Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em ecossistema de dunas na Praia de Panaquatira, São José de Ribamar, Maranhão, Brasil

Community of bees (Hymenoptera, Apoidea) in the coastal sand dunes at Panaquatira beach, São José de Ribamar, Maranhão, Brazil

BIOLOGIA, ECOLOGIA E DIVERSIDADE

Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em ecossistema de dunas na Praia de Panaquatira, São José de Ribamar, Maranhão, Brasil

Community of bees (Hymenoptera, Apoidea) in the coastal sand dunes at Panaquatira beach, São José de Ribamar, Maranhão, Brazil

Fabiana S. Oliveira^I; Márcio W. A. Mendonça^II; Márcia C. S. Vidigal^I; Márcia M. C. Rêgo^II; Patrícia M. C. Albuquerque^II

^IIPrograma de Pós-Graduação em Biodiversidade e Conservação, Universidade Federal do Maranhão, Av. dos Portugueses, SN, Campus do Bacanga, 65085-580 São Luís-MA, Brasil. [e-mail]; [e-mail]

^IILaboratório de Estudos sobre Abelhas, Dep. de Biologia, Universidade Federal do Maranhão, Av. dos Portugueses, SN, Campus do Bacanga, 65085-580 São Luís-MA, Brasil. [e-mail]; [e-mail]; [e-mail]

RESUMO

Comunidade de abelhas (Hymenoptera, Apoidea) em ecossistema de dunas na Praia de Panaquatira, São José de Ribamar, Maranhão, Brasil. Foi analisada a estrutura da comunidade de Apoidea de uma área restrita de dunas primárias em São José de Ribamar, Maranhão, Brasil. Amostragens foram realizadas quinzenalmente durante um ano com metodologia padronizada totalizando 24 coletas. As coletas ocorreram no período das 12:00 às 18:00 h no primeiro dia e das 6:00 às 12:00 h no segundo, realizadas por dois coletores. Um total de 3305 indivíduos de 31 espécies pertencentes a quatro famílias (Apidae>Halictidae>Megachilidae>Andrenidae em número de indivíduos) foram coletadas nas flores. Centris com 14 espécies e 890 indivíduos foi o gênero mais rico e abundante. O padrão de abundância e riqueza foi bastante semelhante ao de outros habitats de dunas no nordeste brasileiro. Das espécies amostradas, 61% foram representadas por menos de 36 indivíduos e apenas 5 espécies foram muito abundantes com mais de 177 indivíduos: Apis mellifera Linnaeus, Centris (Centris) leprieuri Spinola, Eulaema (Apeulema) nigrita Lepeletier, Eufriesea surinamensis Linnaeus e Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke. As abelhas estiveram presentes durante todo o ano, apresentando picos de abundância no período de maior precipitação. A atividade diária foi maior entre 06:00 e 11:00 h, quando a temperatura aumentava e a umidade relativa decrescia.

Palavras-chave: Abundância; dunas costeiras; diversidade; nordeste brasileiro.

ABSTRACT

The community structure of Apoidea of a restricted area of primary dunes in São José de Ribamar, Maranhão, Brazil was analyzed. Standardized samples were taken for one year, 2 times a month, from 12:00 a.m. to 6:00 p.m. on the first day and from 6:00 a.m. to 12:00 a.m. on the second by two collectors. A total of 3305 individuals of 31 species, belonging to four families (Apidae > Halictidae > Megachilidae > Andrenidae) were collected. Centris with 14 species and 890 individuals was the richest and most abundant genus. The abundance pattern and the richness were very similar to other sand dunes habitats in northeast Brazil. Of the total of bees sampled, 61% were represented by less than 36 individuals. The five most abundant species (more than 177 indivuduals) were: Apis mellifera Linnaeus, Centris (Centris) leprieuri Spinola, Eulaema nigrita Lepeletier, Eufriesea surinamensis Linnaeus and Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke. Bees were active throughout the year, with abundance peaks in the highest rainfall periods. Daily activity was greatest between 06:00 and 11:00 a.m., when relative humidity decreased and the temperature increased.

