Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) e plantas em uma área do Agreste pernambucano, Brasil

Community of bees (Hymenoptera, Apoidea) and plants in an area of Agreste in Pernambuco, Brazil

BIOLOGIA, ECOLOGIA E DIVERSIDADE

Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) e plantas em uma área do Agreste pernambucano, Brasil

Community of bees (Hymenoptera, Apoidea) and plants in an area of Agreste in Pernambuco, Brazil

Paulo Milet-Pinheiro^I; Clemens Schlindwein^II

^IPrograma de Pós-Graduação em Biologia Vegetal, Universidade Federal de Pernambuco. Av. Prof. Moraes Rego, s/n, 50670-901 Recife-PE. [e-mail]

^IIDepartamento de Botânica, Universidade Federal de Pernambuco, Av. Prof. Moraes Rego, s/n, 50670-901 Recife-PE. [e-mail]

RESUMO

O Agreste é uma região de transição entre floresta tropical úmida e caatinga no nordeste brasileiro. Nessa região, grande parte da vegetação nativa foi desmatada para a implantação de pastagens. Não é sabido se áreas degradadas mantém uma apifauna e flora melitófila diversificada, ou quais são associações entre abelhas e plantas que ocorrem nessas áreas. A cobertura vegetal atual é composta por pastos, vegetação ruderal e restos da vegetação nativa. Abelhas e plantas por elas visitadas foram coletadas mensalmente entre agosto de 2001 e julho de 2002, durante dois dias consecutivos entre 5h30 e 17h30. Foram coletados 1.004 indivíduos de abelhas pertencentes a 79 espécies. Apidae foi a família mais abundante e com maior riqueza de espécies (732 indivíduos e 43 espécies), seguida por Halictidae (194 indivíduos e 20 spp.), Megachilidae (47 indivíduos e 13 spp.), Colletidae (16 indivíduos e 2 spp.) e Andrenidae (15 indivíduos e 1 sp.). Foram registradas apenas três espécies de abelhas eussocais e cinco de Euglossini, dois grupos altamente diversificados nas florestas neotropicais. A ausência de abelhas sem ferrão nativas dos gêneros Plebeia, Frieseomelitta, Partamona, Scaptotrigona e Trigonisca, assim como de outras espécies de Euglossini, deve estar relacionada à falta de sítios de nidificação e à escassez de fontes de pólen e néctar nessa área degradada. Foram registradas 87 espécies de plantas melitófilas, a maioria ervas e arbustos. Árvores nativas isoladas, assim como plantas ornamentais e frutíferas cultivadas contribuem para manter parte da diversidade da comunidade de abelhas nativas.

Palavras-chave: Diversidade; interação abelha-planta; levantamento; Nordeste Brasileiro; polinização; riqueza de espécies.

ABSTRACT

The Agreste is a transition region of tropical rainforest and Caatinga in northeastern Brazil. In this region, the majority of the native Atlantic Rainforest was destroyed to give place to livestock farming. It is not known whether degraded areas maintain a diversified bee-plant community or not and which kinds of bee-plant interactions occur. The vegetation at the study site comprises pastures, ruderal vegetation and minute remanents of rainforest vegetation. Both bees and associated plants were collected monthly, from August 2001 to July 2002, sampling during two consecutive days from 5:30 am to 5:30 pm. We collected a total of 1004 bees from 79 species. Apidae was the most abundant and species-rich bee family (732 individuals, 43 species) followed by Halictidae (194 individuals and 20 spp.), Megachilidae (47 individuals and 13 spp.), Colletidae (16 individuals and 2 spp.) and Andrenidae (15 individuals and 1 sp.). Only three species of eusocial bees and five of euglossine bees were recorded, even though both groups are diversified in Neotropical rainforests. The absence of native stingless bees of the genera Plebeia, Frieseomelitta, Partamona, Scaptotrigona and Trigonisca, as well as of other euglossine bee species, is probably due to the lack of nesting sites and to the paucity of pollen and nectar resources in this disturbed area. The bees visited flowers of 87 plant species, mainly of herbs and small shrubs. Isolated rainforest trees in the pasture as well as cultivated fruit crops contributed to some extent to maintain a diversified native bee community.

