Dinâmica populacional e parasitismo de Himenópteros parasitóides de Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera, Calliphoridae), no Rio de Janeiro, RJ

Population dynamics and parasitism of hymenopterans parasitoids of Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera, Calliphoridae), in Rio de Janeiro city, Brazil

BIOLOGIA, ECOLOGIA E DIVERSIDADE

Dinâmica populacional e parasitismo de Himenópteros parasitóides de Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera, Calliphoridae), no Rio de Janeiro, RJ

Population dynamics and parasitism of hymenopterans parasitoids of Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera, Calliphoridae), in Rio de Janeiro city, Brazil

Alessandra Ribeiro de Carvalho^{I, II}; Rubens Pinto de Mello^II; José Mário d'Almeida^III

^ICurso de pós-graduação em Biologia Parasitária, Instituto Oswaldo Cruz/ Fundação Oswaldo Cruz. Av. Brasil, 4365, Manguinhos, 21045-900 Rio de Janeiro-RJ. [e-mail]

^IILaboratório de Diptera, Departamento de Entomologia, Instituto Oswaldo Cruz/ Fundação Oswaldo Cruz

^IIIInstituto de Biologia, Universidade Federal Fluminense (UFF). Outeiro de São João Batista, s/n, 24020-150 Niterói-RJ

RESUMO

Este estudo foi realizado no período de agosto de 1999 a julho de 2000 com o objetivo de conhecer os parasitóides de Chrysomya megacephala (Fabricius, 1794) (Diptera, Calliphoridae) e avaliar sua dinâmica populacional no Instituto Oswaldo Cruz (IOC/ FIOCRUZ) e Jardim Zoológico, na cidade do Rio de Janeiro, RJ. As coletas foram realizadas semanalmente através da exposição de larvas de terceiro instar da mosca e seu substrato de criação, carne bovina moída em putrefação. Foram identificadas três espécies de himenópteros parasitóides: Tachinaephagus zealandicus Ashmead, 1904 (Encyrtidae), Pachycrepoideus vindemiae (Rondani, 1875) (Pteromalidae) and Nasonia vitripennis (Walker, 1836) (Pteromalidae). Nos dois locais, T. zealandicus foi a espécie com maior taxa de parasitismo de C. megacephala, seguida por P. vindemiae e N. vitripennis. A população de parasitóides diminuiu drasticamente no verão (temperatura média = 28°C; precipitação = 6,5 mm).O pico populacional desses insetos foi verificado no final do outono e durante todo o inverno. No Jardim Zoológico, o lixo acumulado no local de coleta exerceu forte influência na dinâmica populacional dos himenópteros parasitóides identificados nesse estudo e o pico populacional de parasitismo foi verificado em junho e julho de 2000.

Palavras-Chave: Moscas sinantrópicas; Nasonia vitripennis; Pachycrepoideus vindemiae; parasitóides; Tachinaephagus zealandicus.

ABSTRACT

This study was carried out from August 1999 to July 2000 to evaluate the population dynamics and to know the parasitoids of Chrysomya megacephala (Fabricius, 1794) at the Instituto Oswaldo Cruz (IOC/ FIOCRUZ) and Jardim Zoológico, in Rio de Janeiro City. Samplings were conducted weekly with third instar larvae of the fly and putrefying ground beef. It was identified three species of hymenopterans parasitoids: Tachinaephagus zealandicus Ashmead, 1904 (Encyrtidae), Pachycrepoideus vindemiae (Rondani, 1875) (Pteromalidae) and Nasonia vitripennis (Walker, 1836) (Pteromalidae). In both sampling areas, T. zealandicus was the species with the highest parasitism rate of C. megacephala, followed by P. vindemiae and N. vitripennis. Parasitoid population decreases drastically in the summer (average temperature = 28°C; precipitation = 6.5 mm). The population peak of parasitoids was verified at the end of autunm and during the whole winter. At Jardim Zoológico, supply of garbage was a strong influence in the population dynamics of himenopteran parasitoids identified in this study, and the population peak in this area was verified in June and July 2000.

Keywords:Nasonia vitripennis; Pachycrepoideus vindemiae; parasitoids; synantropic flies; Tachinaephagus zealandicus.

As moscas varejeiras constituem-se em problema no ambiente rural e nas grandes cidades do mundo, onde locais com infra-estrutura inadequada de água, esgoto e acúmulo de material orgânico em decomposição tornam-se criadouros naturais destes insetos, com conseqüente transmissão de patógenos e propagação de doenças.

