Diversidade e flutuação populacional de ácaros (Acari) em amora-preta (Rubus fruticosus, Rosaceae) no estado do Rio Grande do Sul, Brasil

Diversity and population fluctuation of mites (Acari) in blackberry (Rubus fruticosus, Rosaceae) in the state of Rio Grande do Sul, Brazil

Diversidade e flutuação populacional de ácaros (Acari) em amora-preta (Rubus fruticosus, Rosaceae) no estado do Rio Grande do Sul, Brasil

Diversity and population fluctuation of mites (Acari) in blackberry (Rubus fruticosus, Rosaceae) in the state of Rio Grande do Sul, Brazil

Márla Maria Marchetti; Noeli Juarez Ferla

Museu de Ciências Naturais, Centro Universitário UNIVATES, Avenida Avelino Tallini, 171, 95900-000 Lajeado, RS, Brasil. ([e-mail]; [e-mail])

RESUMO

Ácaros das famílias Eriophyidae, Tarsonemidae e Tetranychidae são citados como de importância econômica na cultura de amora-preta (Rubus fruticosus, Rosaceae), framboesa e outras frutas pequenas. Este estudo foi conduzido de novembro de 2001 a outubro de 2003 nas cultivares Brazos, Caigangue e Tupy no município de Ilópolis, Rio Grande do Sul, com o objetivo de conhecer a acarofauna e sua dinâmica populacional em amora-preta. Foram coletados 36.094 ácaros pertencentes a 11 famílias. A maioria dos ácaros coletados pertence às famílias Diptilomiopidae (80,9%) e Tetranychidae (13,9%), compostas por espécies fitófagas. Chakrabartiella sp. (Diptilomiopidae), foi a espécie mais abundante, seguida por Neotetranychus asper Feres & Flechtmann, 2000 (Tetranychidae). Stigmaeidae (2,1%) e Phytoseiidae (0,4%) foram os ácaros predadores mais comuns, sendo Agistemus brasiliensis Matioli, Ueckermann & Oliveira, 2002 (Stigmaeidae) e Typhlodromalus aripo DeLeon, 1967 (Phytoseiidae), as espécies de predadores mais abundantes.

Palavras-Chave: Agroecossistemas, Diptilomiopidae, Tetranychidae, Phytoseiidae, Stigmaeidae.

ABSTRACT

Mites of the families Eriophyidae, Tarsonemidae and Tetranychidae are considered of economic importance in the blackberry (Rubus fruticosus, Rosaceae), raspberry and other small fruit crops. This study was conducted from November of 2001 to October of 2003 on Brazos, Caigangue and Tupy cultivars in Ilópolis municipality, state of Rio Grande do Sul, to describe the mitefauna and its population fluctuation in blackberry crops. A total of 36,094 mites belonging to 12 families was collected. Most of the mites belong to Diptilomiopidae (80.9%) and Tetranychidae (13.9%), composed predominantly of phytophagous species. Chakrabartiella sp. (Diptilomiopidae) was the most abundant species, followed by Neotetranychus asper Feres & Flechtmann, 2000 (Tetranychidae). Stigmaeidae (2.1%) and Phytoseiidae (0.4%) were the most common families of predaceous mites, and Agistemus brasiliensis Matioli, Ueckermann & Oliveira, 2002 (Stigmaeidae) and Typhlodromalus aripo DeLeon, 1967 (Phytoseiidae) the most common predaceous species.

Keywords: Agroecossystems, Diptilomiopidae, Tetranychidae, Phytoseiidae, Stigmaeidae.

A amora-preta (Rubus fruticosus, Rosaceae) é cultivada em quase todas as regiões do mundo, devido a grande capacidade de adaptação a diferentes condições climáticas. No Rio Grande do Sul, principal produtor brasileiro, a maior produção encontra-se nos municípios de Feliz e Vacaria, onde a cultivar Tupy responde por 70% da área cultivada (Antunes et al., 2002).