Keywords: Abundance; coastal dune; diversity; north-eastern Brazil.

Quase cinco mil quilômetros (79%) do litoral brasileiro são constituídos de restingas e dunas (Araújo & Lacerda 1987) que, no Maranhão, misturam-se com as vegetações do cerrado (IBAMA 1991). Como parte desse mosaico, a vegetação de dunas de praia merece atenção especial devido à intensa modificação a que está sujeita, e ao papel que desempenha na preservação da morfologia costeira (Cordeiro 2005). As espécies vegetais aí encontradas apresentam um conjunto de adaptações relativas às condições extremas de elevada salinidade, baixa disponibilidade de água e intensa radiação solar (Scarano et al. 2001).

Considerando a complexidade estrutural e a diversidade biológica, bem como sua vasta extensão, as áreas de restinga, principalmente as dunas litorâneas e vegetação de praia, estão sob a ameaça constante de destruição devido à ocupação humana progressiva nestes locais. As dunas, em particular apresentam grande fragilidade, pois são destruídas ou reduzidas como resultado da diminuição da sua cobertura vegetal e remoção de areia (Viana & Kleinert 2005). Isto conduz à perda da biodiversidade e a introdução de outras guildas não comuns àquele ambiente.

Estudos neste tipo de ambiente foram desenvolvidos na região Sul do Brasil por Zanella et al. (1998) e Alves-dos-Santos (1999a,b); região Nordeste por Viana et al. (2001, 2002, 2006), Ramalho & Silva (2002) e Viana & Kleinert (2005, 2006) na Bahia; Madeira-da-Silva & Martins (1999, 2003) na Paraíba; Gottsberger et al. (1988) e Albuquerque et al. (2007) no Maranhão.

Gottsberger et al. (1988) em trabalho realizado nas dunas litorâneas de São Luís, Maranhão, constataram que 80% a 90% das plantas desse ecossistema são melitófilas. Porém, devido às condições ambientais adversas das dunas, como ventos fortes, temperaturas elevadas e pouca disponibilidade de locais para nidificação, alguns autores afirmam que poucas espécies de abelhas são residentes nesses ambientes. O que também interfere nas características morfológicas da fauna de abelhas, com uma predominância de espécies de médio a grande porte (Gottsberger et al. 1988; Viana et al. 2001; Madeira-da-Silva & Martins 2003; Albuquerque et al. 2007). Abelhas com capacidade de vibrar também são bastante comuns nesses locais, como as representantes do gênero Centris (Gottsberger et al. 1988; Viana 1999), espécies que podem suportar hábitats abertos onde as temperaturas diárias são mais altas que nos hábitats sombreados (Frankie & Newstrom 1993; Viana et al. 2001).

Este trabalho foi realizado com o objetivo de estudar a composição taxonômica, abundância e sazonalidade das espécies de abelhas de uma área de duna litorânea, bem como comparar os resultados obtidos com os estudos da apifauna de dunas e restinga, citados acima.

MATERIAL E MÉTODOS

A amostragem constituiu-se de 24 coletas periódicas de abelhas em uma área que corresponde a 6.000 m² (300m de comprimento x 20m de largura) ao longo da duna marginal da praia de Panaquatira, município de São José de Ribamar, Maranhão (02º28'16,3"S 044º03'12,2"W).

A praia de Panaquatira caracteriza-se por ser uma das áreas de maior expressividade no que diz respeito à vegetação de dunas e restingas na Ilha de São Luís. Possui clima quente e semi-úmido, regime de chuvas seguindo o padrão tropical com um período chuvoso que se inicia em dezembro prolongando-se até junho e um período seco de julho à novembro (Feitosa & Trovão 2006).

