Morfologia dos imaturos e do adulto de Coccidophilus citricola Brèthes (Coleoptera, Coccinellidae, Sticholotidinae), predador de cochonilhas-de-carapaça (Hemiptera, Diaspididae) de citros

Morphology of immatures and adult of Coccidophilus citricola Brèthes (Coleoptera, Coccinellidae, Sticholotidinae), predator of citrus armored scales (Hemiptera, Diaspididae)

SISTEMÁTICA, MORFOLOGIA E BIOGEOGRAFIA

Morfologia dos imaturos e do adulto de Coccidophilus citricola Brèthes (Coleoptera, Coccinellidae, Sticholotidinae), predador de cochonilhas-de-carapaça (Hemiptera, Diaspididae) de citros¹, ²

Morphology of immatures and adult of Coccidophilus citricola Brèthes (Coleoptera, Coccinellidae, Sticholotidinae), predator of citrus armored scales (Hemiptera, Diaspididae)

Ricardo Adaime da Silva^I; Lúcia Massutti de Almeida^II; Antonio Carlos Busoli^III

^IEMBRAPA Amapá. Rodovia JK, km 5, 68903-000 Macapá-AP, Brasil. [e-mail]

^IIDepartamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná. Caixa Postal 19020, 81531-980 Curitiba-PR, Brasil. Bolsista do CNPq. [e-mail] ^IIIDepartamento de Fitossanidade, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Universidade Estadual Paulista. Via de Acesso Prof. Paulo Donato Castellane, s/n, 14884-900 Jaboticabal-SP, Brasil

RESUMO

Imaturos e adultos de Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 são descritos e ilustrados com auxílio de microscopia eletrônica de varredura. A larva é comparada com as de Microweisea Cockerel e outras espécies de Coccinellidae, e o adulto com duas espécies norte-americanas de Coccidophilus Brèthes.

Palavras-Chave: Adultos; Coccinellidae; imaturos; microscopia de varredura.

ABSTRACT

Immatures and adults of Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 are described and illustrated, using scanning electron microscopy. The larva is compared to those of Microweisea Cockerel and other species of Coccinellidae, and the adults with two North American species of the Genus Coccidophilus Brèthes.

Keywords: Adults; Coccinellidae; immatures; scanning electron microscopy.

Nos pomares de citros brasileiros existe uma grande diversidade de cochonilhas-de-carapaça (Hemiptera, Diaspididae), que geralmente alcançam elevados índices populacionais. Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 (Coleoptera, Coccinellidae) é um dos mais relevantes predadores dessas cochonilhas e encontra-se amplamente distribuído na América do Sul (Bosq 1943; Lima 1948; Gravena 1984).

O primeiro registro desta espécie, no Brasil, data de 1934, nos arredores do Rio de Janeiro (Lima 1941). Em Pernambuco, este coccinelídeo ocorre naturalmente sobre Diaspis echinocacti (Bouché, 1833), a cochonilha-da-palma-forrageira (Arruda Filho & Arruda 2002). Santos et al. (1990) realizaram levantamento em diversas espécies vegetais na região de Lavras, Minas Gerais, registrando que C. citricola estava presente em citros, mandioca e pessegueiro, predando a cochonilha escama-farinha, Unaspis citri (Comstock, 1883). Paiva et al. (1994) observaram que C. citricola está presente durante o ano todo nos pomares citrícolas da região de Jaboticabal, São Paulo, principalmente por ter como presa diversas espécies de diaspidídeos. No Rio Grande do Sul, Silva et al. (2001) registraram 13 espécies de coccinelídeos em pomares citrícolas de Viamão e Porto Alegre, sendo C. citricola a espécie mais abundante.

Atualmente, a espécie ocorre de forma generalizada nos ecossistemas citrícolas brasileiros. Larvas e adultos de C. citricola predam ovos, ninfas e adultos de diaspidídeos, sendo que a fêmea deposita seus ovos sob as carapaças das cochonilhas predadas (Silva et al. 2003).

A descrição de C. citricola foi feita por Brèthes (1905), em Buenos Aires, Argentina. O gênero foi brevemente redescrito e duas das quatro espécies do gênero foram ilustradas (Gordon 1985). A larva de uma espécie não identificada de Coccidophilus Brèthes, 1905 foi incluída em chave de identificação para algumas espécies norte-americanas de Coccinellidae (Rees et al. 1994).

