Efeito da estrutura de habitat sobre a abundância de parasitóides Pseudacteon Coquillett (Diptera, Phoridae) em ninhos de Solenopsis invicta Buren (Hymenoptera, Formicidae)

Influence of habitat structure on the abundance of the parasitoids Pseudacteon Coquillett (Diptera, Phoridae) on mounds of Solenopsis invicta Buren (Hymenoptera, Formicidae)

CONTROLE BIOLÓGICO E PROTEÇÃO DE PLANTAS

Efeito da estrutura de habitat sobre a abundância de parasitóides Pseudacteon Coquillett (Diptera, Phoridae) em ninhos de Solenopsis invicta Buren (Hymenoptera, Formicidae)

Influence of habitat structure on the abundance of the parasitoids Pseudacteon Coquillett (Diptera, Phoridae) on mounds of Solenopsis invicta Buren (Hymenoptera, Formicidae)

Fábio Souto Almeida^I; Jarbas Marçal Queiroz^II

^IPrograma de Pós-Graduação em Ciências Ambientais e Florestais, Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Rodovia BR 465 Km 7, 23890-000, Seropédica-RJ, Brasil. Bolsista CAPES. [e-mail]

^IIDepartamento de Ciências Ambientais, Instituto de Florestas, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Caixa Postal 74.514, 23890-971 Seropédica-RJ, Brasil. [e-mail]

RESUMO

A influência de características do habitat na abundância dos parasitóides Pseudacteon Coquillett (Diptera, Phoridae) de Solenopsis invicta Buren (Hymenoptera, Formicidae) foi estudada em um agroecossistema orgânico diversificado no sudeste do Brasil. Os parasitóides foram coletados durante 30 minutos após a perturbação de ninhos da formiga lava-pé em áreas com culturas anuais ou perenes. Foram coletados no total 228 parasitóides de quatro espécies diferentes em 61,90% dos 84 ninhos da formiga lava-pé perturbados. Pseudacteon obtusus Borgmeier foi a espécie mais abundante (70 fêmeas), seguida por Pseudacteon litoralis Borgmeier (37 fêmeas), Pseudacteon tricuspis Borgmeier (23 fêmeas) e Pseudacteon solenopsidis Schmitz (1 fêmea). Pseudacteon litoralis foi mais freqüente em ninhos presentes nas culturas perenes que anuais enquanto que P. obtusus e P. tricuspis tiveram um padrão oposto. Correlações significativamente negativas foram encontradas para as abundâncias de P. litoralis e P. obtusus com a temperatura do ar. Houve correlação significativamente positiva entre a abundância dos parasitóides e o tamanho dos ninhos da formiga lava-pé. Considerando que os forídeos são importantes inimigos naturais de S. invicta, esse estudo fornece informações para o manejo de S. invicta em agroecossistemas tropicais diversificados.

Palavras-chave: Agricultura orgânica; agroecossistema; controle biológico; formiga lava-pé; heterogeneidade de habitat.

ABSTRACT

The influence of habitat characteristics on the abundance of the parasitoids Pseudacteon Coquillett (Diptera, Phoridae) of Solenopsis invicta Buren (Hymenoptera, Formicidae) was studied in organic polyculture agroecosystem in southeastern of Brazil. Parasitoids were collected during 30 minutes after fire ant colonies perturbation in plots with annual or perennial crops. A total of 228 parasitoids belonging to four species were obtained in 61.90% of the 84 fire ant colonies disturbed. Pseudacteon obtusus Borgmeier was the most abundant species (70 females), followed by Pseudacteon litoralis Borgmeier (37 females), Pseudacteon tricuspis Borgmeier (23 females) and Pseudacteon solenopsidis Schmitz (1 female). Pseudacteon litoralis was more frequent on fire ant mounds in plots with perennial crops than annual crops whereas P. obtusus and P. tricuspis had an opposed pattern. Negative significant correlation was found between air temperature and P. litoralis and P. obtusus abundances. Fire ant mound size and parasitoid abundance were positively correlated. Considering that phorids are important natural enemies of S. invicta, this study provides information for the management of fire ants in tropical polyculture agroecosystem.

Keywords: Agroecosystem; biological control; fire ant; habitat heterogeneity; organic agriculture.