As coletas foram realizadas durante dois dias consecutivos utilizando-se o método de Sakagami et al. (1967), que consiste na captura de abelhas encontradas sobre as flores ou recém saídas delas. Dois coletores percorriam a área, simultaneamente, seguindo a mancha de vegetação em direções opostas, perfazendo toda a área ao longo do dia e explorando todas as plantas floridas.

As coletas ocorreram, quinzenalmente, sempre no período de 12:00h às 18:00h no primeiro dia e das 6:00h às 12:00h no segundo, totalizando 288 horas/coletor. Uma vez capturados, os exemplares eram colocados em câmaras mortíferas e sacrificados com o uso de acetato de etila e acondicionados em sacos plásticos; em laboratório, os espécimes eram montados em alfinetes entomológicos e etiquetados com os dados relativos à data de coleta, hora de captura e nome da planta.

A identificação das abelhas foi realizada inicialmente em nível de morfo-espécies, sendo posteriormente identificadas com o auxílio de chave taxonômica e por comparação com as espécies da coleção de referência do Laboratório de Estudos sobre Abelhas /Departamento de Biologia /Universidade Federal do Maranhão, onde encontram-se depositadas. Todos os dados foram codificados e listados em um banco de dados de acordo com as informações disponíveis nas respectivas etiquetas.

Simultaneamente à coleta das abelhas, um terceiro coletor realizou o levantamento florístico da área durante todo o período experimental. A cada hora, informações relativas à temperatura, umidade relativa e velocidade do vento foram obtidas por meio de um termômetro, higrômetro e anemômetro, respectivamente.

Os exemplares foram medidos com o auxílio de uma ocular micrométrica acoplada a um microscópio estereoscópico

A diversidade das espécies foi calculada pelo índice de Shannon-Wiener obtido pela formula: (H') =-Σ pi. Log.pi utilizando logaritmo natural, onde pi é a proporção de indivíduos (fi/N) correspondentes à i-ésima espécie, sendo fi o número de indivíduos da espécie i e N o número total de espécies na amostra. Para comparar a magnitude da diferença de diversidade das amostras foi utilizado o exponencial do índice de Shannon. Este valor é equivalente à diversidade Hill de primeira ordem: N1 = exp (H'), que calcula a diversidade em termos do número efetivo de espécies (Hill 1973; Jost 2006).

O índice de equitabilidade de Pielou foi calculado pela fórmula (J'): J'=H'/H'max, onde H'max é o logaritmo do número total de espécies na amostra (Ludwig & Reynolds 1988).

O modelo lognormal de Preston (Ludwig & Reynolds op. cit.) foi utilizado para a representação da distribuição da abundância das espécies e foi obtido através do programa PAST 1.73 (Paleontological Statistics) (Hammer et al. 2007). As espécies foram agrupadas em classes ou oitavas de abundância. O número de indivíduos em cada oitava variou da seguinte forma: 1(0-2); 2(2-4); 3(4-8), 4(8-16) e assim por diante (cf. Ludwig & Reynolds op.cit. p. 78), permitindo visualizar a riqueza e a distribuição quantitativa dos indivíduos por espécie.

A partir desta distribuição é possível estimar o número total de espécies, inclusive as não coletadas, pois as amostras com elevado número de indivíduos (amostras ideais) devem assemelhar-se à distribuição lognormal truncada (Preston 1948). Este modelo é comum em comunidades bastante heterogêneas e com um grande número de espécies (Martins & Santos 1999).

O Índice de Morisita foi aplicado para a análise da similaridade faunística dos ecossistemas (Wolda 1981) de dunas e restinga de Panaquatira - Maranhão, São Luís - Maranhão, Ilha de Curupu - Maranhão, Cabedelo - Paraíba e Abaeté - Bahia, sendo que foram considerados valores de abundância de cada espécie.

