Fungos micorrízicos arbusculares na recuperação de florestas ciliares e fixação de carbono no solo

Arbuscular mycorrhizal fungi in riparian forest restoration and soil carbon fixation

DIVISÃO 2 - PROCESSOS E PROPRIEDADES DO SOLO

COMISSÃO 2.1 - BIOLOGIA DO SOLO

Fungos micorrízicos arbusculares na recuperação de florestas ciliares e fixação de carbono no solo¹

Arbuscular mycorrhizal fungi in riparian forest restoration and soil carbon fixation

Felipe Luiz Braghirolli^I; Andressa Franzoi Sgrott^I; Rosete Pescador^II; Alexandre Uhlmann^III; Sidney Luiz Stürmer^IV

^IPrograma de Pós-Graduação em Engenharia Ambiental, Universidade Regional de Blumenau - FURB. Caixa Postal 1507, CEP 89012-900 Blumenau (SC). E-mails: [e-mail]; [e-mail]

^IIProfessora do Departamento de Fitotecnia, Universidade Federal de Santa Catarina - UFSC. Caixa Postal 476, CEP 88040-900 Florianópolis (SC). E-mail: [e-mail]

^IIIPesquisador da Embrapa Florestas. Estrada da Ribeira, km 111, Caixa Postal 319, CEP 83411-000 Colombo (PR). E-mail: [e-mail]

^IVProfessor do Departamento de Ciências Naturais (DCN), FURB. E-mail: [e-mail]

RESUMO

A associação micorrízica arbuscular estabelecida entre os fungos micorrízicos arbusculares (FMAs - Filo Glomeromycota) e as raízes das plantas tem papel fundamental na sobrevivência e nutrição das plantas. Nesta revisão, é salientado que a tríade floresta ciliar-fixação de carbono-fungos micorrízicos arbusculares deve ser considerada uma estratégia ambientalmente correta para recuperar áreas outrora ocupadas por florestas ciliares. São apresentadas brevemente as classes de solos que ocorrem em ambientes ripários e a entrada de carbono (C) nos ecossistemas terrestres. Posteriormente, é enfatizado que os fungos micorrízicos arbusculares possuem papel importante no processo de fixação de carbono no solo, visto seus efeitos na absorção de nutrientes pelas plantas e aumento na produção de biomassa vegetal em espécies arbóreas, principalmente espécies pioneiras e secundárias iniciais, utilizadas na recuperação de florestas ciliares. Outrossim, as hifas externas desses fungos impactam a estrutura do solo tanto fisicamente, pela ação física das hifas, como bioquimicamente, pela produção de uma glicoproteína. As estruturas diferenciadas pelos fungos, como esporos e hifas, também servem como via de entrada de C no solo, por meio de componentes celulares ricos em C. A recuperação de florestas ciliares pelo plantio de espécies arbóreas resulta na emergência de um novo serviço ambiental: a fixação de C, a qual pode ser incrementada quando no processo de recuperação seja considerada a inoculação com fungos micorrízicos arbusculares.

Termos de indexação: micorriza, classes de solo, micélio extrarradicular, crescimento vegetal, agregação do solo.

SUMMARY

The arbuscular mycorrhizal association established between arbuscular mycorrhizal fungi (AMF-phylum Glomeromycota) and plant roots plays an essential role in plant survival and nutrition. In this review, the idea is outlined that the triad "riparian forest-carbon sequestration-arbuscular mycorrhizal fungi" should be taken into consideration as an environmentally compatible strategy for the recovery of areas formerly covered by riparian forests. We briefly discuss the soil classes found in riparian areas and the C input in terrestrial ecosystems. AMF play an important role in the carbon sequestration process, in view of their effects on plant nutrient uptake and biomass increase in woody species, mainly of those pioneer and late secondary species used in the revegetation of riparian forests. Moreover, external AMF hyphae affect the soil structure physically, through the physical binding of soil particles by hyphae, and biochemically, by the production of a glycoprotein. The structures differentiated by AMF as spores and hyphae also represent a C input in the soil by C-rich cell compounds. The restoration of riparian forests with woody species results in the emergence of a new environmental service: C fixation incremented with mycorrhizal inoculation of the seedlings for revegetation.

Index terms: mycorrhiza, soil classes, extraradical mycelium, plant growth, soil aggregation.