Esta cultura é atacada por pragas e doenças (Bassols, 1980; Raseira et al., 1984). Ácaros das famílias Eriophyidae, Tarsonemidae e Tetranychidae são citados como de importância econômica na cultura de amora-preta (Jeppson et al., 1975; Amrine & Stasny, 1994; De Lillo & Duso, 1996). Os eriofídeos são os principais ácaros registrados nesse cultivo, sendo Phyllocoptes gracilis (Nalepa, 1890) e Acalitus essigi (Hassan, 1928) os mais importantes (De Lillo & Duso, 1996). Phyllocoptes gracilis produz manchas cloróticas nas folhas, podendo causar necrose, enquanto altas infestações provocam deformação e enrolamento das mesmas. Infestações contínuas diminuem o vigor das plantas e a qualidade dos frutos. Acalitus essigi provoca o amadurecimento irregular dos frutos e, em altas infestações, os frutos maduros podem apresentar cor vermelha (Jeppson et al., 1975; De Lillo & Duso, 1996).

Várias espécies de tetraniquídeos são citadas nesta cultura (Bolland et al., 1998), destacando-se Neotetranychus rubi Trägardh, 1915. Amoreiras também podem ser atacadas por Tetranychus urticae Koch, 1836 e T. mexicanus (McGregor, 1950). Estas espécies ocupam a face inferior das folhas e determinam o aparecimento de cloroses; as folhas ficam amareladas, secam e caem prematuramente, reduzindo a produção (Flechtmann, 1979).

Devido à importância econômica desta cultura, estudos que oportunizem conhecer os ácaros fitófagos e predadores associados são relevantes. A flutuação de ácaros varia dependendo da época do ano, do local e do hospedeiro. Por conseguinte, o conhecimento da flutuação populacional e da época de maior ocorrência de uma determinada espécie de ácaro de importância econômica é um requisito indispensável para o estabelecimento de um controle eficiente e racional, permitindo planejar estratégias de manejo mais eficazes. O objetivo deste estudo foi conhecer a fauna acarina e sua dinâmica populacional em três cultivares de amora-preta, no município de Ilópolis, Rio Grande do Sul.

MATERIAL E MÉTODOS

Este estudo foi conduzido em um campo de amora-preta de 2 ha no município de Ilópolis, Rio Grande do Sul (28º 55' 43,39''S, 52º 7' 37,51''W), com as cultivares Brazos, Caigangue e Tupy distribuídas em quatro fileiras em cada cultivar separadas por aproximadamente 5 m entre as fileiras. As amostragens foram realizadas entre os meses de novembro de 2001 e outubro de 2003.

De cada cultivar foi coletado mensalmente, e de forma aleatória, 90 folíolos. Os folíolos foram individualizados em sacos de papel, guardados em caixa de isopor com gelo reutilizável e transportados ao laboratório para realização da contagem e a coleta dos ácaros. A contagem foi realizada diretamente sobre os folíolos da amoreira utilizando microscópio estereoscópico, observando as duas faces dos folíolos. Os ácaros coletados foram mantidos em álcool etílico a 70% e posteriormente todos montados usando o meio de Hoyer (Zhang, 2003), exceto os Diptilomiopidae que foram montados em meio de Berlese modificado (Amrine & Manson, 1996). As lâminas foram mantidas em estufa a 50-60ºC por cerca de 10 dias para a fixação, distensão e clarificação dos espécimes e secagem do meio.

O índice de riqueza das espécies de Margalef (R), equitabilidade de Pielou (E), Shannon-Wiener (H') e diversidade máxima teórica (H max) foram calculados utilizando o programa estatístico DivEs (Rodrigues, 2005). Os parâmetros climáticos foram obtidos da Estação Climatológica da Embrapa Uva e Vinho, município de Bento Gonçalves, Rio Grande do Sul.

Espécimes representantes de cada uma das espécies encontradas foram depositados na coleção de referência de ácaros, do Museu de Ciências Naturais do Centro Universitário UNIVATES, Lajeado, Rio Grande do Sul.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Foram coletados 36.094 ácaros de 27 morfoespécies pertencentes a 12 famílias (Tab. I) (cerca de 99,3% dos ácaros pertencente à subordem Actinedida). Do total de espécimes coletados, 78,1% foram encontrados na cultivar Caigangue, 11,3% na cultivar Brazos e 10,5% na Tupy. O esforço amostral foi suficiente, pois a curva do coletor encontrou a estabilidade em todas as cultivares em agosto de 2003, após vinte e quatro coletas (Fig. 1).