MATERIAL E MÉTODOS

Os adultos de C. citricola foram coletados em troncos de laranjeiras colonizados por diaspidídeos, em Jaboticabal, SP, e criados em sala climatizada (24±1ºC, 70±10% de umidade relativa e 12 horas de fotofase), acondicionados em recipientes plásticos (18 x 18 x 25 cm). Para alimentação dos coccinelídeos foi utilizada uma criação massal de uma linhagem uniparental da cochonilha Aspidiotus nerii Bouché, 1833 (Hemiptera, Diaspididae), proveniente da Flórida, Estados Unidos. As cochonilhas foram criadas sobre abóboras híbridas "Cabotiá" (Cucurbita moschata Duchesne x Cucurbita maxima Duchesne var. tetsukabuto) (Cucurbitaceae).

Para observação em microscopia de varredura, cerca de 30 larvas de 3º e 4º ínstares foram fixadas em glutaraldeído a 3%, em tampão de fosfato de potássio a 0,05M e pH 7,4 por 72 horas, em 5ºC. Em seguida, foram lavadas cinco vezes consecutivas na solução tampão pura e fixadas em tetróxido de ósmio a 2%, no mesmo tampão e temperatura, por 24 horas. Subseqüentemente, procedeu-se à desidratação em série gradual de acetona (30%, 50%, 70%, 80%, 90%, 95%, 100%, 100% e 100%; 20 minutos por concentração). Finalmente, as larvas foram desidratadas em secador de ponto crítico, com CO₂ e montadas em cilindros de cobre. Para o estudo dos adultos, cerca de 20 exemplares foram mortos com éter e montados em cilindros de cobre. Imaturos e adultos foram metalizados com 35 nm de ouro, observados e elétron-micrografados em microscópio eletrônico de varredura (Jeol JSM-5410), operado em 15 kV.

Para o estudo e elaboração de ilustrações, os imaturos e adultos foram dissecados e as peças foram preparadas entre lâminas escavadas com água destilada e lamínula. Os adultos foram fervidos em uma gota de detergente neutro por 2 a 3 minutos e, para a extração da genitália, os abdomes de machos e fêmeas foram aquecidos em KOH a 10%, por 2 a 3 minutos.

As medidas do comprimento e maior largura do corpo de 20 machos e 20 fêmeas, de 20 ovos, 20 larvas de cada ínstar e de 20 pupas, foram feitas com um retículo micrométrico acoplado ao estereomicroscópio. Para descrição da coloração e medição foram utilizados exemplares vivos.

A terminologia adotada para os adultos e larvas foi a utilizada por Gordon (1985); Rees et al. (1994); Almeida & Milléo (1998) e Ferreira & Almeida (2000).

Amostras do material estudado encontram-se depositadas na Coleção de Entomologia Pe. J.S. Moure, Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná.

RESULTADOS

Ovo. Forma subelíptica, coloração amarelada, comprimento de 0,38 ± 0,01 mm e maior largura de 0,21 ± 0,01 mm (Fig. 1).

Larva de quarto ínstar. Corpo alongado, globoso, achatado ventralmente, coloração pardo-amarelada, com pequenas cerdas distribuídas em toda a superfície, exceto em pequenas faixas laterais delimitando a região pleural (Figs. 2, 3, ⁵). Comprimento 1,92 ± 0,05 mm, largura 0,66 ± 0,02 mm.

Cabeça alongada, com bordas arredondadas, achatada dorso-ventralmente, sutura epicraniana em forma de "V", coloração castanho-escura, com cerdas esparsas (^{Figs. 6}, 8). Três pares de ocelos, subcônicos, dispostos em meia-lua, logo atrás da antena (Fig. 7). Antena com três artículos, o basal mais largo, de comprimento aproximadamente igual à metade do segundo, este com uma cerda apical; artículo apical em forma de espinho largo e de ápice arredondado (Fig. 7). Labro com margem apical côncava (Fig. 8). Mandíbulas simétricas, robustas, com dente apical afilado, mola pouco projetada, retináculo afilado (Fig. 11). Maxilas com mala (gálea + lacínia) com duas cerdas internas curtas e uma externa longa; palpos com 4 artículos, o apical com sensilas (Figs. 9, 12). Lábio com palpos biarticulados, último artículo truncado, com sensilas (Figs. 9, 13).

