Anurofauna de um remanescente alterado de floresta estacional semidecidual as margens do Rio Paranapanema

Anurofauna an altered remant of Mesophytic Semideciduous Forest the banks of the Paranapanema River

RESUMO

Com o declínio evidente de populações de anfíbios causadas pela alteração do hábitat, muitas áreas que estão inseridas em hotspots do Brasil ainda precisam ser estudadas, a fim de aumentar o conhecimento sobre a anurofauna e fornecer melhores perspectivas de conservação. Um dos ecossistemas criticamente ameaçados é a Floresta Estacional Semidecidual (FES), cuja extensão foi reduzida a aproximadamente 7% da cobertura original, dispersos em pequenos fragmentos. O objetivo deste estudo foi descrever a anurofauna de uma localidade inserida em paisagem de FES na região da Bacia Hidrográfica do Rio Paranapanema, considerada uma lacuna geográfica no conhecimento de anfíbios. Além disso, foi avaliada a eficiência de métodos de amostragem de anuros e verificada a similaridade com taxocenoses inseridas em FES e/ou Cerrado de diferentes regiões da mesma bacia hidrográfica. O estudo foi conduzido nas margens do Rio Paranapanema, divisa dos estados de São Paulo e Paraná. Foram realizadas nove fases de campo trimestrais, entre novembro de 2005 a novembro de 2007 que resultou em um esforço de 45 dias de amostragem. Foram registradas 25 espécies de anfíbios anuros distribuídas em seis famílias. Pelo método de amostragem em sítio de reprodução obteve-se o maior registro de espécies (88,5%). O método de armadilhas de interceptação e queda também foi eficiente, proporcionando o registro de cerca de 45% das espécies, além de possibilitar o registro exclusivo de Physalaemus nattereri (Steindachner, 1863) eRhinella ornata (Spix, 1824). Além disso, 90% das espécies terrícolas registradas, que são tipicamente categorizadas como espécies de área aberta, foram registradas no interior dos remanescentes florestais por este método. Através da comparação com as outras taxocenoses, verificou-se uma alta dissimilaridade de espécies mesmo em áreas mais próximas e que a composição de espécies entre as localidades não está sendo determinada pela distância geográfica. Características distintas entre as espécies registradas, como modo reprodutivo e associação a diferentes hábitats, em conjunto com grau de diversidade encontrada entre as taxocenoses, deixa clara a importância da preservação desta região para a conservação de anfíbios.

PALAVRAS-CHAVE
Anfíbios; hábitat; taxocenoses; similaridade; amostragem

ABSTRACT

With the evidence of decline in amphibian populations caused by habitat changes, Brazilian hotspots need to be studied in order to increase knowledge about the group and provide better prospects for conservation. The Mesophytic Semideciduous Forest (MSF) is one of the most critically endangered ecosystems, whose extent was reduced to about 7% of the original cover, scattered in small fragments. This study aims to describe the anurofauna of a site in MSF landscape in Paranapanema River Basin, considered a geographical gap in knowledge of amphibians. In addition, we evaluated the efficiency of anuran sampling methods and verified the similarity with assemblages of the same basin. The study was conducted on the banks of the Paranapanema River, the border between São Paulo and Paraná states. We conducted nine quarterly samplings from November 2005 to November 2007, resulting in an effort of 45 sampling days. We recorded 25 amphibian species of six families. The sampling sites of reproduction method recorded the highest number of species (88.5%), and pitfall traps were also an efficient method, providing a record of about 45% of the species. By this method we recorded Physalaemus nattereri (Steindachner, 1863) andRhinella ornata (Spix, 1824), 90% of terrestrial species recorded that are typically categorized as open area species. Comparing with other Paranapanema basin assemblages, we observed a segregation of species even in areas closer, and the similarity between locations of the studies was not determined by geographic distance. Distinguishing features of the recorded species, such as reproductive mode and association to different habitats, together with degree of diversity found among assemblages, highlights the importance of preserving this region for the amphibian conservation.

KEYWORDS
Amphibians; habitat; assemblages; similarity; sampling methods

A Mata Atlântica é um dos ecossistemas mais devastados e seriamente ameaçados do mundo (Myers et al., 2000) do qual, segundo estimativas, restam entre 11,4% a 16% da cobertura original (Ribeiro et al., 2009). Apesar do alto grau de degradação, abriga cerca de 530 espécies de anfíbios (Haddad et al., 2013), aproximadamente 51% das espécies conhecidas para o Brasil (Segalla et al., 2014), muitas das quais são endêmicas deste bioma (Duellman, 1999; Haddad et al., 2008; Araujoet al., 2009). A elevada variedade de microambientes úmidos e a complexidade ambiental são sugeridas como uma explicação para a existência de um elevado número de espécies (Haddad et al., 2008).

Muitas espécies de anfíbios da Mata Atlântica estão sob algum grau de ameaça (Haddad et al., 2013), o que não é surpresa uma vez que a perda de hábitat é uma das principais causas de declínios (Young et al., 2004; Toledo, 2009; Alford, 2011). Alterações ambientais podem modificar a abundância e diversidade de espécie em áreas afetadas, o que prejudica diretamente as populações (Tocher et al., 1997). A Floresta Estacional Semidecidual (FES) é um dos ecossistemas mais degradados da Mata Atlântica (MMA & IBAMA, 2010), sobretudo nos estados de São Paulo e Paraná, que foram desmatados com objetivo de atender à crescente demanda das atividades agropecuárias e de urbanização (Viana & Tabanez, 1996; Ribeiroet al., 2009; Maack, 2012).

Uma das regiões que apresenta grande parte de sua área formada pela FES é a bacia hidrográfica do Rio Paranapanema (BHRP), uma região seriamente ameaçada por ações humanas (Santos & Leal, 2012) e que é considerada uma lacuna geográfica quando se trata de conhecimento com anfíbios (Rossa-Feres et al., 2011). SegundoAraujo et al. (2013a), que avaliaram o conhecimento da anurofauna do alto e médio Paranapanema, concluíram que apenas 15 municípios dos 91 avaliados podem ser considerados bem amostrados. Tendo como premissa de que o primeiro passo para a conservação de anfíbios de uma determinada área é promover o conhecimento sobre a composição e a distribuição das espécies (Silvano & Pimenta, 2003) e que listagens de espécies obtidas em determinadas regiões têm como um dos propósitos o estudo biogeográfico e a distribuição espacial local (Myerset al., 2000), este estudo teve como objetivos: i) descrever a anurofauna em uma região de FES na BHRP, verificando a eficiência de dois métodos de amostragem para registro de anuros e ii) avaliar a similaridade de taxocenoses inseridas em FES e/ou Cerrado (CER) de diferentes regiões da BHRP.