A formiga lava-pé Solenopsis invicta Buren (Hymenoptera: Formicidae) é uma espécie nativa da América do Sul que ocorre também nas Américas Central e do Norte, Ásia e Oceania (Callcott & Collins 1996; Holway et al. 2002; Zhang et al. 2007). Ela é conhecida pela sua agressividade e ferroada dolorosa, que contribuem para a aversão dos trabalhadores rurais em efetuar colheita e outras práticas culturais em áreas infestadas pela espécie (Fowler et al. 1990). Pode também associar-se a pulgões ou cochonilhas e aumentar o potencial de dano desses insetos para as culturas (Buckley & Gullan 1991). Ao alimentar-se de plantas cultivadas, S. invicta pode causar danos diretos a culturas como soja, hortaliças, melão e Citrus spp. (Banks et al. 1990, Jetter et al. 2002). Os custos estimados para o controle de S. invicta em pomares no estado da Califórnia, EUA, variam de 12 a 48 milhões de dólares anuais (Jetter et al. 2002). Por outro lado, S. invicta pode apresentar efeitos benéficos para plantas cultivadas através da predação de insetos praga (Eubanks 2001; Vogt et al. 2001).

Embora o controle químico de S. invicta venha sendo o mais utilizado, sugere-se que o desenvolvimento de técnicas com diferentes táticas de controle seja importante para o manejo integrado desta espécie (Williams et al. 2001). Entre as táticas disponíveis está a utilização de inimigos naturais, como os parasitóides do gênero Pseudacteon Coquillett (Diptera: Phoridae), que possuem alta especificidade por espécies de Solenopsis do complexo saevissima (Porter et al. 1995). A fêmea do parasitóide apresenta característica de ovipositar no corpo das operárias e as larvas se desenvolvem na cabeça, sempre o número de um parasitóide por hospedeiro, posteriormente a formiga sofre decapitação e o parasitóide passa o período pupal dentro da cápsula cefálica, a qual serve de câmara pupal (Porter 1998). Além do impacto sobre as populações, através da morte das operárias parasitadas, os forídeos também provocam distúrbios no comportamento de forrageamento de espécies de formigas, não só do gênero Solenopsis, podendo reduzir sua capacidade competitiva (Orr et al. 1995; Morrison et al. 2000; Morrison & Porter 2005; Philpott 2005; Ramirez et al. 2006).

No Brasil, os parasitóides de Solenopsis foram objetos de estudos, principalmente, a partir da década de 90, visando a introdução para a utilização no controle biológico de S. invicta nos EUA (Orr et al. 1995; Porter et al. 1995). Pseudacteon tricuspis Borgmeier foi introduzida em oito locais no norte da Flórida, obtendo-se êxito em seis deles (Porter et al. 2004). Outros estudos sobre comunidades de Pseudacteon foram realizados em países vizinhos, como a Argentina, Bolivia e Paraguai (Folgarait et al. 2003; Calcaterra et al. 2005; Folgarait et al. 2007a), sendo que 18 espécies desse gênero já foram identificadas como parasitóides de Solenopsis na América do Sul (Porter & Pesquero 2001).

Diversos são os fatores bióticos e abióticos que exercem influência sobre a dinâmica populacional dos forídeos (Folgarait et al. 2007a; Folgarait et al. 2007b). Pseudacteon comatus Borgmeier, por exemplo, está associada às épocas de maior temperatura e baixa umidade relativa, enquanto que P. nudicornis Borgmeier possui padrão oposto (Folgarait et al. 2003). Temperaturas baixas foram apontadas como responsáveis pelas liberações mal sucedidas de P. tricuspis no estado da Louisiana, EUA (Henne et al. 2007). Também nos estados da Flórida e Tennessee, condições climáticas adversas e cobertura vegetal insuficiente contribuíram para o insucesso do estabelecimento de P. curvatus Borgmeier (Graham et al. 2003). Além disso, tanto o tamanho quanto a densidade dos ninhos das formigas, podem exercer influência importante sobre a dinâmica populacional dos parasitóides, pois estão ligados ao número de formigas operárias no ambiente (Morrison & Porter 2005).

