MATERIALES Y MÉTODOS

Localidades de presencia. La obtención de localidades para Colombia y Ecuador se realizó a partir de la consulta de la red de Mammal Networked Information System (MaNIS; http://manisnet.org/), de registros obtenidos en campo por los autores, fuentes bibliográficas en las que se reportan avistamientos de la especie (^{Ramírez-Chaves & Noguera-Urbano, 2010}; ^{Ramírez-Chaves et al., 2013}; ^{Suárez-Castro & Ramírez-Chaves, 2015}), y un nuevo registro fotográfico procedente de la Reserva Natural del Azufral, municipio de Túquerres, Nariño (Febrero 19 de 2013, 1N 9'40"- 77W41'8"). Algunas localidades sin georreferencia fueron asignadas consultando Google Earth (https://www.google.es/intl/es/earth/index.html). Todas las localidades y datos geográficos fueron verificadas en Google Earth para detectar y eliminar errores (^{Cuyckens et al., 2015}; ^{Ortega-Andrade et al., 2015}). Las localidades fueron almacenadas como grados decimales en el sistema WGS84. El área de vida del zorro andino se encuentra entre 0,72 ind/km² y 1,3 ind/km² (^{Novaro, 1997}), así que en un programa de Sistemas de Información Geográfica (SIG) se aplicó un filtro con distancia de 2 km² para disminuir la densidad de localidades.

Modelo de nicho ecológico y distribución de la especie. Se generó un modelo de la distribución para el zorro andino en Colombia y Ecuador usando el Algoritmo de Máxima Entropía (^{Phillips et al., 2006}, ²⁰⁰⁸) implementando en el programa Maxent 3.3.3k (https://www.cs.princeton.edu/~schapire/maxent/). El programa calcula la probabilidad de distribución o idoneidad ambiental de la especie con base en los datos de presencia y variables ambientales sobre los pixeles de un área modelada, considerando que la mejor solución se obtiene al maximizar la entropía de dicha distribución bajo ciertas condiciones ambientales (^{Phillips et al., 2006}). En Maxent se obtuvo un modelo con el 60% de las localidades (entrenamiento), mientras que el 40% se usó para evaluación externa. Se activó la opción de semilla aleatoria "Random seed" , sin extrapolar "No extrapolate" y con salida logística "Output format: Logistic", las otras opciones se mantuvieron por defecto "default". El área de movilidad (área potencialmente visitada por la especie) debe ser tenida en cuenta para la construcción del modelo (^{Barve et al., 2011}), esta fue definida extrayendo de la propuesta de ecorregiones de ^{Olson et al. (2001)}. Se incluyeron las categorías de Bosques Montanos Andinos Noroccidentales, Bosques Montanos de la Cordillera Oriental y los Páramos de los Andes del Norte ubicados sobre ambas ecorregiones, desde los 3° Norte hasta los 6° Sur. El área de movilidad seleccionada representa los ambientes de tolerancia, zonas de interacción biótica y barreras de dispersión descritos para la especie (^{Novaro, 1997}; ^{Jorgenson et al., 2006}). En Maxent se incorporaron las variables bioclimáticas a resolución aprox. de 1 km² (^{Hijmans et al., 2005}), se seleccionaron las que tienen importancia biológica para la especie, por ejemplo la distribución del zorro andino se ha relacionado con la temperatura media de las mínimas del mes más frío e indirectamente con la precipitación media anual (disponibilidad y cantidad de agua en humedales), debido a que usa a los humedales como sitios de caza (^{Cuyckens et al., 2015}). Además se incluyeron las variables con los mayores porcentajes de contribución obtenidos de una prueba de "Jackknife" de un ensayo inicial en Maxent y aquellas con la menor multicolinealidad. La multicolinealidad se disminuyó a partir de un análisis de agrupamiento de variables basado en una matriz de correlación, en cada grupo se descartaron variables a partir de los factores de inflación de varianza (VIF>3: r=0.8; ^{Zuur et al., 2010}). Los procesamientos estadísticos fueron realizados con herramientas de los paquetes Raster (^{Hijmans et al., 2005}) y HH (^{Heiberger, 2015}) en el programa R (^{R Development Core Team, 2014}). Las variables bioclimáticas seleccionadas fueron recortadas con un mapa del área de movilidad para ser ingresadas en Maxent. En la evaluación del modelo se consideraron los valores del Área Bajo la Curva (AUC) y la Característica Operativa del Receptor (ROC), respectivamente miden el ajuste del modelo y la capacidad de predicción del modelo versus el azar (^{Hanley & McNeil, 1982}). El AUC ha sido criticado por dar peso similar a la omisión y comisión, y ocasionar errores en la selección de los modelos (^{Peterson et al., 2008}). Por lo tanto se calcularon la ROC parcial y AUCratio (^{Peterson et al., 2008}) en el programa Tool for Partial-ROC 1.0 (^{Barve, 2008}) con el 40% restante de localidades. Se aplicaron 1000 iteraciones y se consideró el 5% de error (E). La significancia del AUCratio fue estimada con Bootstrapping (1000 réplicas) de 13 localidades (50% de las localidades de entrenamiento) y cálculo de sus AUCratios (^{Peterson et al., 2008}). Cuando el 95% de las réplicas de AUCratios obtenidas con Bootstrapping fueron mayores que uno (AUCratios>1) se rechazó la hipótesis nula de que el rendimiento no es mejor que lo esperado por el azar (^{Peterson, 2012}).

