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Revista Brasileira de Entomologia

Print version ISSN 0085-5626

Rev. Bras. entomol. vol.53 no.4 São Paulo Dec. 2009

http://dx.doi.org/10.1590/S0085-56262009000400007 

BIOLOGIA, ECOLOGIA E DIVERSIDADE

 

Insetos indutores de galhas da porção sul da Cadeia do Espinhaço, Minas Gerais, Brasil

 

Gall inducing insects from southern portion of the Espinhaço Range, Minas Gerais, Brazil

 

 

Marco Antonio A. CarneiroI; Rafael A. X. BorgesII; Ana P. A. AraújoIII; G. Wilson FernandesIV

ILaboratório de Entomologia Ecológica, Universidade Federal de Ouro Preto, Campus Morro do Cruzeiro, 35400-000 Ouro Preto-MG, Brazil. mcarneirinho@gmail.com
IIborgesrafael@gmail.com
IIIanatermes@gmail.com
IVEcologia Evolutiva & Biodiversidade, Universidade Federal de Minas Gerais; Caixa Postal 486, 30161-970 Belo Horizonte-MG, Brazil. gw.fernandes@gmail.com

 

 


RESUMO

A riqueza de insetos galhadores é maior nas latitudes intermediárias em hábitats quentes e com vegetação esclerófila sob estresse hídrico e de nutrientes. Em regiões tropicais, os campos rupestres são indicados como hábitats ricos em espécies de insetos galhadores. Neste trabalho, foram descritas as galhas induzidas por insetos e suas plantas hospedeiras na porção sul da Cadeia do Espinhaço, sudeste do Brasil. Foram selecionados 60 sítios em seis regiões ao longo na porção sul da Cadeia do Espinhaço no estado de Minas Gerais. Em cada sítio 100 plantas foram amostradas totalizando 6.000 plantas censuradas ao longo de um gradiente altitudinal de 668 a 1860m. Foram encontrados 241 morfotipos de galhas em 142 espécies de plantas distribuídas em 29 famílias e de um total de 384 espécies de plantas amostradas. As famílias mais ricas em espécies de insetos galhadores foram Asteraceae (42%), principalmente espécies do gênero Baccharis. A maior parte das galhas (85%) foi induzida por insetos da família Cecidomyiidae seguidos por Lepidoptera (4%) e Homoptera (3%). Os ramos foram os órgãos mais freqüentemente atacados (72%) enquanto que os morfotipos mais comuns foram o elíptico (37%) e o globóide (36%). A espécie de planta hospedeira que apresentou mais morfotipos de galhas foi Baccharis pseudomyriocephala com 10 galhas distintas. Este estudo sustenta a afirmativa que campos rupestres apresentam uma elevada riqueza em espécies de insetos galhadores.

Palavras-chave: Biodiversidade; campos rupestres; cerrado; família de plantas hospedeiras; montanhas.


ABSTRACT

Galling species richness is higher at intermediate latitudes on warm habitats and sclerophyllous vegetation under water and nutrient stress. In the tropical region, galling species richness is higher in rupestrian fields. Here the gall-inducing insects and their host plants of the southern portion of the Espinhaço range, southeastern Brazil are described. 60 study sites from six distinct regions along the Espinhaço range, at Minas Gerais state were selected. In each study site 100 plants were sampled summing up to 6,000 plants censused along an altitudinal gradient ranging from 668m to 1860m a.s.l. A total of 241 distinct galls morphotypes were found on 142 host plant species belonging to 29 families from a total 384 species censused. The richest galling fauna was found in the Asteraceae (42%), mainly the genus Baccharis. The largest proportion of galls (85%) was induced by Cecidomyiidae followed by Lepidoptera (4%) and Homoptera (3%). Stems were the most frequently galled plant organ (72%) while the most common shapes were elliptical (37%) and globoid (36%). The host plant species presenting the highest number of gall morphotypes types was Baccharis pseudomyriocephala with 10 galls. This study supported the assertion that rupestrian fields present the highest galling species richness.

Keywords: Biodiversity; cerrado; host plant family; mountain; rupestrian fields.


 

 

Galhas são alterações provocadas pela mudança do padrão de crescimento e desenvolvimento de tecidos ou órgãos da planta em resposta à ação de um inseto indutor (Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992). As galhas são caracterizadas pelo aumento do número e/ou tamanho das células culminando na formação de uma estrutura simétrica (Raman 2007). Os insetos galhadores representam os herbívoros mais sofisticados, capazes de controlar e redirecionar a planta hospedeira em seu benefício (Abrahamson & Weis 1997; Shorthouse et al. 2005).