Keywords: Bee-plant interaction; diversity; Northeastern Brazil; species richness; pollination.

Em 1967, Sakagami e colaboradores sugeriram uma metodologia padronizada para amostragem de comunidades de abelhas e suas plantas associadas e, a partir de então, diversos estudos seguindo essa metodologia foram realizados em diferentes regiões do Brasil. A região sul-sudeste foi, a princípio, a mais estudada com trabalhos de Sakagami & Laroca (1971), Laroca et al. (1982), Camargo & Mazucato (1984), Bortoli & Laroca (1990), Wilms (1995), Schlindwein (1998), Alves-dos-Santos (1999), Gonçalves & Melo (2005) and Steiner et al. (2006). Estes levantamentos revelaram apifaunas locais com 101 até 292 espécies.

No Nordeste do Brasil, os trabalhos de Ducke (1906, 1925) deram início aos estudos das relações entre abelhas e plantas. No entanto, estudos da comunidade abelhas e plantas dessa região foram retomados apenas no fim do século XX, com os levantamentos padronizados de Martins (1994), Aguiar et al. (1995), Aguiar & Martins (1997), Viana (1999), Aguiar (2003), Zanella (2003) e Aguiar & Zanella (2005). Todos esses trabalhos salvo Martins (1994), que estudou diferentes fitofisionomias na Chapada Diamantina, foram realizados no domínio da Caatinga dos estados da Bahia, Paraíba e Rio Grande do Norte. Esses estudos, em geral, amostraram uma apifauna mais pobre do que aquela encontrada em outros ecossistemas brasileiros, mas com várias espécies endêmicas (Zanella 2000; Zanella & Martins 2003). Estudos em áreas de Mata Atlântica ou de transição entre Caatinga e Mata Atlântica são escassos na região Nordeste.

No estado de Pernambuco existe apenas um levantamento de abelhas e plantas melíferas (Locatelli & Machado 2001). Neste estudo, realizado no Parque Ecológico João Vasconcelos Sobrinho, um brejo de altitude situado no município de Caruaru, foram amostradas 101 espécies de abelhas. O objetivo do presente estudo foi conhecer a composição, diversidade e abundância de abelhas e suas relações com plantas em Chã-Grande, no Agreste pernambucano. O Agreste é uma área de transição entre a Zona da Mata e o Sertão do Nordeste brasileiro, que se estende por uma vasta área dos estados da Bahia, Sergipe, Alagoas, Pernambuco, Paraíba e Rio Grande do Norte e que apresenta desde enclaves de Mata Atlântica, até formações vegetais características de Caatinga. A região encontra-se em avançado grau de degradação (estima-se que mais de 90% da área natural já foi alterada), devido principalmente a agricultura e pecuária extensiva (Velloso et al. 2002).

MATERIAL E MÉTODOS

Área de estudo. O estudo foi realizado no município de Chã-Grande, Agreste de Pernambuco, Brasil. A área de trabalho localiza-se nas redondezas da fazenda Água-Fria (S 8º11'19.0", W 35º28'13.6"), a cerca de 600 m de altitude, uma região de transição da Floresta estacional semidecídua para Mata Seca. A cobertura vegetal atual encontra-se bastante degradada, devido principalmente ao desmatamento para implantação de pastagens o que é típico em grande parte do Agreste pernambucano (Velloso et al. 2002). Na vegetação aberta, dominada por pastagens, ocorrem espécies de Caatinga, espécies ruderais de distribuição ampla, restos de vegetação nativa degradada em forma de capões, árvores isoladas e plantas frutíferas e ornamentais cultivadas. O clima da região é tropical estacional com precipitação anual entre 600 e 800 mm. A maior concentração das chuvas ocorre entre os meses de fevereiro e junho com um longo período de seca entre os meses de julho e fevereiro (CPTEC 2007).