INTRODUÇÃO

Desde o início da Revolução Industrial, a composição da atmosfera tem sido alterada pelo aumento na concentração de gases como o dióxido de carbono (CO₂) e metano (CH₄) (Houghton et al., 1990), os quais possuem papel-chave no balanço energético da Terra; o CO₂, por exemplo, é responsável por aproximadamente 60 % do potencial de aquecimento global do planeta (Desjardins et al., 2005). As atividades humanas têm aumentado os níveis de CO₂ de concentrações abaixo de 300 µL L^-1 na era pré-industrial para os atuais de 370 µL L^-1 (Rees et al., 2005), os quais, segundo projeções, devem aumentar para 670-760 µL L^-1 pelo ano 2075, devido à contínua queima de combustíveis fósseis (Baker & Allen Jr., 1993). Para minimizar os impactos das mudanças climáticas na biosfera, cerca de 170 países ratificaram o Protocolo de Kyoto em 1997 e, mais recentemente, em Durban, na África do Sul (COP17), a fim de envidar esforços para reduzir a emissão de gases de efeito estufa na atmosfera, visando diminuir os impactos das emissões antropogênicas no sistema climático global. Dessa forma, é importante aumentar nosso conhecimento sobre os processos que contribuem para a fixação de carbono (C) no solo, o que envolve um esforço conjunto de cientistas, socioeconomistas e políticos, para reavaliar as práticas agrícolas modernas e tradicionais, bem como os princípios de proteção ambiental e manejo sustentável dos recursos não renováveis (Rees et al., 2005).

Os ecossistemas florestais são considerados extremamente importantes em nível global no ciclo do C (Caldeira et al., 2002), e o desmatamento contribui para o efeito estufa pela liberação de C na atmosfera por causa da queima ou pelo decréscimo da biomassa vegetal, que funciona como um sumidouro do C atmosférico (Marcene et al., 2006). A expressão 'florestas ciliares' envolve todos os tipos de vegetação vinculada à dinâmica fluvial, ou seja, à margem de rios, lagos e nascentes (Ab'Saber, 2000), e estas sofrem influência da geologia, da geomorfologia, do solo e do clima da bacia hidrográfica (Naiman & Décamps, 1997; Ab'Saber, 2000; Lima & Zakia, 2000). As florestas ciliares são importantes não apenas pela produção de biomassa vegetal, mas também por proverem uma série de serviços ecológicos (Kozlowski, 2002). Por exemplo, florestas ciliares influenciam os processos hidrológicos do solo, por aumentarem os processos de infiltração e percolação, diminuindo o escoamento superficial e dissipando energia das gotas da chuva sobre a superfície do solo, prevenindo assim o processo de erosão (Bigarella, 2003). Igualmente, considerando a tipologia dessas florestas, elas funcionam como corredores ecológicos, favorecendo a sobrevivência e o fluxo gênico entre populações de plantas e animais (Macedo, 1993; Durigan, 1994). Do ponto de vista antropológico, essas florestas são importantes para aumentar a qualidade da água e diminuir os efeitos da poluição aérea e hídrica (Kozlowski, 2002).

Devido aos seus férteis solos aluviais, as áreas de florestas ciliares são frequentemente exploradas para agricultura e criação de gado, levando à perda da vegetação original. Assim, muitas áreas ao longo dos rios encontram-se dominadas por espécies invasoras (exóticas ou nativas) de rápido crescimento, ocupadas por atividades pecuárias e agrícolas, pela expansão urbana e alteradas pela implantação de usinas hidrelétricas (Rodrigues & Leitão Filho, 2000). Os processos de recuperação dessas florestas ciliares necessitam observar as particularidades morfológicas, fisiológicas e reprodutivas das espécies vegetais utilizadas, a influência da geomorfologia, dos solos e das condições hídricas sobre o desenvolvimento dessas espécies (Rodrigues, 1992; Naiman & Decamps, 1997; Jacomine, 2000; Lobo & Joly, 2000), bem como as interações simbióticas estabelecidas entre as espécies vegetais e os microrganismos do solo, como bactérias diazotróficas e fungos micorrízicos arbusculares.

A regeneração das florestas ciliares em si significa melhor cobertura do solo, maior estabilidade dos taludes, possibilidade de estabelecer maior conectividade entre os fragmentos florestais, além de oferecer condições para o incremento do conteúdo de C armazenado na forma de biomassa vegetal e no solo. Dessa forma, técnicas de recuperação de ambientes fluviais têm o potencial de promover não apenas a sua recuperação por meio da revegetação, mas também servir como um dreno de C atmosférico - aliar essas duas funções no processo de recuperação de ambiente fluvial requer, no entanto, uma abordagem multidisciplinar e necessita de uma técnica inovadora do processo.