Pronoto trapezoidal, com bordas arredondadas, com duas impressões centrais, onde se alojam manchas alongadas longitudinais, castanho-escuras (Figs. 3, ⁵). Meso e metanoto mais largos que o pronoto, cada qual com duas impressões laterais e uma transversal (Figs. 3, ⁵). Pernas castanhas, coxas trapezoidais, trocânter e fêmur pouco mais longos que o tarsúngulo, este com duas cerdas apicais com ápice alargado e aplanado, garra com dente basal arredondado e ápice em ponta afilada recurvada em direção à base (Figs. 10, 14).

Abdome com 10 segmentos, com espiráculos laterais do primeiro ao oitavo, e séries duplas de inserções intersegmentares, acompanhando as do tórax (Figs. 2, 3). Oitavo e nono segmentos com manchas transversais castanhas e longas cerdas nos tergos e esternos; último segmento abdominal modificado em estrutura para aderência ao substrato (Fig. 2).

Primeiro, segundo e terceiro ínstares muito semelhantes ao quarto, diferindo apenas na coloração, que, no primeiro e segundo se apresenta amarelo-clara, transparente. As medidas das larvas de 1º, 2º e 3º ínstares e da pupa encontram-se na Tabela I.

Pupa (Fig. 4). Contorno ovalado, convexo, região anterior truncada, coloração amarelo-ouro, com muitas cerdas longas de coloração esbranquiçada; pronoto e cabeça castanhos, com uma faixa mediana longitudinal mais clara. Pernas de coloração branco-amarelada. Comprimento 1,31 ± 0,02 mm, maior largura 0,80 ± 0,02 mm.

Adulto (macho). Corpo elíptico, fortemente convexo, tegumento negro, brilhante, com pontuação profunda, pontos distantes entre si aproximadamente quatro vezes o diâmetro de cada um deles, e cerdas inconspícuas (Figs. 15, 16). Ventralmente subplanos, com cerdas curtas esparsas de coloração clara (Figs. 16 e 17). Comprimento 1,19 ± 0,02 mm, largura 0,79 ± 0,01 mm.

Cabeça hipognata, subquadrangular, coberta pelo pronoto até a altura dos olhos (Figs. 16, 18). Antenas com nove artículos: escapo subcilíndrico, duas vezes mais longo que largo; pedicelo quadrangular, de lados paralelos; terceiro artículo quatro vezes mais longo que largo; do primeiro ao sétimo, com cerdas esparsas; os dois últimos bastante dilatados e com cerdas longas; nono artículo truncado no ápice, este com inúmeras cerdas e sensilas (Figs. 19, 20). Região fronto-clipeal com cerdas, ângulos ântero-laterais do clípeo arredondados, margem anterior côncava (Fig. 18). Labro transverso, curto e bem mais estreito que a largura do clípeo, pouco visível dorsalmente, margem apical convexa, com cerdas (Fig. 18). Mandíbulas simétricas, robustas, pontiagudas; região molar sem dentes, com uma cerda curta basal próxima ao côndilo (Figs. 20, 21). Maxila com gálea e lacínia distintas, palpos maxilares com quatro artículos, com poucas cerdas, o último artículo três vezes mais longo que largo, de lados paralelos, com ápice cortado obliquamente, este com inúmeras sensilas (Figs. 18, 20). Gula transversa, larga. Lábio estreito e alongado, mento com cerdas longas, palpos labiais pequenos, com três artículos, o apical truncado (Fig. 20).

Pronoto margeado por uma linha impressa lateral, que se prolonga até os ângulos anteriores, formando um triângulo (Fig. 18); margem basal com uma fileira de cerdas curtas, eqüidistantes (Fig. 15). Escutelo pequeno, cordiforme (Fig. 15). Processo prosternal largo e projetado em direção às peças bucais. Mesotórax curto. Metatórax duas vezes mais longo que o mesotórax. Pernas pro- e mesotorácias próximas, coxas mesotorácicas globosas e metatorácicas transversas e achatadas (Fig. 17). Fêmures pouco comprimidos na face interna, dilatados na porção mediana, sulcados ventralmente para alojar as tíbias. Tarsos trímeros, com garras simples (Fig. 22). Epipleura plana, sem escavação (Fig. 17). Élitros com ângulo umeral projetado, com uma linha fina acompanhando a sutura (Fig. 15).