MATERIAL E MÉTODOS

A região de estudo está localizada nas margens do Rio Paranapanema, em um trecho que faz divisa dos estados do Paraná e de São Paulo (23°06'28"S, 49°47'36"W), abrangendo os municípios de Ribeirão Claro e Jacarezinho, no estado do Paraná e Chavantes no estado de São Paulo (Fig. 1). Está inserida no domínio da Mata Atlântica, na fitofisionomia de FES, caracterizada pelas árvores caducifólias que perdem até 50% da sua cobertura foliar nos períodos mais frios e secos do ano (Veloso et al., 1991). O clima é caracterizado como Cfa de Köppen (Maack, 2012) com temperatura média no mês mais frio inferior a 18°C e no mês mais quente superior a 22°C, com verões quentes e geadas pouco frequentes e chuvas concentradas nos meses de verão sem estação seca definida.

Fig. 1.
Mapa com a localização dos estudos comparados na bacia do Rio Paranapanema: Presente estudo (PRES); Parque Estadual Morro do Diabo (PEMD); Estação Ecológica Caetetus (EECT); Estação Ecológica Angatuba (EEAG); Estação Ecológica Assis (EEAS); Estação Ecológica Santa Bárbara (EESB); Fazenda Rio Pardo (FARP). Localização dos pontos amostrados no presente estudo: (1) armadilhas de interceptação e queda; (2) amostragem em corpos d'água lênticos e (3) amostragem em corpos d'água lóticos.

Foram realizadas nove fases de campo trimestrais, entre novembro de 2005 e novembro de 2007, com duração de cinco dias cada, o que totalizou um esforço amostral de 45 dias em campo. As amostragens foram conduzidas em três fragmentos de floresta (alterados por ações antrópicas, com áreas de 41,56; 68,32 e 313,40 hectares) e seu entorno, próximos às margens do leito do rio (Tab. I). Dois métodos de amostragem foram empregados: (1) armadilhas de interceptação e queda (AIQ - Cechin & Martins, 2000): foram utilizadas 15 linhas, instaladas equidistantemente entre si em 50 m. Cada linha era constituída de quatro baldes de 60 l arranjados em uma linha reta (cerca guia) de 40 m de comprimento e 60 cm de altura. Os baldes foram abertos no inicio de cada fase e revisados uma vez ao dia. As linhas foram instaladas em três fragmentos florestais: fragmento 1: seis linhas, três na margem do lago e três adentro da floresta na mesma direção; fragmento 2: três linhas acompanhando o córrego; fragmento 3: seis linhas, três na margem do lago e três adentro da floresta na mesma direção. O esforço amostral pelo método foi de 1080 h armadilha. No fragmento 2 não foi possível utilizar o mesmo esforço amostral (número de armadilhas) dos demais fragmentos, devido ao terreno deste ser lajeado e muito acidentado, o que impossibilitou a padronização; (2) amostragem em sítio de reprodução (ASR - Scott & Woodward, 1994): método que foi empregado a partir de visitas noturnas em seis corpos d'água, no interior e nas adjacências dos fragmentos florestais (Tab. II). Nas amostragens nos corpos d'água lênticos, o perímetro foi percorrido lentamente, sendo registradas as espécies visualizadas, no qual foi utilizada a busca por indivíduos machos em atividade de vocalização. Amostragens semelhantes foram realizadas nos corpos d'água lóticos, sendo que neste foi percorrido lentamente o seu comprimento com tempo de 40 min/pessoa. O esforço amostral deste último pelo método foi de 225 horas.

Tab. I
Fragmentos estudados nas margens do Rio Paranapanema, municípios de Ribeirão Claro e Jacarezinho, PR e Chavantes, SP, Brasil durante as amostragens entre novembro de 2005 e 2007.

Tab. II
Sítios utilizados para reprodução por anuros que foram amostrados nas margens do Rio Paranapanema, municípios de Ribeirão Claro e Jacarezinho, PR e Chavantes, SP, Brasil entre novembro de 2005 e 2007.

Exemplares-testemunho foram capturados manualmente e coletados conforme a Resolução 301 do Conselho Federal de Biologia, fixados em formalina a 10% e conservados em álcool a 70%. O material está depositado na coleção de Amphibia do Departamento de Zoologia e Botânica da UNESP de São José do Rio Preto (^{DZBSJRP - Apêndice 1}). A determinação dos modos reprodutivos das espécies seguiu Haddad & Prado (2005) e a classificação taxonômica de todas as espécies citadas no estudo foi de acordo com Frost (2015).

Uma vez que a região se encontra extremamente alterada, a comparação de estudos regionais, através de índices de similaridades é uma ferramenta importante para o conhecimento sobre a estrutura das comunidades de anuros de diferentes localidades, além de permitir discussões zoogeográficas e estratégias conservacionistas destas áreas.