Análisis geográfico del zorro andino en Colombia. El nicho ecológico fue explorado en dos gráficos de tres dimensiones: (a) Probabilidad versus altitud y heterogeneidad ambiental (HA). El mapa de HA fue obtenido a partir de un análisis de componentes principales de las variables ambientales empleadas para el modelo, valores cercanos a 1 indican sitios de mayor HA. (b) Probabilidad versus precipitación anual y temperatura anual media. A partir del modelo se estimó un mapa de costo de dispersión, con el fin de refinarlo quitando las áreas que posiblemente son inaccesibles para la especie. Los valores invertidos del modelo pueden ser considerados como mapas de "costo de dispersión", las zonas con altas probabilidades tendrán bajo costo a la dispersión mientras que zonas con bajas probabilidades tienen alto costo a la dispersión (^{Chan et al., 2011}). El modelo refinado con valores de formato logístico fue transformado a modelo de distribución potencial (DP; presencia potencial = 1 y ausencia = 0) tomando como umbral de corte el valor mínimo de probabilidad de las localidades de entrenamiento ("Minimum training presence"; ^{Anderson & González, 2011}) (valor = presencia potencial). Este umbral incluye todas las localidades de entrenamiento usadas para la obtención del modelo, considerando que cada una de ellas representa el hábitat de la especie. Se determinó el área habitable (AH) para el zorro andino, para ello se obtuvo un "raster" de la diferencia de la DP menos el área disponible (AD). El área disponible fue extraída de una imagen reclasificada de uso de suelo (Época 2008-2012; ^{Defourny & Van Bogaert, 2014}). La reclasificación se realizó teniendo en cuenta descripciones de hábitat para la especie (^{Novaro, 1997}): se consideraron seis categorías como área disponible (árboles, árboles y arbustos siempre verdes>15%, árboles y arbustos deciduos<15%, herbáceas, mosaico árboles-arbustos-hierbas, matorrales) y nueve categorías como área no disponible (agua, cuerpos de agua, cultivos, mosaico cultivos-vegetación natural<50%, mosaico vegetación natural-cultivos<50%, pantanos, pastos, suelos desnudos, zonas urbanas). Se cuantificó la extensión de la DP y el AH del zorro andino en Colombia contabilizando el número de pixeles dentro de un polígono del país. Las dos áreas se estimaron a escala de departamento, considerando que las medidas de conservación se toman por unidades políticas. Para ello se intersectaron los mapas de la DP y AH con un mapa político administrativo de Colombia y se contabilizaron el número de pixeles incluidos en cada departamento. Además, se evaluó la inclusión del área de distribución del zorro andino dentro del Sistema de Nacional de Áreas Protegidas (SINAP; incluye Parques Naturales, Reservas Forestales, Reservas de la Sociedad Civil, Santuarios de Flora y Fauna, entre otras), para ello se intersectaron los mapas de la DP y AH con un mapa del SINAP (^{Parques Nacionales Naturales de Colombia, 2014}), se obtuvo el número de pixeles en el total de las áreas. El área de distribución del zorro andino contenida dentro de cada unidad de comparación (País, departamento, Área protegida según SINAP) fue estimada a partir del producto del número de pixeles por 1 km² (resolución de cada pixel).