Uma das espécies de moscas sinantrópicas mais comum no Brasil é Chrysomya megacephala (Fabricius, 1794) (Furlanetto et al. 1984, d' Almeida 1993, d' Almeida & Almeida 1998, Oliveira 1999). Originária do Extremo Oriente (Laurence 1981), foi registrada no país em 1977 por Guimarães et al. (1978) e é hoje largamente distribuída na América Latina (Wells 1991). A tolerância às variações climáticas como temperatura, umidade relativa e luminosidade exibida por espécies do gênero Chrysomya, pode ser considerada como um dos fatores determinantes da alta capacidade adaptativa verificada nas regiões invadidas, facilitando assim sua expansão geográfica (Paraluppi & Castellón 1993).

O controle de dípteros muscídeos geralmente é realizado com inseticidas químicos, proporcionando o desenvolvimento de resistência e riscos para o homem e o meio ambiente. No Brasil, estudos sobre o controle biológico têm se limitado a relatos da ocorrência de himenópteros parasitando moscas em regiões rurais do país (Carvalho et al. 2003). Entretanto, pesquisas realizadas nos Estados Unidos têm demonstrado que a liberação massal de himenópteros parasitóides é eficiente no controle de moscas (Legner & Brydon 1966; Morgan et al. 1975; Morgan et al. 1981).

A prevalência e abundância de inimigos naturais variam com a região e com as condições que esta proporciona ao seu desenvolvimento (Rueda et al. 1997) e informações sobre a fauna de parasitóides em ambientes específicos são essenciais para o estabelecimento de programas de controle biológico. Sendo assim, este estudo teve como objetivo determinar a dinâmica populacional e o potencial de parasitismo das espécies de himenópteros parasitóides de C. megacephala presentes no ambiente urbano da cidade do Rio de Janeiro, obtendo subsídios para futuros programas de controle biológico.

MATERIAL E MÉTODOS

O parasitismo foi avaliado em dois locais da cidade do Rio de Janeiro: no campus do Instituto Oswaldo Cruz (IOC) /FIOCRUZ, bairro de Manguinhos e no Jardim Zoológico do Rio de Janeiro (ZOO), bairro de São Cristóvão. Os dois locais situam-se na região norte da cidade, são cercados por residências, comércio e favelas. As avaliações ocorreram semanalmente, de agosto de 1999 a julho de 2000, totalizando 34 coletas no campus do IOC e 31 no ZOO.

A coleta de parasitóides foi feita através da exposição de larvas de terceiro ínstar de C. megacephala e seu substrato de criação (carne bovina moída) ao ar livre, depositados em recipientes contendo areia e colocados próximos a caçambas de lixo. As larvas de C. megacephala utilizadas foram provenientes da criação de manutenção do Departamento de Biologia do IOC e mantidas em laboratório até iniciarem o abandono da dieta. No campo, as larvas de terceiro ínstar permaneceram por sete dias, tornando-se pupas. Após este período, foram substituídas por novas larvas e levadas para o laboratório, onde foram individualizadas em cápsulas de gelatina e colocadas em câmara climática a 27 ± 2°C por 35 dias. As moscas emergidas foram descartadas e os parasitóides foram identificados, contados e conservados em etanol 70%. Os pupários sem emergência de insetos foram dissecados e registrada a ocorrência de parasitóides no seu interior.

As identificações foram realizadas com o auxílio de chave dicotômica (Gibson et al. 1997) e confirmadas pelo Dr. Valmir Antônio Costa, do Instituto Biológico, Campinas, SP.

Calculou-se os índices de freqüência (F) e constância (C) das espécies nos dois locais de coleta, de acordo com Silveira Neto et al. (1976).

Foram calculadas duas percentagens de parasitismo em função da emergência ou não dos parasotóides, de acordo com Silveira Neto et al. (1976) modificado:

Os dados de temperatura, precipitação e umidade relativa foram cedidos pela Estação Climatológica da Universidade Estadual do Rio de Janeiro (UERJ). Para cálculo da média, foram levados em conta os cinco dias que antecederam cada semana de coleta, porque a temperatura, precipitação e umidade relativa destes dias podem influenciar o aparecimento e comportamento dos insetos nos dias posteriores.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Durante o período de coleta foram encontradas três espécies de himenópteros parasitóides de C. megacephala nos dois locais avaliados. Tachinaephagus zealandicus Ashmead, 1904 (Hymenoptera, Encyrtidae) foi a mais freqüente, representando 78,6% do número total de pupas parasitadas (Tabela I). Pachycrepoideus vindemiae (Rondani, 1875) e Nasonia vitripennis (Walker, 1836) (Hymenoptera, Pteromalidae) foram encontradas em 13,2% e 8,2% das pupas parasitadas, respectivamente. A freqüência de parasitóides no Instituto Oswaldo Cruz (IOC) obedeceu a mesma ordem (Tabela I), mas no Zoológico (ZOO) a freqüência de P. vindemiae e N. vitripennis foram iguais. Monteiro & Prado (2000) obtiveram uma freqüência menor para T. zealandicus, P. vindemiae e N. vitripennis (72,0 %, 1,0% e 0,2%, respectivamente), quando estes parasitóides encontravam-se associados a Spalangia spp. e Trichopria sp. em granjas de galinhas de Monte-Mor, SP. Os resultados obtidos nos dois locais evidenciam a vantagem de T. zealandicus frente às demais espécies em decorrência do seu hábito de parasitar larvas e não pupas.