Nesta revisão, tem-se como objetivo transmitir o conceito de que a tríade revegetação de florestas ciliares - fixação de C - fungos micorrízicos arbusculares deve ser considerada como uma estratégia ambientalmente correta para o processo de recuperação de florestas ciliares. O artigo apresenta brevemente os solos e a entrada de C em ecossistemas terrestres e, posteriormente, são apresentadas as evidências de como os fungos micorrízicos arbusculares (FMAs) contribuem para a entrada e fixação de C no solo e na biomassa vegetal.

Solos de Ambientes Fluviais e Entrada de Carbono no Solo

O desenvolvimento dos solos nos ambientes fluviais está condicionado a uma série de processos, que variam de acordo com o compartimento da paisagem, geologia, geomorfologia, além dos processos fluviais envolvidos com a erosão, transporte e deposição de sedimentos (Christofoletti, 1981; Cunha, 1994; Ab´Sáber, 2000; Curcio, 2006). Os solos de planície dos ambientes fluviais são muito variáveis em função dos depósitos que propiciaram seu desenvolvimento, da energia envolvida na construção da feição de paisagem, da alteração temporal do nível de base, entre outros. Os diques marginais, por exemplo, podem ter alturas variáveis de acordo com a energia envolvida nas cheias para efetuar os depósitos, mas, de modo geral, serão constituídos por material mais grosseiro que aquele da bacia de inundação (Curcio, 2006). Com isso, alteram-se características como a permeabilidade e a CTC dos solos e demais características que recebem influência direta ou indireta destas. Espera-se, nesse caso, o predomínio de Neossolos Flúvicos e Cambissolos Flúvicos. Por outro lado, material mais fino, depositado principalmente nas porções mais interiores da planície, pode gerar impermeabilização dos solos e, somado à subida do nível do lençol freático, levar à formação de Gleissolos e Organossolos (Curcio, 2006). Descrição dos principais solos observados em ambientes fluviais e de suas características pode ser encontrada em Jacomine (2000).

Para maximizar a entrada de C no solo, necessita-se maximizar a produtividade vegetal (Rees et al., 2005), uma vez que a produção primária acima do solo é a única fonte de matéria orgânica para a maioria dos solos (van de Geijn & van Veen, 1993). O aumento da biomassa vegetal representa um dos principais mecanismos de fixação de C atmosférico pelas plantas, e a incorporação desse C no solo ocorre após os resíduos vegetais serem metabolizados pela biota e convertidos em matéria orgânica do solo (MOS). Esse acúmulo de C é influenciado por todos os fatores que alteram a fotossíntese e a respiração, além das relações que existem com os organismos do solo. Aspectos internos - que incluem a idade das folhas, sua estrutura e disposição, teor de clorofila - também têm influência na acumulação de biomassa da planta e na própria disposição do C no solo (Kerbauy, 2008). A relação entre a taxa de fotossíntese e o crescimento não é direta, e sim de retroalimentação, na qual não só a taxa fotossintética pode modificar o crescimento, mas também a taxa de crescimento influencia a taxa fotossintética (Kerbauy, 2008). A base desse mecanismo é que a alta concentração de fotoassimilados aumenta a capacidade dos drenos já existentes e estimula a formação de novos drenos. A incapacidade da planta em criar novos drenos (ou aumentar os existentes) leva ao acúmulo de carboidratos nas folhas, o que resulta na inibição da taxa fotossintética (Paul & Foyer, 2001).

A entrada de C no pool da MOS ocorre via deposição de serapilheira, incorporação de resíduos vegetais ao solo após a colheita e via sistema radicular (van de Gejin & van Veen, 1993). Estima-se que aproximadamente 50 % do C fixado na fotossíntese seja alocado para a parte subterrânea e repartido entre crescimento radicular, respiração da rizosfera e adição à MOS (Nguyen, 2003). A rizodeposição - o processo de entrada de C no solo a partir do sistema radicular - envolve processos variados, como exsudação de açúcares, aminoácidos e ácidos orgânicos, secreção de enzimas como fosfatases, perda das células da coifa, bem como degeneração e morte de células, tecidos ou raízes inteiras (Rees et al., 2005). O processo de rizodeposição depende do crescimento e da senescência radicular, sendo, dessa forma, influenciado por diferentes fatores, como compactação do solo e suprimento de nutrientes (principalmente nitrogênio) (Nguyen, 2003; Rees et al., 2005). O C alocado para as raízes também é utilizado para manutenção das simbioses estabelecidas pelas plantas com microrganismos do solo, principalmente as bactérias fixadoras de nitrogênio (N) e os fungos micorrízicos arbusculares (FMAs). Vários estudos estimam que o C alocado para os FMAs variam de 5 a 20 % dos fotossintatos da planta hospedeira (Snellgrove et al., 1982; Douds et al., 1988; Jakobsen & Rosendahl, 1990; Pearson & Jakobsen, 1993), demonstrando a importância desses fungos e da simbiose micorrízica como via de entrada de C no solo.