Abundância da acarofauna. A maioria dos ácaros esteve representada por Diptilomiopidae, Tenuipalpidae e Tetranychidae, reconhecidos como fitófagos. Diptilomiopidae representou 80,9% dos ácaros coletados no levantamento, sendo Chakrabartiella sp., a única espécie registrada. Na cultivar Caigangue, 90,4% dos ácaros coletados pertenceram a esse gênero, enquanto que nas cultivares Brazos e Tupy as proporções foram de 48,6% e 44,5%, respectivamente. Segundo Amrine & Stasny (1994), C. ficusis (Chakrabarti, Ghosh & Das, 1992), a única espécie do gênero, foi registrada somente sobre Ficus sp., na Índia. Portanto, essa é a primeira citação desse gênero sobre Rubus sp. ainda que várias espécies de diptilomiopídeos tenham sido citadas em diferentes gêneros de Rosaceae (Oldfield, 1996).

Tetranychidae representou 13,8% dos ácaros, sendo Neotetranychus asper Feres & Flechtmann, 2000 o mais abundante (13,4%), sendo mais comum na cultivar Caigangue. Neotetranychus asper foi descrito em Alchornea glandulosa (Euphorbiaceae), no estado de São Paulo. São conhecidas atualmente apenas nove espécies do gênero Neotetranychus Trägardh, 1915, sendo duas delas relatadas em Rubus sp. (Bolland et al., 1998; Migeon & Flechtmann, 2004). No Brasil, quatro espécies desse gênero são conhecidas e nenhuma delas relatadas nesta cultura (Feres & Flechtmann, 2000). Eotetranychus sp., foi o segundo tetraniquídeo mais abundante, não sendo observado na cultivar Tupy.

Oligonychus yothersi (McGregor, 1914), encontrado em baixas populações nas cultivares avaliadas, é conhecido como ácaro vermelho da erva-mate (Ilex paraguariensis, Aquifoliaceae). Esta espécie ataca folhas novas e maduras da erva-mate, provocando bronzeamento ou, em ataques severos, queda de folhas (Coll & Saini, 1992; Penteado, 1995; Ferla et al., 2005). Entretanto, no presente estudo não foram observados sinais de bronzeamento das folhas. Possivelmente a presença desta espécie nesta cultura se deve à migração deste ácaro da erva-mate de campos de cultivo adjacentes para a amora-preta, pois nesta região a erva-mate é cultivada de forma intensiva.

Brevipalpus phoenicis (Geijskes, 1939), o único Tenuipalpidae registrado, representou apenas 0,3% do total de ácaros coletados, sendo mais abundante na cultivar Caigangue. Brevipalpus phoenicis é uma espécie polífaga e amplamente distribuída no mundo, causando danos econômicos em diversas plantas (Baker & Tuttle, 1987). É referido como ácaro da leprose dos citros, pois é vetor do vírus que causa essa doença nos citros (Chiavegato, 1987). Também está associado à mancha-anular do cafeeiro (Chagas, 1973) e no maracujazeiro atua como vetor da pinta-verde (Kitajima et al., 1997).

Cinco famílias de ácaros predadores foram coletadas neste estudo, sendo Phytoseiidae e Stigmaeidae as mais constantes (presentes em mais de 50% das coletas). Embora os ácaros fitófagos tenham sido mais abundantes, a riqueza de espécies foi maior no grupo de ácaros predadores. Os Stigmaeidae foram os mais abundantes, com cerca de 2% do total coletado. O único Stigmaeidae registrado foi Agistemus brasiliensis Matioli, Ueckermann & Oliveira, 2002, sendo mais comumente encontrado na cultivar Caigangue, onde foram observadas maiores populações de Chakrabartiella sp. Espécies do gênero Agistemus Summers, 1960 tem sido relatadas como importantes inimigos naturais de ácaros fitófagos (Moraes, 2002), principalmente os Eriophyoidea (Thistlewood et al., 1996). Para alguns estigmeídeos, os eriofiídeos são preferidos como recurso alimentar na falta dos tetraniquídeos (Santos, 1991). Ferla & Moraes (2003) avaliaram a biologia de Agistemus floridanus Gonzalez, 1965 e verificaram maior oviposição quando alimentado com Calacarus heveae Feres, 1992 (Eriophyidae) e Tenuipalpus heveae Baker, 1945 (Tenuipalpidae). Algumas espécies de Agistemus são de importância no controle de tetraniquídeos (Collyer, 1964; Lorenzato et al., 1986; Ferla & Moraes, 1998).