Em relação à constância das espécies, os parasitóides encontrados em maior número foram também os mais constantes durante o período de coleta, embora T. zealandicus e P. vindemiae tenham tido posições invertidas no IOC e no ZOO (Tabela I), sendo constantes ou acessórias. Tal resultado mostra que estes parasitóides estão adaptados às condições urbanas e tem potencial para utilização no controle de moscas em locais abertos. N. vitripennis foi considerada uma espécie acidental nos dois locais estudados (Tabela I).

O parasitismo variou muito durante o ano e com o local de coleta dos parasitóides (Figs. 1 e 2), sendo a média do IOC menor (3,2%) em relação à do ZOO (8,1%). Estes resultados foram numericamente iguais ou superiores ao parasitismo observado por Sereno & Neves (1993) em pupas de Musca domestica Linnaeus, 1758 (1,1%) e Chrysomya putoria (Wiedemann, 1830) (3,7%) parasitadas por Spalangia cameroni Perkins, 1910, Spalangia endius Walker, 1839, N. vitripennis e P. vindemiae em aviários de Minas Gerais, apesar da zona rural freqüentemente apresentar melhores condições de abrigo e alimentação para os inimigos naturais.

No IOC (Fig. 1), as maiores percentagens de parasitismo com emergência de T. zealandicus ocorreram em coletas realizadas nos meses de setembro e novembro de 1999 e julho de 2000, com 20,1%, 24,6% e 30,7%, respectivamente. P. vindemiae parasitou menos C. megacephala do que a espécie anterior, muitas vezes com percentagem menor que 1%, embora em coleta realizada em maio de 2000 (coleta 25), o parasitismo tenha sido igual a 4,3%. As percentagens de parasitismo de N. vitripennis foram menores quando comparadas às das demais espécies, tendo seu pico ocorrido em setembro de 1999 (coleta 7), ou seja, 1,3% de pupas parasitadas. A percentagem de parasitismo de C. megacephala por N. vitripennis no campo foi menor que aquela obtida por Cardoso & Milward-de-azevedo (1995) em laboratório (mais de 90%).

No Jardim Zoológico, as maiores percentagens de parasitismo (Fig. 2) ocorreram em datas diferentes do IOC, sendo os picos de parasitismo por T. zealandicus em junho (63,2% na coleta 27) e julho de 2000 (57,6% na coleta 28 e 46,6% na coleta 30). P. vindemiae obteve a maior percentagem de parasitismo em julho de 2000 (12,0% na coleta 29) e N. vitripennis em novembro de 1999 (14,2% na coleta 8). Assim como no IOC, os picos de parasitismo das espécies encontradas no ZOO estão bem distantes da percentagem média de parasitismo (2,6% e 6,2% para T. zealandicus, 0,6% e 0,9% para P. vindemiae e 0,1% e 0,9% para N. vitripennis, no IOC e ZOO, respectivamente) devido à baixa constância das mesmas.

Segundo Burnett (1951), parasitóides são mais eficientes como fator de mortalidade sob temperaturas entre 22 e 24°C do que a 16°C. Nos últimos dez anos na cidade do Rio de Janeiro, estas temperaturas foram mais comuns no inverno e final do outono (média igual a 21,7°C e 25°C, respectivamente) e, segundo Oliveira (1999), esta também foi a época de maior ocorrência do hospedeiro C. megacephala no Jardim Zoológico do Rio de Janeiro. Estes fatores indicam que a ocorrência concomitante de temperatura ideal e hospedeiro aumentou a eficiência do inimigo natural como agente de controle, uma vez que houve um aumento da população de parasitóides nessa época, principalmente de T. zealandicus (Figs. 1 e 2).