Micorrizas arbusculares e fixação de carbono

Os fungos micorrízicos arbusculares (FMAs - filo Glomeromycota) são encontrados nos solos de diversos ecossistemas naturais e agrícolas, estabelecendo uma associação simbiótica com as plantas, conhecida como micorriza arbuscular (MA) (Smith & Read, 2008). Os FMAs produzem três tipos de propágulos, os quais podem iniciar a colonização de uma planta hospedeira para o estabelecimento da MA: os esporos assexuados, a rede de hifas presente no solo e estruturas fúngicas contidas em fragmentos de raízes no solo. Esses propágulos presentes no solo, quando estimulados pelas raízes de uma planta hospedeira, iniciam a MA pela formação de um apressório na epiderme radicular e posterior penetração e colonização do córtex (Smith & Read, 2008), onde diferenciam estruturas como vesículas, arbúsculos, hifas enoveladas e micélio intrarradicular. Uma vez estabelecida a MA, hifas micorrízicas extrarradiculares (HME) expandem-se no solo e absorvem nutrientes de baixa mobilidade, como fósforo (P) e zinco (Zn), translocando-os para o hospedeiro, influenciando assim o crescimento e desenvolvimento vegetal. Por outro lado, as HMEs contribuem para o estoque de C e N no solo via produção de glomalina (Wright et al., 1996) e pelos efeitos na formação de agregados no solo (Rillig & Mummey, 2006).

O papel que os FMAs possuem no processo de fixação de C em florestas ciliares pode ser compreendido em uma perspectiva hierárquica (O´Neill et al., 1991), observando a influência desses fungos e da simbiose em diferentes escalas: nas plantas hospedeiras e nos efeitos das HMEs e dos esporos no solo (Rillig & Mummey, 2006). As diferentes rotas pelas quais os FMAs influenciam a fixação de C em ecossistemas terrestres (Figura 1) servirão de modelo para as discussões seguintes.

FMAs e crescimento de espécies arbóreas

Está bem estabelecida na literatura a habilidade dos FMAs em influenciar o crescimento, o desenvolvimento e a nutrição de espécies vegetais, traduzindo-se em aumento na fixação de C na biomassa vegetal acima do solo (Smith & Read, 2008). A importância ecológica desse papel dos FMAs pode ser mais bem compreendida quando se considera que a recuperação de uma floresta ciliar em um ambiente ripário tem início pelo transplante de plântulas de espécies arbóreas (Kageyama & Gandara, 2000), processo que precisa considerar as particularidades de cada espécie vegetal e sua relação com os fatores físicos, químicos e biológicos do solo. Diversos modelos de restauração de florestas ciliares têm sido propostos, entre os quais o modelo de plantio ao acaso, o modelo sucessional, o plantio por sementes, o modelo com espécies raras e comuns e a restauração em ilhas (Kageyama & Gandara, 2000). O papel dos FMAs em contribuir para a fixação de C no solo é evidenciado quando modelos que enfatizem o uso de espécies pioneiras, como o modelo sucessional, são aplicados. Neste modelo, a revegetação artificial simula as condições que ocorrem naturalmente numa floresta, separando as espécies vegetais em grupos ecológicos. Nele, as espécies pioneiras e secundárias iniciais fornecem condições de diferentes graus de sombreamento para que espécies secundárias tardias e climácicas possam se estabelecer (Kageyama et al., 1990).