Neste sentido, a anurofauna do presente estudo foi comparada com a de outros estudos inseridas em FES e/ou CER realizados previamente ao longo da BHRP (Fig. 1; Tab. III), através de uma matriz de incidência (presença x ausência). Para evitar problemas taxonômicos entre as listas e influenciar negativamente a análise, foram retiradas da matriz táxons pertencentes a complexos de espécies com a identificação incerta e que poderiam sub ou superestimar as listagens. Assim foi gerada uma lista com 60 espécies, das quais nove foram retiradas da análise (^{Apêndice 2}). A diferença na composição das taxocenoses das localidades comparadas, foi verificada por uma análise de dissimilaridade (SIMPER - similarity percentage breakdown; Clarke, 1993), utilizando o índice de Bray-Curtis como medida de distância. Foram consideradas na análise as espécies que mais contribuíram para a dissimilaridade entre os estudos com o valor de contribuição cumulativa de até 25%. As diferenças entre as localidades foram representadas graficamente pela ordenação de escalonamento multidimensional não métrico (Non Metric Dimensional Scaling - nMDS). Essa análise utiliza dados de uma matriz de similaridade para gerar um gráfico onde a distância ou similaridade entre cada grupo é demonstrada em dois eixos (Clarke & Warwick, 1994), no qual se utilizou como medida o índice de similaridade de Jaccard. Posteriormente, foi verificado se a distribuição das taxocenoses analisadas é um efeito da distância geográfica, através do teste de correlação de Mantel (Manly, 2008). Esse teste determina a significância de correlação entre matrizes de similaridade ou de distância a partir de dados multidimensionais e o posterior cálculo utilizando permutações de Monte Carlo (Manly, 2008).

Tab. III
Lista das localidades inseridas na Bacia Hidrográfica do Rio Paranapanema analisadas no presente estudo (Fitofisionomias: FES, Floresta Estacional Semidecidual; CER, Cerrado; spp, número de espécies registradas; EM, esforço amostral apresentado em meses).

RESULTADOS

Foram registradas 25 espécies de anfíbios anuros divididas em seis famílias: Bufonidae (2), Hylodidae (1), Hylidae (13), Leptodactylidae (7), Microhylidae (1) e Odontophrynidae (1). Destas, 88,5% foram registradas pela ASR, 42,3% por AIQ e 32% foram registradas por ambos os métodos (Tab. IV).

Foram registrados sete modos reprodutivos, sendo o modo 1 o mais difundido (Tab. IV). A anurofauna da BHRP apresentou dissimilaridade média de aproximadamente 31%, no qual a menor dissimilaridade da taxocenose foi com o Parque Estadual Morro do Diabo e Fazenda Rio Pardo, ambos com 24%, enquanto que a maior dissimilaridade ocorreu com a Estação Ecológica Santa Bárbara, com 41,82% (Tab. V). Das 51 espécies consideradas na análise, 17 foram as que mais contribuíram para a dissimilaridade entre o presente estudo com as demais taxocenoses (Tab. VI) e as diferenças verificadas entre elas não foram reguladas pela distância geográfica (r² = 0,23; p = 0,156; Fig. 2).

Tab. IV
Lista de espécies de anfíbios registrados entre novembro de 2005 e 2007 nas margens do Rio Paranapanema, municípios de Ribeirão Claro e Jacarezinho, PR e Chavantes, SP, Brasil. Métodos de amostragem que permitiu o registro (MA): 1) Armadilhas de interceptação (AIQ) e 2) amostragem em sítios de reprodução (ASR). Modo reprodutivo (MR) (sensu Haddad & Prado, 2005).

Tab. V
Dissimilaridade média entre as taxocenoses de anuros das áreas comparadas: FES, Floresta Estacional Semidecidual; CER, Cerrado. As siglas das localidades constam na Tabela III.

Tab. VI
Contribuição das espécies de anuros para a dissimilaridade entre as taxocenoses comparadas (TC). As siglas das localidades constam na Tabela III.

Fig. 2.
Escalonamento multidimensional não-métrico (NMDS), apontando graficamente a distribuição das sete taxocenoses de anfíbios inseridos na BHRP:- Presente estudo (PRES); Parque Estadual Morro do Diabo (PEMD); Estação Ecológica Caetetus (EECT); Estação Ecológica Angatuba (EEAG); Estação Ecológica Assis (EEAS); Estação Ecológica Santa Bárbara (EESB); Fazenda Rio Pardo (FARP). Stress = 0,20.

DISCUSSÃO

Embora a área de estudo esteja reduzida a pequenos fragmentos florestais, ainda consegue abrigar uma elevada riqueza de anfíbios, o que representa aproximadamente 23% da fauna de anuros conhecida para FES (Garciaet al., 2007), 11% da anurofauna conhecida para São Paulo (Rossa-Feres et al., 2011) e 18% do Paraná (Conte et al., 2010). A riqueza encontrada também se equivale a outras localidades de FES, com número similar de espécies, cuja média dos inventários está em torno de 24 espécies (e.g. Bernarde & Anjos, 1999; Bernarde & Kokubum, 1999; Bernarde & Machado, 2001;Toledo & Haddad, 2003; Vasconcelos & Rossa-Feres, 2005; Santos et al., 2007,2009; Zinaet al., 2007). Entretanto, quando comparada a estudos realizados em outras fitofisionomias da Mata Atlântica, como a Floresta Ombrófila Densa (FOD), nota-se uma diferença no número de espécies, cuja média é de 38 espécies (e.g. Conte & Rossa-Feres, 2006; Armstrong & Conte, 2010;Cunha et al., 2010;Garey et al., 2014;Wachlevski et al., 2014). Isto pode estar relacionado a algumas características específicas destas formações. A FOD é influenciada pelas massas de ar quentes e úmidas do oceano, chuvas bem distribuídas ao longo do ano (Roderjan et al., 2002), maior grau de heterogeneidade paisagística, topografia totalmente complexa, o que determina a existência de um grande número de micro-hábitats (Haddad & Prado, 2005). Estas características fornecem suporte para espécies com modos reprodutivos especializados, que dependem da disponibilidade e diversidade de micro-hábitats úmidos para a reprodução (Rossa-Fereset al., 2011), como Dendrophryniscus brevipollicatus (Jimenez de la Espada, 1870) e Flectonotus goeldii (Boulenger, 1895), espécies típicas de FOD que depositam seus ovos em bromélias, local que ocorre o desenvolvimento das larvas (Iucn, 2015). Já a FES apresenta diferenças florísticas e fisionômicas significativas com a FOD (Araujo et al., 2009), com espécies adaptadas a um período de baixa precipitação pluviométrica ao longo do ano (Roderjan et al., 2002). No caso de anuros, isso pode estar refletido no baixo número de modos reprodutivos e pelo grau elevado de modos generalizados ou mais adaptados à insolação e resistentes à dessecação.

