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Iheringia. Série Zoologia

Print version ISSN 0073-4721

Iheringia, Sér. Zool. vol.102 no.4 Porto Alegre Dec. 2012  Epub Jan 08, 2013

http://dx.doi.org/10.1590/S0073-47212012005000011 

Ciclo gametogênico e comportamento reprodutivo de Iphigenia brasiliana (Mollusca, Bivalvia, Donacidae) no estuário do rio Subaé, Baía de Todos os Santos, Bahia, Brasil

 

Gametogenic cycle and reproductive behavior of Iphigenia brasiliana (Mollusca, Bivalvia, Donacidae) in the Subaé river estuary, Todos os Santos Bay, Bahia, Brazil

 

 

Patrícia P. SilvaI; Marlene C. Peso-AguiarII; Gabriel RibeiroIII

IPlano Nacional de Formação de Professores (PARFOR), Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Rua Rui Barbosa, 710, Centro, 44380-000 Cruz das Almas, BA, Brasil. (patpetitinga@yahoo.com.br)
IIDepartamento de Zoologia, Instituto de Biologia, Universidade Federal da Bahia, Campus Universitário de Ondina s/n, Ondina, 40170-115 Salvador, BA, Brasil. (mpeso@ufba.br)
IIICentro de Ciências Agrárias, Ambientais e Biológicas (CCAAB), Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Campus Universitário, Centro, 44380-000 Cruz das Almas, BA, Brasil. (fta_gabrielribeiro@yahoo.com.br)

 

 


ABSTRACT

This study aimed to describe the gametogenic cycle and reproductive behavior of the population of Iphigenia brasiliana (Lamarck, 1818) in the estuary of the Subaé river, Todos os Santos Bay, Bahia. The bivalves were collected from November 2001 to November 2002. A total of 244 specimens was measured (anteroposterior axis), gutted, fixed, dehydrated and embedded in paraffin. The histology of the gonads was performed by 5 mm thick serial sections of gonadal tissue, and stained with HE. The length at the beginning of gonadal maturation (Lpm) was estimated from the distribution of the relative frequencies of youth and adults, by length class of individuals. The relative frequencies of the sexes at each stage of development were considered together for the analysis of the reproductive behavior of the population, and, separately, to assess the sexual cycle synchrony between males and females. We observed a variation of sizes between 9.1 and 66.6 mm, with a mean length of 50.2 mm. The study showed no significant difference between the sizes of males and females. There was no evidence of gender differentiation in 2.1% of subjects analyzed. 51.6% of subjects were identified as males (M) and 46.3% as females (F), without significant differences among average number of male and female, resulting in the proportion of M:F ratio of 1,1:1. Lpm was estimated at 11.4 mm, but only to achieve average length of 34.4 mm, all subjects were considered adults. We characterized four stages of evolution of gonadal development in females and males. Analysis of different stages allowed the observation of the atresia phenomena and sex reversal in females. The reproductive cycle presents continuous elimination of gametes, with higher reproductive intensities in the months of November 2001 to April 2002 and also in October 2002.

Keywords: Gonadal development, sex ratio, early maturation, atresia, hermaphroditism.


RESUMO

Este estudo teve como objetivos descrever o ciclo gametogênico e o comportamento reprodutivo da população de Iphigenia brasiliana (Lamarck,1818) no estuário do rio Subaé, Baía de Todos os Santos, Bahia. Os bivalves foram coletados de novembro de 2001 a novembro de 2002. Um total de 244 espécimes foi medido (eixo anteroposterior), eviscerado, fixado, desidratado e incluído em parafina. O estudo histológico das gônadas foi realizado através de cortes seriados do tecido gonadal, de 5 mm de espessura, e corados pela HE. O tamanho médio mínimo da primeira maturação sexual (Lpm) foi estimado a partir da distribuição das frequências relativas de jovens e adultos, por classe de comprimento dos indivíduos. As frequências relativas dos sexos em cada estádio de desenvolvimento foram consideradas conjuntamente para a análise do comportamento reprodutivo da população, e, em separado, para avaliar a sincronia do ciclo sexual entre machos e fêmeas. Foi observada uma variação de tamanhos entre 9,1 e 66,6 mm, com comprimento médio de 50,2 mm. O estudo não demonstrou diferença significativa entre os tamanhos de machos e fêmeas. Não foi possível observar a diferenciação de sexos em 2,1% dos indivíduos analisados. 51,6% dos indivíduos foram identificados como machos (M) e 46,3% como fêmeas (F), não sendo constatadas diferenças significativas entre o número médio de machos e fêmeas, resultando numa proporção de M:F de 1,1:1. O Lpm foi estimado em 11,4 mm, mas apenas ao alcançarem comprimento médio de 34,4 mm, todos os indivíduos foram considerados adultos. Foram caracterizados quatro estádios de evolução do desenvolvimento gonadal em fêmeas e machos. A análise dos diferentes estádios permitiu a observação dos fenômenos de atresia e inversão sexual em fêmeas. O ciclo reprodutivo apresentou eliminação contínua de gametas, com maiores intensidades reprodutivas nos meses de novembro de 2001 a abril de 2002 e, também, no mês de outubro de 2002.