A galha é uma entidade fenótipica que representa a interação entre o genótipo do inseto, o genótipo da planta hospedeira e o meio ambiente (Weis et al. 1988). Do ponto de vista evolutivo, galhas podem ser vistas como fenótipos estendidos dos insetos ou suas adaptações para se alimentarem de tecidos de alta qualidade nutricional, proteção contra ataque de inimigos naturais e as variações do meio ambiente (Price et al. 1986; Weis et al. 1988; Nyman & Julkunen-Tiitto 2000; Stone & Schönrogge 2003). Insetos indutores de galhas são muito ricos em espécies e as últimas estimativas apontam para a existência de 21000 a 211000 espécies na Terra (Espírito-Santo & Fernandes 2007). Na região Neotropical, particularmente as regiões de cerrados e campos rupestres são apontadas como as mais ricas em espécies de insetos galhadores do mundo (Lara & Fernandes 1996).

O número de espécies de insetos indutores de galhas varia enormemente entre famílias e gêneros de plantas hospedeiras em diferentes regiões geográficas. No Brasil, algumas famílias de plantas são destacadamente ricas em insetos galhadores, entre elas Fabaceae, Asteraceae, Myrtaceae, Malpighiaceae, Rubiaceae e Bignoniaceae (Fernandes et al. 1997, 2001; Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001a, b; Julião et al. 2002; Urso-Guimarães et al. 2003; Urso-Guimarães & Scarelli-Santos 2006; Mendonça 2007).

O cerrado brasileiro é considerado uma das formações vegetais mais ameaçadas na atualidade e foi incluído na lista de "hotspots" de diversidade do planeta (Myers et al. 2000; Jepson 2005). Este bioma ocupa 22% do território brasileiro ou uma área aproximada de 2,0 milhões de km2, sendo uma savana tropical com uma flora vascular das mais ricas em espécies (Oliveira & Marquis 2002; Ratter et al. 2006; Silva et al. 2006). Apresenta diferentes tipos de fisionomias vegetais ao longo de uma grande variedade ambiental controlada pelo tipo de solo, clima e topografia (Oliveira & Marquis 2002; Silva et al. 2006). Restritos ao Bioma Cerrado, a fitofisionomia de campos rupestres ocupa o topo dos platôs e das cadeias montanhosas localizados nos estados de Minas Gerais, Bahia e Goiás (Giulietti et al. 1987; Giulietti & Pirani 1988; Safford 1999; Oliveira-Filho & Ratter 2002). O número de espécies endêmicas da flora e da fauna nos campos rupestres associados à Cadeia do Espinhaço é muito elevado, e de acordo com os dados publicados até o momento, de 17% a 31 % das espécies são endêmicas (Giulietti et al. 1987; Giulietti & Pirani 1988; Safford 1999; Rapini et al. 2002). Além de disto os ambientes montanhosos do sudeste brasileiro são responsáveis pelo abastecimento de água de 25% da população brasileira (Safford 1999).

Este trabalho faz parte de um projeto para descrever a história natural dos insetos galhadores, suas galhas e plantas hospedeiras de campos rupestres. Para isso as galhas foram descritas e caracterizadas através de sua morfologia externa e ocorrência nas plantas hospedeiras (Fernandes & Price 1988; Fernandes et al. 1996).

 

MATERIAL E MÉTODOS

As amostragens foram concentradas em regiões de campos rupestres no estado de Minas Gerais ao longo da Cadeia do Espinhaço. A Cadeia do Espinhaço compreende um grupo de serras que se estende por cerca de 1.100 km na direção N-S e 50 a 100 km na direção E-W, entre os limites 20º35' S e 11º11' S, indo da Serra de Ouro Branco, em Minas Gerais (MG), até a Serra da Jacobina, na Bahia (BA) (Derby 1906; Giulietti et al. 1987; Pirani et al. 2003). Formada por soerguimentos intermitentes a partir do Paleozóico, a Cadeia do Espinhaço é formada por dois principais setores, o planalto de Diamantina (MG) e a Chapada Diamantina (BA), separados por uma grande extensão de terras baixas onde pequenas serras isoladas ficam reduzidas e afastadas (Pirani et al. 2003). As serras da Cadeia do Espinhaço possuem altitudes médias entre 800 e 2000 m (Moreira 1977). A Cadeia do Espinhaço apresenta solos rasos, arenosos e pobres em nutrientes (Benites et al. 2007); um clima do tipo Cwb de Köppen (clima mesotérmico com verões brandos e estação chuvosa no verão), com temperaturas médias entre 17,4º e 19,8ºC, sendo a temperatura média do mês mais quente inferior a 22ºC (Galvão & Nimer 1965). A precipitação anual da região está em torno de 1.500 mm, com um inverno seco de 3 a 4 meses, e um período úmido de 7 a 8 meses.

