. Coloração da pupa não é uniforme, sendo constituída por diversas tonalidades de marrom com áreas claras entremeadas por regiões cinzas (fig. 24). Ocorrem variações na intensidade e nos detalhes dos desenhos entre indivíduos. Pares de manchas douradas, dorsais, no terceiro segmento torácico e no primeiro e segundo segmentos abdominais (fig. 24).

A região ocular pode ser dividida em duas áreas: uma de aspecto liso (Gr, fig. 31), e outra corrugada com cerdas (Sr, figs. 31,32) com a porção terminal dilatada, semelhante àquelas do primeiro instar. Este tipo de cerda também foi encontrado em pupas de D. juno juno, E. isabella dianasa e H. erato phyllis (ANTUNES et al., 2002; KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002). As mandíbulas localizam-se ventralmente. Entre estas, situa-se o labro (Lb, fig. 25) e, anteriormente a este, o clípeo (Cl, fig. 25). Posteriormente a estas estruturas estão as maxilas (Mx, figs. 25, 29), que se estendem até a porção distal das antenas (fig. 31). Lateralmente à maxila, situam-se o primeiro e o segundo par de pernas (Le1, Le2, fig. 25). As pernas protorácicas são menores que as mesotorácicas e ambas apresentam tubérculos (figs. 25, 35). As pernas metatorácicas são totalmente encobertas pelas asas, diferente de E. isabella dianasa que apresenta a porção distal da perna visível (ANTUNES et al., 2002).

Par de projeções cefálicas curto (Cp, figs. 25, 28, 31), semelhante ao descrito por BEEBE et al. (1960) e BROWN (1981). Projeções lisas e cônicas, achatadas lateralmente e divididas em dois ramos (figs. 27, 31). Este padrão é diferente de D. juno juno, que apresenta projeções curtas, porém com superfície corrugada e repleta de protuberâncias (TAVARES et al., 2002).

Antenas entre as pernas mesotorácicas e as asas anteriores (fig. 25). A área correspondente à antena tem pequenos tubérculos (fig. 30), semelhantes aos encontrados em D. juno juno (TAVARES et al., 2002), porém menos pronunciados.

Na base das asas anteriores (fig. 34), crista longitudinal (Bl) e tubérculo basilar (Bt). Na margem externa da asa anterior, três tubérculos submarginais e os três pós-medianos pouco pronunciados (St, fig. 36). Uma elevação localizada na parte central da asa, na borda distal da célula discal.

Dorsalmente três linhas de tubérculos (fig. 26): uma médio-dorsal e um par de látero-dorsais. Os tubérculos médio-dorsais (fig. 40), pouco proeminentes, no quinto e sexto segmentos abdominais. Os látero-dorsais (figs. 26, 33, 39) presentes do mesotórax ao sétimo segmento abdominal; do terceiro ao sétimo abdominal, os látero-dorsais são alargados na base, formando flanges (sensu BEEBE et al., 1960), não fusionadas e sem projeções espinhosas, como encontradas em H. erato phyllis (KAMINSKI et al., 2002). Tubérculos supraespiraculares pouco desenvolvidos (fig. 41). Linha de tubérculos ventrais (Vt, fig. 25) pouco pronunciada. Em geral, tegumento da pupa recoberto por ornamentações semelhantes a protuberâncias arredondadas, aleatoriamente distribuídas na superfície (fig. 38). Esta ornamentação também é encontrada em E. isabella dianasa (ANTUNES et al., 2002).

Abertura do espiráculo mesotorácico (fig. 37) em formato de fenda, situa-se na junção entre os segmentos pro- e mesotorácico. Demais espiráculos elípticos (fig. 42). Espiráculo do sétimo segmento abdominal, vestigial, sem uma abertura distinta como descrito para Lepidoptera (MOSHER, 1916). Cremáster (fig. 43) retangular, achatado ventralmente, com inúmeros ganchos (fig. 44) alargados e recurvados, semelhantes ao obtido para outras espécies de heliconíneos (ANTUNES et al., 2002; KAMINSKI et al., 2002; TAVARES et al., 2002).

Agradecimentos. Ao Centro de Microscopia Eletrônica (UFRGS), especialmente a Moema Queiroz Vieira, Francis Farret Darsie e Miriam Souza dos Santos pelo auxílio na preparação das amostras e realização das fotos. À Mônica Fagundes Acioli (LMCI) e ao Rafael Dell'Erba (UNEMAT), pelo auxílio nas micrografias e leituras críticas, respectivamente. Ao PIBIC/CNPq pela cota de bolsa de Iniciação Científica concedida a G. R. P. Moreira.

Este trabalho foi parcialmente financiado pelo CNPq (Processo nº 478787/2001-4)

 

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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Recebido em fevereiro de 2003
Aceito em novembro de 2003

 

 

1. Contribuição nº 413 do Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS).

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