Palavras-chave: Desenvolvimento gonadal, proporção sexual, primeira maturação, atresia, hermafroditismo.


 

 

O conhecimento da biologia reprodutiva de uma espécie é fundamental para compreender a sua história de vida (GARNER et al., 1999) e, também, um requerimento básico para a gestão dos bancos naturais e aplicação de normas de conservação e/ou exploração de espécies marinhas comerciais (AVENDAÑO & LE PENNEC, 1997). Por isso, os ciclos reprodutivos de várias espécies de bivalves têm sido amplamente estudados (NARCHI, 1976; NASCIMENTO & LUNETA, 1978; CAMPOS et al., 1998; GASPAR et al., 1999; POUVREAU et al., 2000; BORZONE et al., 2001, 2003; RODRÍGUEZ-RÚA et al., 2003a,b; GIL & THOMÉ, 2004a; MORSAN & KROECK, 2005; SUÁREZ et al., 2005; LUZ & BOEHS, 2011).

Iphigenia brasiliana (Lamarck, 1818) é um bivalve conhecido vulgarmente como "tarioba" ou "taioba". Pertencente à família Donacidae, ocorre em quase toda a costa brasileira, desde o Pará até Santa Catarina, em praias arenosas ou areno-lodosas de baías com influência de água doce ou em estuários (DOMANESCHI & LOPES, 1988-89).

Iphigenia brasiliana é um bivalve comestível intensamente explorado por populações humanas que vivem no entorno de regiões estuarinas. Entretanto, apesar da importância econômica, poucos autores estudaram a espécie. NARCHI (1972) descreveu parâmetros morfofuncionais, MESQUITA et al. (2001) analisaram a gametogênese em uma população da Lagoa de Itaipu (Niterói, Rio de Janeiro) e CEUTA et al. (2010) evidenciaram hermafroditismo na população da região estuarina do Rio Cachoeira (Ilhéus, Bahia).

A proporção sexual pode variar entre populações de bivalves devido a fatores como idade do organismo e diferenças genéticas (MORTON, 1991); além disso, o ciclo gametogênico pode sofrer influência de parâmetros ambientais (GROTTA & LUNETTA, 1982). Desta forma, não se poderia, simplesmente, extrapolar para Iphigenia brasiliana as características até então descritas para outras espécies, ou mesmo populações desta espécie. Este estudo teve como objetivos descrever o ciclo gametogênico e o comportamento reprodutivo da população de I. brasiliana no estuário do rio Subaé, Baía de Todos os Santos, Bahia.

 

MATERIAL E MÉTODOS

As amostragens de Iphigenia brasiliana foram realizadas no estuário do rio Subaé (38°41'21,8"W e 12°37'53"S), contornado por densos manguezais e localizado em São Francisco do Conde, município inserido na Baía de Todos os Santos (BTS), uma das maiores baías do Brasil, com área de 1.086 km2 (LESSA et al., 2001).

Os bivalves foram coletados mensalmente, de novembro de 2001 a novembro de 2002, com exceção dos meses de fevereiro e maio de 2002, tateando-se o substrato semi-submerso. Em laboratório, o comprimento da concha dos indivíduos (eixo anteroposterior) foi medido com paquímetro de precisão de 0,1 mm e, em seguida, os indivíduos foram mantidos em aquário com aeração constante, entre 24 e 48 horas, com o objetivo de depurar o conteúdo intestinal e da cavidade do manto.

