Estrutura de assembléias de Muscidae (Diptera) no Paraná: uma análise por modelos nulos

Muscidae (Diptera) assemblage structure in Paraná: a null model analysis

BIOLOGIA, ECOLOGIA E DIVERSIDADE

Estrutura de assembléias de Muscidae (Diptera) no Paraná: uma análise por modelos nulos¹

Muscidae (Diptera) assemblage structure in Paraná: a null model analysis

Jaime Iván Rodríguez-Fernández^I; Claudio José Barros de Carvalho^I; Mauricio Oswaldo Moura^II

^IDepartamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná. Caixa Postal 19020, 81531-980 Curitiba-PR, Brasil. [e-mail], [e-mail]

^IIDepartamento de Ciências Biológicas, Centro de Ciências Agrárias e Ambientais. Caixa Postal 3010, 85010-990 Guarapuava-PR [e-mail]

RESUMO

Geralmente pensa-se que a estrutura das comunidades está determinada pela competição interespecífica. Os críticos desta idéia indicam que devemos primeiramente demonstrar a estrutura com modelos nulos par testar se a estrutura realmente existe. Aqui, utilizamos 179 espécies predadoras e saprófagas de moscas da família Muscidae (Diptera) que foram capturadas com armadilha Malaise em seis locais no Estado do Paraná, durante um ano de estudo. Para testar a estrutura das comunidades, geramos cinco matrizes de presença-ausência (1-0): duas por guildas tróficas, duas por tipo de habitat e uma matriz geral (taxonômica). Dois índices de co-ocorrência (C) e covariância (V) de espécies foram calculados nas matrizes desenvolvidas através de 5000 aleatorizações de Monte Carlo. Estas seguiram duas diferentes premissas: 1) número de espécies por local fixo, e 2) proporções constantes de espécies em todos os locais. Comparações com modelos nulos de comunidades mostram que a assembléia "taxonômica" de espécies tem uma falsa estrutura, enquanto assembléias de espécies "ecológicas" têm uma estrutura verdadeira. Enquanto as assembléias ecológicas são consistentes com a teoria de competição interespecífica como uma causa da estrutura das comunidades, é possível que outras causas possam também ser importantes.

Palavras chave: Aleatorização; co-ocorrência de espécies; coexistência; competição; ecologia de comunidades.

ABSTRACT

Community structure is often thought to be determined by interspecific competition. Critics of this idea state that we must first demonstrate structure with null models to test whether structure indeed exists. Here, we use 179 predatory and saprophagic species of flies in the family Muscidae (Diptera) that were captured in Malaise traps in six locations in Paraná State during one year of study. To test community structure, we generated five presence-absence (1-0) matrices: two by trophic guilds, two by habitat, and one general matrix (taxonomic). Two indices of co-occurrence (C) and covariance (V) of species were calculated in the matrices developed through 5,000 Monte Carlo randomizations. Randomizations followed two different assumptions: 1) fixed number of species per location, and 2) constant proportions of species at all locations. Comparisons with null-model communities showed that "taxonomic" species assemblage had a false structure, while "ecological" species assemblages had true structure. Although the ecological assemblages are consistent with the theory of interspecific competition as a cause of community structure, it remains possible that other causes of structure may also be important.

Keywords: Randomization; species co-ocurrence; coexistence; competition; community ecology.

A composição de espécies dentro das comunidades ecológicas pode ser explicada por distintos processos, como por exemplo: regras de união (Diamond 1975), estrutura de tamanhos (Hutchinson 1959), proporcionalidade de guildas (Mikkelson 1993; Wilson 1989), estados favorecidos (Fox 1987) e subconjuntos hierárquicos (Patterson 1987). A escola clássica (macarthuriana) em ecologia de comunidades estabelecia que a competição interespecífica era a principal força que determinava a estrutura das comunidades (Cody & Diamond 1975). Teoricamente, "n" espécies não podem coexistir em menos de que "n" nichos, já que a exclusão competitiva (Gause 1934) impediria a coexistência de espécies com necessidades ecológicas idênticas. Ao final da década de 70, Daniel Simberloff e seus associados estudaram os dados originais de vários trabalhos da escola clássica, questionando muitas das conclusões desses pesquisadores (Connor & Simberloff 1979; Gotelli & Graves 1996) e, propondo uma nova forma de testar o efeito da competição. A crítica fundamental de Simberloff e colaboradores aos estudos anteriores, foi a de que os padrões descritos poderiam ser obtidos por diferentes mecanismos, dificultando a avaliação crítica da teoria (Arita & Rodriguez 2002).