As características da paisagem e as práticas agrícolas são conhecidas por afetarem populações de inimigos naturais em agroecossistemas (Ostman et al. 2001). Culturas perenes ou cultivos com manejo orgânico são considerados mais apropriados em conservar a fauna de inimigos naturais, incluindo parasitóides, do que cultivos anuais ou sob manejo convencional, devido ao menor grau de perturbações a que estão sujeitas as populações (Landis et al. 2000; Ostman et al. 2001). Informações sobre a influência das características estruturais de áreas cultivadas sobre parasitóides do gênero Pseudacteon ainda não foram encontradas. Neste trabalho o objetivo foi avaliar a influência do ambiente sobre a abundância de espécies de Pseudacteon, parasitóides de S. invicta, em um agroecossistema diversificado e sob manejo orgânico no sudeste do Brasil. Essas informações poderão auxiliar no manejo desses organismos e na minimização dos impactos causados pela formiga lava-pé.

MATERIAL E MÉTODOS

O estudo foi realizado no projeto Sistema Integrado de Produção Agroecológica (SIPA), no município de Seropédica (22º46'S, 43º41'W), Rio de Janeiro, Brasil. Segundo a classificação de Köpen, o município de Seropédica apresenta o clima do tipo Cwa, quente e úmido, com temperatura média anual de 22,7ºC e 1200 mm de chuva anual, com uma estação seca de inverno (junho-agosto) e uma estação chuvosa de verão (dezembro-fevereiro) (FIDERJ 1976).

As coletas dos parasitóides foram realizadas nos meses de agosto, setembro e outubro de 2006, no intervalo máximo de cinco dias em cada mês. Os dípteros foram coletados em áreas de 7.000 m² cada, compostas predominantemente por culturas anuais ou por culturas perenes. O tratamento com culturas anuais era composto por milho (Zea mays L.) e mucuna (Mucuna sp.) consorciados (560 m²), batata-doce (Ipomea batatas (L.) Lam.) (980 m²), cana-de-açúcar (Saccharum officinarum L.) (804 m²) e mandioca (Manihot esculenta Crantz) (986 m²). Em linha única, separando as glebas, havia Citrus spp., coqueiro (Cocos nucifera Linn) e acerola (Malpighia glabra L.). O tratamento com culturas perenes apresentava plantios de banana (Musa paradisiaca L.) (433 m²), café (Coffea arabica L.) sombreado por Gliricidia sepium (Jacq.) Steud. (2.275 m²), figo (Ficus carica L.) (486 m²) e um sistema agroflorestal (1.507 m²), com as culturas do abacaxi (Ananas comosus (L.) Merr.), banana, cacau (Theobroma cacao L.), carambola (Averrhoa carambola L.), Citrus sp., coqueiro, G. sepium, guapuruvu (Schizolobium parahyba (Vell.) S.F. Blake), mamão (Carica papaya L.) e urucum (Bixa orelana L.). Em todos os casos, as áreas do entorno das culturas eram gramadas.

As áreas foram vistoriadas e todos os ninhos de S. invicta marcados com estacas numeradas. Foi calculada a área do monte de cada ninho para verificar sua relação com a abundância de forídeos. Para tal, mediu-se em cada ninho o comprimento do eixo mais longo (a) e do eixo perpendicular a esse (b). A área foi calculada pela fórmula da elipse (A = π x a/2 x b/2), pois os ninhos geralmente têm essa forma (Morrison & Porter 2005).

Mensalmente, 14 ninhos de S. invicta por tratamento, distantes mais de cinco metros entre si, foram perturbados com auxílio de uma pequena pá escavadora para captura dos parasitóides, os quais foram coletados com auxílio de um aspirador durante um intervalo de tempo de 30 minutos, conforme metodologia proposta por Morrison & King (2004) e Morrison & Porter (2005). As coletas foram realizadas no período entre 8 e 17 horas e um mesmo ninho não foi amostrado mais de uma vez. Foi estabelecido um padrão para os distúrbios dos ninhos, com a pá escavadora eram feitos, a cada oito minutos, dois cortes no ninho, um na direção do eixo mais longo e outro perpendicular a esse. Estabeleceu-se o espaço de tempo de oito minutos por ser observado em amostragens preliminares que, principalmente em horários com temperatura elevada, poucas formigas permaneciam fora do ninho após esse período. Os parasitóides coletados foram levados para o laboratório para posterior identificação das espécies. Somente as fêmeas foram identificadas em nível de espécie, seguindo a chave taxonômica de Porter & Pesquero (2001). Após 10 minutos do início e no término de cada amostragem foram registradas, através de um psicrômetro instalado próximo ao ninho e na sombra, a temperatura e a umidade do ar.