Um total de 244 espécimes foram eviscerados e fixados em líquido de Davidson (BEHMER et al., 1976) por 24 horas, desidratados e incluídos em parafina. O estudo histológico da reprodução foi realizado através de cortes seriados (5 mm) do tecido gonadal e corados pela hematoxilina de Harris e eosina (HE).

Através das preparações histológicas das gônadas, foram identificados e contados os indivíduos de cada sexo e, após confirmação da normalidade da distribuição dos dados pelos testes de Kolmogorov-Smirnoff, os comprimentos de machos e fêmeas foram analisados pelo teste t de Student.

Para a análise da variação temporal da razão sexual, foram estimadas as frequências relativas de machos e fêmeas, verificando a ocorrência de diferença significativa entre as razões sexuais ao longo do tempo, através do teste do qui-quadrado (χ2). Os testes estatísticos foram realizados através do programa GraphPad InStat, e os resultados considerados estatisticamente significativos com α = 0,05.

O tamanho médio mínimo da primeira maturação sexual (Lpm) foi estimado a partir da distribuição das frequências relativas de jovens (imaturos) e adultos (presença de gametas) por classe de comprimento dos indivíduos, em ambos os sexos, analisados conjuntamente. O Lpm corresponde ao tamanho médio mínimo em que 50% dos indivíduos iniciam sua participação ativa no ciclo reprodutivo da população (SANTOS, 1978).

Para a descrição dos estádios de desenvolvimento gonadal, foi considerada a dominância de um determinado aspecto histológico, de acordo com NASCIMENTO & LUNETA (1978), TIRADO & SALAS (1999), RODRÍGUEZ-RÚA et al. (2003b) e GIL & THOMÉ (2004a). A caracterização dos estádios de desenvolvimento microscópico das gônadas foi baseada na observação (1) da quantidade de tecido conjuntivo interfolicular (espessura das paredes); (2) do grau de desenvolvimento das células gametogênicas; (3) da predominância do tipo citológico gamético no corte; (4) do aspecto de repleção dos folículos ou ácinos gonádicos; (5) da presença de gametas nos gonodutos; e (6) da presença de amebócitos. Quando ocorreu a transição entre um estádio e outro, a classificação foi efetuada considerando-se a dominância do aspecto da citologia dos gametas e da histologia da gônada.

As frequências dos sexos em cada estádio de desenvolvimento gonadal foram consideradas conjuntamente para a análise do comportamento reprodutivo da população e, em separado, para avaliar a sincronia do ciclo sexual entre machos e fêmeas.

 

RESULTADOS

Foi observada em Iphigenia brasiliana uma variação de tamanho entre 9,1 e 66,6 mm, com comprimento médio de 50,2 mm. A espécie não apresenta dimorfismo sexual externo, e não houve diferença significativa entre os tamanhos de machos e fêmeas (t = 0,6024; gl = 104; p = 0,5482). Não foi possível observar a diferenciação de sexos em 5 indivíduos analisados (2,1%), nos quais a gônada se encontrava preenchida por tecido conjuntivo, com ausência total de folículos funcionais. Os indivíduos nesse estádio foram considerados indeterminados e observados nos meses de junho, agosto e setembro (Fig. 1).

Dos 244 indivíduos analisados, 126 (51,6%) foram identificados como machos (M) e 113 (46,3%) como fêmeas (F), não sendo constatadas diferenças significativas entre o número médio de machos e fêmeas (χ2=1,058; g.l.=1; p>0,05). Em relação à razão sexual, foi verificada uma proporção de M:F de 1,1:1.

Estimou-se, para a população de Iphigenia brasiliana, o Lpm quando 50% dos indivíduos alcançaram cerca de 11,4 mm de comprimento da concha (Fig. 4), representados na menor classe de tamanho amostrado (9,1 - 13,7 mm). Foi encontrada uma frequência máxima de adultos com 16,0 mm, embora considerada não significativa por estar representada em um único indivíduo nessa classe de comprimento. Deste modo, apenas ao alcançarem comprimento médio de 34,4 mm, todos os indivíduos foram considerados adultos.