Reevaluación de la categoría de amenaza en Colombia. La reevaluación de la categoría se realizó con base en los criterios y directrices expuestos por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza - UICN (^{UICN, 2012a}, ^b). Entre los criterios empleados para incluir a una especie en la categoría de amenaza VU, en la cual ha sido asignada L. culpaeus en Colombia, se encuentran: (A) reducción del tamaño de la población; (B) distribución del tamaño de la población; (C) tamaño de la población estimada en menos de 10.000 individuos maduros; (D) población muy pequeña o restringida y (E) probabilidad de extinción en estado de vida silvestre de al menos un 10% dentro de 100 años a partir de datos cualitativos. Teniendo en cuenta dichos criterios y a partir de información disponible en literatura (^{Jorgenson et al., 2006}; ^{Ramírez-Chaves et al., 2013}), observaciones recientes de la especie en Colombia por parte de los autores y los datos obtenidos del modelo de distribución generado en este trabajo, se revisó si la especie debe ser categorizada como VU a nivel nacional.

RESULTADOS

Modelo de distribución de la especie. Se emplearon 44 localidades (26 localidades para el entrenamiento del modelo, Apéndice 1) y nueve variables bioclimáticas que aportaron con porcentajes diferentes (Tab. I) en la construcción del MNE con Maxent. El modelo presentó un AUC de entrenamiento (0.96) y AUCratio (1.4±0.3) significativo (p < 0.05; AUCratio= 1.8±0.1); el umbral logístico seleccionado "Minimum training presence" fue 0.16.

Análisis geográfico del zorro andino en Colombia. Los sitios con mayor probabilidad de ocurrencia del zorro andino se encuentran en las montañas andinas sobre los 2.400 m de altitud y son ambientalmente estables (HA cercana a cero; Fig. 1), con precipitaciones cercanas a los 1.000 mm/año y temperaturas promedio anuales sobre los 6°C (Fig. 2). Los mapas de probabilidades y costo de dispersión mostraron dos fragmentos de la distribución, que se mantuvieron aislados por áreas de baja probabilidad (Fig. 3) y alto costo de dispersión (cercano a 1; Fig. 4): el fragmento "a" se ubicó al norte del cañón del río Patía (Nariño: Policarpa, Colombia) y el fragmento "b" se encontró en los páramos Los Picachos (cordillera Oriental: entre los departamentos de Huila y Caquetá, Colombia). Considerando el mapa de costo de dispersión y la ausencia de registros verificables del zorro andino en los dos fragmentos (^{Ramírez-Chaves et al., 2013}), ambos fueron removidos durante el refinamiento del modelo para la obtención del mapa de DP. El zorro andino (Fig. 5) se distribuye potencialmente en área de 41,810 km², desde el sur del Ecuador hasta el centro de la cordillera Occidental colombiana (Fig. 6). En Colombia el zorro andino (Fig. 6) se distribuye potencialmente desde Nariño hasta el páramo de las Papas en el Huila (14,600 km²; Fig. 7), incluyendo territorios en Putumayo y Cauca. En total la DP cubre el 0.69% de la extensión de Colombia (Tab. II). El AH para el zorro andino en Colombia es de 8,877 km² (Fig. 8), la pérdida con respecto al DP fue del 39.2% (Fig. 9). A escala nacional se encuentran 1.742 km² (19.6%) del AH dentro del SINAP (Fig. 8; Tab. II). La AH de la especie se concentra en Nariño (65.4%; Tab. II), así como también la mayor pérdida de área (47%), mientras que tan solo se conserva el 8.7% en el SINAP (Tab. II). La menor AH para el zorro andino se encuentra en el Putumayo (321 km²⁾, por otra parte la mayor inclusión dentro del SINAP (67.5%) y la menor pérdida de área (15.9%) ocurren en el Huila (Fig. 9).