Para o cálculo das espécies de abelhas dominantes foi utilizada uma comparação com os limites de confiança entre as classes de abundância que foram determinadas através do intervalo de confiança da média ao nível de 5% de probabilidade (Silveira Neto et al. 1976), sendo consideradas classes de espécies pouco abundantes quando a porcentagem situou-se abaixo do limite inferior (Si) do intervalo de confiança; abundantes, espécies com percentagens dentro do intervalo de confiança; muito abundantes, espécies com porcentagens acima do limite superior (Ss) do intervalo de confiança. O intervalo de confiança foi calculado com a utilização do programa SYSTAT 10.0 (Wilkinson 2000). O teste Qui-quadrado foi utilizado para comparar a abundância relativa de espécies. Para analisar-se a influência da velocidade do vento na atividade das abelhas foi aplicado o teste da correlação de Spearman.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Riqueza e abundância de espécies.

Foram coletados um total de 3305 indivíduos de Apoidea nas dunas marginais da praia de Panaquatira, distribuídos em 31 espécies pertencentes a 9 tribos e 15 gêneros de 4 famílias: Apidae, Halictidae, Megachilidae e Andrenidae (sensu Michener 2000) (Tab. I). A família Apidae teve maior representatividade em termos de número de indivíduos, espécies e gêneros (3237 ind., 27 sp, 12 gen) reunindo 97,94% das espécies, seguida em ordem decrescente por Halictidae (61 ind., 1 sp. e 1 gen), Megachilidae (5 ind., 2 sp., 1 gen) e Andrenidae (2 ind., 1 sp. e 1 gen) (Tab. I).

A predominância de abelhas pertencentes à família Apidae como visitantes florais de plantas com características melitófilas que ocorrem em áreas de restinga e dunas litorâneas já era esperada, baseando-se nos resultados encontrados em outros trabalhos realizados em ecossistemas costeiros do Nordeste (Gottsberger et al. 1988; Viana 1999; Costa & Ramalho 2001; Madeira-da-Silva & Martins 2003; Oliveira-Rebouças & Gimenes 2004; Albuquerque et al. 2007).

Halictidae foi uma das famílias menos representativas em número de espécies assim como encontrado em outras localidades do nordeste (Viana 1999; Madeira-da-Silva & Martins 2003; Albuquerque et al. 2007). A familia Halictidae aumenta em abundância nas maiores latitudes e segundo Roubik (1989), o número de espécies dessa família aumenta abruptamente para o sul e sudeste do Brasil, sendo uma das famílias mais diversas da costa do Paraná (Zanella et al. 1998) e Rio Grande do Sul (Alves-dos-Santos 1999b).

Foi amostrada nas dunas de Panaquatira, uma única espécie de Halictidae, Pseudoaugochloropsis pandora Smith, que possui corpo pequeno o que representa uma desvantagem em ambientes como os das dunas. Porém observou-se que P. pandora apresentou a característica de voar baixo enquanto forrageia. Esta estratégia minimiza a ação dos ventos fortes sobre o corpo frágil e pequeno da espécie.

Andrenidae também apresentou um pequeno número de espécies nas dunas das praias de Panaquatira - São José de Ribamar, Maranhão (este trabalho), São Marcos – São Luís, Maranhão (Albuquerque et al. 2007) e Intermares - Cabedelo, Paraíba (Madeira-da-Silva & Martins 2003). Contudo no Rio Grande do Sul muitas abelhas da tribo Panurgini foram registradas o que aumentou a representatividade da família na amostra dessa região.

Em área de dunas e restinga no Maranhão, apenas uma espécie de Andrenidae, Oxaea festiva Smith foi amostrada (em São Marcos, São Luís - Albuquerque et al. 2007; na Ilha de Curupu/Raposa – Martins, dados não publicados e no presente trabalho). Esta espécie tem porte corpóreo geralmente grande semelhante aos Apidae coletados nas dunas o que confere uma vantagem em caso de ventos fortes como os das dunas.

Abelhas da família Megachilidae são típicas e bem distribuídas em áreas de planície principalmente no sul do Brasil. Entretanto esta família não é bem representada na região nordeste (Viana & Alves-dos-Santos 2002).