Ao fazer uma análise da existência e da magnitude dos efeitos da competição interespecífica em comunidades animais, Schoener (1983) e Connell (1983) encontraram uma ampla gama de comunidades que seriam estruturadas por competição. No entanto, ao fazer uma Meta-Análise testando a validade das regras de reunião de Diamond (1975), Gotelli & McCabe (2002) mostraram que grupos ectotérmicos (exceto formigas) têm um padrão mais aleatório (não estruturado) do que grupos endotérmicos. No caso de artrópodes, alguns exemplos de competição interespecífica relacionada com a estrutura das comunidades incluem: hierarquias etológicas de dominância (Punttila et al. 1996), relações de dominância (Andersen 1992), agressão interespecífica (Cole 1983), interações químicas (Andersen et al. 1991), territorialidade (Fox et al. 1985), mosaicos espaciais (Ryti & Case 1992), interações de competição-colonização (Holway 1999) e deslocamento competitivo (Porter & Savignano 1990).

Muscidae é uma linhagem com mais de 4500 espécies descritas com habitats variados (Carvalho et al. 2005); os grupos funcionais, segundo o estágio ontogenético e/ou a espécie variam desde predadores facultativos ou obrigatórios de outros invertebrados, saprófagos, polinófagos, fitófagos, endoparasitos e hematófagos (Skidmore 1985; Carvalho et al. 2005). Em regiões de alta latitude e altitude formam uma alta proporção da fauna (Pont 1986).

Dada a amplitude de guildas tróficas de Muscidae, a escassez de trabalhos analisando a estrutura de comunidades naturais de dípteros (e.g. Gilbert et al. 1985; Grillet & Barrera 1997; Chaves & Añez 2004) e evidências de que em grandes escalas as comunidades de Muscidae não variam muito (Costacurta et al. 2003) este trabalho tem como objetivo principal determinar se existe uma estruturação regional nas comunidades de Muscidae do Paraná. Especificamente, será testada a relação entre estrutura e diversidade biológica tanto em nível de toda comunidade quanto de guildas.

MATERIAL E MÉTODOS

Os espécimes utilizados foram coletados entre 1987-1988, dentro do PROFAUPAR (Projeto de Levantamento da Fauna Entomológica no Estado do Paraná - Marinoni & Dutra 1991) em Antonina, Fênix e Jundiaí do Sul. Marinoni & Dutra (1991) mostraram que essas três localidades formam um conjunto separado das demais localidades no primeiro ano de coleta, pois são as que apresentam a maior temperatura máxima anual e a maior temperatura mínima anual, além de manter-se como um agrupamento característico na análise geral de todas as variáveis metereológicas.

Hatschbach apud Marinoni & Dutra (1991) também dividiu os locais do PROFAUPAR em dois agrupamentos: agrupamento A com alto poder de recuperação (Antonina, Fênix, Jundiaí do Sul e Guarapuava) e agrupamento B, com poder de recuperação menor. O poder de recuperação representaria empiricamente a capacidade de cada local de restabelecer a vegetação original, após distúrbio ocasionado pela extração de árvores nas últimas décadas.

Para incrementar a representatividade espacial, taxonômica e ecológica, também foram usados os dados de outras três localidades (Colombo, Ponta Grossa e Guarapuava) amostradas no primeiro ano do PROFAUPAR, 1986-1987 (Costacurta et al. 2003).

Detalhes dos procedimentos de amostragem e características dos locais foram indicados por Marinoni & Dutra (1991).

Estrutura das comunidades. Para a análise da estrutura das comunidades, os dados foram organizados como matrizes de presença-ausência. Cada linha da matriz representa uma espécie e cada coluna representa uma localidade. A entrada na matriz representa a presença (1) ou ausência (0) da espécie na localidade. Foram construídas cinco matrizes: uma para o conjunto total das espécies das seis localidades, uma para a guilda trófica que agrupa as espécies predadoras, uma para a guilda trófica que agrupa as espécies saprófagas, uma para as espécies das localidades analisadas por Costacurta et al. (2003), e uma só para as espécies do conjunto de espécies das localidades deste trabalho. Todas estas matrizes foram analisadas segundo a metodologia sugerida por Gotelli (2000).

O hábito alimentar das espécies foi inferido a partir dos dados da morfologia, taxonomia e filogenia, segundo Carvalho (2002).

Escolha dos índices. Vários índices foram descritos para resumir os padrões de co-ocorrência de espécies (Schluter 1984; Peres-Neto et al. 2001). Gotelli (2000) comparou o desempenho de quatro índices de co-ocorrência e nove diferentes algoritmos de modelos nulos em relação a erros estatísticos do tipo I e tipo II. Nesse estudo observou-se que o índice C ou "C score" de Stone & Roberts (1990) e o índice V ou "V ratio" de Schluter (1984) não eram propensos a erros tipo I e II e podiam detectar padrões significativos, mesmo em conjuntos de dados com ruído.