Fig. 1 Distribución de la probabilidad del modelo de Maxent con respecto a la altitud/heterogeneidad ambiental.  

Fig. 2 Probabilidad con respecto a la precipitación anual/temperatura anual media. 

Figs 3-4 Modelo de distribución potencial del zorro andino: 3, mapa con probabilidades logísticas y mapa de costo de dispersión; 4, fragmentos (a y b) removidos para la obtención del mapa binario de distribución potencial. 

Reevaluación de la categoría de amenaza en Colombia. En la evaluación anterior (^{Jorgenson et al., 2006}) L. culpaeus fue catalogada como VU A2cd+3cd para Colombia. Para que la especie se pueda incluir dentro de dicha categoría se requiere de una reducción de tamaño de la población (estimada, inferida, observada, proyectada o sospechada) en los últimos 10 años, donde las causas de la reducción no hayan cesado. Esta reducción debe estar apoyada en la disminución del área de ocupación o de la calidad de hábitat para la especie, y de explotación real o potencial de la misma (^{UICN, 2012a}). A nivel nacional, no existen estudios poblacionales que soporten la inclusión de la especie en la categoría VU, aunque los subcriterios para sustentar la categoría pueden basarse en una inferencia o sospecha de reducción de un 30% del tamaño de la población. Sin embargo, el nuevo registro fotográfico (Fig. 5), así como las entrevistas realizadas en el departamento de Nariño (^{Ramírez-Chaves et al., 2013}), sugieren que la especie es común en zonas montañosas conservadas, zonas intervenidas y algunas áreas protegidas del departamento, y que la única presión que sufre es por cacería de retaliación.

Figs 5-7 5, Fotografía del zorro en la Reserva Natural del Volcán Azufral, Nariño (Colombia); 6, distribución potencial del zorro andino con las localidades de entrenamiento y evaluación en Colombia y Ecuador; 7, distribución potencial en Colombia. Los departamentos de Nariño y Putumayo presentan frontera al sur con la República de Ecuador. 

Fig. 8 Distribución del zorro andino considerando cobertura vegetal disponible y áreas protegidas de Colombia 

Fig. 9 Cambios del área de distribución del zorro andino en Colombia. La pérdida área de distribución potencial (DP) fue calculada de la siguiente forma: (DP-AD). 

Considerando el modelo de distribución potencial se observa que hay continuidad entre zonas con ambientes idóneos para el zorro andino, así que la especie probablemente podría contar con áreas de tamaño adecuadas para su mantenimiento a futuro, y con pocas (o ninguna) barreras geográficas que bloqueen el flujo de individuos entre Ecuador (donde la especie se encuentra categorizada como Preocupación Menor) y Colombia. Esto último es un criterio que se debe tener en cuenta cuando se pretende realizar una categorización regional diferente a la global para una especie (^{UICN, 2012b}). Todas las situaciones antes mencionadas sugieren que el zorro andino no cumple los requerimientos para ser tratada dentro de las categorías de amenaza VU en el país, o en otras categorías mayores (En Peligro Crítico o En Peligro), por tanto, la transferencia de una categoría de amenaza mayor a una categoría de amenaza menor puede efectuarse (^{UICN, 2012b}). En este caso se considera que la especie debe incluirse en la categoría Casi Amenazada (NT) a nivel nacional.