Centridini foi a tribo melhor representada tanto em número de espécies (15 sp, 48%), quanto de indivíduos (1025 ind., 31%), seguida por Euglossini (874 ind., 26%; 3 sp), Apini (664 ind., 20%; 1 sp), Xylocopini (520 ind., 16%; 2 sp), Ericrocidini (110 ind., 3%; 3 sp), Augochlorini (61 ind., 2%; 1 sp), Epeolini (38 ind., 1,14%; 1 sp ), Emphorini (6 ind., 0,2%; 2 sp., 6 ind.) e Megachilini (5 ind., 0,2%; 2 sp) (Tab. II; Fig. 1).

Nas dunas primárias de Panaquatira verificou-se que Centris é o gênero de maior destaque (Tab. I), correspondendo a 27% dos indivíduos amostrados, seguido de Apis (20%), Xylocopa (15,7%), Eulaema (14%), Eufriesea (12%), Epicharis (4%) e Mesonychium sp. (3%). A dominância de Centris pode ser explicada pelo fato de várias espécies desse gênero serem residentes em ambientes abertos e com terrenos arenosos realizando nidificação no solo (Centris (Centris) aenea, C. flaviforns, C. leprieuri, C. (Melacentris) sp.), excetuando-se C. (Ptilotopus) e C. (Hemisiella) que não nidificam em solo arenoso.

Gottsberger et al. (1988) afirmam que Centris é polinizador efetivo de 6 entre as 10 plantas estudadas por eles nas dunas, fato que pode ser justificado pela grande abundância desta espécie neste tipo de ambiente (Gottsberger et al. 1988; Albuquerque et al. 2007). Dessa forma pode-se reforçar a importância destas abelhas como promotoras do sucesso reprodutivo das espécies vegetais e conseqüente manutenção desse ecossistema.

A área de estudo, quando comparada com as demais áreas estudadas em ecossistemas similares apresenta menor número de espécies apresentando porém grande número de indivíduos, sendo menor apenas que Abaeté (Viana & Kleinert 2005) (Tab. II).

O índice de diversidade nas dunas da praia de Intermares, Cabedelo - Paraíba (H'= 2,45) é maior que nas dunas da praia de Panaquatira/São José de Ribamar - Maranhão (H'= 2,28), que por sua vez é superior ao índice das dunas da praia de São Marcos/São Luís - Maranhão (H'=2,05) e este maior que as da praia de Abaeté-Bahia (H'= 1,99). Comparando-se as amostras após o cálculo do exponencial de Shannon, evidencia-se melhor a magnitude da diferença de diversidade das espécies, onde Intermares - Paraíba (11,58), seguido de Panaquatira - Maranhão (9,77), São Marcos - Maranhão (7,76) e Abaeté - Bahia (7,31).

Os ecossistemas de dunas e restingas apresentam uma baixa diversidade de espécies quando comparado a estudos feitos em regiões de mata (Wilms et al. 1997), cerrado (Silveira & Campos 1995; Rêgo 1998) e ecossistemas costeiros do Sul do Brasil (Zanella et al. 1998; Alves-dos-Santos 1999a,b).

Os coeficientes de similaridade entre ecossistemas semelhantes do Nordeste do Brasil (praias de Panaquatira - Maranhão, Intermares - Paraíba, Curupu - Maranhão, Abaeté - Bahia e São Marcos - Maranhão) mostraram maior similaridade entre Abaeté (Bahia) e São Marcos em São Luis, Maranhão (0,72). Considerando Panaquatira com as demais áreas, a maior similaridade é com São Marcos/Maranhão (0,64) (Tab. III), o que já era esperado devido à similaridade florística, apresentando ambos os locais, espécies vegetais tais como Canavalia rosea, Emilia sonchiafoliae, Crotalaria retusa,Centrosema brasilianum, Passiflora foetida, Ipomoea litorallis e Cnidosculus urens, que representam importantes fontes de recursos para os visitantes e possíveis polinizadores.