Nos últimos 15 anos, no Brasil, muitos estudos avaliaram a relação dos FMAs na produção de biomassa vegetal e absorção de nutrientes por várias espécies arbóreas tropicais pertencentes a diferentes estádios sucessionais. Carneiro et al. (1996) avaliaram a interação entre a inoculação de FMAs e adição de superfosfato no crescimento de 31 espécies arbóreas e demonstraram que ambos (FMAs e P) atuaram sinergisticamente no crescimento inicial de 90 % das espécies estudadas e, em alguns casos, aumentaram a produção de biomassa aérea em até 30.500 %, relativo ao controle não inoculado. Siqueira et al. (1998) estudaram o crescimento micotrófico e a resposta ao superfosfato simples de 28 espécies arbóreas pertencentes a diferentes estádios sucessionais. Os autores avaliaram oito espécies pioneiras, cinco secundárias iniciais, quatro secundárias tardias e 11 climácicas e observaram que as pioneiras foram marcadamente mais responsivas à inoculação micorrízica e adição de P do que as climácicas. Em relação ao tratamento controle, a resposta micorrízica das plantas pioneiras e das climácicas em termos de produção de biomassa aérea foi de 813 e 0 %, respectivamente, demonstrando a elevada dependência das plantas pioneiras à simbiose micorrízica. Siqueira & Saggin Junior (2001) estudaram a dependência e resposta micorrízica de 29 espécies arbóreas e observaram que, assim como a colonização micorrízica e absorção de P, houve efeito dos níveis desse nutriente na solução do solo. Zangaro et al. (2000) observaram que a colonização micorrízica em casa de vegetação e em campo tendeu a ser maior em espécies pioneiras e secundárias iniciais (variação de 25-70 %) do que em secundárias tardias e climácicas (variação de 2-22 %). Estes autores demonstraram que a dependência micorrízica das espécies pioneiras foi de 90 %, comparada à das espécies secundárias iniciais (48 %), secundárias tardias (12 %) e climácicas (14 %) e que a resposta micorrízica foi inversamente correlacionada com o estádio sucessional. Da mesma maneira, Pasqualini et al. (2007) estudaram a resposta de crescimento de quatro espécies arbóreas pioneiras utilizadas na recuperação de ambientes fluviais e quatro espécies secundárias tardias à inoculação com FMAs provenientes de Cambissolo e Neossolo e a adição de P no solo. Estes autores constataram que as espécies pioneiras foram categorizadas como altamente responsivas e muito altamente responsivas, enquanto as secundárias tardias foram independentes, marginal ou moderadamente responsivas, independentemente da classe de solo em que as plantas foram mantidas. Corroborando os resultados de Siqueira et al. (1998) e Zangaro et al. (2000), Pasqualini et al. (2007) também observaram que a dependência micorrízica foi inversamente correlacionada com o tamanho da semente: espécies com sementes menores tenderam a ser mais responsivas à micorriza do que aquelas com sementes maiores.

Os estudos descritos, embora realizados em condições controladas, demonstram claramente o efeito que os FMAs possuem no acúmulo de biomassa aérea para diferentes espécies arbóreas, e somente alguns estudos têm demonstrado o efeito desses fungos em plantas arbóreas em campo. Pouyú-Rojas & Siqueira (2000) inocularam sete espécies arbóreas com FMAs e observaram que a inoculação aumentou a resposta de crescimento das plantas no viveiro e após o transplante para o campo. Carneiro et al. (2004) observaram que plântulas micorrizadas de Cecropia pachystachya, uma espécie pioneira, tiveram maiores taxas de sobrevivência e crescimento após o transplantio, comparadas com plântulas não micorrizadas. Estudo de compatibilidade FMAs-hospedeiros foi realizado por Pouyú-Rojas et al. (2006), utilizando espécies arbóreas tropicais, e os resultados indicaram que isolados fúngicos de Rhizophagus clarus (=Glomus clarum), Acaulospora colombiana (=Entrophospora colombiana), Scutellospora pellucida e Claroideoglomus etunicatum (=Glomus etunicatum) beneficiaram 80 % das 16 espécies estudadas. Esses resultados indicam que certas combinações entre fungos micorrízicos e plantas hospedeiras foram mais eficientes em aumentar a produção de biomassa aérea e que a amplitude da eficiência simbiótica dos isolados fúngicos deve ser considerada em programas de revegetação.

Os estudos apresentados ilustram o efeito dos FMAs nas plantas hospedeiras em nível de indivíduo: aumento na produção de biomassa vegetal e, consequentemente, na fixação de C na parte aérea. A magnitude desse efeito é maior em plantas pioneiras e secundárias iniciais, as quais são geralmente utilizadas como componentes importantes nos distintos modelos de recuperação de florestas ciliares (Kageyama & Gandara, 2000). Além da maior resposta de crescimento da parte aérea e radicular à inoculação micorrízica, comparativamente às plantas de estádios mais avançados de sucessão, as pioneiras e secundárias iniciais apresentam maior colonização e dependência micorrízica (Zangaro et al., 2000; Siqueira & Saggin Junior, 2001), bem como maiores valores de comprimento radicular, densidade de tecidos radiculares e área de superfície de raiz (Zangaro et al., 2007). Esses efeitos, em cada indivíduo, refletem numa escala maior na comunidade vegetal, visto que o desenvolvimento diferencial de espécies arbóreas traduz-se em diferentes composições da comunidade vegetal (van der Heijden et al., 1998), alterando a produtividade primária líquida, a qual por sua vez também controla a quantidade de C que entra no sistema (Rillig & Mummey, 2006).