Apenas 0,4% dos ácaros coletados pertenceram à família Phytoseiidae. Contudo, esta família apresentou maior riqueza, com 11 espécies. Comumente a riqueza de fitoseídeos são grandes em ambientes naturais, urbanos ou em agroecossistemas (Ferla & Moraes, 2002a, b; Collier et al., 2004; Daud & Feres, 2005). Durante o estudo, três espécies foram mais abundantes: Typhlodromalus aripo DeLeon, 1967 (0,2%), T. mangleae DeLeon, 1967 (0,06%) e Euseius ho (DeLeon, 1965) (0,05%). Typhlodromalus aripo foi coletado em maior número em Caigangue e possivelmente suas populações estavam associadas à presença de N. asper e O. yothersi. Typhlodromalus aripo demonstrou controlar de forma efetiva as populações de Manonychellus tanajoa (Bondar, 1938) (Tetranychidae) após a sua introdução no continente africano (Hanna & Toko, 2001; Yanynek & Hanna, 2003).

Acaridae, Tarsonemidae e Tydeidae com hábitos alimentares variados foram observados em números muito baixos, exceto Tydeidae (1,4% do total), sendo a maioria pertencente ao gênero Tydeus Koch, 1835. Maior abundância foi observada na cultivar Tupy. Ácaros da família Tydeidae alimentam-se de fungos, pólen e outros ácaros (Krantz & Lindquist, 1979) e podem ser presas alternativas de outros predadores, principalmente de fitoseídeos (Baker, 1970).

Os menores valores dos índices foram observados na cultivar Caigangue (Tab. II). Nesta cultivar Chakrabartiella sp. foi mais abundante que as demais espécies. Resultados semelhantes aos observados neste estudo, com diversidade abaixo de 50% (Tab. II), foram observados na cultura da seringueira (Feres et al., 2002). A baixa diversidade observada neste estudo parece ser tendência em ecossistemas com altos teores de nutrientes ou enriquecidos e o aumento da produtividade aumenta a dominância e reduz a diversidade, enquanto que o aumento da diversidade de plantas aumenta significativamente a produtividade de agroecossistemas (Tilman et al., 1996; Odum, 2008). Além disso, o enriquecimento por nutrientes pode afetar a composição das espécies (Tilman, 1987) trazendo ervas daninhas nocivas, pragas exóticas e organismos transmissores de doenças (adaptados a ambientes com altos teores de nutrientes).

Flutuação populacional. Na cultivar Brazos, Chakrabartiella sp. apresentou pico populacional no mês de agosto nos dois anos avaliados, sendo menos evidente em 2003 (Fig. 2), períodos onde foram observadas diminuição da umidade relativa do ar e da precipitação (Fig. 3). Os tetraniquídeos foram registrados durante todo o estudo e maiores populações foram observadas em outubro de 2002, coincidindo com alta precipitação e umidade relativa do ar. Agistemus brasiliensis foi a espécie predadora mais abundante, com picos populacionais de fevereiro a julho de 2002, período em que foram observadas populações expressivas de N. asper e Chakrabartiella sp. Contudo, a diminuição das populações destes predadores aconteceu em agosto de 2002, quando foram observadas as maiores populações de Chakrabartiella sp. Além disso, também foram observadas altas populações em janeiro e fevereiro de 2003, coincidindo com o aumento das populações de N. asper. Devido à diversidade de presas observadas durante o período com altas populações de A. brasiliensis, esta espécie possivelmente se mantenha abundante nesta cultura por aceitar uma maior diversidade de alimentos. Agistemus floridanus também demonstrou aceitação a uma grande diversidade de alimentos em seringueira (Ferla & Moraes, 2003). O pico populacional de Tydeus sp. foi observado em novembro de 2002, mas suas populações mantiveram-se constantes até janeiro de 2003.

Na cultivar Caigangue foram observados três picos populacionais de Chakrabartiella sp. nos meses de abril e agosto de 2002 e abril e maio de 2003. O aumento populacional deste grupo coincidiu com menores índices de precipitação e umidade relativa do ar. Durante todo o período avaliado, as populações de Neotetranychus asper mantiveram-se baixas. Maiores populações de A. brasiliensis foram observadas concomitantemente a expressivas populações de Chakrabartiella sp., principalmente entre os meses de fevereiro e junho de 2002. Typhlodromalus aripo também foi mais abundante nos meses em que foram observadas maiores populações de diptilomiopídeos, principalmente nos meses de abril e setembro de 2002 e abril e maio de 2003.