DISCUSIÓN

Nuestros resultados confirma que el zorro andino en Colombia y Ecuador se encuentra restringido a ecosistemas de altamontaña (Bosque Andino, Bosque Altoandino, Subpáramo y Páramo), como había sido sugerido por otros autores (^{Jorgenson et al., 2006}; ^{Trujillo & Trujillo, 2007}). Además, la especie presenta un nicho ecológico relacionado con bajas temperaturas, con precipitaciones desde bajas hasta medias y ambiente estables, lo cual corresponde con las descripciones de hábitat realizadas para la especie en el Ecuador (^{Trujillo & Trujillo, 2007}). En contraste las poblaciones septentrionales del zorro andino (Perú hasta Argentina) habitan en zonas con ámbitos ambientales amplios, ya que en países como Perú y Chile se los encuentra en zonas boscosas, desérticas y hasta semiáridas (^{Jiménez et al., 2008}).

En cuanto a la distribución conocida de la especie en Colombia, recientemente se ha propuesto que sus poblaciones habitan el suroccidente del país, principalmente en Nariño y Putumayo (^{Ramírez-Chaves et al., 2013}; ^{Suárez-Castro et al., 2015}). De acuerdo con la UICN la distribución de la especie en Colombia cubre una extensión aproximada de 6,161 km² (^{Jiménez et al., 2008}), áreas que sería aproximadamente la mitad de la sugerida en este estudio (14,600 km²⁾. Eso se debe a que la UICN restringió la distribución de la especie a la porción suroccidental del departamento de Nariño, ya que, cuando se formuló dicho mapa de distribución no se contaba con otros registros verificados en el noroccidente del departamento (^{Ramírez-Chaves et al., 2013}), o las menciones realizadas en el Putumayo (^{Jorgenson et al., 2006}).

Los resultados soportan la sugerencia que la distribución de la especie en Colombia se extiende desde Nariño hasta el páramo de Las Papas en el Huila (^{Hershkovitz, 1957}), sin embargo se deben fortalecer los monitoreos de la especie para reforzar la validación del mapa, especialmente para la zona nororiental de los Andes del departamento de Nariño y sur de los departamentos del Cauca y Huila de donde se desconocen registros verificados para la especie, aunque el modelo indica que el ambiente es idóneo. Esta es una zona contigua a las localidades de registro de L. culpaeus en Colombia, sin barreras naturales o accidentes geográficos que limiten su distribución, por lo que no existe ninguna razón aparente para dudar de la presencia de la especie en el área. Sin embargo, en este sector no se han realizado estudios de campo. Más al norte se espera que el zorro andino esté ausente ya que para el PNN Puracé estudios recientes mediante cámaras trampa no detectaron evidencia de su presencia, aunque si detectaron otras especies de carnívoros (^{Hernández-Guzmán et al., 2011}; ^{Duque López et al., 2013}). La ausencia de registros del zorro andino al norte del páramo de Las Papas en el departamento de Cauca y Huila, quizás esté relacionada con la barrera natural causada por el río Magdalena que marca una la dicotomía entre las cordilleras Oriental y Central conformada por áreas estrechas y lo suficientemente profundas para evitar el paso de mamíferos (^{Hershkovitz, 1982}).

En el caso de la distribución potencial de L. culpaeus , esta se encuentra de manera fragmentada dentro de 22 áreas protegidas, las cuales cuentan con legislación especial, por lo que la calidad de hábitat tiende a mantenerse. Entre ellas sobresalen algunas de mayor tamaño e importancia para la conservación del patrimonio natural del país (PNN Complejo Volcánico Doña Juana Cascabel, Reserva Forestal Protectora Nacional Rivera Río Mocoa, RFPN Hoya de los ríos Bobo y Buesaquillo, Santuario de Flora y Fauna Galeras) y otras de importancia regional (Laguna La Cocha y Cerro Patascoy, Parque Natural Regional Serranía de Minas, PNR Corredor de Los Guacharos, Reserva Forestal Protectora Regional Área Circundante Volcán Azufral, Reserva Privada Pueblo Viejo).