Dentre os modos reprodutivos observados no presente estudo, quatro são muito difundidos e estratégicos para espécies que se reproduzem em áreas abertas (1-11-13-30) (e.g. Santos et al., 2008; Kopp et al., 2010; Conte et al., 2013), sendo utilizados por cerca de 90% das espécies registradas. Essas estratégias reprodutivas podem estar ligadas a algumas características que garantem o desenvolvimento destes animais em ambientes sem cobertura vegetal, seja pela postura diretamente dentro dos corpos d'água ou então a postura de ovos em ninhos de espuma que fornecem uma proteção contra dessecação dos ovos e larvas (Dobkin & Gettinger, 1985; Duellman & Trueb, 1986). Uma vez que diferentes modos reprodutivos são associados a diferentes graus de umidade e disponibilidade de água, as características sazonais de FES parecem limitar a distribuição de espécies que dependem de especificidades do ambiente para sua manutenção (Rossa-Feres et al., 2011). Apesar da baixa representatividade de modos que não estão diretamente relacionados a ambientes de área aberta, cabe destacar o registro do modo 3, específico de um táxon estritamente florestal,Crossodactylus sp. Espécies deste gênero são diurnas, apresentam características reprodutivas que as fazem necessitar de ambientes florestados e corpos d'água lóticos, onde constroem câmeras subaquáticas e depositam seus ovos os protegendo contra predação (Haddad & Prado, 2005; Pombal Jr. & Haddad, 2007).

O maior registro de espécies se deu pela ASR e este resultado pode ser consequência da ecologia reprodutiva do grupo (Santos et al., 2009). Anfíbios apresentam ciclo de vida fortemente influenciado por ambientes aquáticos (McDiarmid, 1994), o que pode facilitar o registro de diferentes espécies nesses ambientes (Conte & Rossa-Feres, 2006, 2007; Cicchi et al., 2009;Cunha et al., 2010). As amostragens por AIQ registraram menor número de espécies, fato que é evidente em vários trabalhos com anuros (e.g. Santos et al., 2009; Cicchiet al., 2009; Forlaniet al., 2010; Araujo & Almeida-Santos, 2011, 2013;Morais et al., 2012). Uma das explicações para esta menor riqueza, é que este método apresenta maior eficiência para a captura de espécies de hábitos terrícolas e fossoriais (Greenberg et al., 1994), dificultando assim a captura de espécies de hábito arborícola, fauna que tem uma alta representatividade em taxocenoses de anuros tropicais (Duellman, 1988). Contudo, vale salientar a importância de empregar métodos complementares uma vez que AIQ possibilitou o registro de duas espécies exclusivas por este método: (1) Rhinella ornata tem um curto período reprodutivo de agosto a novembro (Narvaes et al., 2009) e mesmo que esta espécie não tenha sido registrada em sitio de reprodução, estavam se deslocando pela mata, onde podem usar as áreas com vegetação como locais de refúgio e forrageio; (2)Physalaemus nattereri apresenta explosão reprodutiva, em que machos vocalizam no decorrer da estação chuvosa após fortes chuvas (Brasileiro et al., 2005), o que pode dificultar seu registro em estudos que levem em consideração o método de ASR, com fases de campo esparsas, como o presente estudo. Além disso, esta população não deve ser abundante uma vez que a região estudada representa o limite sul de distribuição da espécie (Iucn, 2015). A ASR apesar de ser um método muito eficiente para o registro de anuros depende diretamente do ciclo reprodutivo das espécies. Já através de AIQ, é possível ter o registro de espécies que não apresentam reprodução dependente de ambientes aquáticos, estão em outros estágios de desenvolvimento e/ou a captura de animais em deslocamento. Deste modo, o conjunto de métodos complementares proporciona a amostragem de diferentes guildas, possibilitando maior acuidade da diversidade de áreas estudadas (Conte & Rossa-Feres, 2007; Cicchi et al., 2009; Silva, 2010).

Outro ponto a destacar sobre o uso de diferentes métodos de amostragem, foi a possibilidade de constatar que aproximadamente 90% das espécies terrícolas registradas e que são tipicamente categorizadas como espécies de áreas abertas (e.g.Conte & Rossa-Feres, 2007; Armstrong & Conte, 2010; Crivellari et al., 2014; Santos & Conte, 2014), utilizaram os fragmentos florestais. Portanto pode-se considerar que fragmentos, mesmo alterados, são de relevada importância para conservação de anfíbios, pois além de suprir as necessidades de espécies que se reproduzem em ambientes florestados (Santos & Conte, 2014), também são usados por espécies que reproduzem em área aberta. Estes ambientes disponibilizam os recursos essenciais para a manutenção das populações de anfíbios anuros já que estes podem ser usados, por exemplo, como corredores de dispersão (Stebbins & Cohen, 1995), para atividades de forrageio e áreas de refúgio, tanto para adultos quanto para jovens (Silva & Rossa-Feres, 2007; Silva et al., 2011).

Grande parte dos estudos realizados na Região Neotropical relata a importância das variáveis ambientais como os principais fatores de formação de comunidades de anfíbios. Entre estes, um dos principais é a distância geográfica (Santos et al., 2009; Iop et al., 2011), uma vez que pode estar ligada à limitação na capacidade de dispersão destes animais, já que estes apresentam características fisiológicas e comportamentais que os tornam sensíveis a fatores climáticos (John-Alderet al., 1988; Duellman & Trueb, 1986). Entretanto, a distância geográfica não foi o principal fator, no qual as regiões mais próximas nem sempre foram as mais similares. Silva et al. (2014) sugeriram que não somente os eventos atuais, como a distância geográfica, mas também os históricos, tais como condições topográficas, vegetação, limitação de dispersão, pontos de dispersão e isolamento geográfico, são possíveis formadores de comunidades. Além disso, as condições climáticas distintas entre regiões também podem restringir a dispersão de indivíduos que permanecem dentro da distribuição das espécies ancestrais (Wiens & Donoghue, 2004).