Foi observado que o conteúdo celular dos folículos ou ácinos gonádicos varia com o desenvolvimento das gônadas, ocorrendo estádios de transição que dão heterogeneidade ao seu aspecto. O estudo histológico demonstrou células gametogênicas envoltas por um tecido conjuntivo frouxo, do tipo sincicial, que forma a parede dos folículos ou ácinos gonádicos, cuja espessura depende do grau de desenvolvimento gonadal. À proporção que os folículos ou ácinos gonádicos se desenvolvem, o tecido conjuntivo se adelgaça, até tornar-se fino no momento do maior desenvolvimento daquelas estruturas.

Baseado nos aspectos morfológicos observados, foram caracterizados quatro estádios de evolução do desenvolvimento gonadal em fêmeas e machos (Tab. I).

Nas fêmeas (Figs 5-8), as ovogônias apresentam grande parte de seu contorno envolto pela parede folicular, enquanto os ovócitos em pré-vitelogênese e em vitelogênese, à medida que se avolumam, vão reduzindo sua zona de contato com a referida parede, projetando-se na luz dos folículos (Fig. 9). A configuração dos ovócitos maduros varia de oval a ligeiramente arredondada. Essas células encontram-se completamente livres na luz dos folículos, enquanto os ovócitos em vitelogênese aparecem presos à parede folicular por meio do pedúnculo.

 

 

Foi observado que os ovócitos maduros não eliminados entraram em atresia (Fig. 10), ocorrendo, provavelmente, a reabsorção dos gametas. Durante o evento, uma grande massa de material citoplasmático se dispersa com o núcleo e nucléolo, fazendo com que percam a basofilia e tornem-se translúcidos, se comparados aos núcleos normais. A atresia ocorreu nos meses de dezembro de 2001, abril, junho e, com maior frequência, em outubro, de 2012.

 

 

Nas gônadas masculinas, as espermatogônias, os espermatócitos e as espermátides aparecem dispostas gradualmente para o interior, no bordo dos ácinos gonádicos, enquanto os espermatozóides são encontrados no centro, com os flagelos voltados para a luz dos folículos (Tab. I; Figs 11-14). A quantidade de citoplasma diminui à medida que as células germinativas vão se desenvolvendo, e a frequência com que aparecem depende do estádio do ciclo sexual em que as gônadas se encontram. Essas células também podem ser diferenciadas pelo aspecto do núcleo. Enquanto as espermatogônias apresentam a cromatina dispersa, nos espermatócitos primários ela aparece na periferia do núcleo, sob a forma de anel, e as espermátides apresentam a cromatina como uma massa densa (Fig. 15).

 

 

Em alguns estádios do desenvolvimento gonadal de machos e fêmeas (Tab. I), surgem ao redor dos folículos ou dos ácinos gonádicos numerosos amebócitos, os quais invadem essas estruturas ao término do processo de eliminação.

A análise histológica demonstrou que o ciclo reprodutivo de Iphigenia brasiliana, no estuário do rio Subaé, apresentou variação temporal (Fig. 1), com a ocorrência de eliminação contínua de gametas na população, definindo maiores intensidades reprodutivas nos meses de novembro de 2001 a abril de 2002 e, também, no mês de outubro de 2002. Nesses meses, as frequências obtidas para os estádios de recuperação e maturação apresentaram-se baixas, e de julho a setembro, com um novo pico em novembro de 2002, as gônadas apresentaram maior frequência desses estádios. Assim, as frequências de indivíduos em eliminação e recuperação (levando-se em consideração, também, o estádio de maturação) apresentaram-se numa relação quase inversa.

A análise da distribuição das frequências dos estádios de desenvolvimento gonadal de machos e fêmeas demonstrou um sincronismo quase perfeito entre os sexos, com exceção dos meses de julho e novembro de 2002, nos quais os machos apresentaram estádios de eliminação (Fig. 2), enquanto as fêmeas estavam em maturação e recuperação (Fig. 3). Nos demais meses, foi possível observar que as fêmeas apresentaram uma maior frequência dos estádios de eliminação, enquanto os machos tiveram maiores frequências dos estádios de maturação e recuperação.

Algumas fêmeas apresentaram, no estádio de recuperação, um processo de inversão sexual observado pelas células iniciais da gametogênese masculina (Figs 16-17), sendo constatada a presença de 6,2% de hermafroditas. Esse processo ocorreu nos meses de novembro de 2001, abril e julho a novembro de 2002.