Devido às facilidades logísticas fornecidas pelas Unidades de Conservação instaladas nestas regiões, foram selecionadas ao longo da Cadeia do Espinhaço seis regiões (P. E. do Itacolomi, Serra de Ouro Branco, R. P. P. N. Serra do Caraça, P. E. do Rio Preto, P. E. do Grão Mogol, e P. E. do Biribiri). Foram amostradas 10 áreas em cada região totalizando sessenta pontos de coleta, ao longo de um gradiente altitudinal de 1.172m de extensão (688 a 1.860 m). O gradiente altitudinal no P. E. do Itacolomi foi de 1.229 a 1.684 m; na Serra de Ouro Branco, de 1.087 a 1.579 m; na R. P. P. N. Serra do Caraça, de 1.094 a 1.860m, no P. E. do Rio Preto, de 773 a 1.395 m, no P. E. do Grão Mogol, de 688 a 1.230 m e no P. E. do Biribiri, de 724 a 1.481 m.

As amostras nas altitudes mais elevadas foram feitas em áreas de afloramento rochoso e campo rupestre arbustivo. Nas altitudes intermediárias e baixas, foram amostrados em áreas ecotonais de cerrado/campo rupestre ou em campo cerrado. As áreas foram selecionadas arbitrariamente e sempre que possível foram selecionados locais preservados, sem sinal de pisoteio de gado ou fogo recente e longe de trilhas.

A riqueza em espécies de insetos indutores de galhas pode variar entre diferentes tipos arquitetônicos de plantas sendo os arbustos o tipo arquitetônico que apresenta o maior número de espécies de insetos galhadores (Fernandes et al. 1996; Price et al. 1997). Para padronizar as coletas, as galhas foram amostradas somente em espécies de plantas lenhosas de porte arbustivo entre 0,3 a 2,0m de altura. Além disso, o censo de galhas fica facilitado, uma vez que, é realizado de maneira direta sobre a copa das plantas (Fernandes & Price 1988).

A amostragem de galhas foi realizada seguindo a metodologia descrita por Fernandes & Price (1988, mas veja também Price et al. 1998). Em todas as regiões cada área amostrada correspondeu a uma parcela com 100 plantas lenhosas em cada ponto de amostra, totalizando 1.000 plantas em cada região e 6.000 plantas em todo o trabalho. Em cada planta foi amostrada toda a parte aérea do indivíduo através da contagem direta do número de morfotipos de galhas.

Insetos indutores de galhas são poucos conhecidos, e a maioria das suas espécies é nova para a Ciência (Gagné 1994). As morfoespécies de galhas foram identificadas com base na sua morfologia externa em combinação com o órgão e a espécie da planta hospedeira. De maneira geral, cada espécie de inseto induz uma galha de morfologia típica em um único órgão de uma determinada espécie de planta hospedeira (Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992; Floate et al. 1996). No Brasil, por exemplo, 95% das espécies de Cecidomiídeos conhecidas podem ser discriminadas com base no morfotipo de galha associado à planta hospedeira (Carneiro et al. 2009). Por isso, a separação em morfotipos pode ser utilizada para representar a riqueza em espécies de IIG (Price et al. 1998; Cuevas-Reyes et al. 2004; Carneiro et al. 2009). As galhas foram descritas e categorizadas de acordo com as suas características morfológicas externas como, forma, presença de pêlos (a não ser os ocorrentes "naturalmente" na planta hospedeira), se ocorre em agrupamentos ou isoladas, e órgão atacado do hospedeiro (Fernandes et al. 1996, 1997, 2001; Stone & Schönrogge 2003).

As amostras das plantas hospedeiras e suas galhas foram herborizadas e depositadas nos herbários OUPR e BHCB (acrônimos segundo Holmgren et al. 1990). As plantas coletadas foram separadas em famílias e sempre que possível identificada até a categoria taxonômica de espécie. Dos 6.000 indivíduos e 384 espécies de plantas coletadas, 5.322 (89%) indivíduos e 252 (66%) espécies de plantas foram identificados até o nível de espécie. A classificação das espécies de plantas hospedeiras seguiu o sistema proposto pelo Angiosperm Phylogeny Group II (APG II 2003).