O índice de co-ocorrência da matriz (Índice C) tem bom poder para detectar pares de espécies que não co-ocorrem freqüentemente, enquanto que a razão de variância (Índice V) revela padrões não aleatórios nos totais das linhas e colunas da matriz. Por essas razões, esses dois índices (C e V) foram escolhidos.

Escolha do modelo nulo. Três alternativas são possíveis para utilizar os totais das linhas ou colunas das matrizes nos modelos nulos: mantendo as somatórias fixas, proporcionais ou equiprováveis. Deste modo, seria possível construir 3² = 9 modelos nulos. Apesar das nove possibilidades serem logicamente plausíveis, Gotelli (2000) demonstrou que modelos com a somatória de linhas fixas possuem pouca probabilidade do erro tipo I. Portanto, só foram utilizados os modelos nos quais a somatória das linhas é fixa (F), podendo a somatória das colunas ser fixa (F), proporcional (P) ou equiprovável (E).

Linha fixa versus coluna fixa (FxF): Neste algoritmo ambas as somatórias de linhas e colunas da matriz original são mantidas constantes; portanto diferenças nas freqüências de ocorrência de cada espécie (somatória de linhas) e diferenças no número de espécies por local (somatória de colunas) são preservadas.

Linha fixa versus coluna proporcional (FxP): Neste algoritmo, a distribuição das espécies é proporcional ao total observado nas colunas. Isto permite aos totais das colunas variarem, como no modelo equiprovável; porém, pode refletir diferenças entre sítios como no modelo fixo.

Um outro modelo normalmente usado é o de linha fixa versus colunas euqiprováveis (FxE). Neste modelo as comunidades são consideradas como equivalentes. Como em nosso estudo, existem comunidades claramente distintas, este algorítmo não foi utilizado.

Para cada uma das cinco análises, calculamos os dois índices (Índice C e Índice V) com a combinação dos dois algoritmos previamente mencionados. Todas as análises foram feitas com o programa ECOSIM (Gotelli & Entsminger 2003).

RESULTADOS

Todas as subfamílias neotropicais de Muscidae foram representadas no material amostrado que compreende 179 espécies nominais. Neste conjunto, também se encontraram representantes das três guildas tróficas registradas para os adultos de Muscidae: predadores, saprófagos e hematófagos (Tabela I).

As análises de modelos nulos com os diferentes índices (Índice C, Índice V) e diferentes algoritmos (fixo versus fixo e fixo versus proporcional), para os distintos cenários (por localidades, por guildas tróficas e o conjunto geral) mostrados na Tabela II, sugerem distintos resultados. Distingue-se que ambos os índices, o Índice C e o Índice V, têm valores significativamente menores nas matrizes originais por localidade, ou seja, as menos estruturadas são as matrizes por localidade e progressivamente se fazem mais estruturadas até a matriz geral, tudo em função da significância: quanto maior o valor do Índice V, maior a covariância entre totais por sítio e totais e, portanto, existe maior variação de espécies por sítio. Um maior valor médio do Índice C mostra menor co-ocorrência de pares de espécies por sítio e, portanto, assembléias mais estruturadas. Já, entre as matrizes por localidade a regra também parece ser de assembléias não estruturadas.

A única matriz que tem todos os valores calculados (entre os dois índices e os diferentes algoritmos), demonstrando que não se detecta algum tipo de estrutura, é a matriz com localidades do agrupamento B (locais com menor poder de recuperação).

Nas análises da matriz de localidades tipo A (locais com maior poder de recuperação), para o índice C, os algoritmos mostram estruturas ao acaso. Com o Índice V, o algoritmo fixo versus proporcional mostra um padrão estruturado.

Nas matrizes das guildas, a regra parece ser de assembléias estruturadas. Para predadores com o Índice C, ambos os algoritmos mostram um padrão estruturado. Já com o Índice V, o algoritmo Fixo versus proporcional mostra-se ao acaso. Para os saprófagos, todos os valores do índice C mostram assembléias estruturadas. Apenas o Índice V, com o algoritmo fixo versus proporcional, mostra ausência de estrutura.

Os mesmos resultados de todas as alternativas entre os índices e os algoritmos encontrados para não predadores, são observados para os dados agrupados numa matriz geral.

Com o Índice V, só quando mantemos as colunas proporcionais, obtemos um valor que indica uma assembléia estruturada em uma análise: a análise do agrupamento A.

Uma primeira interpretação dos resultados da análise de estrutura sugere, pelos valores da matriz geral, que as assembléias de imagos de Muscidae são altamente estruturadas. A separação por guildas tróficas poderia confirmar a observação inicial, na matriz geral, sobre o alto grau de estruturação das assembléias de imagos de Muscidae.