Amostragem de abelhas. Entre agosto de 2001 e julho de 2002 foram realizadas coletas mensais, totalizando 12 meses. Cada uma consistiu em dois dias consecutivos de coleta, totalizando 24 coletas. Nas redondezas da fazenda, foi delimitada uma área de coleta percorrida de maneira arbitrária por dois coletores das 5h30 à 17h30, somando 288 horas de trabalho de campo. A área abrangeu campo, vegetação ruderal ao longo das estradas e trilhas e restos de vegetação nativa. Abelhas foram capturadas durante a visita às flores, ou em vôo, com rede entomológica e armazenadas em câmaras mortíferas contendo acetato de etila. As plantas visitadas pelas abelhas foram coletadas e prensadas no campo.

Adicionalmente às amostras em flores, em cada mês foram coletadas abelhas presas em uma grande janela de vidro, situada no final de um terraço da casa sede da fazenda. As abelhas coletadas neste local não foram incluídas no levantamento padronizado, mas sim em uma listagem distinta que foi comparada com os resultados de coleta nas flores.

Os espécimes de abelhas foram montados em alfinetes entomológicos, secos em estufa a 40º C por dois dias, etiquetados, identificados, registrados no banco de dados do Grupo de "Ecologia de Abelhas e da Polinização Plebeia" e armazenados na Coleção Entomológica da UFPE. As plantas foram depositadas no Herbário Geraldo Mariz UFP. As abelhas foram identificadas por comparação com a coleção de referência do grupo de trabalho. Grupos específicos foram identificados por Pe. J. S. Moure, D. Urban, G. A. R. Melo, A. Aguiar (todos UFPR) e F. Silveira (UFMG). O material vegetal foi identificado por M. Oliveira (UFPE), A. Laurênio (UFRPE) e R. de Cássia (IPA-PE).

Análise de dados. Para determinar a representatividade da amostragem de abelhas da comunidade foi utilizada a curva do coletor (número acumulado de espécies) (Mueller-Dumbois & Ellenberg 1974; Pielou 1975), que mostra o aparecimento de novos táxons no decorrer das coletas. O ajuste da curva log-normal à distribuição de abundância das espécies, de acordo com o modelo Preston (1948), foi realizado a partir do software Ecological Methodology (Krebs 1998). A classificação das abelhas em tribos segue Michener (2000) e em gêneros Silveira et al. (2002). Para viabilizar comparações com estudos anteriores, a família Apidae (sensu Roig-Alsina & Michener 1993) foi dividida em Apidae corbiculados e Apidae não-corbiculados, correspondente à família Anthophoridae de classificações anteriores.

RESULTADOS

Foram coletados ao total 1004 indivíduos, 967 em flores, pertencentes a 79 espécies, 19 tribos e 38 gêneros, representando as cinco famílias de abelhas com ocorrência no Brasil (Tabela I). Apidae foi a família com o maior número de espécies amostradas (43 spp.) devido, principalmente, ao grupo das espécies não-corbiculadas (Fig. 1a). Destaca-se ainda entre os Apidae, a pobreza de Meliponini, que teve apenas duas espécies registradas: Trigona spinipes e Melipona scutellaris. Entre os gêneros, Megachile Latreille foi o mais diversificado com 11 espécies (14%), seguido por Centris Fabricius com oito, Augochlora Smith com sete, Xylocopa Latreille com seis, Euglossa Latreille com cinco e Dialictus Robertson e Pseudaugochlora Michener ambas com quatro espécies (Tabela I). A maioria dos outros gêneros teve representantes de apenas um ou dois táxons (73%).

Apidae foi a família mais abundante com 732 indivíduos (446 corbiculados), seguida por Halictidae (194), Megachilidae (47), Colletidae (16) e Andrenidae (15) (Fig. 1b). Trigona spinipes, Euglossa melanotricha e Apis mellifera foram as espécies mais abundantes com 142, 122 e 115 indivíduos amostrados, respectivamente. Juntas essas três espécies corresponderam a 37,75% dos indivíduos coletados, 51,8% dos Apidae e 85% dos Apidae corbiculados (Tabela I).