 

DISCUSSÃO

A variação de tamanhos observada nesse estudo contrasta com os dados obtidos por MESQUITA et al. (2001) e CEUTA et al.(2010) em estudos na Lagoa de Itaipu (Niterói, Rio de Janeiro) e no estuário do Rio Cachoeira (Ilhéus, Bahia), respectivamente, pois os menores tamanhos de Iphigenia brasiliana medidos pelos autores estavam entre 41 e 45,7 mm. Provavelmente, esse resultado está relacionado à dificuldade em capturar indivíduos jovens, porque eles cavam rápido e profundamente, de 15 a 20 cm, e submergem em 2 a 3 segundos (NARCHI, 1972). VILANOVA & FONTELES-FILHO (1989), entretanto, associaram a grande quantidade de indivíduos jovens de Crassostrea rhizophorae (Guilding, 1828) ao aumento da salinidade no estuário do rio Ceará (Ceará), o que levou à redução da taxa de crescimento de recrutas. Os autores também associaram essa grande quantidade de indivíduos jovens à estabilização do fluxo da água, a qual facilitou a fixação de recrutas. ARCAS et al. (2001) corroboraram esse resultado ao observarem que a escassa quantidade de recrutas e juvenis de Arca zebra (Swainson, 1883) no Golfo de Cariaco (Venezuela) estava associada à fixação de recrutas em outras áreas, devido às fortes correntes presentes no local.

Outro fator importante para a colonização por novas coortes é a disponibilidade de alimento. TIRADO & SALAS (1999), por exemplo, observaram que o aumento de juvenis na população de Donax venustus Poli, 1795 do sul da Espanha coincidia com uma queda significativa na estimativa de matéria orgânica no sedimento, possivelmente devido ao consumo de matéria orgânica por esses juvenis. Para MORSAN & ORENSANZ (2004), a colonização por novas coortes de Amiantis purpurata (Lamarck, 1818), em estudo realizado na Patagônia (Argentina), provavelmente foi inibida pela alta densidade populacional da espécie.

Iphigenia brasiliana não apresenta dimorfismo sexual externo, como também observado em Chione pubera (Bory Saint-Vicent, 1827) (BORZONE et al., 2001), Scrobicularia plana (da Costa, 1778) (RODRÍGUEZ-RÚA et al., 2003b) e Donax hanleyanus (Philippi, 1845) (GIL & THOMÉ, 2004a). De fato, segundo SASTRY (1979), dimorfismo sexual em bivalves é muito raro. Os comprimentos de concha de machos e fêmeas não foram estatisticamente diferentes, corroborando os resultados de BARREIRA & ARAÚJO (2005) para Anomalocardia brasiliana (Gmelin, 1791). Entretanto, esse não é um padrão para bivalves, pois DERBALI et al. (2009), em estudo realizado com Cerastoderma glaucum (Poiret, 1789) no Golfo de Gabes (Tunísia), observaram que as fêmeas eram maiores que os machos. Segundo os autores, quando as fêmeas estão em maior número numa população, alocam maior gasto energético para o crescimento, ao invés da reprodução.

Os animais não diferenciados sexualmente apresentaram os comprimentos de concha representados na menor classe de tamanho amostrado, indicando a associação deste estádio com a idade e, portanto, à imaturidade sexual. Outros autores, todavia, relacionaram a presença de indivíduos de sexo indeterminado ao estádio de repouso e início da gametogênese (NASCIMENTO & LUNETTA, 1978; DERBALI et al., 2009), ou às grandes variações de salinidade no ambiente e sua influência sobre o metabolismo e diferenciação sexual (GROTTA & LUNETTA, 1982).