Nas matrizes por localidade é observado que as localidades do agrupamento B tem muito poucas espécies exclusivas por local (entre o 5 a 11 %), ou seja, 90 % ou mais é compartilhado (diversidade beta alta). Uma diversidade beta alta também significa que na matriz, a maioria das células das três localidades mostra a mesma espécie presente. Por outro lado, as demais localidades do agrupamento A possuem entre 22 a 66 % de espécies exclusivas, ou seja, uma diversidade beta muito menor (pouca similaridade de espécies).

DISCUSSÃO

Generalizando que a primeira causa (não a única) que determina a estrutura das comunidades é a competição interespecífica, pode-se afirmar que processos locais (competição interespecífica) estão determinando padrões de distribuição de espécies em uma escala maior (Schluter & Ricklefs 1993).

Ao restringir o alvo de estudo numa guilda trófica, estamos descartando as espécies que não coexistem no mesmo nível trófico e, portanto, não tem sobreposição de requerimento de recursos (Simberloff & Dayan 1991).

Toda a discussão anterior mostraria como a segregação entre as espécies determina a estrutura das assembléias de Muscidae. Porém, os dados iniciais podem mostrar que não é a "segregação" mas a "agregação" entre espécies (Gotelli & Rohde 2002) que está determinando os padrões observados.

Se a segregação observada (possivelmente produto da competição interespecífica) é o fator que determina a estrutura, no momento que agrupamos a matriz de predadores com a matriz de não predadores, estamos analisando um pool de espécies com várias interações espúrias. Assim, muitos pares consistiram de espécies com diferentes usos de recursos (não interagindo diretamente), o que poderia provocar um efeito de diluição, como proposto por Diamond & Gilpin (1982). Nesta perspectiva, após agrupar as matrizes de predadores e não predadores, a análise da matriz geral resultante deveria mostrar padrões mais coerentes com a hipótese de assembléias não estruturadas. Ao observar os resultados, vemos que não é o caso e, além disso, os índices mostram alguns valores superiores aos índices das matrizes de guildas, contrariamente ao esperado.

O alto valor da diversidade beta nas localidades do agrupamento B gera uma matriz de presença-ausência com a seguinte tendência:

Mais o efeito de uma matriz desse tipo, combinada com outra matriz de outras três localidades com uma diversidade beta muito menor, poderia produzir uma matriz com a seguinte tendência:

Esta última é uma matriz altamente estruturada, pois representa a ausência da metade das espécies em oposição da presença da outra metade de espécies. Em nosso caso, essa estrutura deve surgir pela agregação de indivíduos nos dois tipos de locais e os altos valores da diversidade beta nos locais do agrupamento B. Uma matriz hipotética com a mesma estrutura é apresentada por Gotelli (2000), para analisar o efeito de uma matriz altamente estruturada.

Por outro lado, a detecção do padrão estruturado das guildas tróficas não parece ser um artifício, mas um padrão real. De maneira geral, os valores do "Índice V", nas guildas tróficas indicam um padrão não estruturado, mais este índice se baseia nas covariâncias dos totais das colunas e das linhas, e não na estrutura interna da matriz (Schluter 1984). Portanto, para localidades com uma diversidade beta elevada (locais com muitas espécies em comum), as covariâncias positivas tenderiam a ser maiores (assembléias não estruturadas), porém na estrutura interna da matriz existe um padrão estruturado.

Desta forma, o Índice V pode estar detectando agregação de espécies e não segregação (ao menos com o algoritmo Fixo versus Proporcional), e o Índice C mostra o padrão estruturado para as guildas de espécies de Muscidae.

Uma possível razão a ser futuramente testada é que as assembléias estão saturadas de espécies, ou seja, fatores locais (por exemplo, tamanhos mínimos de populações viáveis) e não regionais seriam os determinantes da composição de espécies de Muscidae (Srivastava 1999). Competição aparente (compartilhamento de inimigos naturais) (Morris et al. 2004), ou fatores evolutivos como a estrutura filogenética das comunidades (Webb et al. 2002) poderiam também produzir esse padrão.

Agradecimentos. Ao Dr. Claudio José von Zuben (Universidade Estadual Paulista, Campus de Rio Claro) e Dr. Sionei Ricardo Bonatto (Universidade Federal do Paraná) pelas sugestões na versão inicial do manuscrito. Aos avaliadores anônimos pelas sugestões e, à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa de Mestrado ao autor sênior. CJBC é grato ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa de produtividade em pesquisa (processo 304.148/2002-4).

Recebido em 17/08/2005; aceito em 06/02/2006

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1

Contribuição número 1587 do Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Abr 2006
• Data do Fascículo
  Mar 2006

Histórico

• Aceito
  06 Fev 2006
• Recebido
  17 Ago 2005