A curva do coletor, que mede o número acumulado de espécies inéditas a cada mês, mostra uma crescente do mês de agosto de 2001 até abril de 2002, quando praticamente se estabilizou, devido ao reduzido número de novas espécies amostradas nos meses seguintes (Fig. 2).

As curvas de distribuição das espécies em classes de abundância, ajustadas à curva log-normal de Preston (1948) apresenta um corte à esquerda da moda, indicando a amostragem de poucas espécies raras (Fig. 3). A curva ajustada estimou uma riqueza de 91 espécies para a comunidade, ou seja, 11 espécies (13,75%) a mais do que amostrado no estudo.

Na janela de vidro, foram coletadas 362 abelhas, das quais 327 indivídulos (90,3%) eram da família Halictidae. Ao total foram registradas 29 espécies de abelhas das quais oito não foram amostradas no levantamento padronizado em flores (Tabela II).

As abelhas visitaram flores de 87 espécies vegetais, distribuídas em 38 famílias e 76 gêneros (Tabela III). As famílias com maior número de espécies visitadas por abelhas foram Asteraceae (11 espécies), Convolvulaceae (7), Fabaceae (7), Caesalpinaceae (6), Rubiaceae (5) e Verbenaceae (5). Entre as espécies vegetais cujas flores foram visitadas por abelhas, destacaram-se, Asystasia gangetica (visitada por 19 espécies), Stemodia pratensis (14 spp.), Borreria verticillata (13 spp.), Caesalpinia echinata (13 spp.), Byrsonima sericea (11 spp,), Ipomoea carnea (11 spp.), Tecoma stans (9 spp.), Duranta repens (8 spp.), Machaerium hirtum (8 spp.) e Vernonia scorpioides (8 spp.). As espécies de abelhas e plantas relacionadas estão listadas no ^{Anexo I}.

Arbustos e ervas foram predominantes na comunidade vegetal visitada por abelhas, sendo cada hábito representado por 29 espécies vegetais. No entanto, as flores de ervas foram visitadas por um maior número de espécies de abelhas, seguido por arbustos, árvores e lianas (Fig. 4).

DISCUSSÃO

A área de estudo apresentou uma riqueza de espécies relativamente baixa, intermediária entre regiões de Caatinga, tidas como as mais pobres entre os biomas brasileiros (Viana 1999; Zanella 2000; Zanella & Martins 2003; Aguiar & Zanella 2005), e outras formações como, por exemplo, Cerrado, Mata Atlântica e campos sulinos (Camargo & Mazucato 1984; Silveira & Campos 1995; Wilms 1995; Carvalho & Bego 1996; Aguiar & Martins 1997; Schlindwein 1998; Alves-dos-Santos 1999; Locatelli & Machado 2001; Gonçalves & Melo 2005; Steiner et al. 2006) (Fig. 5).

A composição de espécies na comunidade em Chã-Grande assemelhou-se à de Cerrado onde houve, de modo geral, predominância dos Apidae não corbiculados, seguido por Halictidae, Megachilidae e Apidae corbiculados (Fig. 6). Essa predominância de Apidae não corbiculados tem sido registrada na maioria dos estudos realizados no Brasil (Fig. 6).

A representatividade relativa das diversas famílias de abelhas varia significativamente nas diferentes regiões do Brasil. A família Halictidae é mais representativa em estudos realizados no sul do Brasil (Sakagami et al. 1967; Bortoli & Laroca 1990, 1997; Wittmann & Hoffman 1990; Schlindwein 1998; Alves-dos-Santos 1999), o que segue o padrão de distribuição desta família (Michener 1979; Roubik 1989). A família Megachilidae, por sua vez, não apresenta um padrão claro de diversidade nos levantamentos realizados, sendo sempre representativa nas comunidades de abelhas nas diversas regiões (Fig. 6).

As famílias Andrenidae e Colletidae são mais diversificadas nas regiões temperadas e subtropicais do sul da América do Sul (Michener 1979; Roubik 1989; Silveira et al. 2002; Schlindwein 2003) e, quando não ausentes, são pouco presentes nas comunidades estudadas na maior parte do Brasil (Fig. 6).