É provável que a composição local de abelhas nessas localidades (Panaquatira e São Marcos) esteja influenciada por habitats vizinhos e variação dos fatores abióticos, bem como estar relacionado à composição da flora e posição geográfica (Viana & Alves-dos-Santos 2002)

O índice de equitabilidade de Pielou para a comunidade de abelhas de Panaquatira foi de 0,66, apresentando-se maior que nos outros ecossistemas. Viana & Kleinert (2005) discutem que nos ambientes litorais do nordeste, a pouca disponibilidade dos recursos combinados aos valores elevados da velocidade de vento e a alta intensidade de luz devem limitar o número das que compõem as associações locais de abelhas. Sendo assim, observou-se como uma característica geral nos cinco ecossistemas comparados, que há uma predominância das espécies solitárias, com corpos grandes e maior longevidade.

Espécies de abelhas predominantes.

No presente trabalho, com exceção de Apis mellifera que é uma abelha de médio porte e eussocial, as abelhas grandes e solitárias prevaleceram. Das 31 espécies coletadas, doze são as mais abundantes quando consideramos apenas as espécies dentro do intervalo de confiança da média ao nível de 5% de probabilidade (abundantes) ou aquelas acima deste (muito abundantes) (Tab. I). A. mellifera, Centris leprieuri, Eulaema nigrita, Eufriesea surinamensis e Xylocopa cearensis foram espécies consideradas muito abundantes (mais de 177 indivíduos). A dominância de abelhas de corpos grandes e robustos, ou médios e robustos em ambientes arenosos de dunas, foi também evidenciada por outros autores e relacionada a sua capacidade de forragear sob elevada velocidade de vento, uma vez que esta característica de ambiente com ventos fortes parece ser um fator limitante para abelhas de corpos pequenos (Gottsberger et al.1988; Viana & Kleinert 2006; Albuquerque et al. 2007). O fato de abelhas de pequeno porte ganhar e perder calor muito mais rapidamente que as abelhas de grande porte (Pereboom & Biesmeijer 2003) também seria uma vantagem das abelhas de grande porte em um ambiente onde a temperatura e a umidade apresentam-se bastante elevadas (Fig. 4). Apis mellifera foi a espécie mais abundante representando 20% da amostra, o que aumentou a abundância de Apidae nas dunas de Panaquatira. Neves & Viana (2002) realizando levantamento semelhante em ecossistema de dunas na Bahia constataram que a predominância desta espécie é devida as suas colônias numerosas, as grandes distâncias percorridas durante o forrageamento e ao grande número de espécies vegetais as quais exploram.

Centris leprieuri, a segunda espécie mais abundante da amostra (Fig. 2), foi observada nidificando nas dunas em Panaquatira, sendo, portanto considerada uma espécie residente. A presença de C. leprieuri em ecossistemas de dunas foi também observada por Gottsberger et al. (1988) e Albuquerque et al. (2007) no Maranhão, além de Madeira-da-Silva & Martins (2003) na Paraíba, Viana (1999), Oliveira-Rebouças & Gimenes (2004) e Viana & Kleinert (2005, 2006) na Bahia. C. leprieuri foi considerada uma espécie de grande importância na restinga da Bahia por Oliveira-Rebouças & Gimenes (2004) por ser polinizadora de Comolia ovalifolia DC Triana (Melastomataceae).

Apesar da pouca representatividade de Eulaema nigrita e Eufriesea surinamensis nos demais trabalhos realizados em dunas e restingas no nordeste brasileiro, elas estão entre as cinco espécies mais abundantes das dunas de Panaquatira (Fig. 2). E. nigrita, segundo Rebêlo & Silva (1999) é uma espécie que tem sido encontrada em todos os ambientes do Norte do Maranhão (cerrado, mata, restinga e campo), sendo muito freqüente em áreas abertas e relativamente secas. E. surinamensis está presente em toda a Região Neotropical, sendo encontrada desde o México até a Bolívia. No Brasil há registro de ocorrência dessa espécie desde o estado do Amazonas até o Espírito Santo (Rebêlo & Silva 1999).