Uma vez que toda a região da BHRP apresenta baixo índice de cobertura vegetal em relação a sua cobertura original (Kronka et al., 2005), as relações de dissimilaridade verificada no estudo podem ser determinadas por essa condição, já que, a perda da conectividade ambiental pode isolar as taxocenoses e dificultar o deslocamento de espécies (Becker et al., 2009). Dessa forma, espécies amplamente distribuídas, mas que apresentam especificidades de sítios de reprodução podem ter suas distribuições locais comprometidas. Neste caso, pode-se citar Haddadus binotatus (Spix, 1824),Crossodactylus sp., Vitreorana uranoscopa(Müller, 1824) e Scinax rizibilis (Bokermann, 1964) que são espécies associadas a ambientes florestais (e.g. Armstrong & Conte, 2010; Cunhaet al., 2010; Crivellari et al., 2014), que foram registradas em poucas localidades na BHRP. Isto implica que a alteração sofrida na região pode ter comprometido os ambientes utilizados por estas espécies. Desta forma, é plausível afirmar que os fatores ambientais como a cobertura vegetal são possíveis formadoras de taxocenoses de anfíbios (e.g. Parris, 2004; Wells, 2007; Vasconcelos et al., 2009) e que as características da área são importantes para a manutenção da diversidade. Neste sentido, a degradação de ambientes utilizados para a reprodução de determinadas espécies pode comprometer as taxocenoses locais e provocar diferenças na composição de espécies mesmo em áreas próximas.

Desse modo se faz necessário o emprego de medidas urgentes de conservação e restauração para garantir que diferentes hábitats sejam mantidos. Com a manutenção de hábitats distintos se mantém a heterogeneidade dos ambientes, o que pode estabelecer alto grau de diversidade de espécies (Vasconcelos et al., 2009). A restauração dos hábitats também pode diminuir os riscos sofridos por espécies que se reproduzem em áreas abertas e migram para ambientes florestados para se desenvolver após a reprodução, já que reduziria o número de "fragmentos secos" (fragmentos que estão desconectados de fontes de água) e iria proporcionar a diminuição na divisão de hábitat que é um fator que afeta negativamente a riqueza de anfíbios (Becker et al., 2007). Mais que suprir os problemas citados acima, a recomposição da heterogeneidade a partir da restauração de hábitats, pode interromper o avanço das culturas agrícolas e atividades extrativistas, o que é de extrema importância por recompor a paisagem mais próxima da original.

Agradecimentos.

A Lucas Batista Crivellari e Caio Marinho Mello pelas contribuições. A Adriele Karlokoski Cunha de Oliveira pela leitura e sugestões ao manuscrito. A CAPES pelas bolsas concedidas a E. M. N (Mestrado) e C. E. C. (PRODOC nº 18-32/2010 e PNPD). À Companhia Brasileira de Alumínio e Juris Ambientis Consultores pela logística e suporte financeiro das campanhas de campo.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