A análise dos dados foi feita sobre o total de amostras, composto por 84 eventos de perturbação de ninhos de S. invicta para coleta dos parasitóides. Utilizou-se o teste t para contrastar as médias da temperatura do ar, umidade relativa do ar e área dos ninhos nas culturas anuais e perenes (Zar 1999). Foram calculadas para cada espécie a abundância média (número médio de fêmeas por coleta), a constância (porcentagem de coletas em que a espécie considerada foi capturada, em relação ao total de coletas realizadas) e a freqüência (porcentagem de fêmeas de uma espécie em relação ao total de fêmeas coletadas) (Silveira Neto et al. 1976). Na análise da abundância se utilizou como ferramenta estatística o teste não-paramétrico de Mann-Whitney, já que os dados não possuíam distribuição normal. A freqüência das diferentes espécies foi comparada através do teste de Qui-Quadrado. Já para analisar a relação entre a abundância dos parasitóides e a temperatura do ar, a umidade relativa do ar e a área dos ninhos, foi realizada a análise de correlação de Spearman (Zar 1999). Em todas as análises foi utilizada para significância a probabilidade de 5%.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Nas amostragens foram coletados um total de 228 parasitóides, 131 fêmeas e 97 machos, sendo que o número máximo de parasitóides capturados em um mesmo ninho foi de 22, com média de 2,71 ± 0,46 (n = 84). A resposta dos parasitóides à perturbação de ninhos de Solenopsis é muito variada, enquanto alguns ninhos perturbados atraem um grande número de parasitóides, em outros a atração é nula (Morrison & King 2004). No SIPA, 61,90% dos ninhos perturbados atraíram parasitóides, as fêmeas ocorreram em 51,19% das amostras, enquanto os machos em 38,10%. A constância de amostras com parasitóides esteve acima dos 51% encontrados por Calcaterra et al. (2005) em três regiões da América do Sul. A menor ocorrência de machos pode ser conseqüência de eles apresentarem vôos mais erráticos, sendo mais difíceis de serem capturados (Morrison & Porter 2005).

Entre as espécies coletadas, Pseudacteon obtusus Borgmeier foi a mais abundante (70 fêmeas), seguida de Pseudacteon litoralis Borgmeier (37 fêmeas), P. tricuspis (23 fêmeas) e Pseudacteon solenopsidis Schmitz (1 fêmea) que, por ter ocorrido em apenas uma amostra, não foi considerada nos testes estatísticos. A baixa ocorrência de P. solenopsidis na amostragem pode ser atribuída à preferência da espécie em atacar operárias isoladas nas trilhas (Orr et al. 1997; Calcaterra et al. 2005). O número de espécies encontrado ficou próximo do obtido por Folgarait et al. (2003) em uma localidade na Argentina, seis espécies sobre ninhos de Solenopsis richteri Forel, e do previsto por Porter (1998) para amostras na América do Sul, que é de cinco a oito espécies por localidade.

Nas áreas com culturas anuais e perenes a temperatura média do ar foi de 30,94 ± 0,67 ºC e 30,76 ± 0,73 ºC, a umidade relativa do ar média foi de 46,73 ± 1,64% e 50,63 ± 2,14% e o tamanho médio dos ninhos foi de 0,14 ± 0,01m² e 0,15 ± 0,01m², respectivamente. Nenhuma dessas diferenças foi estatisticamente significativa (Teste t, P > 0,05). Também não houve diferença significativa quando a abundância média de cada espécie foi comparada entre as áreas com culturas anuais e perenes (Mann-Whitney, P > 0,05) (Tabela I). No entanto, P. litoralis foi mais constante nas culturas perenes, enquanto que P. obtusus e P. tricuspis foram mais constantes nas culturas anuais. Quando a comparação foi realizada entre espécies, P. obtusus teve abundância média significativamente maior que P. litoralis e P. tricuspis nas culturas anuais (Mann-Whitney, P < 0,05), apresentando também a maior constância. Nas culturas perenes, P. obtusus foi significativamente mais abundante que P. tricuspis (Mann-Whitney, P < 0,05) e, também, a espécie mais constante nas coletas.