Xylocopa cearensis foi a quinta espécie mais abundante em Panaquatira (Fig. 2) sendo sua abundância também evidenciada na praia de São Marcos em São Luís, Maranhão (Albuquerque et al. 2007) e Abaeté na Bahia (Viana & Kleinert 2005) tendo sido a espécie mais abundante em ambas as regiões.

Foram amostradas quatro espécies parasitas nas dunas da praia de Panaquatira: Mesonychium sp. (100 ind.) e Mesoplia sp. (9 ind.), que são parasitas de ninhos de Centris; Acanthopus sp. (1 ind.) e Odyneropsis sp. (38 ind.) parasitas de Centris (Ptilotopus) (Silveira et al. 2002). A ação de parasitas sobre ninhos pode interferir na razão sexual, inferindo que uma proporção desequilibrada entre machos e fêmeas pode ocorrer em função desse parasitismo Aguiar & Martins (2002). Embora no trabalho de Mendes & Rêgo (2007) em ninhos de Centris tarsata esta razão tenha sido afetada por outros fatores como maior disponibilidade de recursos no entorno de uma das áreas estudadas (eucaliptal) e isolamento do fragmento de Mata mesofítica. Rozen (2000) afirma, contudo que espécies parasitas não ocupam grandes proporções dentro das comunidades, tanto em número de indivíduos, como em número de espécies.

Os dados de Panaquatira se ajustaram ao modelo de Preston. A curva ajustada foi a curva truncada, com a extremidade esquerda incompleta (Fig. 3). O ponto de truncamento é chamado "linha véu", e à esquerda desta linha estão representadas as espécies não amostradas. A riqueza de uma comunidade qualquer se adapta bem ao modelo de distribuição lognormal quando possui um grande número de classes de abundância intermediárias e poucas repetições nas classes com abundâncias pequenas ou grandes (Preston 1948). Em Abaeté (Viana & Kleinert 2005) verificou-se que a abundância das espécies também se ajustou ao modelo lognormal, sendo por esta razão, considerado pelos autores um ambiente ainda conservado em relação à comunidade de abelhas. Contudo, outros autores (Nunmelin 1998; Williamson & Gaston 2005) discordam que a distribuição lognormal seja uma hipótese nula apropriada para a distribuição da abundância de espécies ou um indicador universal para distúrbios. A distribuição da abundância de indivíduos pode estar relacionada não só com a conservação do ambiente, mas com métodos de amostragem, eficiência e esforço na coleta entre outros fatores.

Atividade anual.

Houve uma variação significativa da abundância dos Apoidea entre os meses (x² = 944,28; g.l= 12; p< 0,001). Foi observado que 67% (21 espécies) dos Apoidea coletados nas dunas de Panaquatira estiveram presentes durante poucos meses do ano apresentando picos de abundância no período de maior precipitação pluviométrica. Apenas 10 espécies apresentaram atividade entre 9 e 12 meses, sendo que C. leprieuri, X. cearensis, Epicharis umbraculata, Eufriesea surinamensis e Xylocopa frontalis estiveram ativas todos os meses de coleta (Tab. IV).

Os meses de junho, julho e agosto de 2005 apresentaram os maiores valores de riqueza de espécies enquanto que dezembro/2005 e março/2006 os menores (Fig. 4). Isto pode estar relacionado devido ao fato dos meses de novembro e dezembro de 2005 apresentaram as menores taxas de umidade relativa e abril e maio de 2006 as maiores (Fig. 4). O menor número de indivíduos coincidiu com os meses de maior temperatura e menor umidade relativa (setembro a dezembro de 2005).