• Alford, R. A. 2011. Bleak future for amphibians. Nature 480:461-462.
• Araujo, C. O. & Almeida-Santos, S. M. 2011. Herpetofauna de um remanescente de cerrado no estado de São Paulo, sudeste do Brasil. Biota Neotropica 11(3):47-62.
• _____. 2013. Composição, riqueza e abundância de anuros em um remanescente de Cerrado e Mata Atlântica no estado de São Paulo. Biota Neotropica 13(1):265-275.
• Araujo, C. O.; Condez, T. H. & Sawaya, R. J. 2009. Anfíbios Anuros do Parque Estadual das Furnas do Bom Jesus, sudeste do Brasil, e suas relações com outras taxocenoses no Brasil. Biota Neotropica9(2):77-98.
• Araujo, C. O.; Matsukuma, C. K. & Almeida-Santos, S. M.2013a. Composição taxonômica e distribuição de anuros no Alto e Médio Paranapanema, estado de São Paulo. Biota Neotropica13(3):241-258.
• Araujo, C. O.; Corrêa, D. T. & Almeida-Santos, S. M. 2013b. Anuros da Estação Ecológica de Santa Bárbara, um remanescente de formações abertas de Cerrado no estado de São Paulo. Biota Neotropica13(3):230-240.
• Armstrong, C. G. & Conte, C. E. 2010. Taxocenose de anuros (Amphibia: Anura) em uma área de Floresta Ombrófila Densa no sul do Brasil. Biota Neotropica10(1):39-46.
• Becker, C. G.; Fonseca, C. R.; Haddad, C. F. B.; Batista, R. F. & Prado P. I. 2007. Habitat split and the global decline of amphibians. Science 318:1775-1777.
• Becker, C. G.; Fonseca, C. R.; Haddad, C. F. B. & Prado, P. I. 2009. Habitat split as a cause of local population declines of Amphibians with Aquatic Larvae. Conservation Biology 24(1):287-294.
• Bernarde, P. S. & Anjos, L. 1999. Distribuição espacial e temporal da anurofauna do Parque Estadual Mata dos Godoy, Londrina, Paraná, Brasil (Amphibia: Anura). Comunicações do Museu de Ciências e Tecnologia PUCRS, Série Zoologia 12:127-140.
• Bernarde, P. S. & Kokubum, M. N. C. 1999. Anurofauna do município de Guararapes, Estado de São Paulo, Brasil (Amphibia, Anura). Acta Biologica Leopoldensia 21:89-97.
• Bernarde, P. S. & Machado, R. A. 2001. Riqueza de espécies, ambientes de reprodução e temporada de vocalização da anurofauna em Três Barras do Paraná, Brasil (Amphibia: Anura). Cuadernos de Herpetología 14(2):93-104.
• Brasileiro, C. A.; Sawaya, R. J. Kiefer, M. C. & Martins, M. 2005. Amphibians of an open Cerrado Fragment in Southeastern Brazil. Biota Neotropica5(2):93-109.
• Brassaloti, R. A.; Rossa-Feres, D. C. & Bertoluci, J. 2010. Anurofauna da Floresta Estacional Semidecidual da Estação Ecológica dos Caetetus, sudeste do Brasil. Biota Neotropica10(1):275-292.
• Cechin, S. Z. & Martins, M.2000. Eficiência de armadilhas de queda (pitfall traps) em amostragens de anfíbios e répteis no Brasil. Revista Brasileira de Zoologia 17:729-740.
• Cicchi, P. J. P.; Serafim, H.; Sena, M. A.; Centeno, F. C. & Jim, J. 2009. Atlantic Rain forest herpetofauna of Ilha Anchieta, an island on municipality of Ubatuba, southeastern Brazil. Biota Neotropica9(2):201-212.
• Clarke, K. R. 1993. Non-parametric multivariate analysis of changes in community structure. Australian Journal of Ecology 18:117-143.
• Clarke, K. R. & Warwick, R. M. 1994. Chance in marine communities: an approach to statistical analysis and interpretation. Bournemouth, Bourne Press. 128p.
• Conte, C. E. & Rossa-Feres, D. C.2006. Diversidade e ocorrência temporal da anurofauna (Amphibia: Anura) em São José dos Pinhais, Paraná, Brasil. Revista Brasileira de Zoologia23:162-175.
• _____. 2007. Riqueza e distribuição espaço-temporal de anuros em um remanescente de Floresta com Araucária no sudeste do Paraná. Revista Brasileira de Zoologia 24(4):1025-1037.
• Conte, C. E.; Nomura, F.; Machado, R. A.; Kwet, A.; Lingnau, R. & Rossa-Feres, D.C. 2010. Novos registros na distribuição geográfica de anuros na Floresta com Araucária e considerações sobre suas vocalizações. Biota Neotropica10(2):201-224.
• Conte, C. E.; Silva, D. R. & Rodrigues, A. P. 2013. Anurofauna da bacia do Rio Tijuco, Minas Gerais, Brasil e sua relação com taxocenoses de anfíbios do Cerrado e suas transições. Iheringia, Série Zoologia 103:280-288.
• Crivellari, L. B.; Leivas, P. T.; Leite, J. C. M.; Gonçalves, D. S.; Mello, C. M.; Rossa-Feres, D. C.& Conte, C. E. 2014. Amphibians of grasslands in the state of Paraná, southern Brazil (Campos Sulinos) Herpetology Notes 7:639-654.
• Cunha, A. K.; Oliveira, I. S. & Hartman, M. T. 2010. Anurofauna da Colônia Castelhanos, na Área de Proteção Ambiental de Guaratuba, Serra do Mar paranaense, Brasil. Biotemas 23(2):123-134.
• Dobkin, D. S. & Gettinger, R. D. 1985. Thermal Aspects of Anuran Foam Nests. Journal of Herpetology 19(2):271-275.
• Duellman, W. E. 1988. Patterns of species diversity in anuran amphibians in the American Tropics. Annals of the Missouri Botanical Garden 75(1):79-104.
• _____. 1999. Distribution Patterns of Amphibians in South America.In: Duellman, W. E. ed. Patterns of Distribution of Amphibians. Baltimore & London, The Johns Hopkins University Press, p. 255-327.
• Duellman, W. E. & Trueb, L. 1986. Biology of Amphibians. Baltimore, London, McGraw-Hill Publications Corporation. 670p.
• Forlani, M. C.; Bernardo, P. H.; Haddad, C. B. F. & Zaher, H. 2010. Herpetofauna do Parque Estadual Carlos Botelho, São Paulo, Brasil. Biota Neotropica10(3):225-309.
• Frost, D. R. 2015. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 5.6. Disponível em <Disponível em http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia />. Acesso em 3/02/2015.
  » http://research.amnh.org/vz/herpetology/amphibia
• Garcia, P. C. A.; Lavilla, E.; Langone, J. A. & Segalla, M. V. 2007. Anfíbios da Região Subtropical da América do Sul: Padrões de Distribuição. Ciência & Ambiente 35:65-100.
• Garey, M. V.; Provete, D. B.; Martins, I. A.; Haddad , C. F. B.& Rossa-Feres, D. C.2014. Anurans from the Serra da Bocaina National Park and Surrounding buffer area, southeastern Brazil. Check List 10(2):308-316.
• Greenberg, C. H.; Neary, D. G. & Harris, L. D. 1994. A comparison of herpetofaunal sampling effectiveness of pitfall, single-ended and double-ended funnel traps used with drift fences. Journal of Herpetology28(3):319-324.
• Haddad, C. F. B. & Prado, C. P. A. 2005. Reproductive modes in frogs and their unexpected diversity in the Atlantic Forest of Brazil. BioScience 55(3):207-217.
• Haddad, C. F. B.; Toledo, L. F. & Prado, C. P. A. 2008. Anfíbios da Mata Atlântica. São Paulo, Editora Neotropica. 244p.
• Haddad, C. F. B.; Toledo, L. F.; Prado, C. P. A.; Loebmann, D.; Gasparini, J. L. & Sazima, I. 2013. Guia dos: Anfíbios da Mata Atlântica Diversidade e Biologia. São Paulo, Editora Anolis Books. 544p.
• Iop, S.; Caldart, V. M.; Santos, T. G. & Cechin, S. Z. 2011. Anurans of Turvo State Park: testing the validity of Seasonal Forest as a new Biome in Brazil. Journal of Natural History 45:2443-2461.
• IUCN - International Union For The Conservation Of Nature . 2015. The IUCN Red List of Threatened Species. 2014.3. Disponível em <Disponível em http://www.iucnredlist.org >. Acesso em 27/01/2015.
  » http://www.iucnredlist.org
• John-Alder, H. B.; Morin, P. J. & Lawler, S. 1988. Thermal physiology, phenology, and distribution of tree frogs. The American Naturalist 132(4):506-520.
• Kopp, K.; Signorelli, L. & Bastos, R. P. 2010. Distribuição temporal e diversidade de modos reprodutivos de anfíbios anuros no Parque Nacional das Emas e entorno, estado de Goiás, Brasil. Iheringia, Série Zoologia 100(3):192-200.
• Kronka, F. J. N.; Nalon, M. A. & Matsukuma, C. K.2005. Inventário florestal da vegetação natural do estado de São Paulo. São Paulo, Instituto Florestal, SEMA. 200p.
• Maack, R. 2012. Geografia física do estado do Paraná. 4ed. Ponta Grossa, UEPG. 526p.
• Maffei, F.; Ubaid, F. K. & Jim, J.2011. Anurofauna em área de cerrado aberto no município de Borebi, estado de São Paulo, Sudeste do Brasil: uso do hábitat, abundância e variação sazonal. Biota Neotropica11(2):221-233.
• Manly, B. J. F. 2008. Métodos Estatísticos Multivariados. 3ed. Porto Alegre, Bookman. 229p.