Efeitos de HMEs e esporos no carbono do solo

Os FMAs, como membros ubíquos da biota do solo, formam um importante componente da matéria orgânica no solo, e as estruturas formadas por esses fungos podem contribuir significativamente com a quantidade de C fixada no solo. Os FMAs podem contribuir para 20-30 % da biomassa microbiana no solo (Leake et al., 2004). A contribuição relativa das estruturas fúngicas, quais sejam os esporos, o micélio intrarradicular e as HMEs, na fixação de C no solo não está totalmente elucidada, embora a maioria dos dados na literatura enfatize o papel da HME nesse processo (Miller et al., 1995; Rillig et al., 2001).

A quantidade de C no solo pode ser influenciada diretamente pelo crescimento e turnover das HMEs no solo e pelo efeito destas tanto na estabilidade dos agregados (processo físico) quanto nas quantidades de glomalina e quitina (processo bioquímico) no solo. As estimativas do comprimento das HMEs no campo apresentadas em vários trabalhos mostram que esse valor é bastante variado. Em pradarias americanas, Miller et al. (1995) estimaram que o comprimento de HME foi de 45 m g^-1 de solo, resultando em peso de hifa seca de 0,5 mg g^-1, e Lutgen et al. (2003) encontraram valores de 50 m g^-1. Em áreas recém-mineradas sem reabilitação e em áreas recém-mineradas cobertas com braquiária e feijão-guandu, Melloni et al. (2003) mensuraram valores de zero a 13 m g^-1 de micélio total de FMAs. Neste mesmo trabalho, o comprimento total de micélio em áreas ocupadas por bracatinga (Mimosa scabrella) variou de 44 a 60 m g^-1 solo. Utilizando análise de ácidos graxos fosfolipídicos, Olsson et al. (1999) calcularam que o peso de hifa seca variou de 0,03 a 0,35 mg g^-1 solo em um campo cultivado com linhaça e concluíram que os FMAs tiveram a maior contribuição para a biomassa microbiana no solo. Considerando um conteúdo de C de 50 % para essas estimativas do peso de hifa seca, para uma profundidade de 30 cm e densidade do solo de 1,2 g cm^-3, a contribuição das HMEs para a MOS é estimada em 54 a 900 kg ha^-1 (Zhu & Miller, 2003). Esses valores são significativos mesmo considerando o rápido turnover das HMEs no solo, as quais foram estimadas ser de cinco a seis dias, mesmo quando estas hifas estavam associadas a raízes fisiologicamente ativas (Staddon et al., 2004).

Esse turnover das HMEs no solo representa uma contribuição direta para os estoques de C no solo, uma vez que as hifas possuem, na parede celular, glomalina e quitina. A primeira é uma glicoproteína produzida por FMAs e quantificada operacionalmente nos solos como "proteínas do solo relacionadas com glomalina" (PSRG) (Rillig, 2004) por meio do ensaio de Bradford após sua extração de amostras de solo sob autoclave ou usando ELISA com um anticorpo monoclonal produzido contra esporos de Rhizophagus intraradices (=Glomus intraradices) (Driver et al., 2005). A glomalina pode ser depositada no solo pelas HMEs em duas vias diferentes: 1) secreção pelas hifas diretamente no ambiente e 2) incorporação na parede celular das hifas, com subsequente liberação quando da sua degradação (Driver et al., 2005). Usando como modelo experimental raízes transformadas de cenoura in vitro, Driver et al. (2005) demonstraram que a maioria (> 80 %) da glomalina produzida por Rhizophagus intraradices estava incorporada na parede celular das hifas e dos esporos. Nesse experimento, a quantidade de glomalina incorporada no micélio e secretada foi de 1,4 e 0,3 µg mg^-1 de micélio, respectivamente. Assim, considerando a quantidade de glomalina associada à parede celular das hifas fúngicas, a decomposição das hifas de FMAs no solo representa um processo importante de fixação de C no solo, embora seja um processo pouco estudado. Friese & Allen (1991) foram os primeiros a estimar a taxa de decomposição das HMEs no solo; estes autores observaram que, a partir de um ponto de colonização na raiz, uma hifa se desenvolvia no solo, se ramificava dicotomicamente e, após 5-7 dias, essa unidade de infecção iniciava um declínio até a senescência. Steinberg & Rillig (2003) incubaram solos no escuro e acompanharam o declínio no comprimento de HME e glomalina como estimativas de decomposição. Após 150 dias, o comprimento de HME diminuiu 60 %, enquanto o de glomalina decresceu apenas 25 %. Rillig et al. (2001) demonstraram, para solos tropicais, que a concentração de glomalina é muito maior do que os valores registrados em solos temperados. Neste estudo, foram detectados até 60 mg cm^-3 de glomalina total no horizonte A de um dos solos estudados, equivalente a > 100 mg g^-1 de glomalina no solo, contribuindo com ca. 4-5 % do C e N totais do solo. Estes autores concluíram que os FMAs podem contribuir como drenos de C em ecossistemas terrestres de maneira mais significativa do que tem sido assumido com base apenas na biomassa da HME e da colonização radicular.