A correlação de Spearman mostrou uma relação positiva (ρ = 0,73) entre as altas velocidades do vento e a atividade das abelhas, demonstrando ser um fator limitante importante para a atividade do vôo (Fig. 4). A velocidade de vento foi relatada também como exercendo uma influência forte na atividade do vôo dos Apoidea na Bahia (Viana & Kleinert 2005) e nas dunas de São Luís - Maranhão (Albuquerque et al. 2007). Embora o vento interfira na atividade do vôo dos insetos, algumas abelhas continuam a voar em ventos muito fortes, como Pseudoaugochloropsis pandora, que não é uma abelha de grande porte, mas teve pico de atividade nos meses de alta temperatura e ventos fortes o que pode ser devido à sua habilidade de voar baixo.

Em geral as abelhas estiveram presentes durante todo o ano, sendo que as maiores freqüências foram observadas entre janeiro e maio, o que coincide com o período chuvoso. A mesma tendência foi observada nas dunas interiores do Médio São Francisco na Bahia (Viana 1999).

Atividade diária.

Variações significativas foram observadas na atividade diária. O maior número de indivíduos foi coletado durante o período da manhã, apresentando-se mais ativas entre 06:00h e 11:00h, com um pico entre 07:00h e 09:00h (Fig. 5), padrão já esperado comparando-se com os trabalhos já realizados nesse tipo de ambiente. Este padrão de atividade no período da manhã é típico de comunidades tropicais e pode ser explicado por fatores como temperaturas mais amenas e a maior disponibilidade de recursos florais, principalmente néctar (Impertatriz-Fonseca et al. 1985).

A temperatura é um fator determinante para que as abelhas exerçam suas funções normalmente. Por serem organismos relativamente pequenos, a relação superfície/volume é alta, e a troca de calor com o ambiente é grande. Por isso, elas são bastante dependentes da temperatura ambiente. Baixas temperaturas diminuem o metabolismo impedindo o vôo e outros movimentos e temperatura muito elevada faz com que diminuam as atividades externas (Michener 1974).

Teixeira & Campos (2005) corroboraram a hipótese de que o tamanho corporal das diferentes espécies também é um fator determinante para o início das atividades de vôo, uma vez que as espécies maiores iniciaram atividade externa mais cedo, quando a temperatura era mais baixa.

Apesar de estarem presentes em todos os horários, o número de indivíduos sofreu uma diminuição gradual ao longo do dia. O que pode também ser explicado devido ao fato de muitas abelhas terem atividade restrita a determinado período, bem como as plantas não oferecerem recursos (néctar, pólen, óleos, resinas) durante todo o dia, o que indica que, mais do que variações climáticas, a disponibilidade de recursos florais exerce grande influencia sobre as atividades diárias e anuais das abelhas. A disponibilidade de recursos florais foi observado como um dos principais fatores de regulação da atividade de vôo das abelhas em Abaeté por Viana & Kleinert (2005).

Espécies como Apis. mellifera, Centri leprieuri, Centris (Melacentris) sp., Mesonychium sp., Epicharis umbraculata, Eulaema nigrita, Xylocopa frontalis e X. cearensis estiveram presentes grande parte dos horários ao longo do dia.

A ausência total ou uma baixa freqüência de Meliponini é característica de ambientes de dunas e praias, como observado por Viana & Kleinert (2005) e também verificado no presente trabalho. Este fato pode ser atribuído à falta de lugares apropriados para a nidificação, bem como às grandes áreas sem vegetação e aos ventos fortes; estas características agem como fatores limitantes para este grupo de abelhas normalmente menores.

Agradecimentos. À Base de Pesquisa em Aves Migratórias da UFMA pelo apoio logístico durante o desenvolvimento do trabalho. À Dra. Lenira Lacerda pela leitura e contribuições ao manuscrito. Aos estagiários do Laboratório de Estudos sobre Abelhas (Lea), especialmente a Adriana Martins, Orleans Silva e Éville Karina pela ajuda. FSO agradece ao PIBIC/CNPq/UFMA bela bolsa concedida.

Recebido em 22/05/2008; aceito em 01/12/2009

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Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  07 Maio 2010
• Data do Fascículo
  Mar 2010

Histórico

• Recebido
  22 Maio 2008
• Aceito
  01 Dez 2009