Abdome com seis segmentos visíveis; linha pós-coxal completa, arredondada, acompanhando a sutura entre o primeiro e o segundo segmentos visíveis (Fig. 23).

Genitália (Fig. 25). Tégmen assimétrico, lobo médio com ápice pontiagudo; parâmeros também assimétricos, um deles três vezes mais longo que largo e o outro, quatro vezes; ambos com cerdas longas no ápice. Base do tégmen larga com uma projeção em um dos lados. Sifão curvo, com ápice alargado e com dois processos afilados. Trave com base dilatada e arredondada.

Fêmea. Comprimento 1,22 ± 0,01 mm, largura 0,85 ± 0,01 mm. Semelhante ao macho na coloração, forma e número de segmentos abdominais (Fig. 24).

Genitália (Figs. 26, 27). Coxitos alongados, estilos mamiliformes com cerdas apicais longas. Infundíbulo longo e afilado e muito esclerotizado. Espermateca globular.

DISCUSSÃO

A larva de C. citricola e das espécies de Microweisea Cockerell, 1903 são muito semelhantes, pois as suturas frontais são distintas, assim como o aspecto do tergo, com cerdas inconspícuas. Microweisea difere por possuir uma linha escura longitudinal na fronte (Rees et al. 1994; Lesage in Stehr 1991), enquanto que em C. citricola a cabeça é inteiramente escura, apenas com a sutura epicraniana em forma de "V" evidente. As mandíbulas de C. citricola apresentam o ápice e o retináculo afilado simples, como a da maioria dos predadores, diferindo de Psyllobora gratiosa Mader, 1958, espécie fitófaga, que apresenta o ápice com uma série de cinco dentes (Almeida & Milléo 1998) ou outras duas espécies fitófagas sul-americanas, Epilachna cacica Guérin, 1844 e E. spreta (Mulsant, 1850) que possuem o ápice com cinco dentes e não possuem retináculo (Almeida & Ribeiro 1986; Ribeiro & Almeida 1989). O retináculo simples assemelha-se aos de Hyperaspini e Chilocorini (Rees et al.1994) e com o de Eupalea reinhardti (Ferreira & Almeida 2000).

O pronoto da larva de C. citricola apresenta duas impressões longitudinais castanho-escuras, que a diferencia de larvas de outros predadores como as de Microweisea, porém as inserções duplas intersegmentares do abdome são muito semelhantes às apresentadas em Nephus sp. (Rees et al.1994).

A tribo Microweisini é formada pelos gêneros Nipus Casey, 1899, Gnathoweisea Gordon, 1970, Coccidophilus e Microweisea. Os quatro gêneros possuem a superfície dorsal glabra, ou com cerdas muito inconspícuas, cabeça com a fronte prolongada e clípeo emarginado pela inserção da antena; olhos pequenos, com facetas finas ou grossas; mandíbula sem dente basal (Fig. 21), palpo maxilar afilado (Fig. 18); pronoto com linha anterolateral oblíqua (Fig. 18) e abdome com seis segmentos (Figs. 23, 24). Os gêneros Coccidophilus e Microweisea são muito semelhantes e só é possível separar os adultos pela diferença no número de artículos da antena e da clava, nove e dois em Coccidophilus (Fig. 19) e 10 e três em Microweisea (Gordon 1985). Este autor comenta que em algumas espécies de Coccidophilus podem ocorrer duas depressões na cabeça, entre os olhos, não observada em Coccidophilus citricola.

As duas outras espécies norte-americanas, Coccidophilus atronitens (Casey, 1899) e C. marginata (LeConte, 1878) diferem em diversos aspectos. Em C. atronitens, a coloração é castanho-escura, com a epipleura e pernas castanho-amareladas e a pontuação é fina, separada por 2 a 3 vezes o diâmetro de cada ponto; em C. marginata, a coloração é castanho-clara com epipleura castanho-amarelada e a pontuação é densa, separada pelo diâmetro de um ponto ou menos (Gordon 1985). Em C. citricola, o tegumento é negro, brilhante, com pontos profundos, distantes entre si aproximadamente quatro vezes o diâmetro de cada um deles. Além disso, a genitália das três espécies difere pela forma, tamanho do lobo médio, parâmeros e também pelo ápice do sifão (Gordon 1985).