A frequência de fêmeas das diferentes espécies variou significativamente entre as áreas (Teste Qui-quadrado, χ² = 15,0; Gl = 2; P < 0,05) (Fig. 1). Nas culturas anuais, pode-se observar que a frequência de P. obtusus foi expressivamente maior que das demais espécies e a frequência de P. tricuspis foi maior que de P. litoralis. Entretanto, nas culturas perenes, as frequências de P. litoralis e P. obtusus foram idênticas e maiores que de P. tricuspis. A variação de frequência mais expressiva foi apresentada por P. litoralis, indicando que a espécie está mais adaptada para habitar áreas com culturas perenes que anuais, essas últimas são áreas que sofrem, periodicamente, grandes alterações na sua estrutura. Considerando-se que tanto a temperatura, quanto a umidade e o tamanho dos ninhos não diferiram entre as áreas, sugere-se que as diferenças estejam relacionadas com a oferta de algum recurso específico para as espécies, como discutido por Landis et al. (2000).

A correlação entre a abundância dos forídeos e a temperatura do ar foi negativa para todas as espécies, sendo significativa para P. litoralis e P. obtusus (Spearman, P < 0,05) (Tabela II). Não houve correlação significativa entre a umidade relativa do ar e a abundância dos parasitóides (Spearman, P > 0,05). Os resultados corroboram os de Folgarait et al. (2007b), que consideraram P. tricuspis mais tolerante ao calor que P. litoralis. Pesquero et al. (1996) encontraram correlação significativa entre o número de fêmeas de P. tricuspis e a temperatura e a umidade relativa do ar, sendo essas correlações positiva e negativa, respectivamente. Para P. litoralis, esses autores não encontraram nenhuma correlação significativa. No presente estudo, a temperatura no campo variou de 22ºC a 39ºC, a correlação negativa indica, então, que os parasitóides foram mais ativos em temperaturas mais próximas de 22ºC e menos em temperaturas próximas do máximo registrado. No estudo de Calcaterra et al. (2005), as espécies P. litoralis, P. obtusus, P. solenopsidis e P. tricuspis foram ativas entre 16ºC e 37ºC de temperatura e 20% e 90% de UR.

A correlação entre o tamanho do ninho e a abundância dos parasitóides foi positiva e significativa em todos os testes (Spearman, P < 0,05) (Tabela II), indicando que ninhos de maior tamanho, após perturbação, atraem maior número de parasitóides. No entanto, Morrison & King (2004) não encontraram correlação significativa entre a área ou volume do monte de S. invicta e a abundância de P. tricuspis. Para Porter (1998), é provável que os forídeos sejam atraídos até os ninhos perturbados pela emissão de odores pelas formigas. Como ninhos maiores apresentam maior número de formigas (Morrison & King 2004) é esperado que esses tenham maior emissão de odores quando o ninho é perturbado, atraindo maior número de parasitóides.

No Brasil, onde S. invicta é nativa, há poucas informações para o seu manejo em áreas cultivadas. Neste estudo constatou-se que temperaturas elevadas diminuíram a atividade das fêmeas das espécies P. litoralis e P. obtusus, enquanto que ninhos maiores atraíram maior número de parasitóides. Ficou demonstrado que os parasitóides de S. invicta podem sofrer influência da estrutura do habitat onde os ninhos da formiga são encontrados. É possível que agroecossistemas diversificados, sob manejo orgânico, sejam mais favoráveis à atuação das espécies de Pseudacteon. Cultivos perenes ou sistemas agroflorestais poderiam representar ambientes mais equilibrados na relação entre populações de S. invicta e de seus parasitóides. No entanto, os fatores que contribuiriam para essa diferença não foram determinados.

Agradecimentos. Aos revisores anônimos pelas sugestões em versão prévia do manuscrito. Ao Prof. Dr. Marcos A. Pesquero pela confirmação da identificação das espécies de Pseudacteon. À EMBRAPA-Agrobiologia pelas facilidades criadas para realização dos experimentos no campo. À CAPES pela bolsa de estudos concedida ao primeiro autor. Ao CNPq pelo apoio financeiro (Processo: 476588/2006-5).

Recebido em 22/07/2008; aceito em 27/12/2008

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  19 Out 2009
• Data do Fascículo
  2009

Histórico

• Aceito
  27 Dez 2008
• Recebido
  22 Jul 2008