Os fungos do solo têm sido considerados importantes na estabilização da estrutura do solo, pelo envolvimento direto do micélio fúngico nesse processo. Em particular para os FMAs, a importância das HMEs na formação de micro e macroagregados é bem estabelecida na literatura (Rillig, 2004). A agregação do solo é um fator importante em áreas agrícolas e naturais, visto que influencia os processos bióticos, físicos e químicos que ocorrem no solo, os quais estão relacionados diretamente com fertilidade, disponibilidade de água e estoques de C no solo (Six et al., 2004). Do ponto de vista operacional, os agregados são definidos de acordo com o tamanho em microagregados (< 250 µm) e macroagregados (> 250 µm) (Rillig & Mummey, 2006). Miller & Jastrow (1990), utilizando solos de pradarias e campos cultivados, demonstraram que comprimento radicular e comprimento das HMEs foram fortemente correlacionados com o diâmetro geométrico médio de agregados do solo estáveis em água. O resultado desse estudo confirmou o modelo hierárquico da formação de agregados do solo proposto por Tisdall & Oades (1982), enfatizando o mecanismo físico pelo qual raízes e hifas de FMAs contribuem para a formação de microagregados em macroagregados. Jastrow et al. (1998) e Barto et al. (2010) demonstraram que as HMEs dos fungos micorrízicos arbusculares contribuíram significativamente para agregação do solo em relação a outros fatores bióticos. Wright & Upadhyaya (1998) demonstraram haver forte relação entre as quantidades de glomalina produzidas pelas HMEs de FMAs com estabilidade dos agregados, em estudo realizado em vários tipos de solo.

Estudos têm demonstrado haver correlação positiva entre a quantidade de HME, agregação e estoques de C no solo. Em comunidades de "chaparral" expostas a doses elevadas de CO₂ (250-650 µL L^-1), Treseder et al. (2003) observaram relação entre as concentrações de CO₂ e o comprimento de hifas totais (r² = 0,578, p = 0,011) e comprimento de hifas associadas a agregados estáveis em água (r² = 0,635, p = 0,006). Nesse mesmo estudo, as quantidades de C encontradas nos agregados estáveis em água representaram 2-4 % da quantidade de C total no solo. Em plantações de Populus crescidas em níveis de CO₂ normalmente encontrados na atmosfera (380 µL L^-1) ou elevados (580 µL L^-1), em sistemas FACE (Free Air Carbon Enrichment), Godbold et al. (2006) observaram que as HMEs responderam por 62 % da entrada de C na matéria orgânica do solo, excedendo a contribuição via serapilheira e turnover de raízes. Em solos de pradarias, o comprimento de HME (m g^-1 solo) correlacionou-se positivamente com a proporção de macroagregados (> 250 µm), embora a correlação com microagregados tenha sido negativa (Wilson et al., 2009). Da mesma maneira, a quantidade de HME correlacionou-se positivamente com C (r = 0,38; p = 0,005) e N orgânico (r = 0,46, p = 0,0008) no solo. A agregação do solo é um dos processos que protegem compostos ricos em C da degradação microbiana; dessa forma, o papel das HME em aumentar a proporção de macroagregados representa um mecanismo importante para a fixação de C no solo (Rillig & Mummey, 2006). Em ambientes fluviais, onde a agregação do solo pode ser alterada pelas condições de saturação hídrica em decorrência do transbordamento do nível do rio, o papel das HMEs na formação e estabilidade de agregados pode não apenas representar uma via de fixação de C no solo, mas também contribuir para diminuir o processo de erosão.