Agradecimentos. Os autores agradecem aos profissionais Jaime Maia dos Santos e Eduardo Roberto de Almeida Bernardo (elétron-micrografias de varredura), Luciano Maurício Fracasso (arte final dos desenhos), Alexandre Adaime da Silva e Otto Castro Filho (editoração eletrônica das ilustrações).

Recebido em 21.III.2004; aceito em 05.XI.2004.

• Almeida, L. M. & J. Milléo. 1998. The immature stages of Psyllobora gratiosa Mader, 1958 (Coleoptera: Coccinellidae) with some biological data. Journal of New York Entomological Society 106: 170-176.
• Almeida, L. M. & C. S. Ribeiro. 1986. Morfologia dos estágios imaturos de Epilachna cacica Guérin, 1844 (Coleoptera, Coccinellidae). Revista Brasileira Entomologia 30: 43-49.
• Arruda Filho, G. P. & G. P. Arruda. 2002. Manejo integrado da cochonilha Diaspis echinocacti praga da palma forrageira em Brasil. Manejo Integrado de Plagas e Agroecología 64: 1-4.
• Bosq, J. M. 1943. Coccinélideos útiles para la fruticultura tucumana. Revista de la Sociedad Entomologica Argentina 11: 461-470.
• Brèthes, J. 1905. Descripción de un género y de una nueva especie de clavicornio de Buenos Aires (Coleóptero). Anales de la Sociedad Científica Argentina 59: 76-79.
• Ferreira, F. A. S. & L. M. Almeida. 2000. Morfologia dos estágios imaturos de Eupalea reinhardti Crotch (Coleoptera, Coccinellidae) e alguns aspectos biológicos. Revista Brasileira de Zoologia 17: 315-322.
• Gordon, R. D. 1985. The Coccinellidae (Coleoptera) of America north of Mexico. Journal of New York Entomological Society 93: 1-912.
• Gravena, S. 1984. Manejo integrado de pragas dos citros. Laranja 5: 323-361.
• Lesage, L. 1991. The Lady Beetles, Lady Birds. Coccinellidae (Cucujoidea). P. 485-494. In: Stehr, F. W. (Ed.). Immature Insects Order Coleoptera. 2: 144-658.
• Lima, A. M. C. 1941. Sobre a joaninha Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 (Coleoptera, Coccinellidae). Revista Brasileira de Biologia 1: 409-414.
• Lima, A. M. C. 1948. Entomófagos sulamericanos (parasitos e predadores) de insetos nocivos a agricultura. Boletim Sociedade Brasileira de Agronomia 11: 1-32.
• Paiva, P. E. B.; J. L. Silva; P. T. Yamamoto & S. Gravena. 1994. A entomofauna da planta cítrica na região de Jaboticabal (SP). Laranja 15: 295-311.
• Rees, B. E., D. M. Anderson, D. Bouk & R. D. Gordon. 1994. Larval key to genera and selected species of North American Coccinellidae (Coleoptera). Proceedings of the Entomological Society of Washington 96: 387-412.
• Ribeiro, C. S. & L. M. Almeida. 1989. Descrição dos estágios imaturos de Epilachna spreta (Muls., 1850) (Coleoptera, Coccinellidae), com redescrição, comentários e chave para três outras espécies. Revista Brasileira de Zoologia 6: 99-110.
• Santos, O. D.; V. H. P. Bueno & E. Berti Filho. 1990. Coccinelídeos predadores que ocorrem em diversas culturas na região de Lavras, MG. Revista de Agricultura 65: 233-238.
• Silva, D. C.; E. O. Cordeiro & E. Corseuil. 2001. Levantamento de coccinelídeos (Coleoptera, Coccinellidae) predadores em plantas cítricas. Pesquisa Agropecuária Gaúcha 7: 105-110.
• Silva, R. A.; J. C. Guerreiro; M. D. Michelotto & A. C. Busoli. 2003. Desenvolvimento e comportamento de predação de Coccidophilus citricola Brèthes, 1905 (Coleoptera: Coccinellidae) sobre Aspidiotus nerii Bouché, 1833 (Hemiptera: Diaspididae). Boletín de Sanidad Vegetal Plagas 29: 9-15.

1

Trabalho realizado com recursos da FAPESP (Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo).

2

Contribuição nº 1500 do Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  18 Maio 2005
• Data do Fascículo
  Mar 2005

Histórico

• Aceito
  05 Nov 2004
• Recebido
  21 Mar 2004