 

RESULTADOS

Foram encontrados 241 tipos morfologicamente distintos de galhas de insetos e um total de 384 espécies de plantas. As galhas foram encontradas apenas em 142 espécies de plantas hospedeiras de 29 famílias e 78 gêneros (Tabela I). A riqueza de insetos galhadores foi maior no P. E. Rio Preto (75 morfotipos, 31% do total) seguidas pelo R. P. P. N. Caraça (71, 29%), P. E. Biribiri (63, 26%), P. E. Itacolomi (59, 24%), Serra do Ouro Branco (50, 21%) e P. E. Grão Mogol (18, 7%). Entre as regiões estudadas a maioria das galhas foi induzida por insetos da família Cecidomyiidae (85%) seguido por Lepidoptera (4%) e Homoptera (3%). Foram encontradas duas galhas induzidas por nematóides em espécies de Miconia (Melastomataceae). As famílias que apresentaram um maior número de espécies de galhas foram: Asteraceae (42%), Melastomataceae (11%), Malpighiaceae (9%) e Fabaceae (7%). Os gêneros que apresentaram um maior número de espécies de galhas foram: Baccharis (16%), Byrsonima (7%), Microlicia, Lessingianthus e Lychnophora (4% cada). A maior parte das galhas foi induzida no caule e nas gemas apicais (72%) e as formas de galhas mais freqüentes foram a fusiforme (37%) e a globosa (33%). Noventa e quatro por cento das galhas não tinham pêlos e 85% ocorreram isoladamente sem a formação de aglomerados.

 

DISCUSSÃO

A maior parte dos trabalhos realizados no Brasil com descrição de galhas concentra-se no domínio do Cerrado (e.g., Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001b; Urso-Guimarães et al. 2003; Urso-Guimarães & Scarelli-Santos 2006) e na vegetação de restinga (veja referências citadas em Maia 2005). Poucos foram os trabalhos realizados em outros biomas considerando a grande extensão territorial do Brasil, e.g. Mata Atlântica (Fernandes et al. 2001; Mendonça 2007), Pantanal (Julião et al. 2002), Floresta Amazônica (Julião et al. 2005) e mata sazonal seca (Coelho et al. 2009). Em áreas de campos rupestres, a descrição dos morfotipos de galhas e suas plantas hospedeiras estão disponíveis apenas para a Serra de São José (Maia & Fernandes 2004) e para a região do município de Delfinópolis (Urso-Guimarães et al. 2003). Este trabalho relatou 241 morfotipos de galhas em 140 espécies de plantas (47 gêneros e 29 famílias) representando o maior levantamento de galhas feito em campos rupestres na Cadeia do Espinhaço.

Com base nas conclusões dos levantamentos acima citados de insetos galhadores e suas plantas hospedeiras algumas generalizações podem ser feitas. As famílias de plantas mais atacadas correspondem às mais representativas nas amostragens de galhadores em cada trabalho. Contudo, estas famílias também são as mais representativas nos biomas estudados (Giulietti et al. 1987; Giulietti & Pirani 1988; Safford 1999; Hind 2003; Zappi et al. 2003; Almeida et al. 2004; Hatschbach et al. 2006). Por exemplo, o táxon com maior número de espécies (Asteraceae - 95 espécies) também apresentou o maior número de morfotipos de galhas (102 morfotipos). O mesmo padrão foi reconhecido no cerrado (Gonçalves-Alvim & Fernandes 2001a, b), campos rupestres (Maia & Fernandes 2004), floresta atlântica (Fernandes et al. 2001) e floresta sazonal subtropical (Mendonça 2007), onde famílias botânicas maiores, com maior número de espécies sustentam o maior número de espécies de insetos galhadores. Assim existe uma relação positiva entre número de insetos indutores de galhas e o tamanho do táxon da planta hospedeira, geralmente famílias ou gêneros (Fernandes 1992; Mendonça 2007).

Independentemente do tamanho do táxon, alguns táxons de plantas hospedeiras reconhecidamente têm uma baixa riqueza em espécies de insetos galhadores mesmo que intensamente amostrados, enquanto outros táxons têm uma grande riqueza em espécies mesmo que pouco amostrados (Hawkins & Compton 1992). Insetos galhadores são extremamente diversos em determinados gêneros de plantas hospedeiras em diferentes regiões biogeográficas: cecidomiídeos em Baccharis (Neotropical, Gagné 1994; Fernandes et al. 1996) e Solidago (Neártica, Gagné 1994); cinipídeos em Quercus (Neártica e Paleártica, Ronquist 1994; Stone et al. 2002).