Em animais dioicos, a proporção sexual mais favorável é de 1:1. Diversos estudos com bivalves reforçam a ideia de equilíbrio entre machos e fêmeas (TIRADO & SALAS, 1999; BORZONE et al., 2001; MORRICONI et al., 2002; TORO et al., 2002; RODRÍGUEZ-RÚA et al., 2003a,b; GIL & THOMÉ, 2004b; MORSAN & KROECK, 2005), embora diferenças significativas na proporção sexual também tenham sido encontradas por diferentes autores (POUVREAU et al., 2000; PEÑA et al., 2001; TORO et al., 2002; MZIGHANI, 2005; SUÁREZ et al., 2005). No presente estudo, não foi observada diferença significativa entre o número de machos e fêmeas. Entretanto, foi verificada uma pequena predominância de machos na proporção sexual, em oposição aos resultados obtidos por MESQUITA et al. (2001) e CEUTA et al. (2010) para a espécie, nos quais as fêmeas apareceram em maior número. Segundo POUVREAU et al. (2000), a disponibilidade de alimento favorece o aparecimento de mais fêmeas, caso contrário, seu crescimento é retardado, o que poderia explicar os resultados obtidos nesse estudo. Entretanto, segundo MZIGHANI (2005), as fêmeas têm maior habilidade para sobreviver em condições ambientais adversas e explica que o maior número de fêmeas observado na população de Anadara antiquata (Linnaeus, 1758) da Tanzânia ocorreu devido ao processo de inversão sexual, no qual os machos estavam se transformando em fêmeas. Levando em consideração o hermafroditismo observado na população de Iphigenia brasiliana desse estudo, em que foi verificado o início da gametogênese masculina em 6,2% de fêmeas em estádio de recuperação, é possível que o processo de inversão sexual também tenha sido a causa para o maior número de machos observado.

O desenvolvimento das gônadas dos bivalves e o crescimento dos gametas envolvem uma intensa atividade metabólica controlada por fatores externos tais como a temperatura, a salinidade e o alimento (SASTRY, 1979; LUNETTA & GROTTA, 1982; AVENDAÑO & LE PENNEC, 1997; TIRADO & SALAS, 1999; POUVREAU et al., 2000; BORZONE et al., 2003; RODRÍGUEZ-RÚA et al., 2003b; GIL & THOMÉ, 2004a; LA PARRA et al., 2005; MARENZI & BRANCO, 2005; MORSAN & KROECK, 2005; SUÁREZ et al., 2005), ou por um controle genético da reprodução (BORZONE et al., 2003), influindo nos mecanismos de transferência de reservas armazenadas em diversos órgãos para as gônadas.

O tamanho mínimo da primeira maturação sexual em Iphigenia brasiliana (11,4 mm) foi menor do que o verificado por GIL & THOMÉ (2004b) para Donax hanleyanus no litoral norte do Rio Grande do Sul, no qual concluíram que o desenvolvimento da gônada inicia-se num comprimento médio de 11,6 mm e a maturação sexual, na maioria dos indivíduos, entre 12,0 e 12,8 mm. Entretanto, segundo os autores, a partir desse tamanho, 100% dos indivíduos apresentam gônadas diferenciadas, enquanto na população de I. brasiliana aqui estudada, somente ao atingir o comprimento de 34,4 mm, 100% dos indivíduos foram considerados maduros. Segundo GIL & THOMÉ (2004a), a baixa temperatura da água (15°C a 18°C) parece exercer influência no processo inicial de maturação. Estudos realizados em anos e pontos diferentes da BTS (CIRANO & LESSA, 2007; OLIVEIRA-SILVA et al., 2008; MILAZZO et al., 2011), demonstraram que a temperatura da água varia entre 25° e 32,7°C, sendo considerada uma variável de médias elevadas e de pequena amplitude em toda essa região (PAREDES et al., 1980), o que pode ter provocado um atraso na maturação inicial da população.

O estudo demonstrou que existe semelhança entre características do desenvolvimento gonadal de I. brasiliana e outros bivalves, sugerindo certa padronização do ciclo gametogênico em Bivalvia. Foi observado que nas gônadas masculinas e femininas de I. brasiliana quase sempre estavam presentes todas as células da linhagem gametogênica, independente do estádio de desenvolvimento gonadal, como também observado por MORRICONI et al. (2002) para Eurhomalea exalbida (Chemnitz, 1795) e GIL & THOMÉ (2004a) para Donax hanleyanus. Entretanto, LAVENDER et al. (2011), ao estudarem a população de Anomalocardia brasiliana no litoral norte de Pernambuco, constataram que cada estádio do desenvolvimento gonadal apresentou peculiaridades em ambos os sexos, o que determinou características celulares diferentes entre os estádios.