Na cultivar Tupy, maior índice populacional de Chakrabartiella sp. foi observado em julho de 2002, período de diminuição da umidade relativa do ar. Neotetranychus asper teve maior índice nos meses de novembro de 2001, setembro de 2002 e julho de 2003, períodos nos quais foi observada a diminuição da umidade relativa do ar. Agistemus brasiliensis esteve presente, em altas populações, nos períodos em que os tetraniquídeos e diptilomiopídeos foram mais abundantes.

Segundo Raseira et al. (1984) as cultivares avaliadas neste estudo apresentam diferentes produtividade, morfologia e perfilhamento. Além disso, a frutificação ocorre em períodos diferentes e seus frutos apresentam sabor, acidez e açúcar distintos. Estas características podem influenciar a presença de populações de ácaros herbívoros e por isso algumas cultivares podem ser mais susceptíveis à fauna acarina que outras. Neste estudo, a cultivar Caigangue demonstrou ser mais suscetível, pois apresentou populações de Chakrabartiella sp. e Neotetranychus asper maiores que as demais cultivares. Este fenômeno também foi observado com fitoseídeos, pois a textura da folha influenciou a performance de predação de Phytoseius plumifer (Canestrini & Fanzago, 1876) e Euseius gossipy (El-Badry, 1967) (Rasmy & El Banhaway, 1974; Rasmy, 1977).

Prevalência de espécies de tetraniquídeos e ácaros predadores. Em relação aos tetraniquídeos, N. asper foi, de maneira geral, a espécie mais abundante neste estudo (Fig. 4). A segunda espécie mais numerosa foi Eotetranychus sp., cuja frequência foi maior na cultivar Brazos, entre os meses de dezembro de 2001 e março de 2002 e junho de 2003; na cultivar Caigangue foi mais frequente entre fevereiro e abril de 2002 e julho, agosto e outubro de 2003. Esta espécie não foi observada na cultivar Tupy. Oligonychus yothersi e Tetranychus mexicanus (McGregor, 1950) foram encontradas em menor frequência, sendo T. mexicanus observada apenas na cultivar Caigangue.

Agistemus brasiliensis foi a espécie de predador mais numerosa nas três cultivares avaliadas durante quase todo o estudo (Fig. 5). Cunaxoides sp. foi mais frequente nos meses de novembro e dezembro de 2001 nas cultivares Brazos e Tupy e em abril, agosto, setembro e dezembro de 2002 na cultivar Brazos. Typhlodromalus aripo foi mais frequente na cultivar Caigangue nos meses de setembro de 2002, março, maio, julho e setembro de 2003; na cultivar Tupy, também foi observada nos meses de maio, julho e dezembro de 2002 e fevereiro e março de 2003; na cultivar Brazos foi observada apenas em novembro de 2001.

Dentre os predadores, Agistemus brasiliensis destacou-se com maiores populações e maior persistência durante o período de avaliação. Esta espécie produziu ovos quando se alimentou de Panonychus citri McGregor, 1916 e Brevipalpus phoenicis Geijskes, 1939 e sobreviveu alimentando-se de Tetranychus urticae Koch, 1836. A taxa reprodutiva aumentou quando foi acrescentado pólen de Typha sp. (Typhaceae) (Matioli et al., 2002). Grandes populações de Agistemus brasiliensis foram observadas associadas às populações de eriofídeos em erva-mate (Ferla et al., 2007). Agistemus floridanus Gonzalez, 1965 demonstrou alimentar-se de pólen, tetraniquídeos, tenuipalpídeos e eriofídeos (Ferla & Moraes, 2003).

Typhlodromalus aripo também foi a espécie mais frequente na avaliação da acarofauna associada à cultura do morango e plantas do entorno, no estado do Rio Grande do Sul (Ferla et al., 2007). É a espécie de predador comumente associada à Mononychellus tanajoa (Bondar, 1938) na cultura da mandioca no Nordeste do Brasil (Moraes et al., 1991).

Agradecimentos. Ao Museu de Ciências Naturais (MCN/UNIVATES) e ao Centro Universitário UNIVATES pelo financiamento do projeto.

Recebido em setembro de 2009.

Aceito em janeiro de 2011.

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  31 Ago 2011
• Data do Fascículo
  Jun 2011

Histórico

• Recebido
  Set 2009
• Aceito
  Jan 2011