Os resultados obtidos neste estudo confirmam resultados prévios e de revisão da literatura e apontam Asteraceae como a família de planta hospedeira com maior número de espécies de insetos galhadores nos campos rupestres, principalmente as espécies do gênero Baccharis (Fernandes et al. 1996). Estes resultados refletem a grande riqueza em espécies de plantas deste gênero encontrado em áreas de campo rupestre (Barroso 1976; Munhoz & Proença 1998; Hind 2003; Zappi et al. 2003; Hatschbach et al. 2006). Segundo Safford (1999), aproximadamente 5% de todas as espécies de plantas lenhosas em campos de altitude são do gênero Baccharis. Além disso, a grande maioria das galhas foi induzida por insetos da família Cecidomyiidae corroborando as afirmações de que estes insetos são os mais ricos em espécies na região neotropical (Gagné 1994; Maia 2005; Espírito-Santo & Fernandes 2007).

A visão tradicional é que a maior parte das galhas é induzida nas folhas em comparação a outros órgãos (e.g. Dreger-Jauffret & Shorthouse 1992). Resultados prévios em vegetação de campos rupestres mostram a mesma tendência, com folhas hospedando mais espécies de galhas (Maia & Fernandes 2004). Neste estudo, a grande maioria das galhas descritas foi induzida em ramos e gemas. Na savana africana também foram encontradas mais galhas em ramos (Veldtman & McGeoch 2003). Os autores sugerem que ramos são sítios mais seguros para oviposição por não serem sujeitos ao dano mecânico causado por vento ou por outros herbívoros. Uma outra possibilidade para explicar o número maior de espécies de insetos indutores de galhas em ramos além da proteção seria a qualidade nutricional dos tecidos da galha. Os padrões filogenéticos de afídeos e vespas sugerem que a radiação adaptativa destes grupos seguiu a tendência de centralização dos sítios de oviposição em resposta a qualidade nutricional da planta (Inbar et al. 2004; Price 2005). Ramos, pecíolos e gemas são mais centrais do que folhas em relação ao sistema vascular da planta. As larvas manipulam mais facilmente a fisiologia da planta drenando mais nutrientes dos tecidos sadios da planta para a galha. Assim, as larvas conseguem um alimento de melhor qualidade nutricional, e consequentemente, maior sucesso reprodutivo (Price 2005). Em afídeos, por exemplo, galhas primitivas formadas em folhas sustentam poucos indivíduos, enquanto que as galhas induzidas em gemas apicais sustentam milhares de indivíduos (Inbar et al. 2004). Entretanto, esta hipótese ainda não foi testada e estudos observacionais e experimentais devem ser realizados para elucidar esta questão.

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

Este é o primeiro estudo feito em diferentes serras da região Neotropical utilizando uma amostragem padronizada. Outras serras deverão ser amostradas, para que seja alcançada uma melhor compreensão da distribuição dos insetos galhadores e de suas plantas hospedeiras ao longo da Cadeia do Espinhaço. Mesmo sendo estes resultados parciais, devido à grande extensão territorial dos campos rupestres, e pelo fato de que este trabalho considerar apenas as espécies de insetos indutores de galhas em plantas lenhosas menores que 2 m de altura, pode-se dizer que a riqueza dos insetos indutores de galhas corrobora a afirmação de que campo rupestre é um dos hábitats com maior diversidade de insetos galhadores ao lado de outras regiões como os "fynbos" na África do Sul.

Agradecimentos. Agradecemos a M. S. Coelho, D. Negreiros, F. A. O. Silveira e a dois revisores anônimos pela revisão crítica e sugestões ao manuscrito. Ao Instituto Estadual de Florestas I.E.F. pelo suporte logístico. A FAPEMIG (2893/98) e ao CNPq (472811/2006-1; 30.9633/2007-9) pelo suporte financeiro. A CAPES/PICDT pela bolsa de estudos concedida a M. A. A. Carneiro. Este trabalho foi parte dos requerimentos para conclusão do curso de Doutorado em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre por M. A. A. Carneiro, na Universidade Federal de Minas Gerais.

 

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Recebido em 27/08/2008; aceito em 12/06/2009

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