Os Apidae corbiculados tendem a aumentar sua diversidade em direção ao Equador, sendo mais bem representados em florestas tropicais quentes e úmidas (Michener 1979; Roubik 1989). Meliponini e Euglossini são abelhas caracteristicamente mais diversificadas em florestas úmidas (Moure 1967; Roubik 1989). A baixa riqueza de abelhas dessas duas tribos encontrada em Chã-Grande deve estar relacionada ao atual estado de degradação da vegetação que causa: 1) escassez de sítios de nidificação, uma vez que essas abelhas constroem seus ninhos em cavidades pré-existentes de troncos; 2) escassez de recursos florais, principalmente de árvores com floração em massa e 3) falta de orquídeas epífitas produtoras de perfumes florais (Roubik 1989; Ramalho 2004). Locatelli & Machado (2001) estudando em um brejo de altitude com pouco impacto humano, a cerca de 30 km de Chã-Grande, encontraram cinco espécies de Meliponini e sete de Euglossini. Gonçalves e colaboradores (1996) registraram dez espécies de Meliponini e oito de Euglossini em uma área de mata secundária em Alcântara, Maranhão.

Zanella (2003) vinculou o baixo número de abelhas sem ferrão à ação humana, seja pela destruição de ninhos para obtenção de mel, seja pela eliminação ou redução da cobertura vegetal. Na Estação Ecológica do Seridó, que mesmo após vinte anos de proteção ainda continua coberta por uma Caatinga arbustiva, esse autor encontrou apenas uma espécie de Meliponini, enquanto Martins (1994), estudando em uma área mais preservada e de Caatinga arbórea amostrou 10 espécies.

Na Mata Atlântica de Pernambuco pelo menos 25 espécies de Euglossini são conhecidas e a maioria delas é dependente da floresta (Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005; Darrault et al. 2005). Em regiões de brejo de altitude, formações florestais úmidas, era de se esperar uma maior riqueza desse grupo, como apresentado por Locatelli & Machado (2001). A ocorrência de apenas cinco espécies de Euglossini na área de estudo (confirmado por coletas em iscas odoríferas), no entanto, é mais similar àquela de áreas de Caatinga, onde até o momento foram registradas apenas Euglossa cordata, Eg.melanotricha e Eulaema nigrita (Zanella 2000). Eulaema nigrita e Euglossa cordata são comuns em ambientes abertos, degradados e até mesmo urbanos e não são dependentes da Mata (Silveira et al. 2002; Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005), enquanto Euglossa melanotricha, também comum em áreas abertas, é a espécie de Euglossini mais abundante no Cerrado (Nemésio & Faria 2004).

A família Apidae apresentou a maior abundância relativa de indivíduos, devido, nesse caso, aos Apidae corbiculados. As espécies Trigona spinipes, Euglossa melanotricha e Apis mellifera foram responsáveis por 37,75% dos indivíduos coletados. A maior abundância de espécies como A. mellifera e T. spinipes tem sido registrada em diversos outros trabalhos (Martins 1994; Carvalho & Bego 1996; Aguiar & Martins 1997; Viana 1999; Zanella 2003; Aguiar & Zanella 2005) e deve estar associada ao fato de Trigona spinipes construir ninhos expostos, independente de cavidades pré-existentes, e Apis mellifera ser uma abelha domesticada. Infelizmente, alguns autores excluíram A.mellifera de suas amostras por considera-lá uma espécie introduzida (Camargo & Mazucato 1984; Bortoli & Laroca 1990, 1997; Silveira & Campos 1995, entre outros), o que dificulta a avaliação da apifauna local e comparação com resultados de outros estudos. Euglossa melanotricha, por sua vez, é uma espécie comum do Cerrado e áreas abertas que nidifica no solo (Augusto & Garófalo 2007).