• McDiarmid, R. W. 1994. Amphibian diversity and natural history: an overview. In: Heyer, W. R.; Donnelly, M. A.; McDiarmid, R. W.; Hayek, L. A. C. & Foster, M. S. eds. Measuring and monitoring biological diversity: standard methods for amphibians. Washington, Smithsonian Institution Press, p. 5-15.
• MMA & IBAMA - Ministério do Meio Ambiente & Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis. 2010. Monitoramento do bioma Mata Atlântica 2002 a 2008. In: Monitoramento do Desmatamento nos Biomas Brasileiros por Satélite Acordo de Cooperação técnica MMA/IBAMA. Brasília, Ministério do Meio Ambiente Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis. Disponível em <Disponível em http://www.http://siscom.ibama.gov.br/monitorabiomas/mataatlantica /RELATORIO_PMDBBS_MATA_ATLANTICA_2002-2008.pdf >. Acesso em 23/01/2015.
  » http://www.http://siscom.ibama.gov.br/monitorabiomas/mataatlantica /RELATORIO_PMDBBS_MATA_ATLANTICA_2002-2008.pdf
• Morais, A. R.; Bastos, R. P.& Signorelli, L.2012. Herpetofauna da Floresta Nacional de Silvânia, um remanescente de Cerrado no Brasil Central. Neotropical Biology and Conservation 7(2):114-121.
• Myers, N.; Mittermeier, R. A.; Mittermeier, C. G.; Fonseca, G. A. B. & Kent, J. 2000. Biodiversity hotspots for conservation priorities. Nature 403:853-858.
• Narvaes, P.; Bertoluci, J.& Rodrigues, M. T . 2009. Composição, uso de hábitat e estações reprodutivas das espécies de anuros da floresta de restinga da Estação Ecológica Juréia-Itatins, sudeste do Brasil. Biota Neotropica9(2):117-124.
• Parris, K. M. 2004. Environmental and spatial variables influence the composition of frog assemblages in sub-tropical eastern Australia. Ecography 27:392-400.
• Pombal Jr., J. P. & Haddad, C. F. B.2007. Estratégias e modos reprodutivos em anuros. p. 101-116. In: Nascimento, L. B. & Oliveira, P. M. E. eds. Herpetologia no Brasil II. Belo Horizonte, Sociedade Brasileira de Herpetologia. 354p.
• Ribeiro, M. C.; Metzger, J. P.; Martensen, A. C.; Ponzoni, F. J. & Hirota, M. M. 2009. The Brazilian Atlantic Forest: How much is left, and how is the remaining forest distributed? Implications for conservation. Biological Conservation 142:1141-1153.
• Roderjan, C. V.; Galvão, F.; Kuniyoshi, Y. S. & Hatschbac, G. G. 2002. As Unidades Fitogeográficas Do Estado Do Paraná, Brasil. Ciência & Ambiente24:78-118.
• Rossa-Feres, D. C.; Sawaya, R. J.; Faivovich, J. ; Giovanelli, J. G. R.; Brasileiro, C. A.; Schiesari, L.; Alexandrino, J. & Haddad, C. F. B.2011. Anfíbios do Estado de São Paulo, Brasil: conhecimento atual e perspectivas. Biota Neotropica11(1a):47-66.
• Santos, E. P. & Leal, A. C. 2012. Contribuição para o planejamento ambiental da Bacia Hidrográfica do Ribeirão do Rebojo - UGRHI Pontal do Paranapanema - São Paulo. Geonorte 3(4):791-802.
• Santos, J. E. & Conte, C. E. 2014. Riqueza e distribuição temporal de anuros (Amphibia: Anura) em um fragmento de Floresta Ombrófila Mista. Iheringia, Série Zoologia 104(3):323-333.
• Santos, T. G.; Rossa-Feres, D. C.& Casatti, L. 2007. Diversidade e distribuição espaço-temporal de anuros em região com pronunciada estação seca no sudeste do Brasil. Iheringia, Série Zoologia 97(1):37-49.
• Santos, T. G.; Kopp, K.; Spies, M. R.; Trevisan, R. & Cechin, S. Z.2008. Distribuição temporal e espacial de anuros em área de Pampa, Santa Maria, RS., Iheringia, Série Zoologia 98(2):244-253.
• Santos, T. G.; Vasconcelos, T. S.; Rossa-Feres, D. C.& Haddad, C. F. B.2009. Anurans of a seasonally dry tropical forest: Morro do Diabo State Park, São Paulo state, Brazil. Journal of Natural History43:973-993.
• Scott Jr, N. & Woodward, B. D. 1994. Surveys at breeding sites. p. 118-125. In: Heyer, W. R.; Donnelly; M. A.; McDiarmid, R. W.; Hayek, L. C. & Foster, M. C. eds. Measuring and Monitoring Biological Diversity - Standard Methods for Amphibians. Washington, Smithsonian Institution Press 364p.
• Segalla, M. V.; Caramaschi, U.; Cruz, C. A. G.; Garcia, P. C. A.; Grant, T.; Haddad, C. F. B.& Langone, J. 2014. Brazilian amphibians - List of species. Disponível em <Disponível emhttp://www.sbherpetologia.org.br >. Acesso em 04/11/2014.
  » http://www.sbherpetologia.org.br
• Silva, F. R. & Rossa-Feres, D. C.2007. Uso de fragmentos florestais por anuros (Amphibia) de área aberta na região noroeste do Estado de São Paulo. Biota Neotropica7(2):141-147.
• Silva, F. R.; Almeida-Neto, M.; Victorino, M & Arena, N. 2014. Amphibian Beta Diversity in the Brazilian Atlantic Forest: Contrasting the Roles of Historical Events and Contemporary Conditions at Different Spatial Scales. Plos One 9(10). Disponível em <Disponível emhttp://www.plosone.org/article/fetchObject.action?uri=info:doi/10.1371/journal.pone.0109642&representation=PDF >. Acesso em 11/09/2015.
  » http://www.plosone.org/article/fetchObject.action?uri=info:doi/10.1371/journal.pone.0109642&representation=PDF
• Silva, F. R.; Prado, V. H. M. & Rossa-Feres, D. C.2011. Value of small forest fragments to amphibians. Science 332:1033.
• Silva, R. S. 2010. Evaluation of survey methods for sampling anuran species richness in the Neotropics. South American Journal of Herpetology5:212-220.
• Silvano, D. L. & Pimenta, B. V. S. 2003. Diversidade e distribuição de anfíbios na Mata Atlântica do Sul da Bahia. In:; Prado, P. I. Landau, E. C. ; Moura, R. T.; Pinto, L. P. S.; Fonseca, G. A. B.& Alger, K. orgs. Corredor de Biodiversidade na Mata Atlântica do Sul da Bahia Prado, CD-ROM. Ilhéus, IESB/CI/CABS/UFMG/UNICAMP.
• Stebbins, R. C. & Cohen, N. W. 1995. A Natural History of Amphibians. New Jersey, Princeton University Press. 316p.
• Tocher, M. D.; Gascon, C. & Zimmerman, B. L. 1997. Fragmentation effects on a Central Amazonian frog community: A ten-year. In: Laurance, W. F. & Bierregaard Jr., R. O. eds. Tropical Forest Remnants: Ecology, Management, and Conservation of Fragmented Communities. Chicago, University of Chicago Press. 616p.
• Toledo, L. F. 2009. Anfíbios como bioindicadores. In: Neumann-Leitão S. & El-Dier, S. orgs. Bioindicadores da qualidade ambiental. Recife, Instituto Brasileiro Pró-Cidadania, p.196-208.
• Toledo, L. F. & Haddad, C. F. B.2003. Distribuição espacial e temporal de uma comunidade de anfíbios anuros do município de Rio Claro, São Paulo, Brasil. Holos Environment 3(2):136-149.
• Vasconcelos, T. S. & Rossa-Feres, D. C.2005. Diversidade, distribuição espacial e temporal de anfíbios anuros (Amphibia, Anura) na região noroeste do estado de São Paulo, Brasil. Biota Neotropica5(2):1-14.
• Vasconcelos, T. S.; Santos, T. G. Rossa-Feres, D. C.& Haddad, C. F. B.2009. Influence of the environmental heterogeneity of breeding ponds on anuran assemblages from southeastern Brazil. Canadian Journal of Zoology 87:699-707
• Veloso, H. P.; Rangel Filho, A. L. & Lima, J. C. A. 1991. Classificação da vegetação brasileira, adaptada a um sistema universal. IBGE, Rio de Janeiro. 117p.
• Viana, V. M. & Tabanez, A. A. J. 1996. Biology and conservation of forest fragments in the Brazilian Atlantic Moist Forest. In: Schelhas, J. & Greenberg, R. eds. Forest patches in tropical landscapes. Washington, Island Press, p. 151-167.
• Young, B. E.; Stuart, S. N.; Chanson, J. S.; Cox, N. A. & Boucher, T. M. 2004. Disappearing jewels: The status of New World Amphibians. Arlington, NatureServe. 56p.
• Wachlevski, M.; Erdtmann, L. K. & Garcia, P. C. A. 2014. Anfíbios anuros em uma área de Mata Atlântica da Serra do Tabuleiro, Santa Catarina. Biotemas 27(2):97-107.
• Wells, K. D. 2007. The ecology and behavior of amphibians. Chicago University Press. 1148p.
• Wiens, J. J. & Donoghue, M. J. 2004. Historical biogeography, ecology and species richness. Trends in Ecology and Evolution 19:639-644.
• Zina, J.; Ennser, J.; Pinheiro, S. C. P.; Haddad, C. F. B.& Toledo, L. F.2007. Taxocenose de anuros de uma mata semidecídua do interior do Estado de São Paulo e comparações com outras taxocenoses do Estado, sudeste do Brasil. Biota Neotropica7(2):49-58.