A contribuição dos esporos de FMAs para o estoque de C no solo não tem sido mensurada adequadamente. Os esporos produzidos pelos FMAs variam de tamanho em média de 45-50 até 700 µm de diâmetro; sua quantidade no solo também é bastante variável e influenciada por fatores como planta hospedeira, sazonalidade e tipo de solo. Por exemplo, Siqueira et al. (1989) encontraram, em média, 44 e 71 esporos/50 mL para ecossistemas não cultivados e agrossistemas, respectivamente. Em dunas, Acaulospora scrobiculata produziu em média 161 esporos/100 g de solo no inverno e apenas 60 esporos/100 g de solo na primavera (Stürmer & Bellei, 1994). Os esporos são de importância para a sobrevivência das espécies e para que o fungo complete seu ciclo de vida. A parede celular dos esporos é rica em quitina, um polímero de N-acetilglucosamina derivativo da glucose, e, dessa forma, possui C em sua estrutura molecular. Bonfante- Fasolo & Grippiolo (1984) quantificaram a quitina como sendo o mais importante componente (47 %) da parede celular. Além da parede celular rica em C, o citoplasma dos esporos possui estruturas de armazenamento contendo lipídios, corpos proteicos e glicogênio, moléculas estas também ricas em C (Bonfante et al., 1994). Considerando os componentes estruturais e de estocagem dos esporos, pode-se perceber como estes contribuem para o C no solo. Primeiramente, uma alta produção de esporos por parte das espécies que compõem uma comunidade micorrízica em um determinado solo pode armazenar C na parede celular e no conteúdo citoplasmático; assim, técnicas de manejo do solo que têm como objetivo aumentar a fixação de C devem considerar também condições que favoreçam a esporulação dos FMAs. Em segundo lugar, após o processo de germinação, a parede do esporo permanece no solo, e, considerando a espessura dessa parede em alguns esporos (p.ex., até 40 µm em média em Glomus halonatum - Goto et al., 2009) e a quantidade de polissacarídeos presentes, ela representa um reservatório de C até ser totalmente degradada por microrganismos. Evidências recentes da literatura demonstram haver correlação (r² = 0,28, p < 0,0001) entre o conteúdo de C orgânico no solo e o número de esporos de FMAs (Yang et al., 2011). No entanto, o quão representativa é a contribuição dos esporos em relação ao C orgânico total do solo e a taxa de degradação dos esporos necessita ainda ser avaliado.

CONCLUSÕES

1. O processo de regeneração das florestas ciliares permite um novo serviço ambiental a esses sistemas, qual seja o potencial para a fixação de C. Uma das estratégias para recuperação de áreas outrora ocupadas por florestas ciliares é o transplante de espécies arbóreas pioneiras - um processo que deve considerar as particularidades de cada espécie vegetal e suas relações com fatores edáficos. A inoculação dessas espécies pioneiras com fungos micorrízicos arbusculares representa uma estratégia ambientalmente amigável para aumentar o crescimento vegetal e, dessa forma, os estoques de C no sistema via produção de biomassa vegetal.

2. Além dos efeitos no crescimento e desenvolvimento das plantas, os FMAs podem representar importantes vias de entrada para a fixação de C em solos ocupados por florestas ciliares, por meio dos processos de turnover das hifas, produção de glomalina, aumento da agregação do solo e como fonte de quitina e outros compostos de C presente nos esporos e nas hifas. Outrossim, alguns solos de ambientes fluviais possuem textura arenosa, e as hifas fúngicas podem ajudar na formação de agregados estáveis em água e, assim, auxiliar a estrutura do solo.

3. Os estudos no Brasil têm enfatizado os efeitos da associação micorrízica arbuscular no desenvolvimento de espécies arbóreas. O País acumula conhecimento considerável dos efeitos da inoculação micorrízica no aumento de biomassa aérea e radicular, bem como na nutrição mineral de espécies arbóreas nativas. No entanto, estudos em campo, em áreas de recuperação de ambientes fluviais, enfatizando a sobrevivência de plantas inoculadas, o acompanhamento do seu desenvolvimento por períodos mais longos, o papel das hifas micorrízicas extrarradiculares na agregação do solo e o potencial de inóculo micorrízico do solo, são escassos. Estudos dessa natureza, juntamente com o conhecimento já acumulado, são importantes para o desenvolvimento de inoculantes microbianos e tecnologias de inoculação de espécies arbóreas que visem à recuperação mais eficiente de florestas fluviais.

AGRADECIMENTOS

Felipe Luiz Braghirolli e Andressa Franzoi Sgrott agradecem ao CNPq e à CAPES, respectivamente, pela bolsa no Programa de Pós-Graduação em Engenharia Ambiental. Sidney Luiz Stürmer agradece ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa de Produtividade (Processo 302667/2009-1). Os autores agradecem os comentários e sugestões de três revisores anônimos.

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Recebido para publicação em 4 de abril 2011 e aprovado em 20 de março de 2012.

Datas de Publicação

• Publicação nesta coleção
  25 Jul 2012
• Data do Fascículo
  Jun 2012

Histórico

• Recebido
  04 Abr 2011
• Aceito
  20 Mar 2012