No verão e princípio do outono, estes inimigos naturais reduziram o parasitismo nos dois locais (Figs. 1 e 2), o que pode ter sido provocado pelo aumento da temperatura local (± 28°C), bem como da precipitação (média de 6,5 mm no inverno e 38,6 mm no verão) ou ainda, pela diminuição do número de hospedeiros. No período de estudo, a umidade relativa variou pouco durante as diferentes estações (entre 53,0 e 78,5 %, semanalmente), permanecendo em torno de 66,5%, o que, segundo Legner (1977), favorece o parasitismo.

Foi observado que de agosto de 1999 a março de 2000, com exceção de novembro de 1999 onde houve 14,2% de parasitismo por N. vitripennis no ZOO, as percentagens de parasitismo no IOC e no ZOO foram similares (Figs. 1 e 2), embora em algumas semanas os números do IOC superam os números do ZOO. Entretanto, houve um crescimento abrupto no número de pupas parasitadas no ZOO a partir da última coleta de maio de 2000, estendendo-se até julho do mesmo ano, quando terminaram as coletas. Este fato é decorrente do aumento do lixo depositado a céu aberto no local, antes acondicionado em lixeiras fechadas, e conseqüente aumento de moscas. A oferta de atrativo olfativo e de hospedeiros resultou em maior número de inimigos naturais no ambiente, refletindo nas pupas de C. megacephala ali depositadas. Portanto, embora o Zoológico parecesse de início mais atrativo às moscas e seus inimigos naturais do que o campus da Fiocruz, conclui-se que o ambiente do primeiro local só se tornou mais atrativo para esses insetos quando todo o material orgânico foi acumulado a céu aberto e próximo ao experimento. Johnston & Tiegs (1922) encontraram habilidade em T. zealandicus na busca de seu hospedeiro e grande capacidade em sobreviver mesmo em baixa densidade deste, efetuando alto índice de parasitismo. Por sua vez, Olton & Legner (1974) não encontraram relação entre o número de hospedeiros parasitados por este Encyrtidae e a densidade de moscas. Estes resultados contrariam Legner (1967), segundo o qual, a maioria dos parasitóides tem sua habilidade de reproduzir ligada ao aumento da densidade hospedeira, limitada evidentemente, pela capacidade reprodutiva de cada espécie.

A percentagem de parasitismo muda se for considerado também o parasitismo de pupas onde não houve emergência de parasitóides (Figs. 1 e 2), ou seja, 40% de todos os pupários de C. megacephala parasitados. No caso dos pupários onde a dissecação mostrou a existência da espécie T. zealandicus, o principal impedimento da emergência pode ter sido a temperatura na qual os pupários trazidos do campo foram mantidos no laboratório, pois Almeida et al. (2002) não observaram nenhuma emergência de T. zealandicus a 27°C.

Em coleta realizada no IOC em outubro de 1999 (coleta número 9) (Fig. 1) não houve emergência de parasitóides dos pupários, embora 37,1% dos pupários dissecados possuíssem T. zealandicus no seu interior. Também houve um aumento substancial de parasitismo em novembro de 1999 (coleta 12) e em julho de 2000 (coleta 34), se forem considerados os parasitóides que morreram dentro dos pupários do hospedeiro sem completarem seu desenvolvimento. Somado a outras situações menos marcantes, a média mensal de parasitismo no campus do IOC dobrou, indo de 4,2% para 8,1% quando foram incluídos os pupários com parasitóides não emergidos (3,9%).

No ZOO (Figura 2), grande parte dos pupários contendo parasitóides não emergidos estava parasitado por T. zealandicus, principalmente nos meses de maio, junho e julho de 2000. Uma semana após o alto índice de parasitismo (coletas 25 a 30), observou-se que nenhum parasitóide emergiu dos pupários (coleta 31), embora não houvesse, nesta semana, variações climáticas que pudessem explicar tal decréscimo. Entretanto, o fato não indica ausência de parasitismo, pois um alto índice de pupas coletadas (71,6%) estavam parasitadas pelas três espécies de parasitóides, só não ocorreu sua emergência.

A dissecação de pupários sem emergência na última coleta de novembro de 1999 no ZOO revelou também a presença de N. vitripennis e aumentou a percentagem de parasitismo de 14,2% para 22,1% (Fig. 2), pico de ocorrência da espécie.

Agradecimentos. À Dra. Marli Maria Lima, chefe do Departamento de Biologia do Instituto Oswaldo Cruz, por nos ceder o espaço para criação das moscas e desenvolvimento dos parasitóides. Ao Dr. Luís Paulo Fedullo e à direção da fundação RIO-ZOO pela permissão para realização das coletas.

Recebido em 11.II.2004; aceito em 17.VI.2004

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  18 Maio 2005
• Data do Fascículo
  Mar 2005

Histórico

• Aceito
  17 Jun 2004
• Recebido
  11 Fev 2004