Apêndice 1

Espécimes coletados no PRES, entre novembro de 2005 e 2007 e número de registro no Departamento de Zoologia e Botânica de São José do Rio Preto (DZSJRP). Autor das coletas e do tombo: Carlos E. Conte. Crossodactylus sp: 10811, 10812, 10813, 10814, 10816, 10817, 10823, 10864, 10865; Rhinella ornata: 11625, 11627, 11634; Rhinella schneideri: 10810, 10825, 10826, 10827, 10828, 10829; Dendropsophus anceps: 10804, 10805, 11610, 11616; Dendropsophus sanborni: 11608, 11614, 11625, 11622, 11651; Elachistocleis bicolor: 10820, 10821, 10851, 10866, 10867, 10868, 10869, 10870, 11642, 11650, 11655;Hypsiboas albopunctatus: 10806, 10839, 10840;Hypsiboas faber: 11635, 11637; Hypsiboas prasinus: 11629; Hypsiboas raniceps: 10808, 10818, 10844, 10845, 10846; Phyllomedusa tetraploidea: 11639, 11644, 11645; Scinax berthae: 11641; Scinax fuscomarginatus: 11618; Scinax fuscovarius: 11640;Scinax cf. perereca: 11612, 11626, 11628, 11630, 11631; Leptodactylus fuscus: 10842, 10852, 10853, 10854;Leptodactylus labyrinthicus: 11657, 11658;Leptodactylus mystacinus: 10815, 10838, 10848, 10849, 11632; Leptodactylus podicipinus: 10807, 10819, 10834, 10835, 10843, 11624; Physalaemus cuvieri: 10822, 10824, 10830, 10831, 10832, 10833, 11606, 11607, 11609, 11638; Physalaemus nattereri: 10860, 10861, 11634; Odontophrynus americanus: 10850, 10862, 11646.

Apêndice 2

Tabela de presença x ausências das taxocenoses da Bacia Hidrográfica do Rio Paranapanema, utilizadas durante as análises: (*) Referente a espécies com identificação incerta que não foram utilizadas nas análises. As siglas das localidades constam na Tabela III.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  Oct-Dec 2015

Histórico

• Recebido
  04 Maio 2015
• Aceito
  15 Set 2015