Nas fêmeas de Iphigenia brasiliana, o estádio de recuperação evidencia folículos com paredes espessas, com muitas células em pré-vitelogênese, e a presença de gametas maduros residuais, como registrado em Anomalocardia brasliliana por NARCHI (1976). Foi observado que as gônadas dos indivíduos, de ambos os sexos, no estádio de maturação, apresentaram características muito parecidas com o estádio de recuperação, fato também observado por LAMMENS (1967).

Assim como verificado neste estudo, outros autores também observaram processos degenerativos de gametas femininos em bivalves (TIRADO & SALAS, 1999; BORZONE et al., 2003), os quais poderiam ser uma resposta à liberação de espaço intrafolicular para a proliferação de gametas. SASTRY (1979) afirmou que moluscos expostos a baixas salinidades por tempo prolongado apresentam reabsorção gonadal. De acordo com SUÁREZ et al.(2005), em condições desfavoráveis à eliminação dos ovócitos maduros, esses permanecem no lúmen do folículo e são reabsorvidos. Entretanto, essa evidência não corrobora as observações deste trabalho, pois outubro, mês de maior frequência do processo de atresia, também foi o de maior frequência de fêmeas em estádio de eliminação avançada. Desse modo, como foi verificado que em outubro as fêmeas também estavam em recuperação e, no mês seguinte, ocorreu uma frequência de 100% de fêmeas nesse estádio, a atresia, possivelmente, esteja relacionada à liberação de espaço intrafolicular para a produção de novos gametas. Durante o processo de atresia, os ovócitos adquirem formato irregular ou amebóide, concentrando-se no centro do folículo ou nos gonodutos (BORZONE et al., 2003). A destruição dos folículos, então, ocorre pelos lisossomos produzidos durante a vitelogênese e pelas enzimas liberadas pela quebra da parede do ovócito (AVENDAÑO & LE PENNEC, 1997).

Em machos de I. brasiliana não foi possível observar espermatócitos secundários. SUÁREZ et al. (2005) também tiveram certa dificuldade para observar os espermatócitos secundários em Mytilus galloprovincialis (Lamark 1819), devido à rapidez em que ocorre a segunda divisão meiótica. No entanto, CHATCHAVALVANICH et al. (2006) encontraram espermatócitos secundários em Hyriopsis (Hyriopsis) bialatus Simpson, 1900 após a conclusão da primeira divisão meiótica, descrevendo-os como células menores que os espermatócitos primários, com núcleos mais condensados.

A presença de amebócitos parece estar associada com a reabsorção dos gametas residuais. MORRICONI & CALVO (1978) encontraram amebócitos em Ostrea puelchana d'Orbigny, 1841 no início da maturação e começo da etapa pós-desova. Além de função reprodutiva, de acordo com NASCIMENTO & LUNETTA (1978), eles desempenham um papel muito importante nos processos da digestão e excreção dos bivalves em geral, uma vez que são capazes de realizar a fagocitose sem a formação de vacúolos.

Não foi presenciado um estádio de repleção total, no qual os ovócitos preenchem toda a área alveolar, corroborando com os estudos de MORRICONI et al. (2002) com Eurhomalea exalbida e MORSAN & KROECK (2005) com Amiantis purpurata. O processo de eliminação de gametas inicia-se com o esvaziamento parcial da gônada, como também constatado por MORRICONI et al. (2002) e BORZONE et al. (2003) em Euvola ziczac (Linneaus, 1758). Em seguida, o estádio de esvaziamento avançado se instala, e logo após o estádio de recuperação, quando o ciclo retorna com a gônada no estádio de maturação. Vários autores (NARCHI, 1976; NASCIMENTO & LUNETTA, 1978; AVENDAÑO & LE PENNEC, 1997; POUVREAU et al., 2000; BORZONE et al., 2001; MORRICONI et al., 2002; BORZONE et al., 2003; GIL & THOMÉ, 2004a; SUÁREZ et al., 2005; LUZ & BOEHS, 2011) também constataram que diferentes espécies passam da condição de eliminação para início de desenvolvimento de novos ovócitos sem que haja um período de repouso definido, como descrito por RODRÍGUEZ-RÚA et al. (2003b) para Scrobicularia plana. O ciclo reprodutivo contínuo testemunhado para machos e fêmeas de Iphigenia brasiliana pode estar relacionado às temperaturas mais ou menos elevadas e constantes (LUZ & BOEHS, 2011) da água da BTS, aumentando o sucesso reprodutivo (TORO et al., 2002) através da redução da possibilidade de uma falha no recrutamento da população e sua consequente extinção, principalmente para aquelas espécies de menor longevidade (BORZONE et al., 2003). Para POUVREAU et al. (2000), a eliminação contínua de gametas é uma estratégia oportunista que consiste em investir energia extra para a produção de gametas, mesmo que os parâmetros ambientais sejam restritivos à gametogênese. Ele conclui que as espécies com ciclo sexual contínuo apresentam as seguintes características histológicas: (1) folículos, na mesma gônada, em diferentes estádios de maturação; (2) gametogênese como um processo rápido e sempre ativo e (3) a eliminação é, geralmente, incompleta. Essas características também foram observadas para a população de I. brasiliana deste estudo.