En Colombia las poblaciones del zorro andino han sido incluidas en la categoría de amenaza Vulnerable - VU (^{MADT, 2014}), justificada en la transformación del hábitat y la cacería por retaliación como causas de su disminución poblacional (^{Jorgenson et al., 2006}). Sin embargo, no existen estudios puntuales sobre los temas antes mencionados a nivel nacional. La información disponible en literatura y nuestras observaciones muestran que estos dos aspectos pueden estar escasamente afectando la especie en Colombia. Por ejemplo, la transformación de hábitat, aunque debe afectar a la especie, parece ser aprovechada por el zorro. Este hecho está soportado por los registros recientes en áreas intervenidas, donde individuos de la especie son detectados constantemente en zonas de asentamientos humanos rurales y potreros. Para otros países se ha estimado que la especie incluye hasta en un 85% de su ámbito de acción a zonas cercanas a habitaciones humanas (^{Salvatori et al., 1999}) y es generalista en su dieta (^{Walker et al., 2007}) por lo que puede subsistir sin depender de animales domésticos. Con respecto a la cacería por retaliación, es necesario resaltar que su impacto sobre la especie no fue directamente evaluado en este trabajo, sin embargo en las zonas visitadas otros carnívoros (e.g. el oso de anteojos Tremarctos ornatus ) sufren mayor presión. Además, especies como el venado (Mazama rufina ) y roedores de gran tamaño (e.g. Cuniculus taczanowskii ) son fuertemente cazados para consumo, lo cual se evidencia en la cantidad de fragmentos de pieles o cráneos que se pueden registrar en la zona para estas especies, mientras que evidencia secundaria del zorro andino es difícil de obtener debido a que aparentemente la especie no es usada localmente.

Es claro que el escaso conocimiento sobre la especie en Colombia y la falta de información obtenida directamente de actividades de campo, son algunas de las razones para categorizaciones de amenaza previas tan altas, lo que se respalda con nuestros resultados. A nivel nacional, existen antecedentes para otros vertebrados donde se ha mostrado que las categorías de amenaza se basan más en criterios anecdóticos que en desarrollo de campo y evaluaciones poblacionales (v.g. ^{Mueses-Cisneros, 2005}). Este parece ser el caso para el zorro andino en Colombia donde aspectos básicos de la biología o distribución de la especie no fueron analizados en la categorización previa (^{Jorgenson et al., 2006}) y la especie no cumple con los criterios para ser incluida en la categoría VU. A parte de los problemas asociados a la falta de datos para la categorización anterior (^{Jorgenson et al., 2006}), el intervalo de tiempo trascurrido desde la primera asignación para Colombia, justifican la presente reevaluación y transferencia de categoría a Casi Amenazada (NT), que se apoya en datos nacionales recientes de la especie.

Por otra parte, aún persiste la necesidad de desarrollar nuevas investigaciones sobre el estado de las poblaciones del zorro andino, así como sus usos, amenazas, historia natural y ecología (^{Suárez-Castro et al., 2015}). Esta necesidad de estudios se incrementa al considerar que Colombia constituye el límite boreal en la distribución de la especie. Para esto, el uso de entrevistas y observaciones de campo pueden emplearse para analizar las amenazas y presiones que sufre la especie en la actualidad. Así mismo, la implementación de nuevas técnicas como el uso de trampas cámara que se ha probado exitosas para los Andes del Ecuador (e. g. ^{Zapata-Ríos & Branch, 2016}), puede ser de gran utilidad para llenar estos vacíos de información.

A la fecha se están realizando esfuerzos para la conservación del zorro andino en el suroccidente de Nariño, donde se ha propuesto un Plan de Conservación para la especie en el Parque Natural Regional Páramo de Paja Blanca (^{Calderón et al., 2010}). Esto sería un primer avance hacia la conservación de la especie, ya que si se considera los resultados obtenidos, Nariño presenta la mayor área disponible para la especie, pero también la mayor área intervenida. Debido a que los Andes del país representan uno de los territorios más transformados por actividades productivas como la agricultura y la ganadería (^{Rodríguez-Eraso et al., 2010}), también se debe realizar actividades enfocadas a preservar hábitats y la conectividad de estos en estas zonas que faciliten la conservación del zorro andino, que también se ha observado en zonas intervenidas en el departamento de Nariño.