A estabilidade atingida pela curva do coletor (Fig. 2) indica a representatividade da amostra da comunidade, no entanto, tanto a curva ajustada log-normal, quanto o corte à esquerda da moda (Fig. 3) mostra que somente poucas espécies raras foram amostradas. As oito espécies adicionais coletadas na janela de vidro (Tabela II) indicam uma apifauna local mais rica. Locatelli et al. (2004) verificaram que após a curva atingir uma suposta estabilidade (no primeiro ano de campo), coletas subseqüentes (segundo ano) acresceram a amostragem em cerca de 20 espécies. Um aumento do esforço de coleta, portanto, poderia incrementar a riqueza de espécies da comunidade de abelhas em Chã-Grande.

A flora apícola da área de estudo caracterizou-se pela riqueza de espécies de Asteraceae, comuns em áreas abertas com vegetação herbácea. Vários levantamentos apifaunísticos em diferentes locais do Brasil mostraram a importância de Asteraceae como fornecedoras de recursos florais (Camargo & Mazucato 1984; Cure et al. 1992; Martins 1994; Carvalho & Bego 1997; Schlindwein 1998; Alves-dos-Santos 1999; Locatelli & Machado 2001). Na Caatinga, contudo, as compostas não estão entre as principais fornecedoras de recursos florais para abelhas (Aguiar et al. 1995; Aguiar 2003).

Nosso estudo demonstra que indivíduos isolados de árvores nativas apresentaram um papel fundamental para a manutenção da apifauna local. Byrsonima sericea (Muricí), por exemplo, garante recursos indispensáveis para pelo menos 11 espécies de abelhas. A importância da B. sericea se torna ainda mais evidente porque Paratetrapedia conexa e três espécies do gênero Epicharis foram encontradas visitando unicamente flores dessa árvore, à procura de óleos florais. Árvores isoladas de Machaerium hirtum, Bowdichia virgilioides (Fabaceae) e Caesalpinia echinata (Pau-Brasil), árvores com floração do tipo big bang, oferecem néctar e pólen para pelo menos 19 espécies de abelhas nativas.

Além de utilizarem plantas nativas, muitas abelhas também visitaram flores de plantas frutíferas cultivadas, como as da acerola (Malpighia emarginata) e de maracujá-amarelo (Passiflora edulis), e flores de plantas ornamentais, como Thunbergia grandiflora, Asystasia gangetica (Acanthaceae) e Tecoma stans (Bignoniaceae). Asystasia gangetica, apesar de ser uma planta da Ásia tropical, foi a mais procurada por abelhas, um total de 19 espécies, sendo Euglossa townsendi e Pseudaugochlora flammula sp. registradas apenas nas flores dessa planta.

Diversas espécies de abelhas nativas são polinizadores efetivos das plantas frutíferas como, por exemplo, Centris spp. de acerola e Xylocopa spp. de maracujá. A presença dessas abelhas é de fundamental importância para garantir uma boa produtividade das frutíferas. Nesse caso, a ausência de recursos florais nativos pode, pelo menos em parte, ser compensada por espécies cultivadas selecionadas. O manejo adequado e ecologicamente sustentável de cultivares, plantas ornamentais e da vegetação do entorno é, nesse contexto, uma alternativa para garantir alta produtividade dos cultivares e ao mesmo tempo a manutenção da apifauna nativa.

Agradecimentos. Agradecemos a Renildo Milet pela estrutura física e logística na Fazenda Água-Fria, Carlos Eduardo Pinto, Ana Gabriela D. Bieber e David Morais pela ajuda no trabalho de campo, André Laurênio, Marcondes Oliveira e Rita de Cássia pela colaboração na identificação do material botânico e a Jesus Santiago Moure, Danúncia Urban, Gabriel Melo, Antonio Aguiar e Fernando Silveira pela ajuda na identificação das abelhas. Ao CNPq pelo fornecimento das bolsas.

Recebido em 20/11/2007; aceito em 03/07/2008

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Anexo I

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  02 Fev 2009
• Data do Fascículo
  2008

Histórico

• Recebido
  20 Nov 2007
• Aceito
  03 Jul 2008