As frequências de machos em maturação e recuperação foram menores que as de fêmeas durante o estudo. NASCIMENTO & LUNETTA (1978) sugeriram que, em Crassostrea rhizophorae, os processos de recuperação e maturação são mais rápidos nos machos, por isso são raramente detectados. MZIGHANI (2005) e SUÁREZ et al. (2005) também encontraram fêmeas proliferando mais lentamente que os machos e sincronia entre os sexos no estádio de eliminação de gametas.

Neste estudo, foi possível observar que 6,2% dos indivíduos eram hermafroditas, embora CEUTA et al. (2010) tenham constatado hermafroditas em apenas 0,2% da população dessa espécie no estuário do rio Cachoeira (Ilhéus/Bahia), relacionando-a a possíveis variações de salinidade e poluição, já que, segundo os autores, os fatores que determinam o hermafroditismo em bivalves dioicos ainda não são bem conhecidos.

A literatura evidencia diversos casos de hermafroditismo em bivalves (HELLER, 1993; AVENDAÑO & LE PENNEC, 1997; BORZONE et al., 2003; MORSAN & KROECK, 2005; PETERSEN et al., 2008; CEUTA et al., 2010), podendo ser uma protandria (LÜTZEN et al., 2001; MZIGHANI, 2005; CHESMAN & LANGSTON, 2006) ou protoginia (LEONARD, 1969). A protandria confere aos machos uma vantagem na competição para a fertilização de ovócitos altamente férteis (MZIGHANI, 2005). De acordo com HELLER (1993), o hermafroditismo é vantajoso para indivíduos que têm dificuldade em encontrar um parceiro numa determinada população.

Os casos de hermafroditismo em bivalves têm sido associados à mudança de condições ambientais (POUVREAU et al., 2000; CEUTA et al., 2010), mecanismos genéticos (MZIGHANI, 2005) ou infestação por parasitas (HELLER, 1993). Neste estudo, bem como nos estudos de MESQUITA et al. (2001) e CEUTA et al. (2010), todavia, não foram encontrados parasitas, possivelmente por uma maior resistência da espécie aos parasitas comumente encontrados em outros bivalves.

CHESMAN & LANGSTON (2006) observaram que houve feminização de machos de Scrobicularia plana expostos a contaminantes químicos capazes de provocar desregulação endócrina. Diferentes estudos realizados na BTS demonstram contaminação local por óleo e derivados (CELINO & QUEIROZ, 2006), metais pesados (AMADO-FILHO et al., 2008) e resíduos sólidos (CARVALHO-SOUZA & TINÔCO, 2011), o que pode ter contribuído para o elevado índice de hermafroditismo encontrado na população estudada.

O estudo histológico das gônadas de Iphigenia brasiliana do estuário do rio Subaé permitiu concluir que a espécie possui um ciclo reprodutivo contínuo, com picos mais intensos de eliminação de gametas nos meses de novembro de 2001 a abril de 2002 e outubro do mesmo ano. Há um sincronismo quase perfeito entre machos e fêmeas no que diz respeito à frequência dos estádios do ciclo sexual. Entretanto, estudos com maior periodicidade na área, associando o ciclo gametogênico às variáveis ambientais, são recomendados para uma avaliação mais precisa do comportamento reprodutivo da espécie.

 

Agradecimentos

Ao Dr. Antônio Fernando de Souza Queiroz pela viabilização da execução desse trabalho com o apoio da FINEP/CTPETRO, através do convênio 6400028700.

 

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